ORIGINAL ARTICLE /ARTÍCULO ORIGINAL
PARASTRONGYLOIDES NEOTROPICALIS N. SP. (NEMATODA: STRONGYLOIDIDAE)
PARASITE FROM CRYPTOTIS EQUATORIS (MAMMALIA: SORICIDAE): FIRST
REPORT OF THE GENUS IN THE NEOTROPIC
PARASTRONGYLOIDES NEOTROPICALIS N. SP. (NEMATODA: STRONGYLOIDIDAE),
PARÁSITO DE CRYPTOTIS EQUATORIS (MAMMALIA: SORICIDAE): PRIMER
REPORTE DEL
GÉNERO EN EL NEOTRÓPICO
1
Ricardo Guerrero L.-A.
1 Laboratorio de Biología de Parásitos y Vectores, Instituto de Zoología y Ecología Tropical, Fac. de Ciencias,
Universidad Central de Venezuela. P.O. Box 47051, Caracas 1041ª, telf. +58 212 6051428.
ricardo.guerrero.bio@gmail.com
Neotropical Helminthology, 2016, 10(1), ene-jun: 121-126.
ABSTRACT
Keywords: Parastrongyloides n. sp. - Cryptotis equatoris - Ecuador - Neotropics
A new species of Parastrongyloides (Nematoda: Strongyloididae), parasite of Cryptotis
equatoris (Thomas, 1912) (Mammalia: Soricidae), from Pichincha, Ecuador, is described. The
new species is compared with the seven species of the genus: Parastrongyloides winchesi
Morgan, 1928 (Paleartic and Neartic), P. skrjabini Petrov & Savinov, 1959 (Paleartic), P.
trichosuri Mackerras, 1959 (Australasia), P. perameles Mackerras, 1959 (Australasia), P.
australis Mawson, 1960 (Australasia), P. chrysochloris Quentin, 1969 (Afrotropic) and P.
callipygus Hugot, 1979 (Afrotropic). Parastrongyloides neotropicalis n. sp. is characterized by
the shape of male's tail and gubernaculum, the different diameter of both parts of esophagous and
morphometry. It is the first report of the genus in the Neotropical region.
121
ISSN Versión impresa 2218-6425 ISSN Versión Electrónica 1995-1043
RESUMEN
Palabras clave: Parastrongyloides n. sp. - Cryptotis equatoris - Ecuador - Neotrópico
Se describe una nueva especie del género Parastrongyloides (Nematoda: Strongyloididae),
parasitando Cryptotis equatoris (Thomas, 1912) (Mammalia: Soricidae), proveniente de
Pichincha, Ecuador. La nueva especies es comparada con las siete especies del género:
Parastrongyloides winchesi Morgan, 1928 (Paleártica y Neártica), P. skrjabini Petrov &
Savinov, 1959 (Paleártica), P. trichosuri Mackerras, 1959 (Australasia), P. perameles Mackerras,
1959 (Australasia), P. australis Mawson, 1960 (Australasia), P. chrysochloris Quentin, 1969
(Afrotropical) y P. callipygus Hugot, 1979 (Afrotropical). Parastrongyloides neotropicalis n. sp.
se caracteriza por la cola cónica del macho, la forma del gubernáculo, la clara separación de las
dos partes del esófago y la morfometría. El género se señala por primera vez en la Región
Neotropical.
122
El género Parastrongyloides fue creado por
Morgan (1928) para una especie, P. winchesi,
encontrada en Talpa europea Linnaeus, 1758
(hospedador tipo) y en Sorex araneus
Linnaeus, 1758 de Inglaterra, posteriormente
la especie ha sido reportada en toda la región
Holoartica, así Prokopič (1956) la describe de
Checoeslovaquia, Bernard (1966) de Polonia y
Alemania, Mas-Coma & Gallego (1975) de
España, es decir en Europa, Asakawa et al.
(1988) y Yokohata et al. (1989) de Japón y
Vaucher & Durette-Desset (1978) la describen
de Canadá y el Norte de los Estado Unidos,
siempre parasitando insectívoros
(Soricomorpha). En esta región Petrov y
Savinov (1959) describen a P. skrjabini
parasitando topos, Talpa europea, de la
provincia de Kalinin en Rusia.
El género se extiende a otras regiones, así
Mackerras (1959) describe dos especies, P.
trichosauri y P. peramelis y Mawson (1960)
describe P. australis todas de marsupiales
australianos.
En África Quentin (1969) describe P.
chrysochloris en insectívoros y en roedores de
la República Centroafricana y Hugot (1979) en
un insectívoro de Gabón describe P.
callipygus, con lo que se llega a un total de 7
especies en todas las regiones biogeográficas
menos en el Neotrópico.
Revisando ejemplares de Cryptotis equatoris
(Thomas, 1912) depositados en la colección de
Mamíferos del Instituto de Ciencias
Biológicas de la Escuela Politécnica Nacional
de Quito (Ecuador) encontramos uno de ellos
parasitados por una macho y un hembra de
Longistriata sp y varios ejemplares de una
nueva especie de Parastrongyloides que se
describe más adelante. La especie C. equatoris
se encuentra distribuida en la parte andina de
Ecuador, llegando posiblemente hasta Perú,
actualmente se encuentra clasificada como
especie con datos insuficientes (Tirira, 2011),
de ahí la importancia del estudio de su
parasitofauna, con el fin de tener la mayor
información posible para su conservación.
Los hospedadores (C. equatoris), se colectaron
en trampas de caida (pitfall) y se sacrificaron
siguiendo la normativa ética para el caso,
posteriormente se fijaron in toto en formol 10
% y se conservaron en etanol 75 %. Se
revisaron dos ejemplares, Nos. 5835 y 5836, a
los cuales se les extrajeron los órganos internos
y fueron disectados individualmente en
solución salina. Los parásitos encontrados
fueron guardados para su posterior estudio que
se realizó clarificándolos con lactofenol y
examinándolos con un microscopio Nikon
Labophot YF-21E provisto de una cámara
digital DS-Fi1 y Control Unit DS-L2 con
software para medidas, una cámara clara para
dibujo y un ocular micrométrico para medidas.
Las figuras fueron realizadas directamente con
la cámara clara y las medidas con el software y
verificadas con el ocular micrométrico para
mayor seguridad, en el texto todas están dadas
en micrómetros, de manera que en primer lugar
aparece el promedio seguido, entre paréntesis,
por los valores mínimo y máximo. Para su
publicación las figuras fueron procesadas con
Photoshop Cs6.
Los tipos se depositaran en la colección de
Entomología en el Instituto de Ciencias
Biológicas de la Escuela Politécnica Nacional
de Quito, Ecuador y en la Colección de
Parasitología del Museo de Biología de la
Universidad Central de Venezuela en Caracas,
Venezuela (CP-MBUCV)
Parastrongyloides neotropicalis n. sp.
Descripción:
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº1, ene-jun 2016 Guerrero
MATERIAL Y MÉTODOS
INTRODUCCIÓN
123
General: Nematodos pequeños, de aspecto
delicado y filiforme. En vista apical se
observan los dos anfidios bien desarrollados y
cuatro papilas cefálicas. Cápsula bucal
rectangular, más ancha que larga con las
paredes gruesas pero poco cuticularizadas.
Esófago dividido en dos porciones de diámetro
muy diferente con la parte anterior un poco
más corta y más muscularizada que la parte
posterior, más ancha. El anillo nervioso y el
poro excretor están situados ligeramente
anteriores a la unión de ambas partes de
esófago. Cola cónica en ambos sexos.
Machos (2 ejemplares): Longitud total de 832
y 945, con un ancho máximo de 40 y 41 en el
tercio posterior del cuerpo, ancho en la unión
de esófago e intestino de 32 y 31. Cápsula
bucal 4,4 y 3,8 de ancho por 2,0 y 2,7 de largo.
Esófago con una longitud total de 219 y 365,
correspondiendo a 98 y 108 a la parte más
muscular anterior y 121 y 257 a la parte más
glandular posterior. Anillo nervioso y poro
excretor situados a 74 y 73 y 83 y 93,
respectivamente, del extremo anterior.
Testículo largo extendiéndose hasta 42 y 39
posterior a la unión del esófago con el
intestino. Cola curvada ventralmente con una
gran papila impar situada a 28 y 37 anterior a la
cloca y dos pares de papilas pequeñas un par
precloacal y otro par poscloacal, la cola mide
31 y 34 de largo por 24 y 25 de ancho a nivel de
la cloaca. Espículas arqueadas, iguales con un
ensanchamiento anterior en donde se inserta el
músculo retractor y miden 49 y 46, con
ensanchamiento de 7,8 y 6,8 de largo.
Gubernáculo grande, desarrollado con un
apéndice anterior, midiendo 32 y 33 a lo largo
del arco dorsal y 13,6 y 14,0 de ancho máximo,
el apéndice anterior mide 9,7 y 10,7 de largo y
2,7 y 3,4 de ancho.
Hembras: (5 ejemplares): Longitud total de
1510 (1340-1637) por un ancho máximo de 55
(44-64), ancho en la unión del esófago y el
intestino 35 (30-41) y un ancho a nivel de la
vulva de 53 (43-64). Cápsula bucal de 3,0 (1,9-
3,8) de largo y 5,0 (4,3-6,6). Esófago de 325
(271-386) de largo total, de los cuales 96 (81-
110) pertenece a la parte anterior y 230 (190-
276) a la parte posterior. Anillo nervioso y poro
excretor situados a 80 (65-94) y 88 (76-102)
respectivamente, del extremo anterior. Vulva
poco desarrollada pero con músculos
advulvales fuertes y muy marcados, situada a
580 (475-713) del extremo posterior, por lo
que la relación Longitud del cuerpo: posición
de la vulva es 2,64:1 (2,30-2,83); el aparato
reproductor es típico del género, anfidelfo, con
los ovarios recurrentes, es decir, el útero
anterior se dobla y el ovario se dirige
posteriormente y el útero posterior se dobla y el
ovario se dirige anteriormente. Los huevos no
están embrionados y se encuentran en número
de 31 (18-47) y miden 32.6 (32-34) de largo
por 21.8 (20-23) de ancho. Cola cónica
alargada midiendo 48 (47-51) de largo por 16.7
(16-17) de ancho a nivel del ano.
Material examinado: ♂ Holotipo (MEPN
7748), ♀Alotipo (MEPN 7749), 3♀ ♀
Paratipos (MEPN 7750) y 1♂, 1♀ Paratipos
(CP-MBUCV 6132).
Hospedador tipo: Cryptotis aequatoris
(Thomas, 1912) (Mammalia, Soricomorpha,
Soricidae), N° MEPN 5835 (♀）．
Localidad: Bosque Protector Mindo-
Nambillo, Cerro Guarumos, Pichincha,
Ecuador. 9994339/17762119, 2600 m.s.m.
Órgano: Intestino delgado.
Etimología: El nombre específico deriva de la
region biogeográfica donde se ha encontrado,
el Neotrópico.
La especies conocidas hasta ahora son:
Parastrongyloides winchesi Morgan, 1928, P.
skrjabini Petrov & Savinov,1959, P. trichosuri
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº1, ene-jun 2016
DISCUSIÓN
Parastrongyloides neotropicalis n. sp. from Cryptotis
Mackerras, 1959, P. peramelis Mackerras,
1959, P. australis Mawson, 1960, P.
chrysochloris Quentin, 1969 y P. callipygus
Hugot, 1979. Nuestros ejemplares difieren
claramente de las especies australianas P.
trichosuri (Australasia), P. peramelis, P.
australis y de la rusa P. skrjabini
(Paleártica) por la forma de la cola del macho
que en todas esas especies es rechoncha y
redondeada, con una espina terminal o no y en
nuestros ejemplares la cola es claramente
cónica, terminando en punta. P. chrysochloris
(Afrotropical) es notablemente mayor, los
machos son de 1290 y los nuestros menores de
(Australasia)
950 y las hembras tienen 2420 de largo en
chrysochloris y nuestros ejemplares tiene
menos de 1640, además los machos de ésta
especie presentan un apéndice hialino en la
cola el cual no existe en nuestros ejemplares. P.
callipygus (Afrotropical) si bien es de tamaño
similar el gubernáculo en los machos es muy
diferente, los huevos son mucho mayores y la
vulva se encuentra mucho más cerca de la cola
siendo la relación longitud total:distancia de la
vulva al extremo anterior de 4,55:1, mientras
en nuestros ejemplares es de 2,64:1 (2,30-
2,83:1). El caso de la especie tipo P. winchesi
(Paleártica y Neártica), es particular por ser la
124
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº1, ene-jun 2016 Guerrero
Figuras 1-5. Parastrongyloides neotropicalis n. sp. Hembra: 1 - Extremo anterior. 2 - Unión del esófago muscular con el
glandular. 3 – Región vulvar. 4 – Cola. Macho: 5 – Cola.
125
Gakuen University, vol.13, pp.11-19.
Né m a t o d e s de
micromammifères récoltés en Europe
Centrale. Archives de l'Institut Pasteur de
Tunis, vol.4, pp..609-632.
Trichostrongyloidea
(Nematoda) parásitos de Mamíferos
silvestres de Venezuela. I. Los Géneros
Bradypostrongylus Price, 1928,
Long is tr iata Schu lt z, 192 6 y
Durettestrongylus n. gen. Acta Biologica
Venezuelica, vol.11, pp.111-131.
Description de cinq nouveaux
nematodes d'un Tenrecoidea africain:
Potamogale velox du Chaillu (Gabon).
Bulletin du Museum nationale de Histoire
naturelle, 4° Serie 1, sectio A, n° 4,
pp.1057-1073. Strongyloides and
Parastrongyloides (Nematoda:
Rhabdiasoidea) in Australian
Marsupials. Australian Journal of
Zoology, vol.7, pp.87-104. Contribución
al conocimiento de la helmintofauna de
micromamíferos ibéricos. I. Parásitos de
Sorex spp. (Insectivora: Soricidae).
Revista Ibérica de Parasitología, vol.35,
pp.261-281. Nematodes belonging to
the Trichostrongylidae, Subuluridae,
Rhabdiasidae, and Trichuridae from
Bandicoots. Australian Journal of
Zoology, vol.8, pp.261-284.
Parastrongyloides winchesi
gen. et sp. nov. A remarkable New
Nematode Parasite of the Mole and
Shrew. Journal of Helminthology, vol.6,
pp.79-86. K
gelmintofaune krotov (Talpa europea L.)
Kalininskoi oblacti. Trudy Vsesoyuznogo
Instituta Gelmintologii imeni Akademika
K.I. Skryabina, vol.6, pp.160–166.
Helmintofauna Rejska
obecněho (Sorex araneus L.) v ČSR.
Československá parasitologie, vol.3,
pp.109-131.
Be r n a r d , J. 19 6 6 .
Guerrero, R. 1982.
Hogot, JP. 1979.
Mackerras, J. 1959.
Mas-Coma, S & Gallego, S. 1975.
Mawson, P. M. 1960.
Morgan, DO. 1928.
Petrov, AM & Savinov, VA. 1959.
Prokopič, J. 1956.
de mayor distribución y variabilidad, si es que
es una sola especie y no un complejo, sin
embargo los ejemplares independientemente
de su origen generalmente son mayores, la cola
de las hembras es más corta, la cola en los
machos siempre es más larga que las espículas
y la separación entre el esófago muscular y el
glandular no es tan nítida como en nuestros
ejemplares.
Los resultados aquí obtenidos demuestran que
el género acompaña a los mamíferos
Soricomorpha en toda su distribución al igual
que los trichostrongylidos del género
Longistriata Schultz, 1926, cuya distribución
en el Neotrópico solo llegaba hasta el norte de
Venezuela (Guerrero, 1982).
Es de resaltar que los hospedadores fueron
revisados después de haber sido procesados y
depositados en colección de ahí la necesidad de
revisar material fresco con el fin de preservar
muestras para análisis moleculares y
determinar la filogenia del grupo.
A Pablo Alejandro Moreno Cárdenas del Instituto
de Ciencias Biológicas de la Escuela Politécnica
Nacional de Quito, Ecuador por permitirme revisar
los ejemplares. A Emilie Lefoulon y Coralie Martin
del Laboratorio de Parasitología Comparada del
Museo Nacional de Historia Natural de París,
Francia y Yuriy Kuzmin del Departamento de
Parasitología del Instituto de Zoología de Kiev,
Ucrania por la ayuda con la bibliografía. A mi
esposa Barbara Szymanska por el arte final de las
figuras.
AGRADECIMIENTOS
Asakawa, M., Kamiya, H & Ohbayashi, M.
1988.
Studies on the parasite fauna of
Insectivora. IV. Four nematodes from the
Japanese Sorex spp. Journal of Rakuno
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº1, ene-jun 2016 Parastrongyloides neotropicalis n. sp. from Cryptotis
Quentin, JC. 1969.
Tirira, D (ed). 2011.
Vaucher, C & Durette-Desset, MC. 1978.
Parastrongyloides
chrysochloris n. sp. anguillule parasite
d'un Insectivore et d'un Rongeur
d'Afrique équatoriale. Annales de
Parasitologie Humaine et Comparée,
vol.44, pp.157-164.
Libro rojo de los mamiferos
del Ecuador. 2da. Edición. Fundación
Mamíferos y Conservación, Pontificia
Universidad Católica del Ecuador y
Ministerio del Ambiente del Ecuador.
Publicación especial sobre los mamíferos
del Ecuador 8. Quito.
Nouvelles données sur les Helminthes
parasites de la Musaraigne Blarina
brevicauda (Say). Revue suisse de
Zoologie, vol.85, pp.361-378.
Gastrointestinal helminth fauna of
japanese Moles, Mogera spp. Japanese
Journal of Veterinarian Research, vol.37,
pp.1-13.
Yokohata, Y, Abe, H, Jiang, VP & Kamiya, M.
1989.
126
Neotropical Helminthology. Vol. 10, Nº1, ene-jun 2016 Guerrero
Received April 23, 2016.
Accepted May 10, 2016.
