ABSTRACT
Keywords: Aplectana - Falcaustra - Gorgoderina - Rhabdias - Rhinella - toad - Peru.
Rhinella limensis Werner, 1901 "Peru coast toad" is an amphibian endemic to Peru's Pacific
coast. This study aims to evaluate the parasitic fauna of the Neotropical amphibian R. limensis
(Anura: Bufonidae) in the central coast of Peru. The study was conducted from April 2007 to
September 2010. The nematodes dominated in species richness and percentage of individuals
collected. All parasites found correspond to mature forms of gastrointestinal and pulmonary
helminths. The parasitic fauna was represented by the digenean Gorgoderina parvicava
(Gorgoderidae) and nematodes Aplectana hylambatis (Cosmocercidae), Falcaustra sp.
(Kathlaniidae), and Rhabdias fuelleborni (Rhabdiasidae). Only Falcaustra sp. prevalence
correlated positively with the total length of R. limensis. The prevalence and mean abundance of
R. fuelleborni were found associated with the sex of R. limensis, and these indicators were higher
in males than in females. The three levels of aggregation: Dispersion, discrepancy index and K of
the binomial equation to the four parasites reported showed a conglomerate pattern. The values ??of
parasitic alpha diversity to the community component showed relatively high values ??according
Berger-Parker dominance, and relatively low levels of wealth and of Margalef and Menhinick
indexes. The nonparametric estimator Chao-2 indicated that no increase sampling effort is
required. Rhabdias fuelleborni is a new record for R. limensis and in Peru.
ORIGINAL ARTICLE /ARTÍCULO ORIGINAL
PARASITOFAUNA OF THE NEOTROPICAL AMPHIBIAN RHINELLA LIMENSIS
WERNER, 1901 (ANURA: BUFONIDAE) FROM PERUVIAN CENTRAL COAST
PARASITOFAUNA DEL ANFIBIO NEOTROPICAL RHINELLA LIMENSIS WERNER,
1901 (ANURA: BUFONIDAE) EN LA COSTA CENTRAL PERUANA
1,2 1,2 2,3 1
Jhon Chero ; Celso Cruces ; José Iannacone ; Gloria Sáez ;
2 4 3 1
Lorena Alvariño ; Reinaldo Jose da Silva ; Víctor Morales & David Minaya
1 Laboratorio de Parasitología. Facultad de Ciencias Naturales y Matemática (FCNNM). Universidad Nacional Federico
Villarreal (UNFV). El Agustino, Lima, Perú.
2 Laboratorio de Ecofisiología Animal (LEFA). Facultad de Ciencias Naturales y Matemática (FCNNM). Universidad
Nacional Federico Villarreal (UNFV). El Agustino, Lima, Perú
3 Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Ricardo Palma (URP). Santiago de Surco, Lima, Perú.
4 Unesp - Univ Estadual Paulista, Institute of Biosciences, Campus de Botucatu, Departament of Parasitology, Laboratory of
Parasites of Wild Animals/LAPAS, CEP 18618-970, Botucatu, São Paulo, Brazil.
Neotropical Helminthology, 2015, 9(1), jan-jun: 87-102.
87
ISSN Versión impresa 2218-6425 ISSN Versión Electrónica 1995-1043
INTRODUCCIÓN
88
Neotropical Helminthology. Vol. 9, Nº1, jan-jun 2015
Actualmente, los anuros sudamericanos están
experimentando una serie de amenazas para su
supervivencia, tales como la contaminación y
fragm entac ión de su h ábita t, la
quitridiomicosis, su sobrexplotación y la
introducción de especies exóticas (Aguilar et
al., 2010; Aguilar et al., 2012). Por tal motivo
se han propuesto algunas medidas en las áreas
no protegidas en el Perú para evitar amenazas
de los anuros endémicos y en categorías de
amenaza (Lötters et al., 2005; Angulo, 2008).
En los últimos años se ha observado que las
poblaciones de anfibios están experimentando
cambios drásticos en su composición y riqueza
de especies, por lo que muchos de ellos son
considerados como organismos "centinelas"
en la detección de alteraciones ambientales y
son motivo de intensos monitoreos a nivel
mundial. Además, los endoparásitos de
anfibios brindan importante información en
estudios evolutivos, biogeográficos, como
bioindicadores de calidad ecológica y de
comportamiento preferencial reproductivo y
alimentario de sus anuros hospederos
(Cadavid et al., 2005; de Sa, 2005; Pinhão et al.
2009; Piulliod et al., 2010; Anjos, 2011;
Catenazzi et al., 2013; Lobos et al., 2013;
Hernández-Guzmán & Islas-Jesús, 2014).
Rhinella limensis Werner, 1901 (Bufonidae) es
un anfibio endémico de la costa del Pacífico
peruano (Zeballos et al., 2000; Von May et al.,
2008; AW, 2014). Se distribuye desde el norte
de Pisco (Ica) hasta el desierto de Sechura
(Piura). Con relación a su estado de
conservación, es catalogado por la UICN
(Unión Internacional para la Conservación de
la Naturaleza) como de preocupación menor
(LC), debido a que este tipo de anuro presenta
una amplia distribución y porque además,
puede aparentemente tolerar una amplia gama
RESUMEN
Palabras clave: Aplectana – Falcaustra – Gorgoderina – Rhabdias – Rhinella - sapo.
Rhinella limensis Werner, 1901 “sapo costero peruano” es un anfibio endémico de la costa del
Pacífico peruano. El presente trabajo tuvo como objetivo evaluar la parasitofauna del anfibio
Neotropical R. limensis (Anura: Bufonidae) en la costa central del Perú. El estudio se realizó
durante los meses de abril del 2007 a septiembre del 2010. Los nemátodos dominaron en riqueza
de especies y en porcentaje de individuos colectados. Todos los parásitos catastrados
corresponden a formas maduras de helmintos de localización gastrointestinal y pulmonar. El
elenco parasitario catastrado estuvo representado por el digeneo Gorgoderina parvicava
(Gorgoderidae) y los nematodos Aplectana hylambatis (Cosmocercidae), Falcaustra sp.
(Kathlaniidae) y Rhabdias fuelleborni (Rhabdiasidae). Solo la prevalencia de Falcaustra sp. se
encontró correlacionada positivamente con la longitud total de R. limensis. La prevalencia y la
abundancia media de R. fuelleborni se encontraron asociadas con el sexo de R. limensis, siendo
los indicadores de infección mayores en machos que en hembras. Los tres índices de agregación:
Dispersión, Índice de Discrepancia y K de la ecuación binomial señalaron para los cuatro
parásitos un patrón conglomerado. Los valores de diversidad alfa parasitaria para el componente
comunitario indicaron valores relativamente altos de dominancia según Berger-Parker, e índices
relativamente bajos de riqueza de Menhinick y de Margalef. El estimador no paramétrico Chao-2
indicó que no se requiere aumentar el esfuerzo de muestreo. Rhabdias fuelleborni es un nuevo
registro para R. limensis y para el Perú.
Chero et al.
89
Neotropical Helminthology. Vol. 9, Nº1, jan-jun 2015
de hábitats (Von May et al., 2008, AW, 2014;
IUCN et al., 2014). Sin embargo, en los
últimos años se ha observado una aparente
disminución de sus poblaciones por lo que se
hace imprescindible vigilar sus densidades
(Zeballos et al., 2000; IUCN et al., 2014).
Con relación a su parasitofauna se tienen datos
de la zona centro (Lima e Ica) y norte del Perú
(La Libertad) registrándose a la fecha 11 taxa
de helmintos: dos digeneos [Gorgoderina
parvicava Travassos,1922 y Mosesia sp.],
ocho nematodos [Batracholandros spectatus
(Freitas & Ibáñez 1962) Freitas & Ibáñez 1965;
Raillietnema gubernaculum Freitas & Ibañez,
1965; Physaloptera sp.; Rhabdias
s p h a e r o c e p h a l a G o o d e y 1 9 2 4 ;
Cosmocercoides dukae (Hall, 1928)
Travassos, 1931; Falcaustra mascula
Rudolphi, 1819; Physaloptera huascari
Ibañez, 1973 y Falcaustra sp.] y un
acantocéfalo [Pseudoacantocephalus lutzi
(Hamann, 1891) Arredondo & Gil de Pertierra,
2009] (Tantaleán et al., 1992; Sarmiento et al.,
1999; Iannacone, 2003a,b; Tantaleán et al.,
2005; Campião et al., 2014; Fernandes &
Kohn, 2014).
La mayoría de estudios referidos a la fauna
parasitaria de R. limensis en el Perú son de
índole cualitativa o de amplitud de ámbito
(Tantaleán et al., 1992; Sarmiento et al., 1999;
Tantaleán et al., 2005). Sin embargo, a la fecha
no existe ninguna investigación que determine
los parámetros ecológicos de los helmintos
parásitos de R. limensis en el Perú. El presente
trabajo tiene como objetivo evaluar la
parasitofauna del anfibio Neotropical R.
limensis (Anura: Bufonidae) en la costa central
del Perú.
Se adquirieron 30 especímenes de R. limensis
que se expenden en diferentes mercados de la
ciudad de Lima, los cuales fueron colectados
en el departamento de Lima, costa central del
Perú y usados en medicina folclórica y con
fines educativos (Von May et al., 2008). El
estudio se realizó durante los meses de abril del
2007 a septiembre del 2010. Los anuros fueron
trasladados al laboratorio de Parasitología para
su necropsia. Cada anfibio hospedero fue
sacrificado mediante una solución de tiopental
sódico, posteriormente fueron identificados
siguiendo las recomendaciones de Pramuk &
Kadivar (2003). Los anuros se identificaron
como R. limensis por presentar las crestas
craneales pobremente desarrolladas y la
glándula parótida con el borde medio
deprimido (Pramuk & Kadivar, 2003).
El análisis helminto-parasitológico incluyó la
necropsia total de cada anfibio. La cavidad
corporal de cada hospedero fue abierta
mediante una incisión longitudinal de la cloaca
hasta la garganta, y el tubo digestivo (esófago a
cloaca) se cortó longitudinalmente; el
estómago y el contenido intestinal se retiró y se
examinaron bajo un microscopio
estereoscopio de disección. Los diferentes
grupos de parásitos se fijaron, preservaron y
montaron según las recomendaciones de Eiras
et al. (2006). Los trematodos digeneos fueron
preservados, coloreados con Tricrómica de
Gomori y montados en Bálsamo de Canada.
Finalmente los nematodos fueron fijados en
alcohol etílico caliente al 70% y aclarados en
una mezcla de alcohol etílico-fenol.
Parte del material parasitológico colectado en
esta rana limeña se encuentra depositado en la
Colección Científica de Protozoos y Metazoos
Parásitos de la Universidad Nacional Federico
Villarreal (CPMP-UNFV) y en la Colección
Helmintológica y de Invertebrados
Relacionados del Museo de Historia Natural
de la Universidad Nacional Mayor de San
Marcos (MUSM-UNMSM).
En cada hospedero se determinó la longitud
total (LT) (en cm) y el sexo. Se utilizó la prueba
estadística de t de Student para comparar las
MATERIAL Y MÉTODOS
Parasitofauna of Rhinella limensis
90
Neotropical Helminthology. Vol. 9, Nº1, jan-jun 2015 Chero et al.
diferencias entre la LT de los machos y de las
hembras, cumpliéndose previamente para la
LT con el requisito de normalidad con la
prueba de Kolmogorov- Smirnov con la
modificación de Lillierfors y de
homocedasticidad de varianzas con la prueba
de Levene.
Los índices ecológicos parasitológicos
[prevalencia (P), abundancia (AM) e
intensidad media (IM) de infección] siguieron
lo indicado por Bush et al. (1997). Se
determinó la P, AM e IM para cada uno de los
parásitos catastrados en R. limensis. También
se calculó la P total y AM total. Se empleó el
índice de importancia específica (I) calculado
como la importancia de cada especie parásita
en el ensamblaje ecológico. I = P + (AM x 100)
con el fin de obtener un índice integrado de
infección de ambos descriptores ecológicos
(Bursey et al., 2001).
La frecuencia de dominancia de cada especie
parásita se determinó como el número de veces
que es dominante una especie parásita en todos
los hospederos examinados. La frecuencia de
dominancia relativa de cada especie parásita
fue computarizada como el número de
individuos de un taxon sobre el número total de
individuos de todos los taxones en la
infracomunidad parasitaria (Rohde et al.,
1995). Se determinó la infección parasitaria
individual (monoespecífica) y múltiple (dos a
tres especies de helmintos) en R. limensis.
El coeficiente de correlación de Pearson se
aplicó para evaluar la asociación entre la LT
versus la P de infección, transformando
previamente los valores de P a raíz cuadrada de
arcoseno. El coeficiente de correlación de
Spearman se usó para determinar la relación de
la LT del hospedero con la AM de cada especie
parásita. En todos los casos se verificó la
normalidad de los datos empleando la prueba
de Kolmogorov-Smirnov con la modificación
de Lillierfors y la homocesticidad de varianzas
en base a la prueba de Levene (Zar, 1996).
Se empleó tablas de contingencia 2 x 2 para
calcular el grado de asociación entre el sexo del
anfibio hospedero y la prevalencia de cada
2
parásito mediante Xy la prueba de Razón de
Verosimilitud. La prueba de t de Student fue
utilizada para comparar la AM de cada parásito
y el sexo del anfibio. El análisis de los parásitos
en relación con la talla y el sexo del anfibio se
realizó únicamente para las especies con una
prevalencia mayor al 10% (Esch et al., 1990).
Para el caso de las especies parásitas con
prevalencias mayores al 10% (Esch et al.,
1990), se emplearon los siguientes tres índices
de agregación: (1) Dispersión (Id), (2) Índice
de Discrepancia de Poulin (IDP) y (3) K de la
ecuación binomial negativa con su respectivo
2
valor de X (Bego & Von Zuben, 2010). Se
aplicó el paquete Quantitative Parasitology 3,0
(Rózsa et al., 2000). Estos índices fueron
calculados con el fin de mostrar si los
helmintos parásitos presentaban una
distribución: (1) contagiosa, agregada o
conglomerada; (2) uniforme-regular o (3)
aleatorizada, al azar o randomizada.
Se usaron los siguientes diez índices de
diversidad alfa: individuos, Riqueza,
Menhinick, Margalef, Shannon, Brillouin,
Equitabilidad, Simpson, Berger-Parker y
Chao-2 (Moreno, 2001; Bego & Von Zuben,
2010) para el componente comunitario
parasitario con sus respectivos límites de
confianza inferior y superior, y de la
infracomunidad parasitaria. Se realizaron
correlaciones entre los 10 índices de
diversidad alfa de la infracomunidad y la LT;
de igual forma se empleó la prueba de t de
Student para comparar las diferencias entre los
índices de diversidad alfa con relación al sexo
del hospedero. Para la diversidad beta se
empleó el dendrograma para comparar la
similaridad de los parásitos compartidos entre
los anfibios de catastrados, los cuales fueron
seleccionado en base a los índices
cuantitativos y cualitativos que presentaron
mayores valores en el coeficiente de
correlación (r). Para la determinación de los
índices de diversidad se empleó el paquete
estadístico PAST – Palaeontological
STatistics, ver. 1.34 (Hammer et al., 2005).
El nivel de significancia fue evaluado a un
nivel de alfa=0,05. Para la determinación de
los estadísticos descriptivos e inferenciales se
empleó el paquete estadístico IBM SPSS
21,0-2012.
De los 30 especímenes de R. limensis
adquiridos el 63,33% (n=19) fueron machos y
el 36,66% (n=11) fueron hembras. Los machos
mostraron una LT de 8,76± 1,82 cm y las
hembras de 9,11± 1,46 cm. El promedio de la
LT de todos los anuros machos y hembras
asumiendo igualdad de varianzas no fue
significativamente diferente (F = 0,01; p =
levene
0,90; t=0,28; p=0,77; n=30).
Durante todo el muestreo se colectaron un total
de 580 parásitos. Siendo los nemátodos los que
dominaron en riqueza de especies y en
porcentaje de individuos colectados (n = 3;
99,13%). Todos los parásitos recogidos
corresponden a formas adultas de helmintos de
localización gastrointestinal y pulmonar
(Tabla 1). El nivel comunitario consistió en
cuatro especies, dos de ciclo de vida directo
(dos nematodos) y dos de ciclo de vida
indirecto (un trematodo y un nematodo). El
elenco parasitario encontrado en el sapo
limeño estuvo representado por el digeneo
Gorgoderina parvicava Travassos, 1922
(Gorgoderidae) (Figura 1) y los nematodos
Aplectana hylambatis Baylis, 1927
(Co smocercidae ), Falca ustr a sp.
(Kathlaniidae) y Rhabdias fuelleborni
Travassos, 1921 (Rhabdiasidae). La Tabla 1
muestra la localización, estadio, P, AM, IM de
infección y código de depósito para las cuatro
taxones de parásitos encontrados en los sapos
examinados. Los dos parásitos con mayor
91
importancia especifica fueron los nematodos
A. hylambatis y R. fuelleborni. La mayor
frecuencia de dominancia y dominancia
relativa fueron para los nematodos R.
fuelleborni y A. hylambatis (Tabla 2).
Aplectana hylambatis es considerada la
especie con mayor importancia específica
(Figura 2).
Veintitrés (76,67%) sapos estuvieron
parasitados por lo menos con una especie de
parásito. Las infecciones monoespecíficas se
encontraron en diez hospederos (43,48%), el
biparasitismo en diez hospederos (43,48%) y
el triparasitismo en tres hospederos (13,04%)
(Tabla 3).
En la Tabla 4 se observó que solo la P de
Falcaustra sp. se encontró correlacionada
positivamente con la LT de R. limensis.
Únicamente la P y la AM de R. fuelleborni se
encontraron asociadas con el sexo de R.
limensis, siendo los indicadores de infección
mayores en machos que en hembras (P, machos
= 100% y hembras = 57,89%, y AM, machos =
7,00 y hembras = 2,89). Los tres índices de
agregación: Dispersión (Id), Índice de
Discrepancia de Poulin (IDP) y K de la
ecuación binomial señalaron para los cuatro
parásitos un patrón conglomerado o
contagioso (Tabla 4).
La Tabla 5 nos indica los valores de diversidad
alfa parasitaria según componente comunitario
e infracomunidad. Se notó para el componente
comunitario valores relativamente altos de
dominancia según Berger-Parker, e índices
relativamente bajos de riqueza según
Menhinick y Margalef. El estimador no
paramétrico Chao-2 indicó que no se requiere
aumentar el esfuerzo de muestreo, pues se ha
registrado un total de cuatro taxones parásitos
durante el periodo evaluado (2007–2010) y el
valor de riqueza esperado de especies parásitas
fue similar (Tabla 5). El índice de Simpson de
las infracomunidades se observó
correlacionado positivamente con la LT de de
RESULTADOS
Neotropical Helminthology. Vol. 9, Nº1, jan-jun 2015 Parasitofauna of Rhinella limensis
92
Neotropical Helminthology. Vol. 9, Nº1, jan-jun 2015 Chero et al.
R. limensis. Se observaron diferencias
significativas asociadas al sexo de R. limensis
en los índices de las infracomunidades de
Menhinick (hembras = 1,40 y machos = 0,87),
Margalef (hembras = 1,52 y machos = 1,00),
Berger-Parker (hembras = 0,53 y machos =
0,71) y Chao-2 (hembras = 7,44 y machos =
5,45).
El dendrograma calculado con el índice
cualitativo de Jaccard para comparar la
asociación de los parásitos compartidos a nivel
de componente comunitario nos muestra que
se ha formado un grupo en base a que los
parásitos que comparten los mismos
individuos del total de anfibios hospederos
muestreados. El grupo que mostró asociación
parasitaria estuvo conformado únicamente por
los nematodos (A. hylambatis, R. fuelleborni y
Falcaustra sp.) (Figura 3). El dendrograma
determinado con el índice cuantitativo de
distancia de Hamming para comparar la
asociación de los parásitos compartidos entre
los hospederos es presentado en la Figura 4, y
señala la formación de un grupo conformado
por aquellos parásitos de localización
gastrointestinal (Falcaustra sp., A. hylambatis
y G. parvicava).
Tabla 1. Descriptores ecológicos, localización, estadio y código de depósito de cuatro parásitos del sapo limeño
Rhinella limensis expendidos en mercados de Lima, Perú. P = Prevalencia. IM = Intensidad media de infección. AM
= Abundancia media. CPMP-UNFV = Colección de Protozoos y Metazoos Parásitos (CPMP) de la Universidad
Nacional Federico Villarreal (UNFV). MUSM-UNMSM = Colección Helmintológica y de Invertebrados
Relacionados del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos. n – Número de
hospederos infectados, N – Número total de parásitos.
Trematoda Nematoda Nematoda Nematoda
Descriptores
Gorgoderina
parvicava
Rhabdias
fuelleborni Falcaustra
sp. Aplectana
hylambatis
Localización principal Vejiga urinaria Pulmones Estomago Intestino grueso
Estadio
Adulto
Adulto Adulto Adulto
CPMP-UNFV
115
118 117 116
MUSM- UNMSM
3216
3202 3215 314
Total
de
parásitos
n
3
22 3 11 23
N
5
132 10 433 580
P
10
73,33 10 36,67 76,67
AM
0,17
4,40 0,33 14,43 19,33
IM
1,67
6 3,33 39,36 25,22
Ciclo biológico Indirecto Directo Indirecto Directo
Tabla 2. Frecuencia de dominancia y frecuencia de dominancia relativa de los parásitos componentes para el sapo
limeño Rhinella limensis expendidos en mercados de Lima, Perú.
Parásito
Frecuencia de
dominancia
Frecuencia de
dominancia de dos
especies
Frecuencia de
dominancia
relativa
Gorgoderina parvicava
0 1 0,008
Rhabdias fuelleborni
12 10 0,228
Falcaustra sp.
0 1 0,017
Aplectana hylambatis 11 11 0,747
93
Tabla 3. Infecciones parasitarias individual (monoespecífica) y múltiple (poliespecífica) de Rhinella limensis
expendidos en mercados de Lima, Perú. Gparv: Gorgoderina parvicava. Rfuel: Rhabdias fuelleborni. Fsp:
Falcaustra sp. Ahyla: Aplectana hylambatis.
Tipo de infección Total Machos Hembras
Infección individual
Con una especie
Total
10
6
4
Gparv
0
0
0
Rfuel
10
6
4
Fsp
0 0 0
Ahyla
0 0 0
Infección múltiple
Con dos especies
Total
10 6 4
Gparv+Rfuel
1 1 0
Gparv+Ahyla
1 1 0
Rfuel+Fsp 1 0 1
Rfuel+Ahyla
7
4
3
Con tres especies
Total 3 0 3
Gparv+Rfuel+Ahyla 1 0 1
Rfuel+Fsp+Ahyla 2 0 2
Tabla 4. Coeficientes de correlación (r) usados para evaluar la relación entre la longitud total (LT) de Rhinella
limensis versus la prevalencia (P) y la abundancia (A) de los endoparásitos. Prueba de t de student (t) y del estadístico
de Razón de Verosimilitud (RV) empleados para evaluar la relación entre el sexo de R. limensis y la abundancia y
prevalencia de infección de endoparásitos. Valores de tres índices de agregación (Id = Índice de Dispersión y ID =
p
2
Índice de Discrepancia de Poulin y K de la ecuación binomial negativa con su respectivo valor de X ) de los tres
parásitos más prevalentes de R. limensis expendidos en mercados de Lima, Perú.
Parásito
P
vs
LT
r*/p
AM
vs
LT
r**/p
P
vs
Sexo
RV?
AM
vs
Sexo
t??/p
Id
IDp
k
X2
Gorgoderina parvicaca
0,86/0,33
0,15/0,42
0,01/0,89
0,11/0,90
1,69
0,88
ND
ND
Rhabdias fuelleborni
-0,50/0,66
0,25/0,16
8,93/0,01
3,26/0,003
3,33
0,42
1,27
42,01
Falcaustra sp.
1,00/0,001
0,12/0,51
6,61/0,04
1,77/0,11
3,58
0,89
ND
ND
Aplectana hylambatis
-0,50/0,66
0,27/0,14
2,37/0,23
1,07/0,29
38,90
0,72
0,10
12,65
Total de parásitos -0,50/0,66 0,31/0,09 7,58/0,006 1,59/0,12 32,12 0,61 0,43 37,93
p = nivel de significancia, r = coeficiente de correlación. * = longitud total vs prevalencia. ** = longitud total vs abundancia. ? = comparar
prevalencia de infección entre sexos. ?? = comparar la abundancia media entre sexos.
Neotropical Helminthology. Vol. 9, Nº1, jan-jun 2015 Parasitofauna of Rhinella limensis
94
Neotropical Helminthology. Vol. 9, Nº1, jan-jun 2015 Chero et al.
Tabla 5. Índices de diversidad alfa parasitarios con límites de confianza inferior y superior al 95% según bootstrap
para el componente comunitario y con desviación estándar (DE) para la infracomunidad de Rhinella limensis
expendidos en mercados de Lima, Perú.
Índices Componente
Comunitario
Límite de
Confianza
inferior
Límite de
Confianza
superior Infracomunidad
DE
Div
alfa
vs
LT
r
p
Div
alfa
vs
Sexo
t
p
Individuos 580 580 580 19,33 24,92
Riqueza 4 4 4 1,88 0,66
Menhinick 0,16 0,16 0,16 1,21 0,55 0,31 0,10 2,79 0,009
Margalef 0,47 0,47 0,47 1,34 0,53 -0,30
0,10 2,89 0,007
Shannon 0,66 0,59 0,72 0,97 0,32 -0,35
0,06 1,92 0,06
Brillouin 0,65 0,58 0,70 0,68 0,16 -0,32
0,07 0,52 0,06
Equitabilidad 0,48 0,43 0,52 0,70 0,23 0,35 0,06 1,92 0,06
Simpson 0,60 0,57 0,64 0,49 0,19 0,36 0,04 1,79 0,08
Berger-Parker 0,74 0,71 0,78 0,60 0,22 0,35 0,06 2,28 0,03
Chao-2 4 4 4 6,72 2,12 -0,24
0,19 2,75 0,01
Figura 1. Ejemplar completo de Gorgoderina parvicava en Rhinella limensis de la costa peruana. VO: Ventosa oral. E: Esófago.
C: Ciego intestinal. VS: Vesícula seminal. VV: Ventosa ventral. V: Glándulas vitelogenas. O: Ovario. T: Testículo. UH: Útero con
huevos.
95
Figura 2. Diagrama radial de Importancia Específica (IE) para las cuatro taxones de helmintos parásitos de Rhinella limensis
expendidos en mercados de Lima, Perú.
0.0
0.1
0.2
0.3
0.4
0.5
0.6
0.7
0.8
0.9
1.0
Similaridad
RF
AH
F
GP
Figura 3. Dendrograma con el índice cualitativo de similaridad de Jaccard para datos pareados de asociación entre helmintos
parásitos de Rhinella limensis (Coeficiente de correlación = 0,93) expendidos en mercados de Lima, Perú. GP = Gorgoderina
parvicava. RF = Rhabdias fuelleborni. F = Falcaustra sp. y AH = Aplectana hylambatis.
Neotropical Helminthology. Vol. 9, Nº1, jan-jun 2015 Parasitofauna of Rhinella limensis
96
Neotropical Helminthology. Vol. 9, Nº1, jan-jun 2015 Chero et al.
0.80
0.72
0.64
0.56
0.48
0.40
0.32
0.24
0.16
0.08
0.00
Distancia
F
GP
AH
RF
Figura 4. Dendrograma con el índice cuantitativo de distancia de Hamming para datos pareados de asociación entre parásitos de
Rhinella limensis (Coeficiente de correlación = 0,99) expendidos en mercados de Lima, Perú. GP = Gorgoderina parvicava. RF =
Rhabdias fuelleborni. F = Falcaustra sp. AH = Aplectana hylambatis.
DISCUSION
Los resultados obtenidos en la presente
investigación, muestran que la fauna parasítica
de R. limensis está dominada por los
nematodos, registrándose tres especies que
representan el 75% del total de especies en el
componente comunitario. Varios autores
reiteran que la composición de la comunidad
de parásitos de anfibios de la familia
Bufonidae muestra valores altos en relación a
la riqueza de especies de nematodos (Bursey et
al., 2001; Iannacone 2003b; Pinhão et al.,
2009; Santos & Amato 2010). Santos et al.
(2013) indican que los anuros con
comportamiento terrestre como los Bufónidos
presentan una reducida carga parasitaria de
digeneos, los que involucra la ingesta de
artrópodos acuáticos, y que en el ámbito
terrestre estos anfibios están más expuestos a
nematodos de ciclos biológicos monoxénicos
por ingesta de huevos o penetrar por la piel. En
el presente trabajo R. limensis presentó una
baja riqueza de especies parásitas,
registrándose hasta cuatro taxones de
helmintos. La baja riqueza en el número de
especies de parásitos ha sido reportada para
otras comunidades de parásitos en anfibios
bufónidos (Bolek & Coggins, 2000; Bursey et
al., 2001). En Sudamérica, Santos et al. (2013)
señalan que la riqueza promedio de especies de
97
helmintos en bufónidos es cercana a 13, pero
en el presente estudio solo se encontró un
número mucho menor de cuatro. Sin embargo,
Santos & Amato (2010) indican que la
composición de la fauna parasitaria de anfibios
a nivel mundial muestra bajos niveles de
infección y poca riqueza de especies,
señalando que es una fauna depauperada y
aislada, en comparación con aves y mamíferos.
Son varios los factores que pueden influir en la
baja riqueza parasitaria: una dieta oportunista
generalizada, comportamiento de forrajeo,
condiciones ambientales que limitan el
reclutamiento de helmintos, un sistema
digestivo simple, una baja vagilidad y un
metabolismo ectotérmico poiquilotérmico.
Santos et al. (2013) señalan que otros factores
ecológicos como la naturaleza temporal y
permanente, tamaño y profundidad de los
cuerpos de agua, la composición de la fauna y
flora de los sitios de estudio son responsables
de los resultados de la infección de la fauna
helmíntica en los anuros.
Los trematodos del género Gorgoderina son
parásitos comunes de la vejiga urinaria de
anfibios (Anuros y Caudados), registrándose
alrededor de 51 especies a nivel mundial. En el
Perú se tiene registro de dos especies, G.
chilensis Dioni, 1947 que parasita a
Telmatobius brachydactylus Peters, 1873 y G.
parvicava que parasita a Atelopus bomolochus
Peters, 1973; Leptodactylus rhodonotus
Gunther, 1868; R. limensis (=Bufo spinulosus
limensis); T. culeus Garman, 1876; T. jelskii
P e t e r s , 1 8 7 3 ; T. m a c r o s t o m u s
(=Batrachophrynus macrostomus) Peters,
1873; T. peruvianus Wiegmann, 1834 y
Telmatobius sp (Fernandes & Kohn, 2014). El
ciclo de vida de estos digeneos ha sido poco
estudiado (Bolek & Coggins, 2000). Sin
embargo, se sabe que los anfibios adquieren
infección al ingerir larvas de insectos
semiacuáticos o renacuajos infectados, y las
metacercarias se liberan en el estómago y
migran a los riñones y vejiga (Bolek &
Coggins, 2000). En el presente estudio se ha
encontrado una prevalencia del 10% para G.
parvicava. En otros bufonidos sudamericanos
también se ha registrado bajas prevalencias
para este digeneo. Así, en R. icterica Spix,
1824 de Rio de Janeiro (Brasil) se ha
encontrado una prevalencia del 6,2% (Luque et
al., 2005). Iannacone (2003b) señala a G.
parvicava parasitando a A. bomolochus con
una prevalencia de infección del 6.1%. La baja
prevalencia en la infección de este trematodo,
puede deberse al hábitat del anfibio hospedero
(terrestre). Pues, se ha señalado que los
anfibios acuáticos muestran altas prevalencias
de infección por trematodos, mientras que los
anfibios de hábitos mayormente terrestres
muestran prevalencias altas de infestación por
nematodos (Bolek & Coggins, 2000). Bolek &
Coggins (2000) atribuyen la baja prevalencia
para el digeneo Gorgoderina sp. a la dieta
escasa en artrópodos de los anuros que pueden
actuar como hospederos intermediarios para
estos digeneos. Nuestros resultados con este
tipo de hospedero y la información consultada,
nos muestran que la dieta y hábitat son dos
factores importantes que nos pueden indicar
porque los sapos usualmente presentan baja
riqueza en número de especies y en prevalencia
por trematodos adultos.
Las especies del género Rhabdias presentan un
ciclo de vida directo que involucra a un único
hospedero. El ciclo biológico incluye una fase
parasitaria dentro del anuro hospedero y una
fase de vida libre en el suelo de donde surgen
las larvas infectantes. Al entrar en contacto con
el hospedero, estas larvas penetran la piel y
migran a los pulmones donde se establecen y se
convierten en adultos hermafroditas.
Posteriormente, estos adultos hermafroditas
producen huevos que pasan a la tráquea, entran
al intestino donde se convierten en larvas y son
expulsadas con las heces. En el suelo, estas
larvas se convierten en adultos machos y
hembras que se aparean produciendo larvas
ovovivíparas infectantes (Gendron et al.,
2003). Gendron et al. (2003) encontraron que
la exposición a plaguicidas en Lithobates
Neotropical Helminthology. Vol. 9, Nº1, jan-jun 2015 Parasitofauna of Rhinella limensis
98
Neotropical Helminthology. Vol. 9, Nº1, jan-jun 2015 Chero et al.
pipiens Schreber, 1782 (=Rana pipiens)
favorece la transmisión del nematodo R. ranae
aumentando su virulencia, debido a que los
contaminantes agrícolas pueden interferir con
los mecanismos de control del sistema
inmunitario que regulan la migración y
maduración de R. ranae en este tipo de
hospedero. En una especie congenérica R.
pseudosphaerocephala Kuzmin, Tkach &
Brooks, 2007 se ha llevado a cabo estudios
experimentales con la finalidad de conocer los
efectos de la infección en su anfibio hospedero
R. marina (=Bufo marinus), dando como
resultado que este tipo de nematodo puede
reducir la viabilidad de la metamorfosis de su
hospedero (Kelehear et al., 2009).
Para Falcaustra sp. es muy reducida la
información sobre el ciclo biológico de esta
especie. Probablemente, estos helmintos usan
varios invertebrados como hospederos
intermediarios (Chero et al., 2014). Moravek
et al. (1995) sugieren que el ciclo biológico de
Falcaustra presenta a caracoles y peces como
hospederos intermediarios o paraténicos.
El género Aplectana se caracteriza por
presentar la siguiente combinación de
caracteres: el extremo posterior del macho
carece de rosetas o plectanas, papilas somática
y alas laterales presente, ovarios anterior a la
vulva y el útero con huevos pequeños y
numerosos de cascara delgada (González &
Hamann, 2010). Aplectana hylambatis es una
especie generalista que parasita a una amplia
gama de hospedadores neotropicales, en países
como Perú, Paraguay, Uruguay y Argentina
(Gonzales et al., 2013). Chabaud & Brygoo
(1958), señalan que el ciclo de vida de las
especies de Aplectana comprende dos fases:
(1) una fase de preinfección, que involucra una
larva de vida libre (L3) y (2) una fase
parasitaria, en la que las larvas L se convierten
3
en adultos parásitos en el intestino de los
anuros hospederos (Goldberg & Bursey,
1991). Se ha observado que la prevalencia y
abundancia de Aplectana meridionalis
presenta una correlación positiva entre la talla
de Rhinella fernandezae (Santos & Amato,
2010).
La mayor frecuencia de dominancia y
dominancia relativa fueron para los nematodos
R. fuelleborni y A. hylambatis. Se vió para el
co mponent e comuni tario va lo res
relativamente bajos de riqueza según
Menhinick y Margalef. Se observó para el
co mponent e comuni tario va lo res
relativamente altos de dominancia, y el índice
de Simpson de las infracomunidades se
observó correlacionado positivamente con la
LT de R. limensis. Santos et al. (2013)
argumentan que los anuros hospederos
presentan pocas especies de nematodos
parásitos dominantes por Rhinella hospedera y
son más generalistas. La nematofauna parásita
como R. fuelleborni y A. hylambatis está más
relacionada con la estrategia de alimentación
de los sapos al presentar un forrajeo activo y un
comportamiento de “sentar y esperar” más que
con el tipo de presa capturada. La alta
dominancia de Aplectana, podría explicarse
debido a que la larva puede penetrar en R.
limensis o por que la infección puede ocurrir
mediante la depredación de un anuro infectado
(Santos & Amato, 2010). Nuestros resultados
indican que R. limensis se quedaría asociado
por largos periodos en el ambiente terrestre y
aumentando su posibilidad de contacto con las
larvas infectivas (Hamann et al., 2013).
La P de Falcaustra sp. se encontró
correlacionada positivamente con la LT de R.
limensis. Santos et al. (2013) argumentan que
la longitud y la masa corporal de Rhinella
icterica (Spix 1824) no tiene influencia en la
prevalencia y riqueza de los helmintos del
anfibio hospedero. Se ha observado en algunos
anfibios un patrón de asociación opuesto entre
los índices ecológicos de infección de los
nematodos y la talla del hospedero, debido a:
(1) mayor resistencia a la reinfección en su
ambiente natural y (2) que los hospederos de
más edad y talla tienen una piel más gruesa que
99
interfiere en su ciclo biológico directo-
monoxénico (Santos et al., 2013). Santos &
Amato (2010) indican que la talla de Rhinella
fernandezae (Gallardo, 1957) no tiene
influencia en la riqueza de su fauna helmíntica.
La P y la AM de R. fuelleborni se encontraron
asociadas con el sexo de R. limensis, siendo los
indicadores de infecciones mayores en machos
que en hembras. También se ha observado
diferencias significativas asociadas al sexo de
R. limensis en los índices de las
infracomunidades de Menhinick, Margalef,
Berger-Parker y Chao-2. Nuestros resultados
sugieren un comportamiento diferencial entre
machos y hembras de R. limensis (Hamann et
al., 2013) y a que la testosterona puede
incrementar el movimiento y agresión del
anfibio, lo que puede ocasionar a una mayor
exposición a los nematodos parásitos, lo que
aumentaría la susceptibilidad a la infección por
una reducción directa del sistema
inmunológico (Chero et al., 2014).
Opuestamente, Santos et al. (2013) indicaron
que el sexo de R. icterica no tuvo influencia en
la prevalencia, abundancia y riqueza de sus
helmintos parásitos.
Los tres índices de agregación señalaron para
los cuatro parásitos un patrón conglomerado o
contagioso. Lo cual corrobora que la
heterogeneidad en la susceptibilidad a la
infección y a la exposición de los parásitos es
un factor fundamental que nos permite
explicar la agregación de los helmintos
parásitos de R. limensis (Santos et al., 2013).
Las especies registradas en este estudio como
G. parvicava, R. fuelleborni, Falcaustra sp. y
A. hylambatis en R. limensis son generalistas
debido a que infectan más de una especie de
anfibio Neotropical (Hamann et al., 2013).
Las principales conclusiones al evaluar la
parasitofauna del anfibio Neotropical R.
limensis en la costa central del Perú fueron: (1)
los nemátodos dominaron en riqueza de
especies y en porcentaje de individuos
colectados en la parasitofauna; (2) todos los
parásitos son formas maduras de helmintos de
localización gastrointestinal y pulmonar; (3) el
elenco parasitario estuvo representado por el
digeneo G. parvicava, y los nematodos A.
hylambatis, Falcaustra sp. y R. fuelleborni; (4)
la prevalencia de Falcaustra sp. se encontró
correlacionada positivamente con la longitud
total de R. limensis; (5) la prevalencia y la
abundancia media de R. fuelleborni se
encontraron asociadas con el sexo de R.
limensis, siendo los indicadores de infección
mayores en machos que en hembras; (6) los
índices de agregación señalaron para los cuatro
parásitos un patrón conglomerado; (7) valores
relativamente altos de dominancia, e índices
relativamente bajos de riqueza.; (8) el
estimador no paramétrico indicó que no se
requiere aumentar el esfuerzo de muestreo y
finalmente; (9) R. fuelleborni es un nuevo
registro para R. limensis y para el Perú.
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Received April 4, 2015.
Accepted May 2, 2015.
