Volume11,Number1(ene-jun2017)
ÓrganooficialdelaAsociaciónPeruanadeHelmintologíaeInvertebradosAfines(APHIA)
Lima-Perú
VersiónImpresa:ISSN2218-6425VersiónElectrónica:ISSN1995-1043
Auspiciado por:
ISSN Versión impresa 2218-6425 ISSN Versión Electrónica 1995-1043
Neotropical Helminthology, 2017, 11(1), jan-jun: 17-23.
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
FIRST RECORD OF NEMATODIRUS HELVETIANUS MAY 1920 (NEMATODA: MOLINEIDAE)
IN CATTLE FROM SOUTHERN CHILE
PRIMER REGISTRO DE NEMATODIRUS HELVETIANUS MAY 1920 (NEMATODA:
MOLINEIDAE), EN BOVINOS DEL SUR DE CHILE
1Laboratorio de Inmunoparasitología Molecular, Centro de Excelencia en Medicina Traslacional, CEMT, Departamento de
Ciencias Preclínicas, Facultad de Medicina, Universidad de La Frontera, Temuco, Chile.
2Programa de Doctorado en Ciencias mención Biología Celular y Molecular Aplicada, Universidad de La Frontera,
Temuco, Chile.
3Escuela de Medicina Veterinaria, Facultad de Recursos Naturales, Universidad Santo Tomás, sede Temuco, Chile
4Escuela de Tecnología Médica, Facultad de Ciencias de la Salud, Universidad de Católica de Temuco, Chile.
5Escuela de Medicina Veterinaria, Facultad de Recursos Naturales, Universidad de Católica de Temuco, Chile.
*Correo electrónico: jose.hidalgo@ufrontera.cl Teléfono:+56 45 2596595 Código Postal: 4780000
1,2,3* 5
Alejandro Hidalgo Zúñiga ; Gastón Valenzuela Jaramillo ;
1,2 4
Flery Fonseca-Salamanca & Carlos Oberg Aravena
ABSTRACT
Keywords: Cattle – nematodes – Nematodirus helvetianus – Trichostrongylidae
Nematodirus helvetianus May 1920 (Nematoda: Molineidae) is a parasitic nematode from the small intestine of
several species of ruminants in temperate climates around the world and is being recognized as the most pathogenic
species of the genus in cattle. Finding of the nematodes was made by applying the necropsy protocol described by
Withlock in 100 cattle between 0.5 to 2.5 years old from several locations of La Araucanía in southern Chile. Based
on the morphology of the reproductive system of males, the presence of N. helvetianus in 2% (2/100) of cattle was
found with an estimated total number of 165 (5 x 33) specimens of the parasite. Nematodes were cleared in
lactophenol and mounted in glycerol-gelatin. Measurements including the morphology of the spicules corresponded
with differential characteristics proposed for discrimination and identification of the species. The present results
constitute the first record of N. helvetianus in cattle from Chile, contribute new information on helminths of
ruminants in this geographical location.
Neotropical Helminthology
17
INTRODUCCIÓN
18
RESUMEN
Palabras clave: Bovinos – Nematodirus helvetianus – nematodos – Trichostrongylidae
Nematodirus helvetianus May 1920 (Nematoda: Molineidae), es un nematodo parásito del intestino
delgado de diversas especies de rumiantes en climas templados alrededor del mundo, siendo reconocido
como el más patógeno del género en bovinos. El hallazgo de los nematodos fue realizado aplicado el
protocolo de necropsia descrito por Withlock en 100 bovinos entre 0,5 y 2,5 años de edad, procedentes de
diversas localidades de La Araucanía en el sur de Chile. Basándose en la morfología del aparato
reproductor de los machos, fue identificada la presencia de en 2% (2/100) de los bovinos, N. helvetianus
con un número estimado total de 165 (5 x 33) ejemplares del parásito. Los nematodos fueron aclarados en
lactofenol y montados en glicerogelatina. Tanto los rangos de medición, como la morfología de las
espículas fueron coincidentes con las características diferenciales propuestas para la discriminación e
identificación de la especie, constituyendo el primer registro de en bovinos de Chile, N. helvetianus
contribuyendo con nueva información sobre las helmintiasis de los rumiantes en esta localización
geográfica.
Las hembras presentan un extremo posterior
truncado que posee una leve hendidura en la cual se
ubica una corta y gruesa espina terminal. Por otra
parte, los machos de este género presentan largas
espículas filiformes fusionadas en el extremo distal
y una bursa copulatriz bien desarrollada,
compuesta de rayos laterales paralelos (Samuel et
al., 2001).
En Chile, han sido descritas dos especies del
género Nematodirus parasitando a los bovinos: N.
spathiger (Railliet 1896) y N. filicollis (Rudolphi
1802) (Alcaíno & Gorman, 1999, Gómez, 2000).
Nematodirus helvetianus, es una especie que
parasita el intestino delgado de los bovinos, ovinos
y caprinos y que hasta el momento no ha sido
reportada en estas especies ganaderas de Chile
( Q u i r o z , 20 0 5 ) . L o s m a c h o s m i d e n
aproximadamente de 11 a 16 mm de longitud y las
hembras, de 17 a 24 mm (Taylor et al., 2016). Las
espículas en los machos son prominentes, tienen
una longitud de 0,9 a 1,25 mm y confluyen en un
extremo envuelto en una membrana lanceolada,
translúcida en forma romboidal. A su vez, la
porción final de la espícula está dividida en tres
puntas (Soulsby, 1967).
El ciclo de vida de las especies de Nematodirus es
directo y similar al de otros nemátodos del ganado
bovino, excepto que las larvas de primer y segundo
estado se desarrollan dentro del huevo, hasta
La superfamilia Trichostrongyloidea (Orden
Strongylida), agrupa a diversos géneros de
nemátodos que parasitan el abomaso y el intestino
delgado de los bovinos y otros rumiantes (Hendrix,
1991). En su mayoría incluye especies de tamaño
pequeño, con cápsula bucal reducida o ausente,
carentes de dientes y corona radiada. Los machos
presentan en el extremo posterior, una bursa
copulatriz bien desarrollada con amplios rayos
laterales y un rayo dorsal característico de cada
especie o género (Soulsby, 1987).
En Chile, varios géneros y especies que parasitan a
los bov i nos , t a les com o O s t e r t a g i a ,
Trichostrongylus, Cooperia, Haemonchus y
Nematodirus, han sido descritos en diversos
estudios y revisiones locales (Tagle, 1966; Oberg et
al., 1974; Valenzuela et al., 1992; Mehlhorn et al.,
1993; Alcaíno & Gorman, 1999).
En particular, el género Nematodirus, el cual está
clasificado dentro de la familia Molineidae,
corresponde a un grupo de parásitos del intestino
delgado de diversos mamíferos herbívoros y que se
caracterizan por presentar una prominente
dilatación cefálica, la cual consiste en un
abultamiento globoso de la cutícula, ubicado en el
extremo anterior y que abarca la periferia de la
región bucal (Meana & Rojo, 1999).
Neotropical Helminthology, 2017, 11(1), jan-jun Hidalgo Zúñiga et al.
alcanzar el tercer estado el cual eclosiona y tiene la
capacidad de ascender a los pastos, constituyendo
la forma infectante para los hospedadores
(Melancon, 1999; Vignau et al., 2005).
Generalmente la eclosión del huevo ocurre al
alcanzar temperaturas favorables cercanas a los
21ºC, previo paso por una sensibilización dada por
sufrir exposición prolongada y brusca frente a
bajas temperaturas (Rose, 1975). Las larvas de
tercer estado podrían ser viables por más de ocho
meses en condiciones ambientales favorables,
principalmente frente a alta humedad ambiental,
aun así, son resistentes a la desecación comparadas
con otras especies de tricostrongilidos y resisten las
bajas temperaturas invernales (Herlich, 1954).
El objetivo del presente estudio fue describir el
hallazgo de N. helvetianus en bovinos procedentes
de la región de La Araucanía, basado
principalmente en la caracterización morfológica
de los elementos presentes en el aparato
reproductor de los especímenes machos
recolectados.
El estudio fue realizado en bovinos de 0,5 a 2,5
años (n=100) faenados en Nueva Imperial, región
de La Araucanía (38º44'00''S 72º57'00''O, altitud:
20 msnm).
Para la recolección de los helmintos fue aplicada la
técnica de necropsia descrita por Whitlock (1957),
basada en la colecta total de los helmintos desde
abomaso e intestino delgado de cada bovino a
través del lavado de cada órgano y la extracción de
30 mL por cada litro de contenido. Este volumen
fue filtrado a través de un tamiz provisto de malla
de acero fosfórico de 0,5 mm y traspasado a un
recipiente de colecta.
Los helmintos fueron teñidos con lugol para
facilitar su recolección y la identificación se llevó a
cabo mediante microscopía óptica. Para ello, se
fijaron provisoriamente en portaobjetos aplicando
lactofenol para su aclarado. El cálculo del número
total de helmintos fue estimado multiplicando cada
ejemplar identificado por el factor 33, según indica
la técnica.
Para la identificación de los helmintos fueron
utilizadas las claves y observaciones propuestas
por Morgan & Hawkins (1949), Soulsby (1965),
Dunn (1978) y Bowman (1999). La estimación de
la longitud en los ejemplares y de estructuras como
las espículas fue realizada mediante un programa
de medición incorporado al microscopio. Los
ejemplares machos recolectados fueron medidos
para obtener el rango de longitud corporal y de las
espículas. Adicionalmente se calculó el promedio y
la desviación estándar de estas mediciones.
Los ejemplares fueron fijados en forma
permanente en glicerogelatina y depositados en la
colección parasitológica de la Universidad de La
Frontera (Registro: Nem 153-155).
Nematodirus es un género de helmintos cuya
presencia en Chile ya ha sido citada por diversos
autores (Fuentes, 1966; Tagle, 1966; Oberg et al.,
1974; Cifuentes, 1993, Alcaíno & Gorman 1999;
Valenzuela et al., 1992), los mismos autores
señalan a la especie N. spathiger como parásito del
ganado bovino, en tanto Gómez (2000), también
describe la presencia de N. filicollis en este
hospedador. Los registros geográficamente más
cercanos de esta especie han sido descritos en
bovinos y ovinos de Argentina (Romero & Boero,
2002, Martínez et al., 2011).
En contraste, no existen hasta el momento,
registros que describan la presencia de N.
helvetianus en el ganado de esta zona,
considerando, además, las características de
aislamiento geográfico que este país impone a la
distribución y desarrollo de diversas especies,
incluidos algunos parásitos. Del total de bovinos
muestreados (n=100), el hallazgo de N. helvetianus
ocurrió en 2% (2/100) de los animales muestreados
(Tabla 1), ambos, hembras de 1,5 y 1 año de edad,
mestizos overo negro y overo colorado
respectivamente, procedentes de la localidad de
Nueva Imperial.
Los ejemplares de N. helvetianus colectados fueron
5, el primer bovino presentó 2 ejemplares y el
segundo 3, por lo cual el número total estimado fue
Neotropical Helminthology, 2017, 11(1), jan-jun Nematodirus helvetianus in cattle
MATERIAL Y MÉTODOS
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
19
20
de 165 ejemplares, al considerar el factor de
corrección propuesto por Whitlock (1957).
El hallazgo de esta especie sólo se registró en
intestino delgado, coincidiendo con las
observaciones de los diferentes autores
consultados quienes indican esta región anatómica
como el hábitat normal de este parásito.
Soulsby (1987) y Melancon (1999) reconocen a N.
helvetianus como la especie más patógena y común
del género que parasita a bovinos en Europa y
Norteamérica y que también puede afectar a
ovinos. Dunn (1978), en tanto, considera que es la
especie de mayor distribución a través de áreas
templadas tanto en bovinos como en ovinos y la
única especie del género Nematodirus que podría
asociarse con enfermedad clínica de importancia
en terneros, condición que había sido confirmada
por Samizadeh-Yazd & Todd (1979), quienes
observaron profundos cambios en la mucosa
duodenal de vaquillas infectadas con altas cargas
larvarias de este parásito, afectando a más de 70%
de estas en la ganancia de peso.
Respecto a la identificación morfológica de los
ejemplares en esta investigación, fue considerada
la longitud de los machos de esta especie la cual,
según Soulsby (1987) y Quiroz (2005), está en un
rango de entre 11 a 17 mm, lo cual fue concordante
con el promedio estimado de 16 mm (±1,9) entre
los cinco ejemplares analizados (Tabla 1).
La longitud de las espículas según los mismos
autores, presenta un rango entre 900 µm a 1250
µm, en contraste, en este estudio se estimó un rango
ligeramente superior, entre 1060 µm a 1811 µm con
un promedio de 1377(±232,3) µm (Tabla 1).
Sin embargo, fueron determinados aspectos
altamente coincidentes con la morfología de N.
helvetianus, como la porción terminal de las
espículas concluyen en un extremo trifurcado y el
lóbulo membranoso con forma romboidal y
lanceolado característico, que las envuelve a lo
largo de este segmento (Fig. 1).
Otro aspecto que además fue observado, consistió
en que la fusión de ambas espículas ocurre
aproximadamente 20 µm antes de originarse el
lóbulo membranoso, a diferencia de N. filicollis en
el cual la fusión sucede a nivel del origen de esta
membrana (Fig.1 y Fig.2).
La similitud entre la morfología de N. helvetianus y
N. filicollis puede generar errores en la
identificación de ambas especies si no se considera
una observación detallada de las estructuras
presentes en la espícula. Por otra parte, la similitud
en la forma y disposición de los rayos bursales y el
rayo dorsal hace aún más parecido el aspecto
general de ambas especies.
En conclusión, las evidencias morfológicas
evaluadas, demuestran que N. helvetianus es una
especie de nemátodo gastrointestinal presente en la
helmintofauna de los bovinos en el sur de Chile.
Neotropical Helminthology, 2017, 11(1), jan-jun Hidalgo Zúñiga et al.
Tabla 1. Mediciones de longitud total y de espículas en los ejemplares machos de Nematodirus helvetianus
recolectados e identicados en bovinos del sur de Chile.
Ejemplar Longitud ejemplar
(mm)
Longitud de espículas (µm)
1 19
1811
2 14
1472
3 17
1312
4 16
1230
5 14
1060
Promedio/Desviación
estándar
16±1,9
1377±232,3
21
Neotropical Helminthology, 2017, 11(1), jan-jun Nematodirus helvetianus in cattle
Figura 1. Espícula de Nematodirus helvetianus mostrando en su extremo la porción terminal trifurcada (Flecha A) y el margen de
la membrana lanceolada translúcida que anquea el extremo terminal (Flecha B) y el lugar de fusión de ambas espículas (Flecha
C).
Figura 2. Diagrama de la comparación morfológica de las espículas entre las tres especies más frecuentes del género
Nematodirus que parasitan a los bovinos. A) N. helvetianus. B) N. licollis. C) N. spathiger (Adaptado por Alejandro Hidalgo de
Soulsby, 1965).
Alcaíno, H & Gorman, T. 1999. Parásitos de los
a n i m a l e s d o m é s t i c o s e n C h i l e .
Parasitología al Día, vol. 23, pp. 33-41.
Bowman, D. (ed.). 1999. Georgis´ Parasitology for
th
Veterinarians. 7 ed. Ed. Mosby inc. St.
Louis. USA.
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICASAGRADECIMIENTOS
Agradecemos al apoyo recibido en esta
investigación al proyecto DIUFRO DI15-0064 y al
Programa de Asistencia a Congresos
Internacionales de Dirección de Cooperación
Internacional de la Universidad de La Frontera,
Temuco, Chile.
22
Cifuentes, H. 1993. Identificación de nemátodos
gastrointestinales de abomaso e intestino
delgado de bovinos beneficiados en una
planta procesadora de carnes de Valdivia. X
Región de Chile. Tesis de Medicina
Veterinaria. Facultad de Ciencias
Veterinarias, Universidad Austral de Chile,
Valdivia, Chile.
Dunn, A. (Ed.). 1978. nd
Veterinary Helmintology. 2
ed., W. Heineman, Medical Books Ltd.
London. UK.
Fuentes, G. 1966. Contribución al estudio de las
helmintiasis del bovino en la provincia de
Valdivia. Tesis de Medicina Veterinaria.
Universidad Austral de Chile, Facultad de
Ciencias Veterinarias. Valdivia. Chile.
Gómez, C. 2000. Helmintos gastrointestinales en
bovinos de la Décima Región de Chile. Tesis
de Medicina Veterinaria, Facultad de
Ciencias Veterinarias, Universidad Austral
de Chile, Valdivia, Chile.
Hendrix, C. (ed.). 1991. Diagnostic Veterinary
nd
Parasitology; 2 ed. Mosby inc. St. Louis.
USA.
Herlich, H. 1954. The life history of Nematodirus
helvetianus May 1920, a nematode
parasitic in cattle. The Journal of
Parasitology, vol. 40, pp. 60-70.
Martínez, F, Rodríguez, C, García, E, Glesmann, V,
Portillo & Oviedo, A. 2011. Nematodirus
helvetianus en Ovis orientalis musimon
(Artiodactyla, Caprinae). Revista
Veterinaria Argentina, vol. 28 (n°279), pp.
1-5.
Meana, A & Rojo, F. 1999. Tricostrongilidosis y
otras nematodosis. En: Cordero del
Campillo, M & Rojo, F. (eds.).
Parasitología Veterinaria. 1ª ed. Madrid,
McGraw-Hill-Interamericana de España.
Mehlhorn, D, Düwel, D & Raether, W. (eds.). 1993.
Manual de parasitología veterinaria.
Editorial Grass-Iatros. Bogotá, Colombia.
Melancon, J. 1999. Parasites of dairy cattle:
Nematodirus infections in cattle. Merial
Veterinary Bulletin. vol. 1, pp. 1-6.
Morgan, B & Hawkins, P (eds.). 1949. Veterinary
Helminthology. Burgess Publishing
Company. Minneapolis, U.S.A.
Oberg, C, Díaz, L & Valenzuela, G. 1974.
Parásitos identificados en bovinos, ovinos,
suinos y equinos en el laboratorio de
Enfermedades Parasitarias de la Escuela
de Medicina Veterinaria de la Universidad
Austral de Chile. Boletín Chileno de
Parasitología, vol. 29, pp. 99-102.
Quiroz, H. (ed.). 2005. Parasitología y
enfermedades parasitarias de animales
domésticos. Ed. Limusa, S.A. de C.V.
Grupo Noriega Editores. México D.F.,
México.
Romero, J & Boero, C. 2002. Epidemiología de la
gastroenteritis verminosa de los ovinos en
las regiones templadas y cálidas de
Argentina. Analecta Veterinaria, vol. 1, pp.
21-37.
Rose, J. 1975. The significance of Nematodirus
helvetianus eggs which have survived on a
pasture throughout the winter in the
transmission of infection to calves.
Research in Veterinary Science, vol. 18, pp.
175-177.
Samizadeh-Yazd A & Todd A. 1979. Observations
on the pathogenic effects of Nematodirus
helvetianus in dairy calves. American
Journal of Veterinary Research, vol. 40, pp.
48-75.
Samuel, W, Pybus, M & Kocan, A. 2001. Parasitic
nd
diseases of wild mammals. 2 ed. A
Blackwell Publishing Company, Iowa
State, USA.
Soulsby, E. (ed.).1965. Textbook of veterinary
clinical parasitology. Blackwell Scientific
Publications. Oxford. London. Great
Britain.
Soulsby, E. (ed.). 1987. Parasitología y
enfermedades parasitarias en los animales
domésticos. 7ª ed. Nueva Editorial
Interamericana. México D. F. México.
Tagle, I. 1966. Parásitos de los animales
domésticos en Chile. Boletín Chileno de
Parasitología, vol. 21, pp. 118-121.
Taylor, M., Coop, R & Wall R (eds.). 2016.
th
Veterinary Parasitology. 4 Ed. Wiley
Blackwell.
Valenzuela, G, Sievers, G & Quintana, E. 1992.
Parásitos identificados en bovinos, ovinos y
equinos en el Laboratorio de Parasitología
de la Facultad de Ciencias Veterinarias de
la Universidad Austral de Chile. IIIª
Jornadas Anuales de Parasitología, Olmué,
Chile, pp 43-45.
Vignau, M, Venturini, L, Romero, J, Eiras, D &
Basso, W (eds.). 2005. Parasitología
práctica y modelos de enfermedades
Neotropical Helminthology, 2017, 11(1), jan-jun Hidalgo Zúñiga et al.
Neotropical Helminthology, 2017, 11(1), jan-jun Nematodirus helvetianus in cattle
parasitarias en los animales domésticos. 1º
ed. Universidad de La Plata, Buenos Aires,
Argentina.
Whitlock, H. 1957. Parásitos internos de los
rumiantes. Cuzzi y Cia. S.A. Arequipa.
Perú.
Received October 3, 2016.
Accepted January 16, 2017.
23
