ORIGINAL ARTICLE /ARTÍCULO ORIGINAL
ASSOCIATION OF SOME CLIMATIC VARIABLES WITH FASCIOLOSIS,
ANGIOSTRONGILOSIS AND FLUVIAL MALACOFAUNA IN VILLA CLARA
PROVINCE, CUBA
ASOCIACIÓN DE ALGUNAS VARIABLES CLIMATICAS CON LA FASCIOLOSIS,
ANGIOSTRONGILOSIS Y LA MALACOFAUNA FLUVIAL DE LA PROVINCIA VILLA
CLARA, CUBA
1* Facultad de Tecnología de la Salud «Julio Trigo López». Universidad de Ciencias Médicas «Dr. Serafín Ruiz de Zárate
Ruiz» de Villa Clara, Cuba. rigobertofd@fts.vcl.sld.cu, capacitacionvec@capiro.vcl.sld.cu, yanirazf@fts.vcl.sld.cu y
rigobertofd@infomed.sld.cu
2 Laboratorio de Ingeniería Ambiental. Facultad de Ciencias Ambientales. Universidad Científica del Sur (Científica). Lima,
Perú. joseiannacone@gmail.com
Laboratorio de Ecología y Biodiversidad Animal (LEBA). Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV).
3
joseiannacone@gmail.com
4 Centro Meteorológico Provincial de Villa Clara, Cuba. ricardo.oses@vcl.insmet.cu
5 Universidad Central «Marta Abreu» de Las Villas. Villa Clara, Cuba. rarminana@uclv.cu
Facultad de Estomatología. Universidad de Ciencias Médicas «Dr. Serafín Ruiz de Zárate Ruiz» de Villa Clara, Cuba.
6
belkisgc@ucm.vcl.sld.cu
Neotropical Helminthology, 2016, 10(2), jul-dic: 259-273.
ABSTRACT
Keywords: Angiostrongilosis – climatic variables – Cuba – fasciolosis – river malacofauna– Villa Clara
The objective of the research was to determine the effect of some climatic variables in the
angiostrongilosis and fasciolosis diseases of Villa Clara province, Cuba during the years 2014
and 2015. Samples were taken bimonthly in 329 river ecosystems of the 13 municipalities of the
province. The method used was the catch per unit effort of 15 min. Collected live mollusks were
transferred to the Medical Malacology Laboratory of Villa Clara, for identification. 21 species of
mollusks were identified, of which two were classified as endemic, 12 as local and seven as
introduced. The most prevalent families were Planorbidae, Lymnaeidae and Ampullariidae. The
most abundant and best represented species were Tarebia granifera, Physella acuta, Galba
cubensis and Melanoides tuberculata. The weather variables that had the greatest impact on
fasciolosis entity were the regressive average temperature in two bimonth period and the
precipitation in 4 bimonth periods. Angiostrongilosis was more closely correlated with minimal
relative humidity in the municipalities of Santo Domingo and Cifuentes. For the rest of variables,
no other significant correlations were found. The high richness of mollusks species are associated
with public health interest in the province. The correlations with climatic variables in
angiostrongilosis and fasciolosis indicate the potential risk for human and animal health in this
province because of the existence of shellfish species with potential to complete the life cycle of
many species of trematodes and nematodes.
259
ISSN Versión impresa 2218-6425 ISSN Versión Electrónica 1995-1043
1 2,3 3 1
Rigoberto Fimia-Duarte *; José Iannacone ; Ricardo Osés-Rodríguez ; Ramón González- González ; Rafael
4 3 5 1
Armiñana-García ; Lomberto Gómez-Camacho ; Belkis García-Cárdenas & Yanira Zaita-Ferrer
260
RESUMEN
Palabras clave: Angiostrongilosis – Cuba – fasciolosis - malacofauna fluvial - variables climáticas - Villa Clara
El objetivo de la investigación estuvo dirigido a determinar la posible incidencia de algunas
variables climatológicas sobre las entidades fasciolosis y angiostrongilosis en la provincia Villa
Clara, Cuba durante los años 2014 y 2015. Se realizaron seis muestreos por cada año (bimestral)
en 329 ecosistemas fluviales de los 13 municipios que conforman la provincia. El método
empleado fue el de captura por unidad de esfuerzo durante 15 min. Los moluscos vivos
recolectados fueron trasladados al Laboratorio de Malacología Médica de Villa Clara, para su
identificación. Se identificaron 21 especies de moluscos; de las cuales, dos se clasificaron como
endémica, 12 como locales y siete como introducidas. Las familias mejor representadas y
distribuidas resultaron ser Planorbidae, Lymnaeidae y Ampullariidae. Las especies más
abundantes y mejor representadas fueron Tarebia granifera, Physella acuta, Galba cubensis y
Melanoides tuberculata. Las variables climáticas que mayor incidencia tuvieron sobre la
fasciolosis fueron la temperatura media regresada en un bimestre y la precipitación regresada en
4 bimestres, mientras que para la angiostrongilos fue la humedad relativa mínima; para las demás
variables no se encontraron correlaciones significativas. Si tenemos en cuenta la elevada riqueza
de especies de moluscos de interés sanitario existente en la provincia y la alta incidencia que
tienen las varibles climáticas en la fasciolosis y angiostrongilosis, pues es evidente el riesgo
potencial que representa para la salud humana y animal de esta provincia la existencia de especies
de moluscos con potencialidades para cerrar el ciclo biológico de numerosas especies de
tremátodos y nemátodos.
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016
INTRODUCCIÓN
Los moluscos constituyen el filo animal de
mayor número de especies, solo superado por
los artrópodos (Yong, 1998; Mas-Coma et al.,
2 0 0 5 ) . S e e s t i m a q u e e x i s t e n
aproximadamente 120 000 especies en el
mundo, con unas 35 000 especies fósiles
(Dayrat et al., 2011). En contraposición a la
elevada riqueza de especies de moluscos
terrestres y marinos, la fauna de moluscos
fluviales es mucho más reducida (Pointier et
al., 2005).
El conocimiento biológico de las especies de
moluscos dulceacuícolas resulta de gran
interés desde los puntos de vistas: médico,
epidemiológico y ecológico, ya que la mayoría
de las especies de moluscos fluviales forman
parte del ciclo de vida de numerosas especies
de tremátodos digeneos y de nemátodos
(Perera, 1996; Benenson, 2005). Por otra parte,
los moluscos le han brindado al hombre toda
una serie de beneficios (Rumi et al., 2003);
además, se han utilizado como indicadores
biológicos de calidad del agua y de sus
procesos de purificación (Iannacone &
Alvariño, 2002; Martínez, 2003; Iannacone et
al., 2013), así como controladores biológicos
de otras especies de moluscos implicadas en la
transmisión de enfermedades (Rondelaud et
al., 2004; Anónimo, 2007; Alarcón et al.,
2010). Sin embargo, el mayor interés de los
moluscos fluviales desde el punto de vista
médico veterinario, radica en que sirven como
hospederos intermediarios a varias parasitosis,
ya que pueden cerrar el ciclo vital de éstos
parásitos, dentro de las que resaltan: la
f a s c i o l o s i s , a n g i o s t r o n g i l o s i s ,
Fimia-Duarte et al.
261
Remedios, Placetas, Santa Clara (capital
provincial), Cifuentes, Santo Domingo,
Ranchuelo y Manicaragua). Tiene límites al
oeste con Matanzas, al este, con la provincia
Sancti Spíritus y al sur tiene límites
geográficos con la provincia Cienfuegos.
Universo de muestreo
De un universo total de 329 ecosistemas
fluviales, distribuidos en los 13 municipios de
la provincia, se muestrearon el 100% de los
mismos. La distribución por municipios fue la
siguiente: Corralillo (8/ 2,43%); Quemado de
Güines (10/ 3,03%); Sagua La Grande (41/
12,4%); Encrucijada (20/ 6,07%); Camajuaní
(20/ 6,07%); Caibarién (45/ 13,6%); Remedios
(26/ 7,9%), Placetas (30/ 9,11%), Santa Clara
(53/ 16,10%), Cifuentes (21/ 6,38%), Santo
Domingo (22/ 6,68%), Ranchuelo (18/ 5,47%)
y Manicaragua (15/ 4,59%).
El mayor número de reservorios muestreados
correspondió a las zanjas (133/40,42%),
seguido de las cañadas (89/27,05%), luego los
arroyos (48/14,58%), a continuación, los
embalses lacustre (25/7,59%), las lagunas de
oxidación (19/5,77%) y los ríos (15/4,55%). Se
realizaron seis muestreos por cada año, con
una periodicidad bimestral, por lo que se
abarcaron los dos períodos estacionales
existentes en Cuba (lluvioso: mayo a octubre y
poco lluvioso: noviembre hasta abril) del 2014
y 2015.
Colecta de moluscos
Para la colecta se emplearon: un colador de
bronce de 15cm de diámetro con 1mm
abertura/luz de malla y mango de 30cm de
longitud y el colador de mano largo, con 1mm
de abertura/luz de malla, diámetro de 15cm y
mango de 2m de longitud (González et al.,
2014), con el que fueron removidos los
sustratos arenosos, fangosos y areno fangosos,
así como la vegetación colindante y flotante.
También se utilizaron pinzas duras y blandas
para extraer los especímenes sin dañarles las
conchas y colocarlos en las cajas/vasijas para
paramfistomosis y esqu i s t o somosis
(Rondelaud et al., 2004; Faltýnková et al.,
2008; Vázquez & Sánchez, 2015).
En Cuba las principales parasitosis en
humanos relacionadas con la transmisión por
moluscos fluviales, son la fasciolosis y la
an gi o s t ro ng i l o si s, m i e nt ra s q u e l a
esquistosomosis se mantiene con un alto riesgo
de introducción (Perera, 1996; Diéguez et al.,
1997; Fimia et al., 2015a), razón por la cual,
los estudios malacológicos médicos han
cobrado gran auge; todo esto, asociado a que
Cuba es uno de los países con mayor riqueza en
diversidad y endemismo de moluscos del
mundo (Cañete et al., 2004; Vázquez & Perera,
2010; Vásquez & Cobian, 2014).
En la actualidad y a nivel mundial, las
enfermedades transmitidas por moluscos
vectores/hospederos intermediarios pueden
estar asociadas a los efectos del cambio
climático (Clausen et al., 2012; Fimia et al.,
2012; Fimia et al., 2014a). Las variables
climáticas pueden asociarse con la dinámica
poblacional de la malacofauna, tanto de Cuba
como del resto del planeta (Fimia et al., 2012;
García et al., 2012; Fimia et al., 2015a; Fimia
et al., 2016).
El objetivo de la investigación estuvo dirigido
a determinar la posible asociación de algunas
variables climatológicas sobre las entidades
fasciolosis y angiostrongilosis en la provincia
Villa Clara, Cuba durante los años 2014 y 2015
por medio de la modelación matemática.
Descripción del área de estudio
La provincia Villa Clara está ubicada en la
región central de la isla de Cuba, la misma está
conformada por 13 municipios: Corralillo,
Quemado de Güines, Sagua la Grande,
Encrucijada, Camajuaní, Caibarién,
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016
MATERIALES Y MÉTODOS
Fasciolosis, angiostrongilosis and fluvial malacofauna
262
propuesta de los investigadores a la escala
convencional de infestación para las entidades
fasciolosis y angiostrongilosis (WHO, 1982),
para discernir entre cinco los niveles de
infestación: Muy Bajo, Bajo, Medio, Alto y
Muy Alto. Los datos bimensuales de
fasciolosis y angiostrongilosis fueron
obtenidos de los registros de cada municipio
que conforma la provincia Villa Clara. Se
realizaron seis grupos de datos por cada año,
con una periodicidad bimestral, por lo que se
abarcaron los dos períodos estacionales
existentes en Cuba (lluvioso: mayo a octubre y
poco lluvioso: noviembre hasta abril) del 2014
y 2015.
Análisis estadístico
Los dendrogramas de asociación de grupos
pareados (Paired group) emplearon la
distancia Euclideana y se usaron para
determinar la asociación entre las especies de
m o l u s c o s p r o c e d e n t e s d e l a s 1 3
municipalidades de la provincia de Villa Clara
para el 2014 y 2015. También se emplearon los
dendrogramas de asociación de grupos
pareados (Paired group) que emplearon la
distancia Euclideana y se usaron para
de te r mi na r l a a so ci a ci ón en tr e l a s
municipalidades de la provincia de Villa Clara
en base a los moluscos para el 2014 y 2015.
Se realizaron las correlaciones de la
angiostrongilosis y fasciolosis por municipios
con las diez variables climáticas antes
mencionadas. En el caso de la entidad
fasciolosis, estas variables se incluyeron en los
modelos matemáticos, tomando como base,
los datos recopilados de los años 2014 y 2015,
los que nos permitieron hacer pronósticos a
corto plazo (año 2016). Se utilizó la
modelación ARIMA de Box & Jenkins (1994),
donde estos modelos facilitan la predicción del
comportamiento de estas enfermedades. Toda
la modelación se realizó con el paquete
estadístico SPSS, Versión 13.
el traslado. El método empleado fue el de
captura por unidad de esfuerzo (CPUE)
durante 15 minutos sin reposición. Los
moluscos vivos recolectados fueron
trasladados en pequeñas cajas plásticas con
tapas horadadas (18cm de largo x 8 cm ancho y
2,5cm de altura) con papel de filtro
humedecido, con agua de los propios
reservorios hacia el Laboratorio de
Malacología Médica de la Unidad Provincial
de Vigilancia y Lucha Antivectorial (UPVLA)
de Villa Clara, Cuba.
Identificación de moluscos
El trabajo de identificación de los especimenes
se realizó apoyado en las claves taxonómicas
especializadas (Simone, 2006; Vázquez &
Cobian, 2014; Vázquez & Sánchez, 2015). Las
especies de moluscos fueron catalogadas como
endémicas (E), locales (L) (aquellas que
normalmente ocurren en Cuba y en otras
regiones cercanas) e introducidas (I), se refiere
a las especies exóticas. Iannacone & Alvariño
(2007) clasificaron las especies de moluscos
según su frecuencia de ocurrencia (FO), en
constantes (FO > 50%), comunes (FO = 10-
50%) y raras (FO < 10%).
Variables climáticas
Los datos fueron tomados de la estación
meteorológica valle del Yabú. Las variables
climáticas empleadas en la investigación se
obtuvieron del Centro Meteorológico
Provincial de Villa Clara, las cuales fueron:
TM (Temperatura Media, ºC); TMa
(Temperatura Máxima, ºC); TMi (Temperatura
Mínima, ºC); HRMa (Humedad Relativa
Máxima, %); HRMi (Humedad Relativa
Mínima, %); HRM (Humedad Relativa Media
%); PM (Precipitación Mensual, mm);
Nubosidad, En octavos de cielo cubierto;
VMViento (Velocidad Media del Viento, m/s),
y PA (Presión Atmosférica a nivel de estación,
hPa).
Fasciolosis y Angiostrongilosis
Se realizó una pequeña modificación
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016 Fimia-Duarte et al.
RESULTADOS
263
Tabla 1. Frecuencia de Ocurrencia (FO) de moluscos fluviales de importancia médico veterinario en Villa Clara,
Cuba durante el 2014 y 2015.
Familia Género Especies Total Estado FO
Subclase Caenogastropoda
Ampullariidae
Pomacea
P. poeyana
(Pilsbry, 1927)
177
E
96,15
P. paludosa
(Say, 1829)
56
L
76,92
P. diffusa
(Reeve, 1856)*
12
I
84,62
Marisa
M.cornuarietis
(Linné, 1758)
144
I
92,31
Hydrobiidae
Pyrgophorus
P. parvulus (Guilding, 1828)
20
L
34,62
Thiaridae
Tarebia
T. granifera
(Lamarck, 1816)
1748
I
100,00
Melanoides
M. tuberculata
(Müller, 1774)
419
I
100,00
Pachychilidae Pachychilus P. nigratus (Poey, 1858) 131 E 7,69
Subclase Heterobranchia
Lymnaeidae
Galba
G. cubensis
(Pfeiffer, 1839)
457
L
100,00
Pseudosuccinea
P. columella
(Say, 1817)
82
L
88,46
Physella
P. acuta
(Dreparnaud, 1805)**
899
L
100,00
Planorbidae
Biomphalaria***
B. pallida (C.B. Adams, 1846)
25
L
50,00
B. helophila
(d' Orbigny, 1835)
31
L
61,54
Drepanotrema
D. anatinum
(d' Orbigny, 1835)
18
L
30,77
D. aeruginosum
(Morelet, 1851)
8
L
23,08
D. cimex
(Moricand, 1839 )
20
L
46,15
D. lucidum
(Pfeiffer, 1839)
21
L
42,31
Helisoma
H. duryi
(Wetherby, 1879)
65
I
65,38
H. trivolvis
(Say, 1817)****
17
I
30,77
Gyraulus
G. parvulus
(Say, 1817)
7
I
15,38
Gundlachia G. radiata (Guilding, 1828) 33 L 61,54
Total
14
21
4390
--
Leyenda: E = Endémico, I = Introducido, L = Local, FO = Frecuencia de Ocurrencia, * Pomacea diffusa=Pomacea bridgesi, ** Se mantiene el
género Physella y no Haitia, ya que la filogenia hasta el momento mantiene el género tal y como estaba (Physella) y hasta que no se demuestre lo
contrario, basado/sustentado en estudios moleculares, entonces lo que tenemos es Physella acuta. *** Las tres especies registradas para Cuba del
género Biomphalaria son B. helophila, B. pallida y B. havanensis (esta última tiene como localidad tipo, la zanja Ferrer en la provincia La
Habana), **** Helisoma trivolvis no puede ser diferenciada de H. duryi a partir de la concha, solo algunas características de la genitalia (pene y
glándulas nidamental más larga) permiten una certera diferenciación. FO = Frecuencia de ocurrencia del 2014 y 2015.
indicó cuatro grupos, observándose escasa
asociación con T. granifera y P. acuta versus
las otras especies de moluscos durante el 2014
y el 2015. En el caso del dendrograma de
distancia euclideana se vieron dos grupos entre
las 13 municipalidades durante el 2014 y el
2015. El municipio de Santa Clara y Placetas
se encontró menos asociado a las otras 12
municipalidades de Villa Clara (figura 2).
En relación con la entidad fasciolosis, se
constató, que a medida que ha avanzado el
tiempo, ha variado la cantidad de fasciolosis
pronosticada; de un valor de 22 casos en el año
2014 para la categoría media, pasó a 25 casos
en el 2015 y decayó a 17 en el 2016. En el caso
Los resultados de los seis muestreos en los 329
ecosistemas fluviales de la provincia Villa
Clara objeto de investigación, se muestran en
la siguiente tabla 1. fue la Physella acuta
especie más abundante. La mayoría de las
especies fueron locales (n = 12). Los moluscos
fluviales según su frecuencia de ocurrencia
(FO) durante el 2014 y 2015 muestra que 12
fueron constantes (FO > 50%), 8 comunes (FO
= 10-50%) y una rara (FO < 10%).
La Figura 1 señala el dendrograma de
asociación cuantitativa de grupos pareados
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016 Fasciolosis, angiostrongilosis and fluvial malacofauna
264
480
440
400
360
320
280
240
200
160
120
80
40
Distancia
Mtuberculata
Gcubensis
Pnigratus
Mcornuarietis
Ppoeyana
Ppaludosa
Hduryi
Pcolumella
Pdiffusa
Pparvulus
Dlucidum
Danatinum
Htrivolvis
Dcimex
Daerugino
Gparvulus
Gradiata
Bpallida
Bhelophila
Pacuta
Tgranifera
Figura 1. Dendrograma de asociación de grupos pareados (Paired group) (r=0,99) empleando la distancia Euclideana entre
especies de moluscos procedentes de 13 municipalidad de la Provincia de Villa Clara, Cuba durante el 2014-2015. B. pallida =
Biomphalaria pallida; Biomphalaria helophila = B. helophila; Daerugino = Drepanotrema aeruginosum; Danatinum =
Drepanotrema anatinum; Dcimex = Drepanotrema cimex; Dlucidum = Drepanotrema lucidum; Gcubensis= Galba cubensis;
Gradiata = Gundlachia radiata; Gyraulus parvulus = G. parvulus; Hduryi = Helisoma duryi; Htrivolvis = Helisoma trivolvis;
Mcornuarietis = Marisa cornuarietis; Mtuberculat = Melanoides tuberculata; Pcolumella = Pseudosuccinea columella;
Pacuta = Physella acuta; Pparvulus = Pyrgophorus parvulus; Pnigratus = Pachychilus nigratus; Ppalludosa = Pomacea
palludosa; Ppoeyana = Pomacea poeyana; Pdiffusa = Pomacea diffusa; Tgranifera = Tarebia granifera.
275
250
225
200
175
150
125
100
75
50
25
0
Distancia
Santa_Clara15
Santa_Clara14
Placetas14
Corralillo15
Encrucijada15
Quemado15
Camajuaní15
Caibarién15
Remedio15
Quemado14
Remedio14
Caibarién14
Corralillo14
Sagua15
Sto_Dom15
Ranchuelo15
Manicarg15
Sagua14
Ranchuelo14
Encrucijada14
Sto_Dom14
Cifuentes14
Cifuentes15
Manicarg14
Camajuaní14
Placetas15
Figura 2. Dendrograma asociación de grupos pareados (Paired group) (r=0,92) empleando la distancia Euclideana entre 13
municipalidad de la Provincia de Villa Clara, Cuba durante el 2014 y el 2015 en base a las especies de moluscos. Corralillo;
Quemado; Sagua; Encrucijada; Camajuaní; Caibarién; Remedios; Placetas; Santa Clara; Cifuentes; Santo Domingo; Ranchuelo;
Manicaragua.
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016 Fimia-Duarte et al.
265
27 casos para la categoría de alta, el resto de los
municipios presentan valores bajos y muy
bajos (figura 3).
En resumen, los municipios con mayores
valores de abundancia de moluscos fluviales,
con capacidad para cerrar el ciclo de vida para
la fasciolosis resultaron ser Manicaragua
(32,8%/2014 y 23,0%/2015), Santa Clara
(19,2%/2014 y 30,0%/2015), Santo Domingo
(13,3%/2014 y 11,0%/2015) y Sagua la
Grande (12,2%/2014 y 9,1%/2015), mientras
que para la entidad angiostrongilosis fueron en
el año 2014 los municipios de Santa Clara
(51,6%), Santo Domingo (15,4%) y
Manicaragua (5,8%) los de mayor abundancia
poblacional. En el año 2015, continuó siendo
el municipio de Santa Clara el que mostró los
valores más altos de abundancia poblacional
(57, 3%); pero esta vez, seguido de los
municipios Santo Domingo (11,2%) y
Cifuentes (6,03%), para replegar al cuarto
lugar al municipio Manicaragua (3,7%).
de la categoría muy alta, esta pasó de 50 casos
en el año 2014 a 52 casos en el 2015, para
decaer en el 2016 a 37 casos. Esta disminución
en el año 2016 puede estar asociada al evento
climatológico «El Niño», que se está
desarrollando en éste año y que puede
favorecer la disminución de esta enfermedad al
presentarse temperaturas más bajas en este
bimestre.
También podemos apreciar que existe un
ligero aumento en el municipio Sagua la
Grande en el año 2015 si lo comparamos con
el año 2014, ya que en el 2014 la categoría baja,
era mayor a ocho casos, mientras en el 2015
pasó a ser categoría media, con más de 25
casos (figuras 3, 4 y 5).
Se observa que los municipios con mayor
incidencia de fasciolosis en el bimestre enero-
febrero del año 2016 fueron Manicaragua y
Santa Clara, más exactamente la franja centro-
sur de la provincia, con valores superiores a los
Figura 3. Distribución de la fasciolosis en los Municipios de Villa Clara, Cuba. Bimestre Enero-Febrero 2016.
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016 Fasciolosis, angiostrongilosis and fluvial malacofauna
de fasciolosis resultaron ser Manicaragua,
Santa Clara y Ranchuelo; es decir, la franja
Para el bimestre enero-febrero de 2015 se
observa que los municipios de mayor cantidad
bajos, en el resto de los municipios o franja este
–oeste (figura 4).
centro-sur de la provincia, con valores
superiores a los 25 casos para la categoría
media y se presentan valores bajos a muy
266
superiores a los 22 casos para la categoría
media, el resto de los municipios o franja norte,
presentan valores bajos a muy bajos (figura 5).
En el bimestre enero–febrero de 2014 se
aprecia que los municipios de mayor cantidad
de fasciolosis fueron también Manicaragua,
Santa Clara y Ranchuelo, con valores
Figura 5. Distribución de la fasciolosis en los Municipios de Villa Clara, Cuba. Bimestre Enero-Febrero 2014.
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016 Fimia-Duarte et al.
Figura 4. Distribución de la fasciolosis en los Municipios de Villa Clara, Cuba. Bimestre Enero-Febrero 2015.
267
esta enfermedad al presentarse menores
temperaturas en este bimestre.
Los valores más altos para el bimestre enero-
febrero 2016 se presentan en Santa Clara y los
alrededores con valores superiores a los 696
casos para la categoría de muy altos, el resto de
los municipios presentan valores muy bajos
(figura 6).
En relación con la entidad angiostrongilosis, a
medida que avanza el tiempo, varia la cantidad
de angiostrongilosis pronosticada; de un valor
de 658 casos en 2014 para la categoría Muy
Alta, pasó a 643 casos en el 2015 y aumentó a
696 en el 2016. Este aumento puede estar
asociado también al evento climatológico «El
Niño» y que puede favorecer el aumento de
Figura 6. Pronóstico a corto plazo de angiostrongilosis en los Municipios de Villa Clara, Cuba. Bimestre Enero-Febrero 2016.
Los valores mas altos para el bimestre enero-
febrero 2014 se presentan en Santa Clara y los
alrededores con valores superiores a los 658
casos para la categoría de muy altos, el resto de
los municipios presentan valores muy bajos, la
dispersión de valores medios es mayor en este
año en comparación a años anteriores (figura
8).
Los valores mas altos para el bimestre enero-
febrero 2015 se presentan en Santa Clara y los
alrededores con valores superiores a los 643
casos para la categoría de muy altos, el resto de
los municipios presentan valores muy bajos,
(figura 7).
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016 Fasciolosis, angiostrongilosis and fluvial malacofauna
268
Figura 7. Pronóstico a corto plazo de angiostrongilosis en los Municipios de Villa Clara, Cuba. Bimestre Enero-Febrero 2015.
Figura 8. Pronóstico a corto plazo de angiostrongilosis en los Municipios de Villa Clara, Cuba. Bimestre enero-Febrero 2014.
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016 Fimia-Duarte et al.
estadísticas y no con las variables climáticas,
mientras que para la fasciolosis, si se utilizaron
para la modelación las variables climáticas. La
tabla 2 presenta las variables climáticas que
entraron en las ecuaciones de pronóstico. Las
variables más significativas fueron la
temperatura media regresada en un bimestre y
la precipitación regresada en cuatro bimestres.
En el caso de la angiostrongilosis, los
municipios que tuvieron una correlación más
fuerte con la HRMi fueron Santo Domingo (r
=0,25, p = 0,02) y Cifuentes (r= 0,24; p =
0,03).
Es por esta razón, que las ecuaciones para la
angiostrongilosis se realizan solo con variables
269
Tabla 2. Variables climáticas y su retardo que tuvieron relación con la fasciolosis por municipios de Villa Clara,
Cuba.
Fasciolosis/Municipios
Temperatura Media
regresada en 1
bimestre
Precipitación
regresada en 4
bimestres
Corralillo
Sagua
Camajuaní
Si
Si
Si
Si
No
No
Caibarién
Placetas
Santa Clara
Cifuentes
Santo Domingo
Ranchuelo
Manicaragua
Si
Si
Si
Si
No
Si
Si
No
No
No
Si
Si
No
No
DISCUSIÓN
De las 36 especies de moluscos fluviales
identificadas hasta la fecha para Cuba
(Vázquez & Sánchez, 2015), 21 se reportan en
la provincia Villa Clara, lo cual equivale al
58,33 %. Si comparamos esta cifra, con
resultados obtenidos en muestreos realizados
en años anteriores, pues la misma es mucho
más alta, ya que 16 especies eran las que se
tenían identificadas (Fimia et al., 2014b,
2015a); es decir, se suman ahora 5 especies
más. Se corrobora Tarebia granifera como la
especie más abundante, mejor establecida y
distribuida, resultado que coincide con los
obtenidos por Fimia et al. (2014b) para esta
provincia; lo cual demuestra su amplia
radiación adaptativa y elevada plasticidad
ecológica, al igual que la especie Melanoides
tuberculata, que ocupó el cuarto puesto, solo
antecedida de Physella acuta y Galba
cubensis, resultados que confirman lo
alcanzado por Pointier et al. (2005) y Vázquez
& Perera (2010).
A pesar del papel preponderante y el espacio
que ha ido ganado T. granifera, continua
siendo aún P. acuta una de las especies mejor
representada y distribuida en la provincia, lo
cual se pudo corroborar en este estudio, donde
la especie ocupó el segundo lugar, por delante
de G. cubensis y M. tuberculata, que en años
anteriores se encontraban antecediéndola
(Ferrer et al., 1985; Vázquez & Gutiérrez,
2007).
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016 Fasciolosis, angiostrongilosis and fluvial malacofauna
que tienen las varibles climáticas en las
entidades: fasciolosis y angiostrongilosis, pues
es evidente el riesgo potencial que representan
para la salud humana y animal de esta
provincia la existencia de especies de
moluscos con potencialidades para la
transmisión de las referidas entidades; resulta
innegable la influencia que está ejerciendo el
cambio climático en los organismos vivos,
agentes etiológicos y entidades infecciosas,
tanto en Cuba como a nivel planetario.
Continúan siendo los municipios de la franja
centro sur los que arrojan los valores más altos
de abundancia poblacional, tanto para la
fasciolosis como la angiostrogilosis,
resultados que concuerdan con los obtenidos
por Fimia et al. (2015a); aunque esta vez, se le
suman los municipios de Santo Domingo
(franja centro-sur) y Sagua la Grande (costa
norte), para así desplazar en cierta medida, al
municipio Ranchuelo; resultados estos, que
coinciden en la realidad con los brotes
ocurridos en la provincia, donde la mayor
ocurrencia de brotes se concentran
precisamente en el municipio Santa Clara.
Las variables climáticas que mayor incidencia
ejercieron en las poblaciones fluviales de
moluscos en la investigación resultaron ser:
TM, PM y HRMi, las que pueden favorecer o
no, tanto la reproducción como el desarrollo de
los moluscos e incluso, disminuir los valores
de abundancia total de los mismos, tal y como
se demostró por Fimia et al. (2014b, 2015a) y
González et al. (2014) para esta misma
provincia.
Hasta ahora, en todas las investigaciones
realizadas en la provincia Villa Clara sobre la
asociación de las variables climáticas en la
malacofauna fluvial (Fimia et al., 2012, 2014b,
2015a, González et al., 2014), han sido las
variables climáticas: temperatura (mínima,
media y máxima) y humedad (en especial, la
máxima), las que han mostrado las
correlaciones más significativas, hechos que
demuestran la interacción constante entre los
organismos vivos con el ambiente (Gutiérrez et
al., 1997; Perera, 2006; Dillon et al., 2011,
Fimia et al., 2015a,b); por lo que es innegable
la influencia que está ejerciendo el cambio
climático en los organismos vivos, agentes
etiológicos y entidades infecciosas (Cassab et
al., 2011; Cepero, 2012).
Teniendo en cuenta la elevada riqueza de
especies de moluscos con interés sanitario
existente en la provincia y la alta incidencia
270
Alarcón, M, Iannacone, J & Espinosa, Y. 2010.
Parasitosis intestinal, factores de riesgo
y seroprevalencia de Toxocariosis en
pobladores del Parque Industrial de
Huaycan, Lima, Perú. Neotropical
Helminthology, vol. 4, pp.17-36.
Anónimo, E. 2007. Especies de moluscos de
interés especial. Informe Final de la
Región Occidental de la Cuenca del
C a n a l . D i s p o n i b l e e n :
http://www.pancanal.com/esp/cuenca/ro
cc/6-7.pdf. [Visitado el 22 de febrero del
2013].
Benenson, D. 2005. El control de las
enfermedades transmisibles para el
hombre. Organización Panamericana de
la Salud. Washington.
Box, GE & Jenkins, G.M. 1994. Time series
rd
analysis forecasting and control. 3 ed.
Prentice-Hall Inc., New Jersey.
Cañete, R, Yong, M, Sánchez, J, Wong, L &
Gutiérrez, A. 2004. Population dynamics
of intermediate snails host of Fasciola
hepatica and some environmental factors
in San Juan y Martinez Municipality,
Cuba. Memórias do Instituto Oswaldo
Cruz, vol. 99, pp. 257-262.
Cassab, A, Morales, V & Mattar, S. 2011.
Factores climáticos y casos de dengue en
Montería, Colombia. 2003-2008.
Revista de Salud Pública de Colombia,
vol. 13, pp. 1-12.
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016 Fimia-Duarte et al.
Tropical, vol. 37, pp. 155-160.
Fimia, DR, González, GR, Cepero, RO,
Valdés, AM, Osés, RR, Corona, SE &
Argota, PG. 2012. Influencia de algunas
v a r i a b l e s c l i m á t i c a s s o b re l a
malacofauna fluvial con importancia
zoonótica en al provincia Villa Clara.
Revista Electrónica Veterinaria,
R E D V E T , v o l . 1 3 , 7
http://www.veterinaria.org/revistas/redv
et/n030312.html leído el 15 de junio del
2016.
Fimia, D.R.; Iannacone, J.; Roche, F.D.; Cruz,
C . L . & L ó p e z , G . E . 2 0 1 4 a .
Epidemiological risk and zoonotic
diseases in urban communities from the
municipality of Santa Clara, Cuba. The
Biologist (Lima), vol. 12, pp. 225-239.
Fimia, DR, Argota, PG, Osés, RR, Cepero, RO
& González, GR. 2014b. Influencia
climatológica en el comportamiento de
taxones de moluscos fluviales y
terrestres. Villa Clara, Cuba. Cátedra
Villarreal, vol. 2, pp. 21-28.
Fimia, DR, Iannacone, J, González, R, Argota,
PG, Osés, R & de Armas, B. 2015a.
Aspectos ecológicos de los moluscos de
importancia medico-veterinaria en Villa
Clara, Cuba. Revista de Patología
Tropical, vol. 44, pp. 323-336.
Fimia, DR, Marquetti, FM, Iannacone, J,
Hernández, CN, González, MG, Poso del
Sol, M. & Cruz, RG. 2015b. Factores
antropogénicos y ambientales sobre la
fauna de culícidos (Diptera: Culicidae)
de la provincia Sancti Spíritus, Cuba.
The Biologist (Lima), vol. 13, pp. 41-51.
García, GS, Pérez, BJ, Fimia, DR, Osés, RR,
Garín, LG & González, GR. 2012.
Malacofauna de interés medico y su
relación con el ecosistema Área de Salud
Capitán Roberto Fleites 2009-2010.
Revista Electrónica Veterinaria,
R E D V E T , v o l . 1 3 , 0 5 B -
http://www.veterinaria.org/revistas/redv
et/n030312.html leído 10 de junio del
2016.
Cepero, RO. 2012. El cambio climático: su
efecto sobre enfermedades infecciosas.
Revista Electrónica de Veterinaria,
R E D V E T , v o l . 1 3 , ( 0 5 B ) .
http://www.veterinaria.org/revistas/redv
et leído el 12 de julio del 2016.
Clausen, JH, Madsen, H, Murrell, KD, Thi, VP,
M a n h , H N & Vi e t , K N . 2 0 1 2 .
Relationship between snail population
density and infection status of snails and
fish with zoonotic tremátodos in
Vietnamese Carp Nurseries. PLoS
Neglected Tropical Disease, vol.6,
e1945.
Dayrat, B, Conrad, M, Balayan, S, White, TR,
Albrecht, C, Golding, R, Gomes, SR,
Harasewych, MG & de Frias Martins,
AM. 2011. Phylogenetic relationships
and evolution of pulmonate gastropods
(Mollusca): new insights from increased
t a x o n s a m p l i n g . M o l e c u l a r
Phylogenetics and Evolution, vol. 59, pp.
425-437.
Diéguez, L, Hernández, R, Perera, G,
Vázquez, R & Escalante, A. 1997.
Presencia de la Corbicula fluminea
(Müller, 1774) y estudios estacionales
sobre su abundancia en el lago artificial
“La jia” de Camagüey. Malacological
Review, vol. 30, pp. 93-100.
Dillon, RT, Wethington, AR & Liderad, C.
2011. The evolution of reproductive
i s o l a t i o n i n a s i m u l t a n e o u s
hermaphrodite, the freshwater snail
Physa. BMC Evolutionary Biology, vol.
11, 144.
Faltýnková, A, Nasincová, V & Kablásková,
L. 2008. Larval trematodes (Digenea) of
pla nor b id s nai ls ( G ast ro pod a:
Pulmonata) in Central Europe: a survey
of species and key to their identification.
Systematic Parasitology, vol. 69, pp.
155-78.
Ferrer, JR, Perera, G. & Yong, M. 1985.
Estudio de los moluscos fluviátiles de
una localidad afectada por un brote de
fasciolosis. Revista Cubana de Medicina
271
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016 Fasciolosis, angiostrongilosis and fluvial malacofauna
Perera, G. 2006. Ecologycal structures and
factors regulating the population
dynamies of the freshwater snail in
Hanabanilla lake Cuba. Malacological
Review, vol. 28, pp. 63-69.
Pointier, JP, Yong, M & Gutiérrez, A. 2005.
Guide to the freshwater Molluscs of
Cuba. Hackenheim: Conchbook.
Rondelaud, D, Vignoles, P, Vareille-Morel, C,
Abrous, M, Mage, C, Mouzet, R &
Dreyfuss G. 2004. Fasciola hepatica and
Paramphistomum daubneyi: field
observations on the transport and
outcome of floating metacercariae in
r u n n i n g w a t e r. J o u r n a l o f
Helminthology, vol. 78, pp.173-177.
Rumi, A, Gutiérrez, GDE & Núñez, V. 2003.
Species richness, diversity and
distributional patterns of freshwater
Gastropoda in Mesopotamian Region
(Argentina). XVIII Encontro Brasileiro
de Malacología EBRAM, Río de Janeiro.
199p.
Vázquez, AA & Gutiérrez, A. 2007. Ecología
de Moluscos fluviales de importancia
médica y veterinaria en tres localidades
de La Habana. Revista Cubana de
Medicina Tropical, vol. 59, pp. 149-153.
Vázquez, AA & Perera, S. 2010. Endemic
Freshwater molluscs of Cuba and their
c o n s e r v a t i o n s t a t u s . T r o p i c a l
Conservation Science, vol.3, pp. 190-
199.
Vásquez, AA & Cobian, RD. 2014. Guía
ilustrada de los moluscos fluviales de la
Reserva de Biosfera Península de
Guanahacabibes, Pinar del Río, Cuba.
CubaZoo, vol. 25, pp. 11-15.
Vázquez, PA & Sánchez, NJ. 2015. Clave
ilustrada y comentada para la
identificación de moluscos gastrópodos
fluviales de Cuba. Revista Cubana de
Medicina Tropical, vol. 67, pp. 231-243.
Yong, M. 1998. Biosystématique des
Mollusques d` Eau Douce d` Intérêt
Medical et Vétérinaire à Cuba. PhD
Thesis, Université de Perpignam,
González, GR, Fimia, DR, Cepero, RO, Osés,
RR, Espinosa, SY & González, RY.
2014. Impacto de algunas variables
climatológicas en el desarrollo y
reproducción de moluscos fluviales y
t e r r e s t r e s c o n i m p o r t a n c i a
epidemiológica. Villa Clara: 2008-2010.
Revista Electrónica Veterinaria,
R E D V E T , v o l . 1 5 B .
http://www.veterinaria.org/revistas/redv
et/n030312.html leído 10 de junio del
2016.
Gutiérrez, A, Perera, G, Yong, M & Fernández,
J . 1 9 9 7 . R e l a t i o n s h i p s o f t h e
prosobranch snail Pomacea paludosa,
Tarebia granifera and Melanoides
tuberculata with the abiotic environment
and freshwater snail diversity in the
central region of Cuba. Malacological
Review, vol. 30, pp. 39-44.
Iannacone, J & Alvariño, L. 2002. Efectos del
detergente doméstico alquil aril
sulfonato de sodio lineal (LSA) sobre la
m o r t a l i d a d d e t re s c a r a c o l e s
dulceacuícolas en el Perú. Ecología
Aplicada, vol. 1, pp. 81-87.
Iannacone, J, La Torre, MI, Alvariño, L,
Cepeda, C, Ayala, H & Argota, G. 2013.
Toxicity of biopesticides Agave
a m e r i c a n a , F u r c r a e a a n d i n a
(Asparagaceae) and Sapindus saponaria
(Sapindaceae) on invader snail
Melanoides tuberculata (Thiaridae).
Neotropical Helminthology; 7: 231-241.
Mas-Coma, S, Bargues, MD & Valero, MA.
2005. Fascioliasis and other plant-borne
trematode zoonoses. International
Journal for Parasitology, vol. 35,
pp.1255-1278.
Martínez, R. 2003. Moluscos. Tomo 1. pp. 488-
513. Aguilera, M, Azócar, A & Jiménez,
E.G (eds.). Biodiversidad en Venezuela.
Fundación Polar. Caracas, Venezuela.
Perera, G. 1996. Ecologie des mollusques d'
eau douce d'intérêt médical et
vétérinaire á Cuba [tesis]. Perpignan,
France: Université de Perpignan.
272
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016 Fimia-Duarte et al.
France, 104 pp.
WHO (World Health Organization). 1982.
Data sheet on the biological control
agent. WHO/VBC/82.837, 11 pp.
273
Received June 18, 2016.
Accepted October 6, 2016.
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016 Fasciolosis, angiostrongilosis and fluvial malacofauna
