ISSN Versión impresa 2218-6425 ISSN Versión Electrónica 1995-1043
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
1Instituto Tecnológico de la Producción (ITP) Carretera a Ventanilla Km 5,2 Callao, Perú.
2URP - Universidad Ricardo Palma, Facultad de Ciencias Biológicas, Lima, Perú.
*Autor para correspondencia: Roxana Céspedes: rcespedes@itp.gob.pe/
Katherine Díaz: kdiaz@itp.gob.pe
1,* 1 1 2
Roxana Céspedes-Chombo ; Katherine Díaz-Pereyra ; Alberto Salas-Maldonado & José Iannacone
ABSTRACT
Key words: Adenocephalus pacificus – Engraulis ringens – plerocercoid – zoonotic
Engraulis ringens (Jenyns, 1842) "Peruvian Anchovy", is a hydrobiological resource of great importance
in the Peruvian sea, being the food for diverse marine species. The objective of the present study was to
determine the ecological parasitic descriptors of Adenocephalus pacificus (Nybelin, 1031) in E. ringens in
the areas of Pisco, Paracas and Callao, Peru. We analyzed 3519 hosts during August 2014 to July 2015.
The zoonotic cestode A. pacificus was found in the pleocercoid stage in the coelomic cavity, with a
prevalence, mean abundance and mean intensity of 1.35%, 0.01 and 1.02, respectively. No significant
differences were observed between the prevalence, abundance and mean intensity of A. pacificus
infection for the zones evaluated or for annual seasonality. The prevalence of A. pacificus infection was
higher during 2014 when compared to 2015. The total length and weight of the fish parasitized by A.
pacificus were larger than those not parasitized. Due to the zoonotic role of A. pacificus, quality control
and sanitary inspection of E. ringens are important.
Neotropical Helminthology
395
Neotropical Helminthology, 2017, 11(2), jul-dic: 395-404
ECOLOGICAL PARASITIC DESCRIPTORS OF ADENOCEPHALUS PACIFICUS
(NYBELIN, 1931) (CESTODA: DIPHYLLOBOTHRIIDAE) IN ENGRAULIS RINGENS
(JENYNS, 1842) “PERUVIAN ANCHOVY” (CLUPEIFORMES: ENGRAULIDAE) IN THE
COAST OF PERU
DESCRIPTORES ECOLÓGICOS PARASITARIOS DE ADENOCEPHALUS PACIFICUS
(NYBELIN, 1931) (CESTODA: DIPHYLLOBOTHRIIDAE) EN ENGRAULIS RINGENS
(JENYNS, 1842) “ANCHOVETA” (CLUPEIFORMES, ENGRAULIDAE) EN LA COSTA DEL
PERÚ
INTRODUCCIÓN
396
RESUMEN
Palabras claves: Adenocephalus pacificus – Engraulis ringens – plerocercoide – zoonotico
Engraulis ringens (Jenyns, 1842) “anchoveta”, es un recurso hidrobiológico de gran importancia en el
mar peruano, por ser el alimento para diversas especies marinas. El objetivo del presente estudio fue
determinar los descriptores ecológicos parasitarios de Adenocephalus pacificus (Nybelin, 1031) en E.
ringens en las zonas de Pisco, Paracas y Callao, Perú. Se analizaron 3519 hospederos durante agosto 2014
a julio 2015. Se encontró el cestodo zoonótico A. pacificus, en estado plerocercoide en la cavidad
celómica, con una prevalencia, abundancia media e intensidad media de 1,35%, 0,01 y 1,02,
respectivamente. No se observaron diferencias significativas entre la prevalencia, abundancia e
intensidad media de infección por A. pacificus para las zonas evaluadas y para la estacionalidad anual. La
prevalencia de infección por A. pacificus fue mayor durante el 2014 en comparación al 2015. La longitud
total y el peso de los peces parasitados por A. pacificus, fueron mayores que los no parasitados. Debido al
rol zoonótico de A. pacificus es importante el control de calidad e inspección sanitaria de E. ringens.
2007) y para estudios biogeográficos (George-
Nascimento & Moscoso, 2013). Los únicos
cestodos encontrados en E. ringens de Chile fueron
las formas adultas de Bothriocephalus sp. con
prevalencias no mayores al 13% (Chávez et al.,
2007; Valdivia et al., 2007; George-Nascimento &
Moscoso, 2013), y la larva de Adenocephalus sp.
con una prevalencia del 2,6% (George-Nascimento
& Moscoso, 2013). En el Perú, a la fecha no se tiene
ningún registro de parásitos, ni de descriptores
ecológicos parasitarios en E. ringens (Pereira &
Veloso et al., 2016; Luque et al., 2016; Alves et al.,
2017).
La compleja historia taxonómica del género, el
cual fue sinonimizado con Diphyllobothrium
(Cobbold, 1858) ha sido recientemente revisada
por Hernandez-Orts et al. (2015), quien ha
retomado el nombre de Adenocephalus (Nybelin,
1931) con bases de evidencia molecular y
morfológica, transfiriendo de regreso a D.
pacificum a Adenocephalus pacificus (Nybelin,
1931) (Kuchta et al., 2015; Thanchomnang et al.,
2016).
En la costa americana del Pacífico se encuentra A.
pacificus (sin. Diphyllobothrium pacificum)
(Cestoda: Diphyllobothriidea), cuyos hospederos
definitivos naturales son pinnípedos como los
lobos marinos Otaria byronia (Shaw, 1800). Los
hospederos intermediarios son copépodos del
plancton y peces marinos. En el Perú, se han
hallado larvas plerocercoides de A. pacificus en 19
La anchoveta peruana, Engraulis ringens (Jenyns,
1842) (Clupeiformes: Engraulidae), se localiza en
la zona sudeste del océano Pacífico y pueden estar
hasta 180 km de distancia de la costa (Iwamoto et
al., 2010). Este recurso íctico se alimenta del
plancton marino y sirven de alimento clave para sus
depredadores superiores en la cadena de
alimentación, entre los cuales tenemos al atún,
calamar gigante o pota, delfines y ballenas, así
como muchas especies que habitan islas y costas
marinas, como lobos marinos, pingüinos y otras
aves marinas (GEF et al., 2002; Bertrand et al.,
2008; Espinoza & Bertrand, 2008; Espinoza et al.,
2017; Shen et al., 2017).
Estudios en parásitos en el género Engraulis
Cuvier, 1816, han registrado varios grupos
taxonómicos (Eiras et al., 2016). En el océano
atlántico, Engraulis anchoita (Hubbs & Marini,
1935) está parasitada por Protozoa (Timi &
Sardella, 1998), Trematoda (Timi et al., 1999),
Cestoda (Timi & Poulin, 2003), Copepoda y
Monogenea (Timi & Poulin 2003), Acantocephala
(Braicovich et al., 2005), y Nematoda (Garbin et
al., 2013).
En el pacífico oriental, en E. ringens, se ha
registrado hasta 15 especies de parásitos en Chile,
las que se han usado para determinar stocks
poblacionales (Chávez et al., 2007; Valdivia et al.,
Neotropical Helminthology, 2017, 11(2), jul-dic Céspedes-Chombo et al.
Neotropical Helminthology, 2017, 11(2), jul-dic
especies de peces marinos (Chero et al., 2014abc;
Luque et al., 2016; Alves et al., 2017; Serrano-
Martínez et al., 2017).
Adenocephalus pacificus, tiene importancia
médica en el Perú y a nivel mundial, debido a que
puede ocasionar una enfermedad zoonótica y es el
único agente causal de la difilobotriasis humana en
la costa marina peruana (Tantaleán, 1993;
Hernández-Orts et al., 2015; Kuchta et al., 2015;
Sánchez et al., 2016; Scholz & Kuchta, 2016;
Berger, 2017; Moore et al., 2017). La infección se
adquiere debido a la costumbre de consumir peces
marinos crudos o insuficientemente cocidos en
forma de "cebiche", "tiradito" o "chinguirito"
(Tantaleán, 1993; Kuchta et al., 2015; Scholz &
Kuchta, 2016). De ahí la importancia del control de
calidad e inspección sanitaria de A. pacificus en
peces marinos (Scholz & Kuchta, 2016).
El objetivo del presente estudio fue evaluar la
prevalencia de A. pacificus en E. ringens en la costa
del Perú.
Material biológico
Durante un año, de agosto-2014 a julio-2015 del
Puerto de San Andrés (13°73'33''S 76°23'33''O) y
del Complejo Pesquero Artesanal “La Puntilla”
(13°82'78''S 76°24'86''O) en Pisco (Ica), de la
Caleta de pescadores “Playa Lagunillas”
(13°54'41''S 76°18'05''O) en Paracas (Ica), y del
Puerto del Callao (12°02'49''S 77°08'34''O), Perú,
se obtuvieron 3519 individuos de E. ringens (Tabla
1). En total se realizaron 17 muestreos, siete en el
2014 (cuatro en el Puerto del Callao, dos en el
Puerto de San Andrés y uno en la Caleta
“Lagunillas”) y 10 en el 2015 (cuatro en el Puerto
del Callao, uno en el Puerto de San Andrés, cuatro
en el complejo “La Puntilla”, y uno en la Caleta
“Lagunillas”). Los peces se obtuvieron
directamente de las embarcaciones de las cuatro
zonas mencionadas. A cada pez individual, se
determinó su longitud total (cm) y su peso total (g).
Muestras parasitológicas
La colección, fijación, rotulación e identificación
de los plerocercoides A. pacificus se realizó en el
Laboratorio de Microbiología del Instituto
Tecnológico de la Producción (ITP), Carretera a
Ventanilla Km. 5,2 Callao, Perú, y en el
Laboratorio de Parasitología en Fauna Silvestre y
Zoonosis de la Universidad Nacional Mayor de
San Marcos (UNMSM), Lima, Perú.
Para la colección de los helmintos se evaluó en
forma exhaustiva a cada pez en la mesa de
disección, luego se procedió a realizar la búsqueda
de A. pacificus en la cavidad celómica y en la
musculatura. El protocolo utilizado para la
obtención de los parásitos fue el de Zuev et al.
(1985). Las larvas de helmintos fueron extraídas y
lavadas en solución salina, luego se observaron en
el microscopio estereoscopio (Olympus
Corporation®) y finalmente se procedió a la
fijación, rotulación e identificación morfológica de
los plerocercoides endoparásitos como A.
pacificus. Las muestras biológicas fueron
depositadas en el Museo de Historia Natural de La
Universidad Nacional Mayor de San Marcos
(MUSM-UNMSM), en el Departamento de
Protozoología, helmintología e invertebrados
afines (MUSM 3547 al 3560).
Análisis de datos
La terminología de los descriptores ecológicos
(prevalencia, abundancia e intensidad media) para
todos los parásitos encontrados siguió los criterios
de Bush et al. (1997), Céspedes et al. (2011), y
Bautista-Hernández et al. (2015).
Para evaluar el efecto estacional de los tres
descriptores ecológicos parasitarios se consideró
los meses julio a septiembre (invierno), octubre a
diciembre (primavera), enero a marzo (verano) y
abril a junio (otoño). El efecto estacional de los tres
descriptores ecológicos fue evaluado mediante el
análisis de varianza (ANDEVA), y posterior
prueba de Tukey. De igual manera, el efecto de
cada una de las cuatro zonas (Callao, Lagunillas,
San Andrés y La Puntilla) en los tres descriptores
ecológicos fue determinado mediante el ANDEVA,
y posterior prueba de Tukey. Se usó la prueba de t
de student para determinar si existieron diferencias
entre los años 2014 y 2015 para los tres
descriptores ecológicos. También se realizó una
correlación de Pearson (r) entre los descriptores
ecológicos y el esfuerzo de colecta de los peces de
cada una de las 17 fechas durante el año de
muestreo.
397
Adenocephalus pacicus in Engraulis
MATERIALES Y MÉTODOS
Para el caso de la longitud total (cm) y el peso total
(g) se analizaron si existían diferencias
significativas entre las cuatro zonas (Callao,
Lagunillas, San Andrés y La Puntilla), y entre las
cuatro estaciones del año (otoño, invierno,
primavera y verano) usando la prueba de
ANDEVA, y posterior prueba de Tukey. Se usó la
prueba de t de student para determinar diferencias
significativas entre los años 2014 y 2015 para la
longitud total (cm) y el peso total (g). Se verificaron
previamente en todos los casos el cumplimiento de
la normalidad y la homocesticidad de varianza para
las variables analizadas. El paquete estadístico
IBM SPSS Statistics 21,0 fue empleado para la
determinación de las pruebas estadísticas
descriptivas e inferenciales.
De los 3519 E. ringens examinados en el periodo
septiembre-2014 a julio-2015, se colectaron 47
larvas plerocercoides de A. pacificus. Estas larvas
plerocercoides representan el 1,35% de
prevalencia total (Tabla 1). La mayor prevalencia
de A. pacificus en los 17 muestreos realizados
fueron: Caleta “Lagunillas” Paracas del 05 de
septiembre-2014 y San Andrés, Pisco del 23 de
octubre-2014 (Tabla 1). Se observó una
abundancia media mayor de A. pacificus en el
Puerto del Callao el 23 de octubre-2014 (Tabla 1).
Finalmente, se vio una intensidad media mayor en
A. pacificus en Puerto del Callao del 22 de abril-
2015 (Tabla 1).
No se encontró efecto significativo al comparar
cada una de las cuatro zonas (Callao, Lagunillas,
San Andrés y La Puntilla) en los tres descriptores
ecológicos parasitarios de infección por A.
pacificus en E. ringens (F=0,32-1,80, p=0,19-
0,80). No se observó efecto estacional anual de la
prevalencia (F=2,69, p=0,08), de la abundancia
media (F=1,13, p=0,37), y de la intensidad media
de infección (F=2,19, p=0,13) por A. pacificus.
Existieron diferencias estadísticas entre los años
2014 y 2015 en la prevalencia de infección por A.
pacificus (t=3,66, p=0,002). No se observaron
diferencias significativas entre los años 2014 y
2015, para la abundancia e intensidad media de
infección por A. pacificus (t=0,17-1,24, p=0,23-
0,86).
No se encontró correlación entre los valores de los
tres descriptores ecológicos parasitarios
(prevalencia, abundancia media e intensidad
media) y el esfuerzo de colecta de los peces en cada
una de las 17 fechas de muestreo (r=-0,008-0,25,
p=0,33-0,97).
Se encontró diferencias significativas al comparar
cada una de las cuatro zonas (Callao, Lagunillas,
San Andrés y La Puntilla) en relación a la longitud
total y al peso de E. ringens (Tabla 2). El año 2014
no mostró diferencias significativas en
comparación al 2015 para la longitud total de E.
ringens, pero si para el peso (Tabla 2). De igual
manera, la longitud total y el peso de E. ringens
mostraron variaciones estaciones (Tabla 2).
La longitud total de E. ringens mostró diferencias
significativas para los que presentaron A. pacificus
(12,35±1,36 cm) en contraste a los que no
presentaron este céstodo (12,03±1,23 cm) (t= 2,32;
sig. = 0,02). El peso de E. ringens igualmente
presentó este mismo patrón (presencia de A.
pacificus: 12,08±3,63 g y ausencia de A. pacificus:
11,99±2,43 g) (t= 1,98; sig. = 0,049).
La fauna parasitaria de E. ringens no ha sido
estudiada en la costa peruana (Eiras et al., 2016;
Luque et al., 2016; Alves et al., 2017). Para la costa
norte y centro de Chile se mencionan varias
evaluaciones de metazoos parásitos de E. ringens
(Chávez et al., 2007; Valdivia et al., 2007; George-
Nascimento & Moscoso, 2013), no registrándose la
larva plerocercoide de A. pacificus, solo la de
Adenocephalus sp. (Chávez et al., 2007; Valdivia et
al., 2007; George-Nascimento & Moscoso, 2013).
En otras especies de Engraulidae, como E.
anchoita procedente de Uruguay y Argentina (Timi
et al., 1999) y Anchoa tricolor (Spix & Agassiz,
1829) de Brasil (Tavares et al., 2005), igualmente
no se registra esta especie. Según, Kuchta et al.
(2015) los segundos hospederos intermediarios,
probablemente se traten de peces marinos como la
anchoa japonesa, Engraulis japonica (Temminck
398
Neotropical Helminthology, 2017, 11(2), jul-dic Céspedes-Chombo et al.
RESULTADOS
DISCUSIÓN
Neotropical Helminthology, 2017, 11(2), jul-dic
399
Adenocephalus pacicus in Engraulis
Tabla 1. Fechas de muestreo, especímenes muestreados (Longitud total y peso) de Engraulis ringens (Clupeiformes: Engraulidae) por zonas de muestreo,
y valores de prevalencia, abundancia e intensidad media de infección de las larvas plerocercoides de A. pacicus encontradas en los 3519 hospederos
muestreados de E. ringens “en la costa del Perú. DE = Desviación estándar.
Fecha de
muestreo
Zona
N° de
Engraulis
ringens
Longitud
total media
(cm)±DE
Peso medio
(g)±DE
N° de
Adenocephalus
pacicus
Prevalencia
(%)
Abundancia
media
Intensidad
media
29.08.14
Callao
60
12,79±0,32
14,70±1,56
0
0
0
0
05.09.14
Lagunillas
214
11,68±1,38
10,78±2,22
6
2,80
0,020
1
12.09.14
Callao
120
13,00±1,00
12,87±1,27
3
2,50
0,025
1
23.10.14
San Andrés
200
11,78±0,82
12,68±2,49
6
3,00
0.030
1
27.10.14
Callao
525
12,09±1,25
12,12±2,40
12
2,20
0,022
1
19.11.14
San Andrés
200
11,24±0,98
11,10±2,71
4
2,00
0,020
1
24.12.14
Callao
217
12,06±1,41
11,39±2,12
4
1,80
0,018
1
07.01.15
Callao
300
12,00±1,30
11,71±2,55
3
1,00
0,010
1
28.01.15
San Andrés
82
13,09±1,09
12,99±1,37
1
1,20
0,012
1
17.03.15
La Puntilla
184
11,89±0,86
12,86±2,46
0
0
0
0
22.04.15
Callao
150
12,02±0,99
12,10±2,65
2
1,30
0,013
2
23.04.15
La Puntilla
141
12,16±0,99
12,34±2,74
1
0,70
0,007
1
19.05.15
Callao
147
11,65±1,49
10,63±2,25
2
1,36
0,013
1
27.05.15
Lagunillas
191
12,51±1,23
12,30±1,88
1
0,52
0,005
1
01.06.15
Callao
150
11,79±1,06
11,89±2,43
1
0,66
0,0066
1
08.06.15
La Puntilla
344
11,84±1,21
11,71±2,59
1
0,29
0,0029
1
08.07.15
La Puntilla
195
12,57±1,13
12,85±1,96
0
0
0
0
Total
3519
47
1,35
0,01
1,02
& Schlegel, 1846) y la sardina japonesa, Sardinops
melanostictus (Schlegel, 1846), y otros.
En el presente trabajo se muestreó 3519 ejemplares
de E. ringens, encontrándose parasitados con la
larva plerocercoide de A. pacificus, localizándose
sobre la cavidad celómica. Este trabajo es el primer
estudio que registra la presencia de estas formas
parasitarias en este hospedero con un alto esfuerzo
de colecta de E. ringens. En otros estudios, donde
evaluaron peces marinos de un nivel trófico más
alto como Sciaena deliciosa (Tschudi, 1846),
Paralonchurus peruanus (Steindachener, 1875),
Seriolella violacea (Guichenot, 1848), Trachurus
murphyi (Nichols, 1920) y Mugil cephalus
(Linnaeus, 1758), durante el período 1970-1971,
en el terminal pesquero del Callao, Perú y el área
marítima de Chimbote, Perú encontraron una
prevalencia de 6,5% para S. deliciosa y de 0,5%
para P. peruanus. Otra investigación, señala que se
han presentado valores de prevalencia más altos
para S. deliciosa que para E. ringens (Tantaleán,
1975).
Iannacone & Alvariño (2009) en Paralabrax
humeralis (Valenciennes, 1828) encontraron
valores de prevalencia de 3,5% para A. pacificus.
En cambio para Cilus giberti (Abbott, 1899) se vio
una prevalencia de 23,3%, para Merluccius gayi
peruanus Ginsburg, 1954 una prevalencia de
4,84% y para S. deliciosa, una prevalencia de 17%
para A. pacificus en la costa central del Perú (Chero
et al., 2014abc). Recientemente, Chero et al.
(2016) encontraron un 2% de prevalencia en Sarda
chiliensis Cuvier, 1832 de la zona costera de
Chorrillos, Lima, Perú, y Serrano-Martínez et al.
(2017) vieron una prevalencia para A. pacificus de
3% y 20% para Coryphaena hippurus (Linnaeus,
1758) y S. chiliensis, peces destinados al consumo
humano en Lima Metropolitana, Perú.
Otro estudio realizado durante los meses de abril a
junio de 1997 obtuvo 4,29% de prevalencia por
larvas Diphyllobothriidae en T. murphyi (Pérez,
1998). Sin embargo, estos peces han sido descritos
junto a T. murphyi como hospederos paraténicos de
A. pacificus en el mar del Perú (Tantaleán & Huiza,
1994; Luque et al., 2016). Llerena et al. (2001)
obtuvieron una frecuencia del 1% para larvas de
Diphyllobothriidae en S. deliciosa.
Los resultados evidencian que las larvas
plerocercoides de A. pacificus presenta en los peces
marinos del Perú e igualmente en E. ringens, una
400
Neotropical Helminthology, 2017, 11(2), jul-dic Céspedes-Chombo et al.
Tabla 2. Comparación de la longitud total (cm) y peso (g) de E. ringens entre las cuatro zonas, años de evaluación y
estacionalidad en la costa del Perú. F= estadístico de Fisher. t. Prueba de t de student. Sig.= Signicancia.
Cuatro zonas Longitud total Sig Peso Sig.
Callao
12,07
b
11,94
b
Lagunillas
12,07
b
11,50
a
San Andrés
11,78 a
12,08
b
La Puntilla 12,07 b
12,32
c
F
7,75
10,94
Sig.
0,00
0,00
Año de evaluación
2014
11,98 a
11,93
a
2015
12,07 a
12,06
b
t
1,46
2,32
Sig.
0,14
0,02
Estacionalidad
Invierno
11,88
a
11,90
a
Primavera
11,97
ab
11,83
a
Verano
12,12
b
12,27
b
Otoño
12,35
c
12,29
b
F 21,43 7,68
Sig. 0,00 0,00
Neotropical Helminthology, 2017, 11(2), jul-dic
baja prevalencia de infección. Tantaleán (1993)
argumenta que el aumento de la carga parasitaria de
A. pacificus podría depender del fenómeno del niño
y de la estacionalidad anual (verano). En el
presente trabajo se observó una ausencia de un
patrón estacional en los tres descriptores
ecológicos parasitarios de A. pacificus. Sin
embargo, se observó que en el verano y otoño, la
longitud total y el peso de E. ringens fueron los de
mayor valor.
La prevalencia de infección por A. pacificus fue
mayor durante el 2014 en comparación al 2015, no
pudiendo ser explicado por la talla del pez
hospedero, debido a que no se observaron
diferencias entre ambos periodos, pero si por los
peces de mayor peso que se presentaron durante el
2015.
Sin embargo al analizar la talla y el peso de los
peces parasitados por A. pacificus, estos fueron de
mayores que los no parasitados. En términos
generales los niveles de carga parasitaria están
asociados con el tamaño del hospedero, por un
efecto acumulativo y por proporcionar mayor área
para la adherencia de los parásitos (Minaya et al.,
2016).
La presencia de la larva de A. pacificus en E.
ringens señala que este hospedero tiene potencial
zoonótico en la costa central peruana. Por lo tanto,
al estar el Perú, promoviendo constantemente el
consumo de E. ringens como un plato bandera para
la población costera peruana, y al señalar que el
Decreto Supremo N° 010-2010-Produce establece
como uno de sus objetivos la explotación racional,
sostenible y sanitariamente segura del recurso
anchoveta para consumo humano directo, debe por
lo tanto considerarse de importancia conocer la
diversidad helmíntica parasitaria de E. ringens, y
así prevenir posibles enfermedades zoonóticas en
la población humana.
Los autores agradecen a Manuel Tantalean
Vidaurre, Profesor Emérito de la Universidad
Nacional Mayor de San Marcos (UNMSM), por la
asesoría brindada para el desarrollo de esta
investigación.
401
Adenocephalus pacicus in Engraulis
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Alves, PV, de Chambrier, A, Scholz, T & Luque,
JL. 2017. Annotated checklist of fish
cestodes from South America. ZooKeys,
vol. 650, pp.1-205.
Bautista-Hernández, CE, Monks, S, Pulido-Flores,
G & Rodríguez-Ibarra, AE. 2015. Revisión
bibliográfica de algunos términos
ecológicos usados en parasitología, y su
aplicación en estudios de caso. En: Estudios
en Biodiversidad, Volumen I. Pulido-
Flores, G, Monks, S & López-Herrera, M.
(Eds.). Lincoln, NE: Zea Books. pp. 11-19.
Berger, S. 2017. Taenia and Diphyllobothrium:
Global Status. GIDEON Informatics, Inc.
Los Ángeles, CA. 78 p.
Bertrand, S, Díaz, E & Lengaigne, M. 2008.
Patterns in the spatial distribution of
Peruvian anchovy (Engraulis ringens)
revealed by spatially explicit fishing data.
Progress in Oceanography, vol. 79, pp. 379-
389.
Braicovich, P, Gonzales, R & Tanzola, R. 2005.
First record of Corynosoma australe
(Acanthocephala, Polymorphidae)
parasitizing seahorse, Hippocampus sp.
(Pisces, Syngnathidae) in Patagonia
(Argentina). Acta Parasitologica, vol. 50,
pp. 145-149.
Bush, AO, Lafferty, KD, Lotz, JL & Shostak AW.
1997. Parasitology meets ecology on its
own terms: Margolis et al. revisited. The
Journal of Parasitology, vol. 83, pp. 575-
583.
Céspedes, RE, Iannacone, J & Salas, A. 2011.
Helmintos parásitos de Dosidicus gigas
“pota” eviscerada en Arequipa, Perú.
Ecología Aplicada, vol. 10, pp. 1-11.
Chavez, RA, Valdivia, IM & Oliva, ME. 2007.
Local variability in metazoan parasites of
the pelagic fish species, Engraulis ringens:
implications for fish stock assessment using
parasites as biological tags. Journal of
Helminthology, vol. 81, pp. 113-116.
Chero, J, Cruces, C, Iannacone, J, Sáez, G,
Alvariño, L, Rodríguez, C, Rodríguez, H,
Tuesta, E, Pacheco, A & Huamani, N.
2014a. Parasitological indexes of Peruvian
Hake Merluccius gayi peruanus Ginsburg,
1954 (Perciformes: Merlucciidae) acquired
AGRADECIMIENTOS
Neotropical Helminthology, 2017, 11(2), jul-dic
at the fishing terminal of Ventanilla, Callao,
Peru. Neotropical Helminthology, vol. 8,
pp. 141-162.
Chero, J, Iannacone, J, Cruces, C, Sáez, G &
Alvariño, L. 2014b. Community of
metazoan parasites of corvina drum Cilus
gilberti (Abbott, 1899) (Perciformes:
Sciaenidae) in the coastal zone of
Chorrillos, Lima, Peru. Neotropical
Helminthology, vol. 8, pp. 163 - 182.
Chero, J, Sáez, G, Iannacone, J & Aquino, W.
2014c. Ecological aspects of parasites
helminths of lorna drum Sciaena deliciosa
(Tschudi, 1846) (Perciformes: Sciaenidae)
acquired at the fishing terminal of
Ventanilla, Callao, Peru. Neotropical
Helminthology, vol. 8, pp. 59 - 76.
Chero, J, Sáez, G, Iannacone, J, Cruces, C,
Alvariño, L & Luque, J. 2016. Ecología
Comunitaria de metazoos parásitos del
Bonito Sarda chiliensis Cuvier, 1832
(Perciformes: Scombridae) de la Costa
Peruana. Revista de Investigaciones
Veterinarias del Perú, vol. 27, pp. 539-555.
Eiras, JC, Velloso, AL & Pereira, JrJ. (ed.) 2016.
Parasitos de peixes marinhos da América
do Sul. Rio Grande: Ed. da FURG.
Espinoza, P & Bertrand, A. 2008. Revisiting
Peruvian anchovy (Engraulis ringens)
trophodynamics provides a new vision of the
Humboldt Current system. Progress in
Oceanography, vol. 79, pp. 215-227.
Espinoza, P, Lorrain, A, Ménard, F, Cherel, Y,
Tremblay-Boyer, L, Argüelles, J, Tafur, R,
Bertrand, S, Tremblay, Y, Ayón, P, Munaron,
JM, Richard, P & Bertrand, A. 2017.
Trophic structure in the northern Humboldt
Current system: new perspectives from
stable isotope analysis. Marine Biology,
164: 86.
Garbin, LE, Mattiucci, S, Paoletti, M, Díaz, JI,
Nascetti, G & Navone, GT. 2013.
Molecular identification and larval
m o r p h o l o g i c a l d e s c r i p t i o n o f
Contracaecum pelagicum (Nematoda:
Anisakidae) from the anchovy Engraulis
anchoita (Engraulidae) and fish-eating
birds from the Argentine North Patagonian
Sea. Parasitology International, 62, pp. 309-
319.
George-Nascimento, M & Moscoso, M. 2013.
Variación local y geográfica de las
infracomunidades de parásitos de la
anchoveta Engraulis ringens en Chile.
Revista de Biología Marina y Oceanografía.
vol. 48, pp. 207-212.
GEF – ONUDI – IMARPE – IFOP (GEF - Global
Environment Facility: ONUDI –
Organización de las Naciones Unidas para
el Desarrollo Industrial, IMARPE - Instituto
del mar del Peru, IFOP - Instituto de
Fomento pesquero). 2002. Manejo
Integrado, Gran Ecosistema Marino de la
Corriente de Humboldt, Recursos y
Pesquerías, Informe de avance, Octubre
2002.
Hernández-Orts, JS, Scholz, T, Brabec, J,
Kuzmina, T & Kuchta, R. 2015. High
morphological plasticity and global
geographical distribution of the Pacific
broad tapeworm Adenocephalus pacificus
(syn. Diphyllobothrium pacificum):
Molecular and morphological survey. Acta
Tropica, vol. 149, pp. 168-178.
Iannacone, J & Alvariño, L. 2009. Dinámica
poblacional de la diversidad parasitaria de
la “Cabrilla” Paralabrax humeralis
(Teleostei: Serranidae) en Chorrillos, Lima,
Perú. Neotropical Helminthology, vol. 3,
pp. 73-88.
Iwamoto, T, Eschmeyer, W & Alvarado, J. 2010.
«Engraulis ringens». Lista Roja de especies
amenazadas de la UICN 2014.3.
Consultado el 18 de abril de 2017.
Kuchta, R, Serrano-Martínez, M & Scholz, T.
2015. P a c i f i c b ro a d t a p e r w o r m
Adenocephalus pacificus as a causative
a g e n t o f g l o b a l l y r e e m e r g i n g
Diphyllobothriosis. Emerging Infectious
Diseases, vol. 21, pp. 1697-1703.
Llerena, C, Chávez, A & Casas, E. 2001.
Frecuencia de larvas Diphyllobothriidae y
larvas Anisakidae en peces marinos
comerciales del terminal pesquero de
Ve n t a n i l l a - C a l l a o . R e v i s t a d e
Invertebrados Veterinaria Perú. Vol. 12, pp.
58-62.
Luque, L, Cruces, C, Chero, J, Paschoal, F, Alves,
P, Da Silva, A, Sánchez, L & Iannacone, J.
2016. Checklist of metazoan parasites of
f i s h e s f r o m P e r u . N e o t r o p i c a l
Helminthology, vol. 10, pp. 301-375.
Minaya, D, Jhon Chero, J, Cruces, C, Sáez, G,
Rodríguez, L, Sandoval, M, Alvariño, L &
402
Adenocephalus pacicus in Engraulis
Iannacone, J. 2016. Parasite community of
peruvian weakfish Cynoscion analis
(Jenyns, 1842) (Perciformes: Sciaenidae)
in the eastern pacific. Neotropical
Helminthology, vol. 10, pp. 105-119.
Moore, CV, Thompson, RC, Jabbar, A, Williams, J,
Rasiah, K, Pallant, L, Koehler, AP, Graham,
C & Weldhagen, GF. 2017. Rare human
infection with pacific broad tapeworm
Adenocephalus pacificus, Australia.
Emerging Infectious Diseases, vol. 22, pp.
1510-1511.
Pereira, JrJ & Velloso, AL. 2016. Capítulo VII –
Cestoda. pp. 171-205. In: Parasitos de
peixes marinhos da América do Sul. Eiras,
JC, Velloso, AL & Pereira, JrJ. (ed.). Rio
Grande: Ed. da FURG.
Pérez, I. 1998. Frecuencia d e larvas
plerocercoides de Diphyllobothriidae y
larvas infectivas de Anisakidae en cinco
especies de peces comerciales de Lima
Metropolitana. Tesis Médico Veterinario
Facultad Medicina Veterinaria, Universidad
Nacional Mayor San Marcos. 107p.
PRODUCE. 2010. Decreto Supremo N° 010-2010-
Produce. Aprueban Reglamento de
Ordenamiento Pesquero del Recurso
Anchoveta (Engraulis ringens) y Anchoveta
Blanca (Anchoveta nasus) para Consumo
H u m a n o D i r e c t o . E n :
http://www2.produce.gob.pe/pesqueria/pu
blicaciones/2010/junio/ds010-2010-
produce.pdf leído el 5 de julio del 2017.
Sanches, M, Knoff, M, Corrêa-Gomes, D &
Brener, B. 2016. Checklist of Platyhelminth
parasites of humans deposited in
Helminthological Collection of the
Oswaldo Cruz Institute, Brazil. Neotropical
Helminthology, vol. 10, pp. 73-84.
Scholz, T & Kuchta, R. 2016. Fish-borne, zoonotic
cestodes (Diphyllobothrium and relatives)
in cold climates: A never-ending story of
neglected and (re)-emergent parasites.
Food and Waterborne Parasitology, vol. 4,
pp. 23-38.
Serrano-Martínez, E, Quispe, HM, Hinostroza ME
& Plasencia, PL. 2017. Detección de
parásitos en peces marinos destinados al
consumo humano en Lima Metropolitana.
Revista de Investigaciones Veterinarias del
Perú, vol. 28, pp. 160-168.
Shen, SG, Thompson, AR, Correa, J, Fietzek, P,
Ayón, P & Checkley, Jr DM. 2017. Spatial
patterns of Anchoveta (Engraulis ringens)
eggs and larvae in relation to pCO in the
2
Peruvian upwelling system. Proceedings of
the Royal Society of London. Series B,
Biological sciences, vol. 284, 20170509.
Tantaleán, M. 1975. Hallazgo de larvas
plerocercoides de Diphyllobothriidae Lühe,
1910 (Cestoda) en peces del mar peruano.
Boletín Chileno de Parasitologia, vol. 30,
pp.18-20.
Tantaleán, M. 1993. Algunos helmintos de
mamíferos marinos del Perú y su
importancia médica. Revista Peruana
Medicina Tropical UNMSM, vol. 7, pp. 67-
71.
Tantaleán, M & Huiza, A. 1994. Sinopsis de los
parásitos de peces marinos de la costa
peruana. Biotempo, vol. 1, pp. 53-101.
Tavares, LER, Luque, JL, Bicudo, AJA & Braz. J.
2005. Ecologia da comunidade de
metazoários parasitos de manjuba Anchoa
tricolor (Osteichthyes: Engraulidae) do
litoral do Estado do Rio de Janeiro, Brasil.
Biologia vol. 65, pp. 533-540.
Timi, J & Poulin, R. 2003. Parasite community
structure within and across host
populations of a marine pelagic fish: how
repeatable is it. International Journal for
Parasitology, vol. 33, pp. 1353-1362.
Timi, J, Martorelli, S & Sardella, N. 1999.
Digenetic trematodes parasitic on
Engraulis anchoita (Pisces: Engraulidae)
from Argentina and Uruguay. Folia
Parasitologica, vol. 46, pp.132-138.
Timi, J & Sardella, N. 1998. Myxosporeans and
coccidians parasitic on engraulid fishes
fron the coast of Argentina and Uruguay.
Parasite, vol. 5, pp. 331-339.
Thanchomnang, T, Tantrawatpan, C, Intapan, MP,
Sanpool, O, Lulitanond, V, Tourtip, S,
Yamasaki, H & Maleewong, W. 2016.
Rapid identification of nine species of
diphyllobothriidean tapeworms by
pyrosequencing. Scientific Reports, vol. 6,
37228.
Valdivia, I, Chávez, R & Oliva, M. 2007. Metazoan
parasites of Engraulis ringens as tools for
stock discrimination along the Chilean
coast. Journal of Fish Biology 70, 1504-
1511.
Zuev, G, Nigmatullin, C & Nikolsky, V. 1985.
403
Neotropical Helminthology, 2017, 11(2), jul-dic Céspedes-Chombo et al.
Received August 3, 2017.
Accepted November 20, 2017.
Neotropical Helminthology, 2017, 11(2), jul-dic Adenocephalus pacicus in Engraulis
Nektonic Oceanic Squids (Genus:
Sthenoteuthis). Agropromizdat Publishing
House, Moscow. 224p.
404