Volume11,Number1(ene-jun2017)
ÓrganooficialdelaAsociaciónPeruanadeHelmintologíaeInvertebradosAfines(APHIA)
Lima-Perú
VersiónImpresa:ISSN2218-6425VersiónElectrónica:ISSN1995-1043
Auspiciado por:
ISSN Versión impresa 2218-6425 ISSN Versión Electrónica 1995-1043
Neotropical Helminthology, 2017, 11(1), jan-jun: 77-84.
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
PARASITES AND EPIBIONTS OF HERMIT CRAB PAGURUS EXILIS (CRUSTACEA;
ANOMURA) FROM THE ESTUARY OF BAHÍA BLANCA
PARÁSITOS Y EPIBIONTES DEL CANGREJO ERMITAÑO PAGURUS EXILIS (CRUSTACEA;
ANOMURA) EN EL ESTUARIO DE BAHÍA BLANCA
Laboratorio de Patología de Organismos Acuáticos, Departamento de Biología, Bioquímica y Farmacia,
Universidad Nacional del Sur, Calle San Juan nº 670 (8000) Bahía Blanca, Argentina. m-j-d1990@hotmail.com
Marcos Dibo & Daniel Tanzola
ABSTRACT
This work documents the parasite fauna and epibionts of the hermit crab Pagurus exilis Benedict, 1892 in
the estuary of Bahía Blanca (Buenos Aires, Argentina), and compares it with previous records. Of 199
dissected crabs, 2 worms: Dollfusiella sp. (Eucestoda) (Prevalence: 43%; N = 187; abundance: 0.93; mean
intensity: 2) and Ascarophis marina Szidat, 1961 (Nematoda) (P: 2%; N = 187; I: 1); and a parasitic
crustacean, Peltogaster cfr paguri Rathke, 1842 presenting a unique externa (P: 9%; N = 199; A: 0.08)
were found. A ciliated protozoan was found in the gill cavity acting as epibionte with a prevalence of 82%;
N = 187). If the taxonomic status of the rizocephalan could be confirmed, the citation of P. paguri conform
the first record of its presence in the south-west Atlantic.
Neotropical Helminthology
77
Key words: Ascarophis – Crustacea – Dollfusiella – Paguridae – Pagurus exilis – Peltogaster
RESUMEN
Este trabajo documenta la fauna de parásitos y epibiontes del cangrejo ermitaño Pagurus exilis Benedict,
1892 en el Estuario de Bahía Blanca (Buenos Aires, Argentina), y la compara con registros anteriores. En
199 ejemplares disecados fueron encontrados 2 helmintos: Dollfusiella sp. (Eucestoda) (Prevalencia:
43% (N=187); Abundancia: 0,93; Intensidad media: 2) y Ascarophis marina Szidat, 1961 (Nematoda) (P:
2% (N=187); I: 1); y un crustáceo parásito, Peltogaster cfr paguri Rathke, 1842, presentando una única
externa (P: 9% (N=199); A: 0,08). Un protozoo ciliado fue hallado en la cavidad branquial actuando como
epibionte con una prevalencia del 82% (N=187). De confirmarse el status taxonómico, la presencia de P.
paguri constituye su primer registro en el Atlántico Sudoccidental.
Palabras clave: Ascarophis – Crustacea – Dollfusiella – Paguridae – Pagurus exilis – Peltogaster
78
colonias emergidas del cnidario Stylatula darwini
Kölliker, 1870 (Anthozoa, Pennatulacea). Se
examinaron 199 individuos colectados en
diciembre 2011 (179) y marzo 2013 (20) siempre
con marea baja, sobre una playa de sustrato limo-
arenoso. Para la diagnosis específica del
hospedador se siguieron los criterios de
McLaughlin (2003), Boschi et al. (1992), y Scelzo
et al. (2010). El fijado y conservación de los
individuos se realizó sin agua de mar en freezer a -
18°C. La disección se realizó bajo lupa binocular y
el examen del contenido interno bajo microscopio
óptico. Los parásitos se fijaron y conservaron en
colección en etanol 70º. Dos externae de
Peltogaster cfr paguri y tres larvas plerocerci de
Dollfusiella sp. fueron estudiadas mediante
microscopía electrónica de barrido empleando una
rutina de deshidratación en acetona, secado a punto
crítico de CO y observados en un microscopio
2
electrónico de barrido LEO EVO40X VP. A otras
tres externae fijadas en etanol 70° se les aplicó la
técnica histológica de hematoxilina-eosina. La
talla de los cangrejos se determinó como la
distancia del ápice a la escotadura de la base del
dedo fijo del quelípedo derecho. Para determinar si
existen interacciones entre la talla y el sexo de los
cangrejos ermitaños con la presencia/ausencia
parasitaria se realizó un ANOVA de dos vías. Para
las referencias de variables parasitológicas se
tuvieron en cuenta los criterios de Morales & Pino
(1987) y Bush et al. (1997).
De los 199 individuos de la especie P. exilis
seleccionados para el análisis, 127 resultaron ser
machos y 40 hembras. El resto no pudo ser sexado
con precisión. El promedio de tallas, fue de 4,2 mm
(1,9-6,0) para los machos y de 2,4 mm (1,9-3,2)
para las hembras (Fig. 1). Entre las especies
parásitas halladas, se encuentran 2 helmintos:
Dollfusiella sp. (Eucestoda) (Prevalencia: 43%
(N=187); Abundancia: 0,93; Intensidad media: 2) y
Ascarophis marina Szidat, 1961 (Nematoda) (P:
2% (N=187); I: 1); y un crustáceo parásito,
Peltogaster cfr paguri Rathke, 1842 (P: 9%
(N=200); A: 0,08). El sitio de localización
par a sit a ria pr efe r enc i al es el pl e on,
mayoritariamente asociado con los ciegos
Neotropical Helminthology, 2017, 11(1), jan-jun
Pagurus exilis Benedict, 1892 pertenece a la
familia Paguridae del suborden Anomura, y es uno
de los cangrejos ermitaños más comunes que
habitan las aguas someras del Océano Atlántico
Sudoccidental (Meireles et al., 2006). McDermott
et al. (2010) realizaron una revisión global de la
diversidad e historia natural de los parásitos de
cangrejos ermitaños en la que reconocen nueve
phyla con representantes adaptados a la vida
parasitaria. Se ha encontrado que los cangrejos
ermitaños se comportan como hospedadores
intermediarios de coccidios, cestodes, trematodes,
acantocéfalos y nematodes. Recientemente, Marin
& Sinelnikov (2016) registraron el hallazgo de 14
especies de macroinvertebrados marinos viviendo
en asociaciones simbióticas con algunas especies
de cangrejos ermitaños en las costas rusas del Mar
del Japón. Estos autores refieren más de 2000
especies de invertebrados marinos citados en
diversos estudios sobre relaciones simbióticas con
pagúridos. Sin embargo, poco se sabe sobre la
parasitofauna de los cangrejos pagúridos en aguas
del estuario de Bahía Blanca, Argentina. Entre los
años 1996, '97 y 2000, Brízzola & Tanzola (2000)
realizaron muestreos de P. exilis en el sitio
denominado Arroyo Pareja, del partido de Coronel
Rosales, Provincia de Buenos Aires, Argentina
(38º54'S 62º06'W) registrando bajas prevalencias e
intensidades parasitarias de cuatro grupos
parásitos: metacercarias de digeneos,
microsporidios (Pleistophoridae cfr), cestodes
(larvas de Trypanorhyncha Cystidea) y nematodes.
El presente trabajo propone hacer un estudio
epidemiológico observacional de dicha fauna
parasítica para evaluar su posible fluctuación en el
transcurso del tiempo. Se dan a conocer especies
parásitas y epibiontes de P. exilis y se aportan datos
de variables ecológicas de dichas especies.
Los cangrejos ermitaños fueron obtenidos en dos
muestreos durante la bajamar mediante una
transecta perpendicular a la línea de marea
predominantemente sobre la orilla cercana a
INTRODUCCIÓN
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Dibo & Tanzola
Parasites and epibionts of hermit crab
MATERIALES Y MÉTODOS
79
seguridad que las externae encontradas pertenecen
a la especie P. paguri. De lo contrario, se requeriría
análisis de tipo molecular para confirmar la
identidad a nivel de especie. También es destacable
su presencia ya que no fue encontrado por Brízzola
& Tanzola (2000) (N=284) en el mismo
hospedador y en el mismo sitio geográfico y
constituye el primer registro de su presencia en el
Atlántico Sudoccidental.
Ascarophis marina (Nematoda: Cystidicolidae)
Se hallaron cuatro ejemplares de L4 de este
nematode en el pereion y 4 en el pleon. Siguiendo
los criterios taxonómicos de Ko (1986), Ivanov et
al. (1997) y Rocka (2004), los individuos
recolectados pertenecen a la especie A. marina.
Comentarios: La baja prevalencia parasitaria e
intensidad media de A. marina en P. exilis, sumado
a que también se lo ha encontrado en el mismo
ambiente en Peisos petrunkevitchi Burkenroad,
1945 y Artemesia longinaris Spence Bate, 1888
(Martorelli et al., 2000), sugiere considerar al
cangrejo ermitaño como hospedador alternativo en
el ambiente estudiado. Brízzola & Tanzola (2000)
obtuvieron una prevalencia de 2,46% (N=284), la
cual no parece haber variado en estos últimos años
en el área de estudio. Por último, si bien el epíteto
genérico Ascarophis es masculino, el específico
marina es femenino; por tal razón contradice lo
recomendado en el Código Internacional de
Nomenclatura Zoológica y debería enmendarse a
su correcta escritura Ascarophis marinus.
Dollfusiella sp. (Eucestoda: Trypanorhyncha)
(Figura 3)
Se encontraron larvas plerocerci asociadas
mayormente a la porción distal de los ciegos
digestivos.
Comentarios: La prevalencia pone en evidencia
que se trata de un parásito habitual. La oncotaxia
sugiere que los ejemplares pertenecen a la especie
Dollfusiella lineata Linton, 1909. Sin embargo, a
pesar de presentar los caracteres morfológicos
correspondientes, según Schaeffner & Beveridge
(2013), en un grupo parafilético como es
Dollfusiella estos no pueden ser utilizados para
distinguir especies, por lo cual la diagnosis
específica requiere de otros criterios, como por
ejemplo de genética molecular. En el área de
estudio, Brízzola & Tanzola (2000) registraron un
Neotropical Helminthology, 2017, 11(1), jan-jun
digestivos abundantes en sustancias lipídicas. Sin
embargo, se han hallado nematodes en la cámara
branquial, así como también ciliados apostomados
actuando como epibiontes sobre las laminillas
branquiales (Tabla 1).
Peltogaster cfr paguri (Crustacea: Rhizocephala:
Peltogastridae)
Se encontraron 17 ejemplares como estadio de
hembra adulta en forma de externa oviforme
(diámetro mayor: 4,2-6,6 mm; diámetro menor: 2-
3,6 mm), lisa, de color rosa intenso in vivo. En
todos los casos fue hallado únicamente un
individuo prendido al flanco izquierdo del
hospedador como ectoparásito con su eje mayor
orientado en el sentido longitudinal del pleon. Se
adhieren al hospedador por un pedúnculo situado a
nivel medial y flanqueado por un escudo fusiforme.
La microscopía electrónica reveló la apertura del
manto en la región anterior. La histología evidenció
la posesión de receptáculos pares y cámara
incubatriz en la cavidad del manto.
Comentarios:
De los individuos recolectados, se encontraron
nueve asociados a machos pequeños y hembras.
Los restantes ocho no pudieron asociarse a tallas
del hospedador. Más aún, debido a que este
ectoparásito desarrolla un estadio de interna que
esteriliza al hospedador, no fue posible sexar los
nueve cangrejos parasitados discriminados por
tallas (Fig. 2). Cabe destacar que para tallas
mayores a 4,8 mm no se encontró el estadio de
externa. En su lugar se observó una cicatriz circular
quitinizada en el flanco izquierdo que podría
indicar el final del estadio del parásito en el que la
masa de huevos fecundados se desintegra y es
liberada al exterior. Dentro de los caracteres
diagnósticos de la especie, P. paguri presenta los ya
mencionados sumados a la presencia de glándulas
coletéricas tubulares simples en la cavidad del
manto. En el presente estudio se lo identifica como
P. cfr paguri, ya que no pudieron ser observadas
con precisión dichas glándulas en los cortes
histológicos realizados. Según Lange (2002), la
corta duración (aparentemente menos de 48 h) del
ovisaco producido por las glándulas coletéricas en
Sacculina carcini Thompson, 1836 (10 x 20 x 2
mm), combinado con su extrema delicadeza,
podría explicar el fracaso para encontrarlas en
taxones de rizocéfalos más pequeños. Si se
confirmara su presencia, podría afirmarse con
Parasites and epibionts of hermit crab
Neotropical Helminthology, 2017, 11(1), jan-jun Dibo & Tanzola
excepción de dos individuos en los que se observó
una carga considerable. De todos modos deben
realizarse muchos más estudios en el futuro para
corroborar el significado de su interacción con los
cangrejos ermitaños.
Comentario Final
En el área estudiada el ensamble parasitario de P.
exilis se caracteriza por su baja diversidad y riqueza
específica, siendo dominado por un cestode
tripanorrinco larval cuyo ciclo biológico
probablemente se cierre en batoideos. Las larvas
del nematode Ascarophis marina presentan una
baja especificidad hospedatoria en este estadio,
representando el cangrejo ermitaño, una vía
alternativa adicional capaz de mantener la
infección viable en el ecosistema. Faria et al.
(2007) estudiaron el parasitismo por el rhizocéfalo
Peltogasterella socialis (Müller, 1863) en Pagurus
criniticornis (Dana, 1852) en las costas de San
Pablo, Brasil, registrando una baja prevalencia
parasitaria coincidente con valores para otras
especies de rhizocéfalos en cangrejos anomuros de
diversas partes del mundo. Tal parece ser la
situación encontrada en el presente estudio para
Peltogaster cfr paguri. Queda por resolver en
futuras investigaciones cuál es el efecto de la
interacción de esta especie de rhizocéfalo con el
cangrejo hospedador.
Trypanorhyncha Cystidea con una prevalencia de
4,57% (N=284) respecto a 43% en este estudio
(N=187). Guagliardo et al. (2010) señalan un
aumento de casi 26 veces la prevalencia
tripanorrincos adultos (Eutetrarhynchidae) que
parasitan la válvula espiral de la raya Sympterygia
bonapartii Müller & Henle, 1841 en el período
1992-2007/10 en el mismo sitio estudiado,
adjudicando este incremento al alto impacto de la
eutrofización del estuario debido al vertido
creciente de efluentes cloacales sin tratamiento.
En la muestra estudiada se hallaron diferencias
altamente significativas entre las tallas de machos
y de hembras, siendo los primeros más grandes
(F=141,32; p<0,0001). Así mismo la presencia del
cestode Dollfusiella sp. se encontró asociada con
un tamaño medio mayor del hospedador (p<0,05).
Sin embargo no se detectó interacción entre sexo y
P/A de dicho cestode (F= 0,013; p>0,90).
Dadas sus bajas representatividades (prevalencia <
10%), en las otras dos especies parásitas no se
realizaron pruebas estadísticas.
Epibiontes
Ciliados apostomados fueron encontrados
asociados a las laminillas branquiales. En general
la carga de epibiontes fue inconspicua, con la
Tabla 1. Variables parasitológicas para cangrejos totales (machos/hembras). N total=187 (machos= 127, hembras=
40). No están considerados 20 ejemplares que no pudieron ser sexados.
Parásitos Prevalencia
total
(♂/♀)%
Intensidad
Media (♂/♀)
Abundancia
Media (♂/♀)
Sitio de
Infección
Estadio
Ontogenético
Crustacea
Peltogaster
paguri
9 1 0,085
Pleon
(anco
izquierdo)
Hembra
adulta
Cestoda
Dollfusiella
sp.
43(43/50)
2,17(2,09/2,40)
0,93(0,88/1,2)
Pleon
Plerocercus
Nematoda
Ascarophis
marina
2(1/0)
1,33(1/0)
0,021(0,008/0)
Cámara
branquial y
pleon
to
Larva de 4
estadio
80
81
Neotropical Helminthology, 2017, 11(1), jan-jun Parasites and epibionts of hermit crab
Figura 1. Distribución de tallas de los hospedadores. (A) Distribución general. (B) Machos. (C) Hembras.
Frecuencia absoluta
A)
B)
C)
0
5
10
15
20
25
30
35
40
[1,6-2] [2,1-2,5] [2,6-3] [3,1-3,5] [3,6-4] [4,1-4,5] [4,6-5] [5,1-5,5] [5,6-6]
Talla (mm)
Tallas totales
0
5
10
15
20
25
30
35
40
[1,6-2] [2,1-2,5] [2,6-3] [3,1-3,5] [3,6-4] [4,1-4,5] [4,6-5] [5,1-5,5] [5,6-6]
Talla (mm)
Tallas machos
0
5
10
15
20
25
30
35
40
[1,6-2] [2,1-2,5] [2,6-3] [3,1-3,5] [3,6-4] [4,1-4,5] [4,6-5] [5,1-5,5] [5,6-6]
Talla (mm)
Tallas hembras
Frecuencia absolutaFrecuencia absoluta
Neotropical Helminthology, 2017, 11(1), jan-jun Dibo & Tanzola
Figura 2. Distribución de frecuencias de Peltogaster cfr paguri respecto a la talla del hospedador.
0
1
2
3
4
5
6
[1,6-2] [2,1-2,5] [2,6-3] [3,1-3,5] [3,6-4] [4,1-4,5] [4,6-5] [5,1-5,5] [5,6-6]
Talla hospedador (mm)
Peltogaster cfr paguri
Figura 3. Dollfusiella sp. plerocercus (escala= 0,25 mm).
82
83
Neotropical Helminthology, 2017, 11(1), jan-jun
Los autores expresan su agradecimiento a la lectura
crítica, sugerencias de revisor anónimo y la
facilitación de bibliografía específica.
Parasites and epibionts of hermit crab
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