ORIGINAL ARTICLE /ARTÍCULO ORIGINAL
FIRST REPORT OF HYSTEROTHYLACIUM SP. (NEMATODA: ANISAKIDAE) IN
DIODON SP. (TETRAODONTIFORMES: DIODONTIDAE) IN RIO DE JANEIRO,
BRAZIL
PRIMEIRO REGISTRO DE HYSTEROTHYLACIUM SP. (NEMATODA: ANISAKIDAE)
EM DIODON SP. (TETRAODONTIFORMES: DIODONTIDAE), RIO DE JANEIRO,
BRASIL
Franciele Cristina de Souza¹*, Ottilie Carolina Forster¹ & Maria Ines Bulgari Alves²
¹Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas-Zoologia, Universidade Estadual Paulista ''Júlio de Mesquita Filho''-
UNESP. Laboratório de Ecologia do Parasitismo, Depto. de Biologia e Zootecnia.Passeio Monção, 226. CEP 15385000. Ilha
Solteira – SP, Brasil.
²Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas-Zoologia, Universidade Estadual Paulista ''Júlio de Mesquita Filho''-
UNESP. Depto. de Zoologia. Av. Prof. Rubens Guimarães Montenegro. Distrito de Rubião Júnior, s/n. CEP 18618-687.
Botucatu – SP, Brasil.
*Autora correspondente: francielexingu@gmail.com
Neotropical Helminthology, 2016, 10(2), jul-dic: 169-174.
ABSTRACT
Keywords: South American – Brasil – Diodon – Hysterothylacium – Nematoda
We present here a new record of Hysterothylacium sp. parasitizing a specimen of Diodon sp.
found in the municipality of Angra dos Reis, state of Rio de Janeiro , Brazil . A total of fourteen
specimens of Hysterothylacium sp. were found in the stomach and in the visceral cavity Diodon
sp. All nematodes were fixed and preserved in 70% alcohol, later cleared in Lactophenol of
Aman. Slides were mounted for visualization of taxonomically important structures and making
measurement. The data presented in this study represent the first record of the occurrence of
helminths in this host in the coastal region of Brazil.
169
ISSN Versión impresa 2218-6425 ISSN Versión Electrónica 1995-1043
RESUMO
Palavras chaves: América do sul – Brasil – Diodon – Hysterothylacium - Nematoda
Apresentamos aqui um novo registro de Hysterothylacium sp. parasitando um espécime de
Diodon sp. encontrado no município de Angra dos Reis, estado do Rio de Janeiro, Brasil. Um
total de quatorze espécimes (14) de Hysterothylacium sp. foram encontrados no estômago e na
cavidade visceral de Diodon sp. Todos os nematóides encontrados foram fixados e preservados
em álcool 70%, posteriormente clarificados em Lactofenol de Aman. Lâminas foram montadas
para visualização das estruturas de importância taxonômica e realização das medidas. Os dados
apresentados neste trabalho representam o primeiro registro de ocorrência de helmintos neste
hospedeiro na região litoral do Brasil.
170
identificado com ajuda da chave de
identificação Carpenter & Niem 2001 , ( )
devido algumas estruturas necessárias a
identificação estarem danificadas, como
quantidade de espinhos, não foi possível
chegar a nível de espécie, apenas gênero. O
animal teve seus órgãos internos analisados à
procura de helmintos. Um total de 14
espécimes de nematóides foram encontrados
na cavidade geral e no estômago, 4 e 10
espécimes adultos, respectivamente. Todos os
nematóides encontrados foram fixados e
preservados em álcool 70%, posteriormente
clarificados em Lactofenol de Aman. Lâminas
foram montadas para visualização das
estruturas de importância taxonômica. Logo
após foram realizadas fotomicrografias e
medidas em sistema computadorizado para
análise de imagens LAZ V4, adaptado aos
microscópios DM 2500-Leica, no Laboratório
Ecologia do Parasitismo, UNESP-Campus de
Ilha Solteira. Os helmintos encontrados foram
depositados na Coleção de Invertebrados do
Museu Nacional, Universidade Federal do Rio
de Janeiro, sob número de tombo MNRJ-
NEMA 37 a MNRJ-NEMA 47.
Os espécimes analisados foram identificados
como sp família Hys t ero thy l aci u m .,
Anisakidae.
Descrição (baseada em 6 espécimes, 5 fêmeas,
1 macho): Tamanho do corpo 52,03-23,92;
largura do corpo 0,95-0,43; comprimento do
esôfago 7,12-3,85; poro excretor à ext.
Anterior 1,34-0,48; anel nervoso à ext.
Anterior 1,2-0,36; comprimento do ventrículo
0,17-0,09; largura do ventrículo 0,26-0,11;
comp. apêndice ventricular 0,31-0,13; largura
junção ventricular-intestino 0,30-0,20;
comprimento da cauda 3,87-0,15; espícula
2,505; Papilas caudais 15 pares.
Nos países da América do Sul, larvas e adultos
Espécies do gênero Hysterothylacium Ward &
Magath, 1917 são parasitas em estágio larval e
adulto, podendo ser encontrados parasitando a
cavidade visceral, mesentério e intestino de
p e i x e s m a r i n h o s e d e á g u a d o c e
(Khaleghzadeh-Ahangar et al., 2011). Os
indivíduos pertencentes ao gênero alcançam a
maturidade no intestino de peixes e mamíferos,
podendo ter copepodas e outros invertebrados
como hospedeiros intermediários (Moravec,
1998). Mais de 60 espécies dos gêneros
Hysterothylacium (Raphidascarididae
Hartwich, 1954, sensu Fagerholm, 1991),
foram descritos em todo o mundo parasitando
peixes em ambiente estuarino, água doce e
marinho (Moravec, 1998).
Os peixes Tetraodontiformes são compostos
por nove famílias e 357 espécies. Podem ter o
corpo arredondado ou moderadamente
alongado (Bonecker et al., 2014). Na família
Diodontidae, os espécimes possuem a
característica de inchar-se com água ou ar
como estratégia de defesa (Cervigon, 1996),
quando estão fora da água, ou para boiar.
Possui um veneno, a Tetraodotoxina, que fica
concentrada na pele, no fígado e no baço, na
época reprodutiva essa toxina também é
encontrada nas gônadas, funcionando como
um feromônio feminino, para atrair os machos
(Rocha et al., 2002). O objetivo da análise foi
conhecer os helmintos que parasitavam o
espécime de Diodon encontrado.
Um espécime de Diodon sp. Linnaeus, 1758,
conhecido popularmente como Baiacú, foi
encontrado morto na Praia do Longa, Ilha
grande, no município de Angra dos Reis,
estado do Rio de janeiro, Brasil, no dia 27 de
dezembro de 2015, 11:23 AM, O espécime fora
INTRODUÇÃO
MATERIAL E METODOS
RESULTADOS E DISCUSSÃO
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016 Souza et al.
171
de Hysterothylacium sp. já foram relatadas no
Equador, Hysterothylacium corrugatum
(Deardorff & Overstreet, 1981), Argentina,
Hysterothylacium rhamdiae (Brizzola &
Ta n z o l a , 1 9 9 5 ) , H y s t e ro t h y l a c i u m
patagonense (Moravec et al., 1997),
Hysterothylacium aduncum (Incorvaia &
H e r n á n d e z , 2 0 0 6 ) e d o C h i l e ,
Hysterothylacium geshei (Torres et al., 1998),
Hysterothylacium winteri (Torres & Soto,
2004) e H. aduncum (Torres et al., 2010).
A presença de larvas de Hysterothylacium sp.
parasitando peixes no Brasil é registrada de
sul ao norte do país (Moravec, 1988). No litoral
d o e s t a d o d o R i o G r a n d e d o S u l ,
Hysterothylacium sp foi registrado parasitando
Micropogonias furnieri (Junior et al., 2004).
No Amazonas, foram coletadas larvas de
terceiro estágio de Hysterothylacium sp. pela
primeira vez em juvenis de Arapaima gigas,
cultivados em tanques de piscultura (Andrade-
Porto et al., 2015). Em Salvador-BA e
Fortaleza-CE, Hysterothylacium fortalezae
parasitava o intestino dos peixes marinhos:
Harengula clupeola, Scomberomorus cavalla,
e S. maculatus (Klein, 1973; Guimarães &
Cristófaro, 1974; Vicente et al., 1985). Na Baía
de Guanabara, Rio de Janeiro, foi registrado
H y s t e ro t h y l a c i u m e u r y c h e i l u m e m
Epinephelus guttatus (Rodrigues et al., 1971;
Vicente et al., 1985), e em outras localidades
do litoral do Rio de Janeiro-RJ, foram
registrados larvas de Hysterothylacium sp. em
28 espécies de peixes (Tavares & Luque,
2006).
Durante a revisão bibliográfica não foi
encontrado registro de Hysterothylacium em
peixes da família Diodontidae no Brasil
(Luque et al., 2011), portanto o presente
trabalho representa o primeiro registro deste
nematóide em Diodon sp. Logo, contribuímos
consideravelmente no registro de informações
sobre helmintos de peixes desta família,
reforçando a importância de estudos dos
hospedeiros e seus parasitas.
Figura 1. Fotomicrografia da porção anterior de Hysterothylacium sp. (Pe) Poro excretor.
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016 Hysterothylacium in Diodon
172
Figura 2. Detalhe da região da vulva de Hysterothylacium sp. (Vu) Vulva.
Figura 3. Detalhe da região do ventrículo de Hysterothylacium sp. (Ve) Ventrículo; (Av) Apêndice ventricular.
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016 Souza et al.
173
Laboratório de Ecologia do Parasitismo-
UNESP, e ao Professor Luciano Alves dos
Anjos da UNESP.
AGRADECIMENTOS
Figura 4. Fotomicrografia da porção posterior do macho (Ca) Cauda; (An) Ânus; (Es) Espícula.
Andrade-Porto, SM, Cárdenas, MQ, Martins,
ML, Oliveira JK, Pereira, Q JN, Pereira,
C, Araújo, SO & Malta, JCO. 2015. First
record of larvae of Hysterothylacium
(Nematoda: Anisakidae) with zoonotic
potential in the pirarucu Arapaima gigas
(Osteichthyes: Arapaimidae) from South
America. Brazilian Journal of Biology,
vol. 75, pp. 790-795.
Bonecker, ACT, Namiki, CAP, Castro, MS,
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
C a m p o s , P N . 2 0 1 4 . O r d e m
Tetraodontiformes. In Catalogo dos
estágios iniciais de desenvolvimento dos
peixes da bacia de Campos [online].
Curitiba: Sociedade Brasileira de
Zoologia. 276-283. Zoologia: guias e
manuais de identificação series.
Carpenter, KE & Niem, VH. 2001. FAO
Species identification guide for fishery
purposes. The living marine resources of
the Western Central Pacific. Volume 6.
Bony fishes part 4 (Labridae to
Latimeriidae), estuarine crocodiles, sea
tur t l es, s e a sn a k es a n d mar i n e
mammals. Rome, FAO. pp. 3381-4218.
Cervigón, F. 1996. Los peces marinos de
Venezuela, Vol. IV, Apéndice, pp. 173-
175. Caracas: Fundación Científica Los
Roques.
Deardorff, T L & Overstreet, RM. 1981. Larval
Hysterothylacium (=Thynnascaris)
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016 Hysterothylacium in Diodon
174
(Nematoda: Anisakidae) from fishes and
invertebrates in the Gulf of Mexico.
Proceedings of the Helminthological
Society of Washington. vol. 48,pp. 113-
126.
Guimarães, JF & Cristofaro, R. 1974.
Contribuição ao estudo da fauna
helmintológica de peixes do Estado da
Bahia. Atas da Sociedade de Biologia do
Rio de Janeiro, vol. 17, pp.81–85.
Júnior, JP, Almeida, FM, Morais, NC.M &
Vianna, RT. 2004. Hysterothylacium sp.
larvae (Nematoda: Anisakidae) in
Micropogonias furnieri (Sciaenidae)
from Rio Grande do Sul coast, Brazil.
Atlântica, Rio Grande, vol 26, pp. 55-60.
Khaleghzadeh-Ahangar, H, Malek, M &
Mckenzie, K. 2011. The parasitic
nematodes Hysterothylacium sp. type
MB larvae as bioindicators of lead and
cadmium: a comparative study of
parasite and host tissues. Parasitology,
vol. 138, pp. 1400-1405.
Klein, VLM. 1973. Helmintos parasitos das
espécies Scomberomorus cavalla
(Cuvier) e Scomberomorus maculatus
( M i t c h i l l ) d o l i t o r a l c e a re n s e .
Contracaecum fortalezae sp. n.
(Nematoda, Ascaridoidea). Memórias
do Instituto Oswaldo Cruz, 71, pp.199-
202.
Luque, JL, Aguiar, JC, Vieira, FM, Gibson, DI
& Santos, CP. 2011. Checklist of
Nematoda associated with the fishes of
Brazil. Zootaxa, vol. 3082, pp. 1-88.
Moravec, F, Urawa, S & Coria, C.O. 1997.
Hysterothylacium patagonense n. sp.
Nematoda: Anisakidae) from freshwater
fishes in Patagonia, Argentina, with a
key to the species of Hysterothylacium in
American freshwater Fishes Systematic
Parasitology, vol. 36, pp. 31–38.
Moravec, F. 1998. Nematodes of freshwater
fishes of the Neotropical Region. Praha:
Academia. 464 pp.
Rocha. C, Favaro, L,F, & Spach, H,L. 2002.
Biologia reprodutiva de Sphoeroides
testudineus (Li nna eus ) (P isc es,
Osteichthyes, Tetraodontidae) da
g a m b o a d o B a g u a ç u B a í a d e
Paranaguá, Paraná, Brasil. Revista
Brasileira de Zoologia, vol. 19: pp.
57–63.
Rodrigues, HO, Pinto, RM & Fernandes,
B M M . 1 9 7 1 . C o n t r i b u i ç ã o a o
conhecimento de Heterotyphlum
eurycheilum Olsen, 1952 (Nematoda,
Ascaridoidea). Atas da Sociedade de
Biologia do Rio de Janeiro, vol. 14, pp.
177–178.
Tavares, LER & Luque, JL. 2006. Sistemática,
biologia e importância em saúde
coletiva de larvas de Anisakidae
(Nematoda: Ascaridoidea) parasitas de
peixes ósseos marinhos do Estado do Rio
de Janeiro, Brasil. In: Silva-Souza, AT
(ed.) Sanidade de organismos aquáticos
no Brasil. Maringá: Associação
B r a s i l e i r a d e P a t o l o g i s t a s d e
Organismos Aquáticos, pp. 297-328.
Torres, P, Andrade, P & Silva, R. 1998. On a
new species of Hysterothylacium
(Nematoda: Anisakidae) from Cauque
mauleanum (Pisces: Atherinidae) by
Brightfield and Scanning Electron
Microscopy. Memorias do Instituto
Oswaldo Cruz, vol. 93, pp.745-752.
Vicente, JJ, Rodrigues, HO & Gomes, DC.
1985. Nematóides do Brasil. 1ª parte:
N e m a t ó i d e s d e p ei x e s . Atas da
Sociedade de Biologia do Rio de Janeiro,
vol. 25, pp. 1–79.
Vicente J & Pinto, RM. 1999. Nematóides do
B r a s i l . N e m a t ó i d e s d e p e i x e s .
Atualização: 1985-1998. Revista
Brasileira de Zoología, vol.16, pp. 561-
610.
Received June 3, 2016.
Accepted August 21, 2016.
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº2, jul-dic 2016 Souza et al.
