ORIGINAL ARTICLE /ARTÍCULO ORIGINAL
PARASITES WITH ZOONOTIC POTENTIAL IN SERRASALMUS ALTISPINIS MERCKX,
JEGUE & SANTOS, 2000 (CHARACIFORMES: SERRASALMIDAE) FROM
FLOODPLAIN LAKES IN THE AMAZON, BRAZIL
PARASITAS COM POTENCIAL ZOONÓTICO EM SERRASALMUS ALTISPINIS
MERCKX, JÉGU & SANTOS, 2000 (CHARACIFORMES: SERRASALMIDAE) EM
LAGOS DE VÁRZEA DA AMAZÔNIA, BRASIL
PARÁSITOS CON POTENCIAL ZOONÓTICO EN SERRASALMUS ALTISPINIS
MERCKX, JÉGU & SANTOS, 2000 (CHARACIFORMES: SERRASALMIDAE) EN
LAGOS INUNDABLES DE LA AMAZONÍA, BRASIL
1 1
Germán Augusto Murrieta-Morey & Jose Celso de Oliveira-Malta
1INPA - Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Av. André Araújo, Aleixo, Manaus, Amazonas, Brasil.
germantiss@hotmail.com / germantiss1106@gmail.com
Neotropical Helminthology, 2016, 10(2), jul-dic: 249-258.
ABSTRACT
Keywords: Anisakis sp. – Brazil – Clinostomum marginatum – Serrasalmus altispinis – Zoonosis
The popularity of eating foods that use raw or undercooked fish in Brazil and particularly in the
Amazon creates a concern with the possible emergence of parasites with zoonotic potential in
different species consumed by the population. Thus, the present study investigated the presence
of helminths with zoonotic potential in Serrasalmus altispinis Merckx, Jégu & Santos, 2000
captured in six floodplain lakes in the Brazilian Amazon. They examined 60 gills and organs of
the digestive tract (intestine, pyloric caeca, stomach and liver). They identified two parasites with
zoonotic potential: 22 Clinostomum marginatum (Braun, 1899) free and encysted in gills, with a
prevalence of 16.67% and 13 third stage larvae of Anisakis sp. in the gut, with a prevalence of
11.70%. The possibility that these parasites migrate to other organs such as the musculature of the
fish and consumption Serrasalmidae different species in the Amazon, as in the case of S. altispinis
generates a risk when the fish consumed is improperly.
249
ISSN Versión impresa 2218-6425 ISSN Versión Electrónica 1995-1043
250
RESUMO
Palavras Chave: Anisakis sp. - Brasil - Clinostomum marginatum - Serrasalmus altispinis – Zoonoses
A popularidade no Brasil pelo consumo de comidas que utilizam o peixe cru o mal cozido e em
particular na Amazônia que consome muito pescado, gera uma preocupação com a possível
ocorrência de parasitos com potencial zoonótico em diferentes espécies consumidas pela
população. Assim, o presente trabalho investigou a presença de helmintos com potencial
zoonótico em Serrasalmus altispinis Merckx, Jégu e Santos, 2000 capturados em seis lagos de
várzea no Amazonas, Brasil. Foram examinadas 60 brânquias e órgãos do trato digestivo
(intestino, cecos pilóricos, estômago e fígado). Foram identificados dois parasitas considerados
com potencial zoonótico: 22 Clinostomum marginatum (Braun, 1899) livres e encistados nas
brânquias com uma prevalência de 16,67% e 13 larvas do terceiro estágio de Anisakis sp. no
intestino com uma prevalência de 11,70%. A possibilidade destes parasitas de migrar para outros
órgãos como a musculatura do peixe e o consumo de diferentes espécies de Serrasalmidae na
Amazônia, como o caso de S. altispinis, gera uma situação de risco ao ser este peixe consumido
de forma inadequada.
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016
INTRODUÇÃO
As zoonoses parasitarias transmitidas pelo
consumo de pescado constituem um problema
de grande interesse no mundo devido as
tendências atuais pelo consumo deste animal
cru ou mal cozido como o sushi e sashimi de
origem oriental, o ceviche de origem peruano,
o marinado espanhol e o green hering
holandês (Barros et al., 2006). No Brasil são
poucos os casos registrados de parasitoses em
humanos pelo consumo de pescado y acredita-
se que isso se deva à falta de diagnóstico
adequado e não à ausência destas doenças no
país (Barros et al., 2006).
RESUMEN
Palabras clave: Anisakis sp. – Brasil – Clinostomum marginatum – Serrasalmus altispinis – Zoonosis
La popularidad en Brasil por el consumo de comidas que utilizan pescado crudo o mal cocido y en
particular en la Amazonía que consume mucho pescado, genera una preocupación con la posible
aparición de parásitos con potencial zoonótico en diferentes especies consumidas por la
población. Así, el presente trabajo investigó la presencia de helmintos con potencial zoonótico en
Serrasalmus altispinis Merckx, Jégu & Santos, 2000 capturados en seis lagos inundables en la
Amazonía brasileña. Fueron examinadas 60 branquias y órganos del tracto digestivo (intestino,
ciegos pilóricos, estómago e hígado). Fueron identificados dos parásitos considerados con
potencial zoonótico: 22 clinostomum marginatum (Braun, 1899) libres y enquistados en las
branquias, con una prevalencia de 16,67% y 13 larvas de tercera fase de Anisakis sp. en el
intestino, con una prevalencia de 11,70%. La posibilidad de que estos parásitos migren a otros
órganos como la musculatura del pez y el consumo de diferentes especies de Serrasalmidae en la
Amazonía, como es el caso de S. altispinis, genera una situación de riesgo al ser este pez
consumido de forma inadecuada.
Murrieta-Morey& Oliveira-Malta
251
seu desenvolvimento em mamíferos marinhos
onde passam por outras duas mudas (L3 – L4 –
adulto). (Klimpel et al., 2004). As espécies,
quando adultas, parasitam o estômago e o
intestino de mamíferos marinhos embora haja
registros em peixes migratórios de água doce
(Moravec, 1998).
Se rra salmus alti spi nis popularmente
conhecida como “piranha-seca” habita lagos
de rios de água branca, sendo capturada
juntamente com S. rhombeus próximo à
vegetação aquática e na floresta alagada
(Merck et al., 2000; Claro-Jr., 2003). O
focinho pontudo é similar a S. elongatus, o que
sugere uma dieta de peixes inteiros, escamas, e
nadadeiras. Por ser uma espécie recentemente
descrita, ainda são escassas informações sobre
sua biologia (Soares, 2008).
Nas populações ribeirinhas da Amazônia em
geral, diferentes espécies de piranhas
destacam-se junto com outras espécies de
peixes entre os mais comuns e preferidos para
o consumo (Silva, 2007). Com a popularização
do uso de pratos preparados à base de peixe cru
ou mal cozido e com a falta de inspeção
sanitária, o aumento do risco de zoonoses no
Brasil é eminente (Morais et al., 2011). Assim,
o presente trabalho teve por objetivo registrar a
presença de parasitos com potencial zoonótico
em S. altispinis coletados em diferentes lagos
de várzea no estado do Amazonas-Brasil.
Nos meses de setembro e dezembro de 2013
foram capturados 60 S. altispinis em cinco
lagos de várzea do Rio Solimões (Mendes dos
Sa n t o s e t a l ., 19 8 4 ). La g o B a i x i o
(03°17'27,2''S/ 60°04'29,6''O) e Preto
(03°21'17,1''S/ 60°37'28,6''O) no município de
Iranduba. Lago Ananá (03°53'54,8''S/
61°40'18,4''O) em Anori. Lago Araçá (S03°45'
04,3" S/ 62°21' 25,9" O) em Codajás. Lago
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016
Dentro das principais doenças transmissíveis
pelo consumo de pescado cru podem se
destacar a anisaquiose, produzida por espécies
de Nematoda da família Anisakidae (Okumura
et al., 1999; Gonçalves et al., 2003; González,
2006; Cárdia e Bresciani, 2012), e a
laringofaringites, produzida por algumas
espécies de trematódeos digenéticos como
Clinostomum marginatum (Braun, 1899) e
Austrodiplostomum compactum (Lutz, 1928)
(Eiras, 1994; Okumura et al., 1999).
Clinostomum marginatum é uma espécie com
ciclo de vida heteróxeno. Reproduz-se
sexualmente e atinge a maturidade na boca e
esôfago de aves piscívoras (hospedeiros
definitivos). Os ovos são liberados na água nas
fezes das aves onde eclode a larva miracídio,
nada livremente na procura do primeiro
hospedeiro intermediário. O Miracídio infeta
caramujos aquáticos (primeiro hospedeiro)
onde o parasita se reproduz asexualmente,
passando por outras fases de desenvolvimento:
esporocistos, redia e finalmente produzindo
cercárias livre-natantes. As cercárias infetam
varias espécies de peixes (segundo hospedeiro
intermediário) penetrando a pele ou filamentos
branquiais, podendo migrar a outros órgãos
onde se desenvolvem em metacercárias. Para
o êxito da transmissão e fechar o ciclo
biológico, o peixe parasitado tem que ser
consumido por uma ave piscívora (Bullard &
Overstreet, 2008).
No ciclo biológico de Anisakis spp. os ovos são
expulsados ao meio externo nas fezes dos
hospedeiros definitivos. Os ovos contem as
larvas do primeiro estágio os quais podem
passar por duas mudas (L1 – L2 – L3)
liberando ao exterior as larvas infectantes do
terceiro estágio (L3). Estas larvas são
consumidas pelos primeiros hospedeiros
intermediários que são copépodes dentro dos
quais a larva L3 se encapsula. Posteriormente
os copépodes são consumidos por peixes que
atuam como os segundos hospedeiros
intermediários. A larva infectante L3 completa
MATERIAS E MÉTODOS
Parasites in Serrasalmus altispinis
252
ooo
70 GL, 80 GL, 90 GL e dois banhos de álcool
absoluto por 15 min cada. Finalmente foram
clarificados em creosoto de faia, montados
entre lâmina e lamínula em bálsamo do Canadá
(Amato et al., 1991; Eiras et al., 2006).
Amostras testemunhas (INPA 689 a-b, INPA
77, 78) foram depositados na coleção do
Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia
(INPA), Manaus – Brasil.
A identificação da espécie foi baseada nas
características morfológicas principalmente:
número, forma, tamanho e posição das
ventosas, características e posição da faringe e
dos órgãos internos (ovário, útero, testículo)
(Travassos et al., 1969; Thatcher, 2006; Eiras
et al., 2006).
Para a coleta dos espécimes de Anisakis sp. o
trato digestivo foi aberto e colocado em placas
de Petri, cobertas com água destilada. Os
nematóides encontrados foram coletados com
pincéis finos, estiletes e pinças e foram
transferidos para frascos contendo etanol 70°
GL com glicerina a 5%, onde foram
conservados. Para a clarificação das estruturas
inteiras, foram preparadas lâminas provisórias
utilizando Lactofenol de Amann. Lâminas
permanentes foram montadas em Bálsamo de
Canadá (Amato et al., 1991). A identificação
de Anisakis sp. foi baseada na morfologia do
sistema digestivo (ventrículo longo, ausência
de ceco intestinal e apêndice ventricular),
posição do dente larval, localização do poro
excretor e morfologia da cauda com típico
múcron terminal (Moravec, 1998).
Os índices parasitários como: prevalência
(P%), intensidade de infecção (I), intensidade
média (Im) e abundância média (Am) foram
calculados segundo Bush et al. (1997).
Foram analisadas brânquias e órgãos do trato
Maracá (03°50'32,8''S/ 62°34'32,4''O). E um
lago no Rio Purus, o Lago São Tomé, no
município de Coari (03°49' 39,0"S/ 61°25'
24,6" O).
Os peixes foram capturados em redes de espera
de 20 m de comprimento por 2 m de altura com
malhas variando de 100 mm entre nós
adjacentes. As brânquias foram analisadas no
Laboratório de Parasitologia de Peixes (LPP)
do Instituto Nacional de Pesquisas da
Amazônia (INPA).
Os espécimes de C. marginatum encontrados
foram coletados com pincéis finos, estiletes e
fixados com compressão em AFA (95 partes de
etanol 70º GL, três partes de formalina
comercial (37-40%) e duas partes de ácido
acético glacial). O tempo variou de 24 até 48
horas (Amato et al., 1991).
Na compressão o digenético foi montado em
gota de soro fisiológico entre lâmina e
lamínula. Foram passadas gotas de AFA de um
lado para o outro da lamínula e, ao mesmo
tempo, retirando-se a água do outro lado com
um pedaço de papel de filtro. Em seguida as
lâminas montadas foram dispostas em uma
placa de Petri grande onde foi adicionado AFA
até cobrir totalmente as lâminas e com um peso
em cima do espécime durante 24 a 48 horas.
Terminada a compressão, os parasitos foram
retirados e conservados em AFA e depois de
dez horas foram transferidos para álcool 70%
(Thatcher, 1993).
Para o estudo das características morfológicas
e anatômicas dos espécimes de C. marginatum
foram feitas lâminas permanentes utilizando o
método de Carmim Alcoólico de Langeron. Os
digenéticos foram colocados em etanol 70º GL
por 15 min. A seguir passaram para corar no
Carmim em tempo variável e foi feita uma
lavagem rápida em etanol a 30º GL e
imediatamente colocados em álcool clorídrico
a 0,5% por tempo variável para diferenciá-los.
A seguir passaram por desidratação em etanol a
RESULTADOS
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016
Murrieta-Morey& Oliveira-Malta
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marginatum na fase de metacercária livres (17)
e encistados (5) parasitavam as brânquias de S.
altispinis. Dos 60 peixes examinados, dez
peixes estavam parasitados (16.67%) por pelo
menos um indivíduo.
Treze larvas do terceiro estágio de Anisakis sp.
parasitavam o intestino de S. altispinis. Dos 60
peixes, sete estavam parasitados por pelo
menos um indivíduo (11.7%) (Tabela 1).
digestivo (intestino, cecos pilóricos, fígado e
estômago), de 60 S. alt i s pi n i s com
comprimento padrão de 13,34 cm ± 3,62. Dos
parasitas registrados, duas espécies foram
identificadas como parasitas de potencial
zoonótico: Clinostomum marginatum (Fig. 1)
e Anisakis sp. (Fig. 2).
Vinte e dois indivíduos de Clinostomum
Tabela 1. Índices parasitários de Serrasalmus altispinis: Estágio de desenvolvimento (ED), peixes examinados (PE),
peixes parasitados (PP), prevalência (P%), intensidade de infecção (I), intensidade média (IM), abundância média
(AM).
Espécies de parasitos Lugar de fixação PE PP P(%) I IM AM
Clinostomus marginatum Brânquias 60 10 16,67 22 (1-11) 2,2 ± 3,15 0,37
Anisakis sp.Intestino 60 7 11,7 13 (1-6) 1,86 ± 1,9 0,11
Figura 1. Metacercária de Clinostomus marginatum parasita das brânquias de Serrasalmus altispinis. v = ventosa, ac= acetábulo,
u= útero, t = testículos, ci = ceco intestinal.
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016 Parasites in Serrasalmus altispinis
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grupos de hospedeiros infeta. Os grupos
podem ser definidos em um contexto
filogenético (linhagem de hospedeiros, por
exemplo, espécies, gêneros, famílias ou ordens
suscetíveis) ou em um contexto ecológico
(peixes herbívoros VS carnívoros, peixes
bentônicos VS pelágicos, cardumes VS peixes
solitários) ou a combinação de ambos (Benz &
Bullard, 2004).
Um parasita considerado como altamente
específico infeta poucos hospedeiros, por
exemplo, um parasita que matura só em uma
espécie de peixe é altamente específico ao
hospedeiro, no entanto um parasita que matura
em diversas espécies de peixes tem baixa
especificidade. Muitas espécies de Digenea
são conhecidas por infetar peixes com mesmos
hábitos alimentares, similares histórias de vida
ou que compartem um ancestre comum
(Bullard & Ovestreet, 2008).
Para o Brasil foram citadas três espécies:
Clinostomum marginatum, C. dentrucatum
Braunn 1899 e C. heluans Braunn, 1899
(Travassos et al., 1969). Em peixes
amazônicos C. marginatum foi registrada na
Figura 2. Anisakis sp. A. Terminação anterior do corpo, dl = dente larval; B. Parte média do corpo, v = ventrículo; C. Terminação
posterior do corpo, m = mucron.
DISCUSSÃO
Clinostomum marginatum foi registrado pela
primeira vez em 1856 encistados nas brânquias
do peixe Eupomotis vulgaris perto da
Filadélfia nos Estados Unidos. Posteriormente
foi registrado também nas brânquias de outro
peixe, Perca flavescens em Toronto. Os
primeiros espécimes adultos foram registrados
na ave piscívora Botaurus minor a qual foi
atribuída como o hospedeiro definitivo
(Osborn, 1911).
Espécies de Digenea geralmente são parasitas
do intestino, no entanto, numerosas famílias
têm adotado novos locais de infecção nos
h o s p e d e i r o s ( C r i b b e t a l . , 2 0 0 2 ) .
Historicamente, infecções nas brânquias dos
peixes por metacercárias de espécies de
Digenea não são tão comuns como infecções
em órgãos do trato digestivo (Benz & Bullard,
2004).
A especificidade pelo hospedeiro é um termo
relativo que tenta classificar uma espécie de
parasita em uma categoria baseada em quantos
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016
Murrieta-Morey& Oliveira-Malta
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(Bullard & Overstreet, 2008). C. marginatum
pode causar danos em humanos ao se alojar na
faringe, produzindo laringites (Overstreet,
2003).
Embora a metacercária seja frequentemente
considerada como uma fase de repouso,
investigações recentes demonstraram que
existem interações fisiológicas entre algumas
espécies de Digenea e seus hospedeiros,
encistadas ou não, alimentando-se ativamente
e migrando a outros órgãos dentro do
hospedeiro (Bullard & Overstreet, 2008). A
presença de C. marginatum nas brânquias de S.
altispinis não garante que este parasita não
migre a outros locais, como por exemplo, à
musculatura, representando assim um risco ao
ser consumido em pratos que utilizam carne de
peixe cru ou mal cozido em sua preparação.
No Brasil, Luque & Poulin (2007) registraram
a ocorrência de larvas de Anisakis sp. em 15
espécies de peixes teleósteos no litoral do
Estado do Rio de Janeiro. A presença deste
parasita em diferentes espécies de peixes
indica a baixa especificidade pelo hospedeiro.
Se peixes pequenos são predados por peixes
piscívoros, as larvas de Anisakis spp. são
capazes de reinfetar estes peixes sem a
necessidade de passar por alguma muda,
podendo os peixes carnívoros acumular
grandes quantidades de larvas, participando
como hospedeiros paratênicos (Klimpel et al.,
2004). Na Amazônia não existem estudos
sobre o ciclo de vida de Anisakis spp. podendo
S. altispinis ser hospedeiro intermediário e/ou
paratênico de Anisakis spp.
Larvas de nematóides com importância
zoonótica, pertencentes aos gêneros
Contracaecum e Eustrongylides foram
registrados em duas espécies de piranha: P.
nattereri e S. marginatus no rio Cuiabá no
município de Cuiabá – Brasil (Barros et al.,
2006).
pele e nadadeiras de Crenicichla sp. (Thatcher,
1993); na musculatura de Semaprochilodus
insignis (Jardine, 1841) (Castelo, 1984); nas
brânquias de Pterophyllum scalare Schultze,
1823 (Alves et al., 2001), e na musculatura de
Pygocentrus nattereri (Kner, 1958) (Morais et
al., 2011). No presente estudo metacercárias
de C. marginatum parasitavam a cavidade
branquial dos hospedeiros.
Morais et al. (2011) trabalhando nos mesmos
lagos de várzea que os utilizados no presente
estudo registraram na musculatura de P.
nattereri metacercarías de C. marginatum com
uma prevalência de 100% e um total de 66
indivíduos coletados em 40 peixes. No
presente estudo metacercária livres e
encistadas foram encontrados parasitando as
brânquias de S. altispinis com índices
parasitários menores aos dos autores acima
citados.
A presença de C. marginatum em diferentes
espécies de peixes e em diferentes órgãos
indica baixa especificidade desta espécie pelo
segundo hospedeiro intermediário e pelo órgão
de fixação.
Algumas espécies de Digenea induzem em
seus segundos hospedeiros intermediários
(sejam crustáceos ou peixes) modificações que
fazem deles mais vulneráveis à predação pelo
hospedeiro definitivo. Isto pode ser logrado ao
enfraquecer o hospedeiro ou alterando seu
comportamento (Bullard & Overstreet, 2008).
A presença de C. marginatum nas brânquias de
S. altispinis possivelmente seja uma estratégia
do parasita para alterar o metabolismo do peixe
ou o comportamento, tornando-o mais
suscetível à predação.
A l g u ma s es p é c ie s de Di g e n ea são
consideradas perigosas para a saúde pública,
especialmente em sociedades onde o consumo
de peixe cru ou mal cozido é comum. Infecções
em humanos resultam do consumo das
metacercárias provenientes dos peixes
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016 Parasites in Serrasalmus altispinis
256
Larvas de terceiro estágio da família
Anisakidae, principalmente do gênero
Anisakis são importantes agentes etiológicos
causadores de doença parasítica aguda no trato
gastrintestinal de seres humanos. Estas são
denominadas anisakíase ou anisakíose,
(Moravec, 1998; Barros et al., 2006).
Como a anisakíase é uma doença transmitida
pelo consumo de peixe cru ou mal cozido é de
se esperar que sua ocorrência deva aumentar
com a popularidade crescente de restaurantes
com este tipo de alimento no Brasil e em
particular na Amazônia, que consome muito
pescado (Morais et al., 2011).
O fato das larvas estarem restritas ao intestino,
cecos pilóricos, estômago e fígado não impede
que elas migrem para a musculatura dos peixes
podendo representar um risco de ocorrência de
uma zoonose (Morais et al., 2011). No presente
estudo, larvas L3 de Anisakis sp. parasitavam o
intestino de S. altispinis. A possibilidade das
larvas migrar para a musculatura e a falta do
analises do filé nas amostras alerta a existência
de uma situação de risco no consumo deste
peixe em comidas que o utilizem cru o mal
cozido.
O presente estudo registra a presença de C.
marginatum e Anisakis sp. em S. altispinis
como parasitas com potencial zoonótico,
alertando a necessidade de consumir este peixe
cozido, oferecendo assim maior segurança
para a população.
Agradecemos ao Projeto PIATAM e ao
Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia
(INPA) pelo apoio logístico, e a toda equipe do
Laboratório de Parasitologia de Peixes pelo
auxílio técnico dado durante o estudo.
AGRADECIMENTOS
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Received August 10, 2016.
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Murrieta-Morey& Oliveira-Malta
