ORIGINAL ARTICLE /ARTÍCULO ORIGINAL
COMMUNITY OF GASTROINTESTINAL HELMINTH OF EUMOPS PATAGONICUS
(CHIROPTERA: MOLOSSIDAE) FROM NORTHEAST ARGENTINA
COMUNIDAD DE HELMINTOS PARÁSITOS GASTROINTESTINALES DE EUMOPS
PATAGONICUS (CHIROPTERA: MOLOSSIDAE) DEL NORDESTE ARGENTINO
1 1 1 1 2
Francisca Milano , Carlos González , Ángeles Gomez Muñoz , Raúl Colunga & Eduardo Porcel
1Laboratorio Biología de los Parásitos. Facultad de Ciencias Exactas y Naturales y Agrimensura. Universidad Nacional del
Nordeste. Av. Libertad 5470. Corrientes, Argentina. E- mail: milano@exa.unne.edu.ar
2Matemática Aplicada. Facultad de Ciencias Exactas y Naturales y Agrimensura. Universidad Nacional del Nordeste.
Neotropical Helminthology, 2016, 10(2), jul-dic: 205-218.
ABSTRACT
Keywords: cestods – ecological index –nematods – specific richness – trematods
The knowledge of helminth parasites from Eumops patagonicus is scarce. There are only four
taxa registered from Brazil and Paraguay, three cestodes (Cestoda) and one digenean
(Trematoda). In Argentina there are no surveys of helminths associated to this specie. The aim of
this study was describe the helminth fauna from E. patagonicus in Corrientes, Argentina. The
study area included six localities. The bats were obtained through manual capture from shelters
and using mist nets. The viscera were examined and the helminths parasites were collected,
counted and identified. Species Richness, Dominance, Prevalence, Mean Abundance and Mean
Intensity were calculated. Mann Whitney Wilcoxon U test and the Spearman correlation were
used. Ecological indices were estimated and central, secondary and satellites species were
identified. A total of 66 individual of E. patagonicus were evaluated, 62 (93.9%) of them were
parasitized. Seven species of helminths (S=7) were found: Vampirolepis guarany (Cestoda),
Gymnoacetabulum talavarensis, Ochoterenatrema labda, Paralecithodendrium aranhai,
Urotrema scabridum (Trematoda), Anoplostrongylus sp. and Pterygodermatites sp. (Nematoda).
Urotrema scabridum was the species with the highest level of prevalence, number of individuals,
dominance, mean Intensity and mean Abundance. Differences between males and females and
associations between the host weight and the intensity of infection were observed. Urotrema
scabridum was the central specie, Pterygodermatites sp. and the rest were secondary species. The
diversity and equitability values suggest that there is no dominant species although the
abundance of taxa is not similar. The present survey represents a significant contribution to
knowledge of helminths parasites of E. patagonicus. Six new records are associated to this
molossid and increase to ten its specific richness and, for the first time, ecological data from the
helminths is provided.
205
ISSN Versión impresa 2218-6425 ISSN Versión Electrónica 1995-1043
206
RESUMEN
Palabras clave: cestodes – índices ecológicos – nematodes – riqueza específica – trematodes
El conocimiento de los helmintos parásitos de Eumops patagonicus es escaso, se registran solo
cuatro taxones de helmintos en Brasil y Paraguay, tres cestodes (Cestoda) y un digeneo
(Trematoda). En Argentina no existen estudios sobre helmintos asociados a esta especie. El
objetivo del presente trabajo fue describir la helmintofauna de E. patagonicus de Corrientes,
Argentina. El área de estudio comprendió seis localidades. Los murciélagos se obtuvieron
mediante captura manual de refugios y utilizando redes de niebla. Se examinaron las vísceras y se
colectaron, contabilizaron e identificaron los helmintos parásitos. Se calculó riqueza de especies,
especie dominante, prevalencia, abundancia media e intensidad media. Se utilizaron el test U de
Mann Whitney Wilcoxon y la correlación de Spearman. Se estimaron índices ecológicos y se
identificaron especies centrales, secundarias y satélites. Se evaluaron 66 individuos de E.
patagonicus, de los cuales 62 (93,9%) presentaron helmintos parásitos. La riqueza fue igual a
siete especies: Vampirolepis guarany (Cestoda), Gymnoacetabulum talavarensis,
Ochoterenatrema labda, Paralecithodendrium aranhai, Urotrema scabridum (Trematoda),
Anoplostrongylus sp. y Pterygodermatites sp. (Nematoda). Urotrema scabridum fue la especie
de mayor prevalencia y número de individuos, siendo la especie dominante, de mayor intensidad
y abundancia medias. Se observaron diferencias entre machos y hembras y asociaciones entre el
peso del hospedador y la intensidad de infección. Se identificó U. scabridum como especie
central, Pterygodermatites sp. como satélite y las demás como especies secundarias. Los valores
de diversidad y equitabilidad sugieren que no existe una especie dominante aunque la abundancia
de los taxa no es similar. El presente trabajo representa un significativo aporte al conocimiento de
los parásitos de E. patagonicus ya que se adicionaron seis nuevos registros de helmintos
asociados a este molósido, elevando a diez su riqueza específica y por primera vez se brindan
datos ecológicos de sus helmintos.
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016
INTRODUCCIÓN
Eumops patagonicus (Thomas, 1984) es un
murciélago de hábitos insectívoros que
encuentra sus refugios en construcciones
humanas, principalmente viviendas, techos de
galpones, edificios y también huecos de
árboles. Su distribución abarca los países de
Bolivia, Paraguay, Uruguay, Sur de Brasil y
Argentina (Barquez & González, 2015). En
Argentina es una especie abundante en el
Norte, conocida en las provincias de Salta,
Jujuy, Tucumán, Santiago del Estero,
Formosa, Chaco, Santa Fe, Corrientes y
Misiones, con registros aislados en Chubut y
Buenos Aires (Barquez et al., 2006). No se
conocen estudios sobre la dieta de esta especie
de murciélago, aunque se reconoce que los
individuos de la familia Molossidae se
alimentan principalmente de coleópteros y en
menor medida de lepidópteros, dípteros y
hemípteros (Freeman, 1981; Whitaker Jr,
1988).
El conocimiento de los helmintos parásitos de
E. patagonicus es escaso, existen pocas
referencias y se registran solo cuatro taxones
de helmintos asociados a esta especie de
murciélago en Brasil y Paraguay, tres cestodes
(Cestoda) y un digeneo (Trematoda) (Santos &
Gibson, 2015). Para Argentina se conocen
Milanoet al.
207
algunos estudios sobre helmintos de
murciélagos, sin embargo no se conocen datos
para E. patagonicus (Boero & Led, 1971,
Lunaschi, 2002, 2004, 2006; Lunaschi &
Notarnicola, 2010; Oviedo et al., 2010;
Lunaschi & Drago, 2011; Oviedo et al., 2012).
El presente trabajo se llevó a cabo con el fin de
describir la helmintofauna asociada a E.
patagonicus de Corrientes, Argentina.
El área de estudio comprendió seis localidades
de la Provincia de Corrientes (Fig. 1). Los
murciélagos se obtuvieron durante muestreos
realizados entre marzo de 2009 y diciembre de
2010, la captura fue manual de refugios y
mediante el uso de redes de niebla. En cada
localidad se efectuó un muestreo de cuatro
noches y se utilizaron seis redes (dos de doce
metros y cuatro de seis metros) por noche. Lo
que implicó un esfuerzo de muestreo de 192 m
de red por localidad, totalizando 1152 m. Las
redes se colocaron en distintos puntos del área
y permanecieron abiertas desde las 7 p.m hasta
las 3 a.m. Dependiendo de la abundancia de
murciélagos, cada red fue controlada cada dos
o tres horas, momento en el cual cada uno de
los individuos fue retirado y colocado,
individualmente, en bolsas de tela.
Los hospedadores fueron identificados,
sexados, pesados y medidos. Se efectuó el
sacrificio mediante la exposición a éter
sulfúrico y la evisceración de órganos, los que
se conservaron individualmente en formol
10% y trasladados al laboratorio a fin de
efectuar el análisis parasitológico. En el
laboratorio, cada órgano fue colocado en una
cápsula de Petri y analizado bajo microscopio
binocular estereoscópico (Leica EZ4); en estas
condiciones se procedió a la colecta de los
helmintos. El número de parásitos y su
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016
localización fue registrado durante la
prospección en planillas confeccionadas “ad-
hoc”. Los helmintos fueron conservados en
alcohol 70° y para su identificación los
ejemplares fueron estudiados en un
microscopio óptico (Olympus CH30). Para su
estudio, los nematodes fueron diafanizados en
Lactofenol de Aman. Los cestodes y
trematodes fueron procesados siguiendo los
p as o s de c o m p r e s i ó n , c o l o r a c i ó n ,
deshidratación, diafanización y montaje
(Salgado Maldonado, 2007).
Para la identificación de los murciélagos se
siguió la clave de Barquez & Díaz (2009). Para
la determinación específica de cada grupo
parásito se utilizaron claves taxonómicas
convencionales. En el caso de los cestodes se
utilizó Khalil et al. (1994), para los digeneos
(Bray et al., 2008) y para los nematodes
Anderson et al. (2009). Asimismo, se
utilizaron descripciones de trabajos
específicos, cuando fue necesario. Los
especímenes se encuentran depositados en la
Colección del Laboratorio Biología de los
Parásitos, FaCENA, Universidad Nacional del
Nordeste.
Para el análisis de los resultados se calculó
riqueza de especies (S), especie dominante (d)
mediante el índice de Berger-Parker,
prevalencia (P), abundancia media (AM) e
intensidad media (IM) (Bush et al., 1997). Para
probar si existen diferencias significativas en
la abundancia e intensidad según el sexo de los
hospedadores, se utilizó el test U de Mann
Whitney Wilcoxon y la correlación de
Spearman para el peso y la longitud. Se
identificaron especies centrales, secundarias y
satélites, de acuerdo a los criterios de Bush &
Holmes (1986). A nivel de comunidad
componente se estimó la Riqueza específica, la
Equitatividad y el índice de Diversidad de
Shannon-Wiener (Magurran, 1988). Se
ut il iz a r o n lo s so ft w ar e Qu an t at iv e
Parasitology 3.0 y PAST. Las pruebas de
significación se hicieron a nivel α=0,05.
MATERIAL Y MÉTODOS
Gastrointestinal helminth of Eumops
208
2002, Ochoterenatrema labda (Caballero,
1943), Paralecithodendrium aranhai (Lent et
al., 1945) (Trematoda: Lecithodendriidae),
U ro t re m a s c a b r i d u m (Braun, 1900)
( T r e m a t o d a : U r o t r e m a t i d a e ) ,
Anoplostrongylus sp. Boulenger 1926
(Nematoda: Molineidae) y Pterygodermatites
sp. Wedl, 1861 (Nematoda: Rictulariidae).
En la Tabla 2 se observan los indicadores
parasitológicos, la localización y el índice de
dispersión de cada población parásita.
Urotrema scabridum fue la especie de mayor
prevalencia y número de individuos, siendo la
especie dominante (d= 0,55). Asimismo, fue la
especie con mayor intensidad y abundancia
medias. En todas las especies se observa una
distribución agregada.
Todos los helmintos se localizaron en el tracto
intestinal. En la Figura 2 se aprecia el número
de individuos parásitos de cada especie hallado
Se evaluaron 66 individuos de Eumops
patagonicus, de los cuales 62 (93,9%)
presentaron helmintos parásitos. Se colectaron
5999 helmintos. Los valores de infección
parasitaria discriminados por sexo del
hospedador se expresan en la Tabla 1.
Si bien los valores de prevalencia y número de
parásitos son superiores en las hembras, se
observa que la intensidad y abundancia medias
son mayores en los machos, resultando la
d i f e r e n c i a en la i n t e n s i d a d me d i a
estadísticamente significativa (W= 645; p =
0,05; 2
0,02).
La riqueza en E. patagonicus fue igual a siete
especies: Vampirolepis guarany Rego, 1961
( C e s t o d a : H y m e n o l e p i d i i d a e ) ,
Gymnoacetabulum talavarensis Lunaschi,
RESULTADOS
Figura 1. Localidades de colecta de Eumops patagonicus (Thomas, 1984). Corrientes, Argentina.
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016
Milanoet al.
209
51
672
128
429
2000
70
6
1220
120
1303
0
200
400
600
800
1000
1200
1400
1600
1800
2000
V. gua G. ta O. labda P. aran U.sca Anop Ptery
ID IG
Figura 2. Número de helmintos parásitos intestinales de Eumops patagonicus. ID: intestino delgado; IG: intestino grueso. V.gua:
Vampirolepis guarany, G.ta: Gymnoacetabulum talavarensis, P.aran: Paralecithodendrium aranhai, U.sca: Urotrema
scabridum, Anop: Anoplostrongylus sp., Ptery: Pterygodermatites sp.
7
21
19
11
4
0
5
10
15
20
25
1 2 3 4 5
Número de murciélagos
Riqueza
Figura 3. Número de individuos de Eumops patagonicus parasitados con 1 a 5 especies de helmintos.
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016 Gastrointestinal helminth of Eumops
en el intestino delgado y grueso. La
localización más frecuente fue el intestino
delgado, aunque tres especies de digeneos
también se localizaron en intestino grueso,
observándose en G. talavarensis una mayor
proporción en esta última localización.
Al evaluar la asociación con el tamaño del
hospedador (peso y longitud) se observó una
relación inversa estadísticamente significativa
entre el peso del hospedador y la intensidad de
infección (r = -0,35; p< 0,01). A su vez, al
s
analizar cada una de las especies parásitas se
observó una relación inversa estadísticamente
significativa entre el peso del hospedador y la
intensidad de infección de V. guarany, G.
talavarensis y U. scabridum (r =-0,24; p= 0,05;
s
r = -0,2; p= 0,05; r = -0,41; p= 0,0006
s s
respectivamente).
Se hallaron solo siete casos de infecciones
monoespecíficas, mientras que la mayoría de
los murciélagos (n=55) estuvo parasitado por
más de una especie de helminto. En la Figura 3
se observa la distribución de frecuencias de la
riqueza específica. Se aprecia que 45% de los
murciélagos parasitados presentó entre 1 y 2
especies mientras que el resto (55%) presentó
entre 3 y 5 especies conviviendo.
En cuanto a la intensidad, la mayoría de los
murciélagos (n=60) presentaron intensidades
entre 1 y 100 y en solo dos individuos se
registraron más de 400 helmintos parásitos
(Fig. 4).
La riqueza media fue 2,6±1,2. En la Tabla 3 se
presentan los valores de los índices ecológicos.
Al analizar las especies centrales, secundarias
y satélites se observa que la distribución de
frecuencias de los helmintos parásitos respecto
a la prevalencia muestra una leve trimodalidad,
una especie presentó una prevalencia menor a
10, 0%, cuatro especies presentaron
prevalencias entre 20,0 y 40,0% y dos especies
prevalencias mayores a 60,0%. Asimismo, se
obtuvo una correlación estadísticamente
significativa entre la prevalencia y la
intensidad media (r = 0,79; p< 0,05). De este
s
modo se puede distinguir U. scabridum como
especie central, a Pterygodermatites sp. como
especie satélite y las demás como especies
secundarias (Fig. 5 y 6).
210
45
10
5
1 1
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
1-100 101-200 201-300 301-400 401-500 501-600 601-700 701-800
Número de murciélagos
Intensidad
Figura 4. Distribución de frecuencia de intensidad de helmintos parásitos de Eumops patagonicus.
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016
Milanoet al.
211
0
0.5
1
1.5
2
1 10 11 20 21-30 31-40 41-50 51-60 61-70 71-80 81-90
Riqueza de helmintos
Prevalencia %
Figura 5. Distribución de frecuencias de las prevalencias específicas de helmintos parásitos de Eumops patagonicus.
0
10
20
30
40
50
60
0 20 40 60 80 100
Intensidad Media
Prevalencia
PVG A
OL
PA
GT
Figura 6. Prevalencia e intensidad media de las especies parásitas de Eumops patagonicus. A: Anoplostrongylus sp., GT:
Gymnoacetabulum talavarensis, OL: Ochoterenatrema labda, PA: Paralecithodendrium aranhai, P: Pterygodermatites sp., US:
Urotrema scabridum, VG: Vampirolepis guarany.
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016 Gastrointestinal helminth of Eumops
Tabla 1. Infección parasitaria en Eumops patagonicus.
Sexo n P%
NP
IM±DS
(rango)
AM±DS
♂ 19 84,2
2294
143,4±118,2
(3-440)
120,7±120,5
♀
47
97,9
3705
80,5±119,2
(4-799)
78,8±118,5
Total
66
93,9
5999
102,7±131,7
(3-799)
90,9±119,7
n= número de murciélagos examinados, P= prevalencia, NP= número de parásitos, IM=
intensidad media, AM= abundancia media, DS= desvío estandar.
Tabla 2. Indicadores parasitológicos de helmintos parásitos de Eumops patagonicus.
P % (p/e)
NP
IM±DS
(rango)
AM±DS
SI
ID
CESTODA
Vampirolepis
guarany 19,7 (13/66)
51
3,9±6,1
(1-23)
0,8±3,1
ID
12,3
TREMATODA
Gimnoacetabulum
talavarensis 60,6 (40/66)
1892
47,3±76,7
(2-494)
28,7±67,9
ID-IG
161
Ochoterenatrema
labda 25,8 (17/66)
248
14,6±13,1
(1-45)
3,7±9,1
ID-IG
22,3
Paralecithodendrium aranhai 28,8 (19/66)
429
22,6±21,2
6,5±15,4
ID
36,7
Urotrema
scabridum 87,9 (58/66)
3303
56,9±59,6
(1-322)
50,0±57,7
ID-IG
66,6
NEMATODA
(3-72)
Anoplostrongylus
sp. 31,8 (21/66)
70
3,3±1,8
(1-7)
1,1±1,9
ID
3,2
Pterygodermatites
sp. 3,0 (2/66)
6
3
0,1±0,5
ID
2,9
P: prevalencia; (p/e): parasitados/examinados; NP: número de parásitos; IM: intensidad media; AM: abundancia media; DS: desvío standard; SI:
sitio de infección; ID: índice de dispersión; ID: intestino delgado; IG: intestino grueso.
Tabla 3. Índices ecológicos de Eumops patagonicus.
Índices
Número total de parásitos
5999
Riqueza (S)
7
Índice de Shannon (H’)
1,112
Equitabilidad (J) 0,572
Dominancia Berger-Parker 0,550
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016
Milanoet al.
212
213
Lecithodendriidae fue la especie que presentó
mayor prevalencia, intensidad y abundancia
medias.
Ochaterenatrema labda fue descrita y
registrada por primera vez en Tadarida
brasiliensis y Natalus mexicanus Miller, 1902
de M éx i co ( Ca b al le ro Y C, 1943 ) .
Posteriormente fue citada para Panamá en
Myotis nigricans Schinz, 1821 (Caballero Y C,
1943) y nuevamente para México en T.
brasiliensis (Cain, 1966; Guzmán-Cornejo et
al., 2003). Recientemente, Lunaschi &
Notarnicola (2010) la citan por primera vez
para Argentina, parasitando T. brasiliensis y
Myotis levis de la provincia de Buenos Aires.
En el presente trabajo se registra por primera
vez a E. patagonicus como hospedador y se
amplía su distribución geográfica al Nordeste
del país.
Paralecithodendrium aranhai fue descrita
asociada a los molósidos Nyctinomops
laticaudatus Geoffroy, 1805 y Molossus
molossus de Paraguay (Lent et al., 1945).
Travassos et al. (1969) supone que también
estaría presente en Brasil. En el presente
t r a b a j o s e c i t a p o r pr i m e r a v e z a
Paralecithodendrium aranhai en Argentina,
extendiendo su distribución geográfica hacia
el SE de América y se amplía el registro de
hospedadores al hallarlo parasitando a Eumops
patagonicus.
Uro trem a sc abrid um es una especie
frecuentemente hallada en murciélagos de
América (Braun, 1900; Chandler, 1938; Pérez
Vigueras, 1940; Marshall & Miller, 1979;
Castiblanco & Vélez, 1982; Lamothe-
Argumedo et al., 1997; Caro et al., 2003).
También fue encontrada parasitando reptiles
de República Dominicana y roedores de
Uruguay (Mañé-Garzón & Telias, 1965;
Goldberg et al., 1996). En Argentina, fue
reportada en Holochilus brasiliensis vulpinus
Desmarest, 1819 (Rodentia) (Sutton &
Lunaschi, 1990) y fue registrada por primera
A excepción de V. guarany, registrada
previamente como parásito de E. patagonicus,
todos los helmintos son nuevas asociaciones
parásito-hospedador.
Vampirolepis guarany fue descrita por primera
vez parasitando a Molossus crassicaudatus
Geoffroy, 1805; Molossus sp. y una especie
indeterminada, citada como Chiroptera sp., de
Asunción del Paraguay (localidad tipo) y
varias localidades de Brasil (Rego, 1961). Más
tarde, Vaucher (1986) la redescribe como
Hymenolepis guarany (Rego) asociada a
Eumops bonariensis Peters, 1874; Molossus
r u f u s G e o f f r o y, 1 8 0 5 ; M o l o s s u s
crassicaudatus (Molossidae), Lasiurus
(Dasypterus) ega Gervais, 1856 y Eptesicus
furinalis D'Orbigny & Gervais, 1847
(Vespertilionidae) colectados en Paraguay.
Posteriormente, Vaucher (1992) en su revisión
del género Vampirolepis, la enumera como V.
g u a r a n y . Est á me nc i o n ad a pa ra E .
patagonicus, registrado en la bibliografía
como E. bonariensis beckeri Sanborn, 1932
(Santos & Gibson, 2015). En este sentido, este
hallazgo constituye la primera cita para
Argentina y permite ampliar su distribución
geográfica.
G y m n o a c e t a b u l u m t a l a v a re n s i s fue
mencionada como parásito de Molossus
molossus Pallas, 1766; Tadarida brasiliensis
Geoffroy, 1824 (Mollosidae) y Myotis levis
Geoffroy, 1824 (Vespertilionidae) en la
provincia de Buenos Aires (Lunaschi, 2002;
Lunaschi & Drago, 2007; Lunaschi &
Notarnicola, 2010), presentando una
distribución restringida a Argentina. En el
presente estudio se registra como nuevo
hospedador a Eumops patagonicus y se amplía
su distribución geográfica, citándola por
primera vez para el Nordeste argentino. Entre
l o s r e p r e s e n t a n t e s d e l a f a m i l i a
DISCUSIÓN
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016 Gastrointestinal helminth of Eumops
helmintos presentan ciclos indirectos,
utilizando artrópodos como hospedadores
intermediarios y los estados adultos son
frecuentemente hallados en murciélagos
insectívoros, hecho que se verifica en el
presente trabajo (Bray et al., 2008, Anderson et
al., 2009).
Los helmintos presentaron una distribución
agregada, verificándose la presencia de una
elevada intensidad en pocos individuos, hecho
esperable ya que responde al comportamiento
de las poblaciones parásitas que afectan en
mayor medida a individuos más susceptibles
(Esch & Fernández, 1993).
Respecto a la relación entre el sexo y los
indicadores parasitológicos se observó
diferencia significativa respecto a la intensidad
media en los machos. Hecho que podría
explicarse porque los machos recorren
mayores distancias que las hembras por lo
tanto poseen un home range más amplio, lo
que aumenta la posibilidad de contacto con
estadios infectantes y su consecuente
posibilidad de contagio (Kunz & Fenton,
2003).
En cuanto a la relación entre el tamaño y los
indicadores parasitológicos se observaron
relaciones inversas significativas tanto con la
intensidad de infección general como con
algunas específicas, hecho que contraría lo
esperado ya que, en términos generales, los
individuos de mayor tamaño suponen mejores
condiciones para el establecimiento y
desarrollo de los parásitos. En este sentido, al
considerar que el mayor tamaño indicaría
mayor edad del hospedador, la adquisición
creciente de inmunidad en los hospedadores de
mayor edad podría explicar la relación
negativa con la intensidad de parásitos,
verificada en el presente estudio (Anderson &
May, 1985).
Se establecieron especies centrales,
secundarias y satélites al analizar la
vez para murciélagos (Molossus rufus) de la
ciudad de La Plata por Boero & Led (1971). En
estudios recientes Lunaschi & Notarnicola
(2010) la citan como parásito de los molósidos
Eumops bonariensis, Tadarida brasiliensis y
Molossops temminckii Burmeister, 1854 y el
vespertiliónido Myotis levis, de las provincias
de Buenos Aires y Misiones. El presente
trabajo amplía la distribución geográfica de U.
scabridum citándola por primera vez para la
provincia de Corrientes y agrega como nuevo
hospedador a Eumops patagonicus.
Respecto a los nematodes, para la Región
Neotropical es conocida únicamente la
especie, Anoplostrongylus paradoxus
(Travassos, 1918) y fue hallada en Tadarida
brasiliensis y Eumops perotis Schinz, 1821 de
Chile y Brasil, en Nyctinomops laticaudatus
Geoffroy, 1805 y Nyctinomops macrotis Grey,
1839 de Paraguay y Cuba (Travassos, 1918;
Lent et al., 1946; Barus & Del Valle, 1967;
Rutkowska, 1980; Vicente et al., 1997; Muñoz
et al., 2011). En el presente trabajo se logró la
identificación a nivel de género, quedando
pendiente la denominación específica, no
obstante se menciona por primera vez al
género en Argentina y a E. patagonicus como
hospedador. En cuanto a Pterygodermatites,
en Sudamérica solo existen registros para
Brasil, Pterygodermatites (Paucipectines)
elegans Travassos, 1928 fue hallada
parasitando a Eumops perotis (Vicente et al.,
1997) y Pterygodermatites (Paucipectines)
andyraicola Cardia et al. 2015 fue encontrada
en Eumops perotis, Eumops auripendulus
Shaw 1800, Eumops glaucinus Wagner, 1843 y
Promops nasutus Spix, 1823 (Cardia et al.,
2015). Recientes investigaciones informan
acerca de su hallazgo en Molossops temminckii
del noroeste de Argentina (Oviedo, 2013). En
el presente trabajo se cita por primera vez
parasitando a E. patagonicus y se amplía su
distribución geográfica al nordeste de
Argentina.
A excepción de Anoplostrongylus sp., todos los
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016
Milanoet al.
214
215
Iberá+10. A la Dirección de Parques y
Reservas de la Provincia de Corrientes por la
asistencia y camaradería de sus integrantes.
comunidad de helmintos de E. patagonicus,
definiendo a U. scabridum como especie
central a Pterygodermatites sp. como satélite y
e l r e s t o ( Va m p i r o l e p i s g u a r a n y ,
G y m n o a c e t a b u l u m t a l a v a r e n s i s ,
O c h o t e r e n a t r e m a l a b d a ,
P a r a l e c i t h o d e n d r i u m a r a n h a i y
Anoplostrongylus sp.) resultaron especies
secundarias. Si bien, no se conocen trabajos
con análisis similares por lo que resulta
dificultoso comparar, se podrían tomar como
referencia los valores de prevalencia e
intensidad y abundancia medias aportados por
algunos autores para molósidos. Así, otros
autores mencionan que entre los trematodes,
U. scabridum no presenta valores elevados, sin
embargo Ochoterenatrema labda se presenta
con prevalencias entre 61,3 y 71,8% y
abundancias medias entre 14,2 y 29,3,
posicionándose como una posible especie
central en Tadarida brasiliensis (Molossidae)
de México y Brasil (Guzmán-Cornejo et al.,
2003; Pesenti et al., 2015). Además, se aprecia
que los valores de diversidad y equitabilidad
sugieren que no existe una especie dominante
dentro de la comunidad de helmintos parásitos
(confirmado por el índice de dominancia) y
que las especies no poseen una abundancia
similar, aunque se encuentran en un punto
intermedio.
El presente trabajo representa un significativo
aporte al conocimiento de los parásitos de E.
patagonicus ya que se adicionaron seis nuevos
registros de helmintos asociados a este
molósido, elevando a diez su riqueza
específica y por primera vez se brindan datos
ecológicos de sus helmintos.
A la Secretaría General de Ciencia y Técnica
de la Universidad Nacional del Nordeste por el
aporte del subsidio para la realización del
presente trabajo (PI 012IF07) Programa
AGRADECIMIENTOS
Anderson, RC, Chabaud, AG & Willmott, S
(eds). 2009. Keys to the nematode
parasites of vertebrates. Archival
volume. CABI, Wallingford.
Anderson, RM & May, RM. 1985. Herd
immunity to helminth infection and
implications for parasite control.
Nature, vol. 315, pp. 493-496.
Barquez, RM & Díaz, MM (eds). 2009. Los
murciélagos de Argentina: clave de
identificación. PCMA Publicaciones
especiales, Tucumán Argentina.
Barquez, RM, Díaz, MM & Ojeda, RA (eds).
2006. M am íferos d e A rge nt in a:
Sistemática y Distribución. Sociedad
Argentina para el Estudio de los
Mamíferos.
Barquez, RM & González, E. 2015. Eumops
patagonic us, Patagonia n Dw arf
Bonneted Bat [Online]. The IUCN Red
List of Threatened Species. Available:
http://dx.doi.org/10.2305/IUCN.UK.20
15-4.RLTS.T136825A22044762.en
[consultado el 12-11].
Barus, V & Del Valle, M. 1967. Systematic
survey of nematodes parasitizing bats
( C h i r o p t e r a ) i n C u b a . F o l i a
Parasitologica, vol. 14, pp. 121-140.
Boero, JJ & Led, JE. 1971. El parasitismo de la
fauna autoctona. V) Los parásitos de las
aves argentinas. VI) Los parásitos de los
ofidios argentinos. VII) Los parásitos de
los murciélagos argentinos. Analecta
Veterinaria, vol. 1-3, pp. 91-103.
Braun, M. 1900. Trematoden der Chiroptera.
Annalen des Naturhistorischen
Museums in Wien, vol. 15, pp. 217-236.
Bray, RA, Gibson, DI & Jones, A (eds). 2008.
Keys to the Trematoda, Volume 3. CABI.
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016 Gastrointestinal helminth of Eumops
216
anniversario de suas actividades
scientificas (1913-1938), pp. 107-114.
Esch, GW & Fernández, JC (eds). 1993. A
Functional Biology of Parasitism:
E c o l o g i c a l a n d E v o l u t i o n a r y
Implications. Chapman & Hall.
Freeman, PW. 1981. Correspondence of Food
Habits and Morphology in Insectivorous
Bats. Journal of Mammalogy, vol. 62,
pp. 166-173.
Goldberg, S, Bursey, C & Cheam, H. 1996.
Gastrointestinal helminths of six Anole
Species, Anolis armouri, A. barahonae,
A. bahorucoensis, A. brevirostris, A.
chlorocyanus and A. coelestinus
(Polychmtidae) from Hispaniola.
Caribbean Journal of Science, vol. 32,
pp. 112-114.
Guzmán-Cornejo, C, García-Prieto, L, Pérez-
Ponce De León, G & Morales-Malacara,
JB. 2003. Parasites of Tadarida
brasiliensis mexicana (Chiroptera:
Molossidae) from Arid Regions of
Mexico. Comparative Parasitology, vol.
70, pp. 11-25.
Khalil, LF, Jones, A & Bray, RA (eds). 1994.
Keys to the cestode parasites of
vertebrat es. CAB International,
Wallingford, Oxon, UK.
Kunz, TH & Fenton, MB (eds). 2003. Bat
Ecology. University of Chicago Press.
Lamothe-Argumedo, R, García-Prieto, L,
Osorio-Sarabia, D & Pérez-Ponce De
León, G (eds). 1997. Catálogo de la
Colección Nacional de Helmintos.
Universidad Nacional de Autónoma de
México, Instituto de Biología, México.
Lent, H, De Freitas, JT & Proença, MC. 1945.
Trematódeos de morcegos colecionados
no Paraguay. Revista Brasileira de
Biologia, vol. 5, pp. 499-507.
Lent, H, Freitas, J & Proença, M. 1946.
Algunos nemátodos de murciélagos
coleccionados en el Paraguay. Revista
Brasileira de Biologia, vol. 6, pp. 485-
497.
L u n a s c h i , L I . 2 0 0 2 . T r e m á t o d o s
Bush, AO & Holmes, JC. 1986. Intestinal
helminths of lesser scaup ducks: an
interactive community. Canadian
Journal of Zoology, vol. 64, pp. 142-152.
Bush, AO, Lafferty, KD, Lotz, JM & Shostak,
AW. 1997. Parasitology meets ecology
on its own term: Magolis et al. Revisited.
Journal of Parasitology vol. 83, pp. 575-
583.
Caballero y C, E. 1943. Tremátodos de los
murciélagos de México. IV. Descripción
de un nuevo género de la subfamilia
Lecithodendriinae Looss, 1902, y una
nueva especie de Prosthodendrium
Dollfus, 1931. Anales del Instituto de
Biología, Universidad Nacional
Autónoma de México, Serie Zoología,
14(1) ):173-193.
Cain, GD. 1966. Helminth parasites of bats
from Carlsbad Caverns, New Mexico.
The Journal of Parasitology, vol. 52, pp.
351-357.
Cardia, DFF, Tebaldi, JH, Fornazari, F,
Menozzi, BD, Langoni, H, Nascimento,
AA, Bresciani, KDS & Lux Hoppe, EG.
2 0 1 5 . P t e r y g o d e r m a t i t e s
(Paucipectines) andyraicola n. sp.
(Spirurida: Rictulariidae), an Intestinal
Nematode of Neotropical Molossidae
B at s f ro m Br a z i l . Comparative
Parasitology, vol. 82, pp. 296-300.
Caro, F, Carvajal, H, Bonelo, A & Vélez, I.
2003. Tremátodos de murciélagos de la
ciudad de Cali y área s vecinas
(Colombia). Actualidades Biológicas,
vol. 25, pp. 79-88.
Castiblanco, F & Vélez, I. 1982. Observación
d e t re m á t o d o s d i g e n é t i c o s e n
murciélagos del Valle de Aburrá y
alrededores [Antioquia, Colombia].
Actualidades Biológicas, vol. 11, pp.
129-142.
Chandler, AC. 1938. A report on the parasites
of a bat, Nycticeius humeralis, with
description of four new helminths. Livro
jubilar do Professor Lauro Travassos.
Editado para commemorar o 25
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016
Milanoet al.
217
vol. 65, pp. 909-917.
Muñoz, P, Fredes, F, Raffo, E, González-
Acuña, D, Muñoz, L & Cid, C. 2011.
New report of parasite-fauna of the free-
tailed bat (Tadarida brasiliensis,
Geoffroy, 1824) in Chile. Veterinary
Research Communications, vol. 35, pp.
61-66.
Oviedo, MC. 2013. Biología y sistemática de
nemátodos parásitos de quirópteros de
las Yungas de la Argentina. Tesis de
Tesis de Doctorado, Universidad
Nacional de Tucumán, Tucumán,
Argentina.
Oviedo, MC, Ramallo, G & Claps, LE. 2010.
Una especie nueva de Cheiropteronema
(Nematoda, Molineidae) en Artibeus
p l a n i r o s t r i s ( C h i r o p t e r a ,
Phyllostomidae) en la Argentina.
Iheringia. Série Zoologia, vol. 100, pp.
242-246.
Oviedo, MC, Ramallo, G, Claps, LE & Miotti,
MD. 2012. A New Species of Biacantha
(Nematoda: Molineidae), a Parasite of
the Common Vampire Bat from the
Yu n g a s , A rg e n t i n a . Jo ur n a l of
Parasitology, vol. 98, pp. 1209-1215.
Pérez Vigueras, I. 1940. Notas sobre algunas
especies nuevas de trematodes y sobre
otras poco conocidas. Revista de la
Universidad de Habana, vol. 5, pp. 217-
242.
Pesenti, TC, Gomes, SN, Rui, AM & Müller,
G. 2015. Helminths in Tadarida
brasiliensis (Chiroptera: Molossidae)
from Southern Brazil. Neotropical
Helminthology, vol. 9, pp. 13-20.
Rego, AA. 1961. Nota prévia sobre um novo
Vampirolepis parasita de quirópteros
(Cestoda, Hymenolepididae). Atas
Sociedade Biologica Rio de Janeiro, vol.
5, pp. 32-34.
Rutkowska, M. 1980. The helminthofauna of
bats (Chiroptera) from Cuba. I. A review
of nematodes and acanthocephalans.
Acta Parasitologica Polonica, vol. 26,
pp. 153-186.
L e c i t h o d e n d r i i d a e y
Anenterotrematidae de Argentina,
México y Brasil. An. Inst. Biol. UNAM,
vol. 73, pp. 1-10.
Lunaschi, LI. 2004. Redescripcion de
Limatuloides limatulus (Braum) dubpis,
1964 (Trematoda, Lecithodenfriidae),
un parásito de Tadarida brasilensis
(geof.)(Chiroptera, Molossidae) de
Argentina. Gayana (Concepción), vol.
68, pp. 102-107.
Lunaschi, LI. 2006. Redescripción y
reubicación sistemática del trematodo
Topsiturvitrema verticalia (Trematoda:
Digenea) en una familia nueva. Revista
de Biología Tropical, vol. 54, pp. 1041-
1045.
Lunaschi, LI & Drago, FB. 2007. Checklist of
digenean parasites of wild mammals
from Argentina. Zootaxa, vol. 1580, pp.
35-50.
Lunaschi, LI & Drago, FB. 2011. A revision of
Anent erot rema S t u n k a rd , 1 9 3 8
(Digenea: Anenterotrematidae) and a
key to its species. Zootaxa, vol. 2775, pp.
50-64.
Lunaschi, LI & Notarnicola, J. 2010. New host
records for Anenterotrematidae,
Lecithodendriidae and Urotrematidae
trematodes in bats from Argentina, with
red es cr iptio n of Anenterotrema
liliputianum. Revista mexicana de
biodiversidad, vol. 81, pp. 281-287.
Magurran, AE. 1988. Ecological diversity and
its measurements. Princeton University
Press, Princeton. 179 pp.
Mañé-Garzón, F & Telias, D (eds). 1965. Un
nuevo trematodo del genero Urotrema de
la rata de agua y redescripción de
Urotrema scabridum Braun, 1900.
Comunicaciones Zoológicas del Museo
de Historia Natural de Montevideo 8:1-
9.
Marshall, ME & Miller, GC. 1979. Some
Digenetic Trematodes from Ecuadorian
bats including five new species and one
new genus. The Journal of Parasitology,
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016 Gastrointestinal helminth of Eumops
218
Travassos, L, Teixeira De Freitas, J & Kohn, A.
1969. Trematódeos do Brasil. Memórias
do Instituto Oswaldo Cruz vol. 67, pp. 1-
886.
Vaucher, C. 1986. Helminthes parasites du
Paraguay. XI: Hymenolepididae
(Cestoda) parasites de chiroptères
Molossidae, avec description de deux
espèces nouvelles. Revue Suisse de
Zoologie, vol. 93, pp. 393-407.
Vaucher, C. 1992. Revision of the genus
Vampirolepis Spasskij, 1954 (Cestoda:
Hymenolepididae). Memórias do
Instituto Oswaldo Cruz, vol. 87, pp. 299-
304.
Vicente, JJ, Rodrigues, HDO, Gomes, DC &
Pinto, RM. 1997. Nematóides do Brasil.
Parte V: nematóides de mamíferos.
Revista Brasileira de Zoologia, vol. 14,
pp. 1-452.
Whitaker Jr, J. 1988. Food habits analysis of
insectivorous bats. In: Kunz, T (ed.)
Ecological and behavioral methods for
the study of bats. Smithsonian Institution
Press, Washington, D.C.
Salgado Maldonado, G. 2007. Manual de
parasitología con énfasis en helmintos
parásitos de peces de agua dulce y otros
animales silvestres de México. Méxco:
Instituto de Biología. Universidad
Nacional Autónoma de México UNAM.
Proyecto de apoyo a proyectos para
innovación y mejoramiento de la
enseñanza.
Santos, CP & Gibson, DI. 2015. Checklist of
the helminth parasites of South
American bats. Zootaxa, vol. 3937, pp.
471-499.
Sutton, C & Lunaschi, L. 1990. Contribution
to the knowledge of the Argentine
parasitological fauna XVI. Digenea
from Holochilus brasiliensis vulpinus
(Brants) and Oryzomys flavescens
(Waterhouse) from Argentina and
Uruguay. Neotropica, vol. 36, pp. 13-22.
Thomas, DW. 1984. Fruit Intake and Energy
B u d g e t s o f F r u g i v o ro u s B a t s .
Physiological Zoology, vol. 57, pp. 457-
467.
Travassos, L. 1918. Trichostrongylidae
brazileiros. Revista da Sociedad
Brasileira de Sciencias, vol. 3, pp. 191-
205. Received June 13, 2016.
Accepted August 30, 2016.
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016
Milanoet al.
