ISSN Versión impresa 2218-6425 ISSN Versión Electrónica 1995-1043
Neotropical Helminthology, 2018, 12(2), jul-dic:223-231.
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
INTESTINAL PARASITIC HELMINTHS OF SOME SHARKS (PISCES: ELASMOBRANCHII) OF THE
GULF OF MEXICO
HELMINTOS PARÁSITOS INTESTINALES DE ALGUNOS TIBURONES (PISCES:
ELASMOBRANCHII) DEL GOLFO DE MÉXICO
1Laboratorio de Hidrobiología, Facultad de Biología, Campus Xalapa, Universidad Veracruzana. Circuito Gonzalo Aguirre
Beltrán S/N Zona Universitaria. CP 91090. Xalapa, Veracruz, México.
2Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, Instituto Politécnico Nacional. Av. IPN S/N Col. Playa Palo de Santa Rita. CP
23096, La Paz, Baja California Sur, México.
*Corresponding author: E-mail: spiroxys@hotmail.com
1* 1 2
Oscar Méndez ; Elizabeth Valero Pacheco & Miguel Angel Dorantes González
ABSTRACT
Keywords: Elasmobranchs – nematodes – tapeworms – Veracruz
The intestinal helminths of eight sharks belonging to four species are recorded: Carcharhinus plumbeus
(Nardo, 1827) (n=1), Galeocerdo cuvier (Péron y LeSueur, 1822) (n=1), Isurus oxyrhinchus Rafinesque,
1810 (n=3) y Squatina dumeril (Lesueur, 1818) (n=3), caught by the artisanal fishery of Chachalacas,
Veracruz in Oct-Nov 2014 and Oct 2015. Each spiral valve was placed in a plastic bag with 10%
formaldehyde and transported to the laboratory. Twenty species belonging to six orders were determined.
A total of 619 helminths were collected, of these, 615 was cestodes belonging to 18 species and four
nematodes of one species. The orders Trypanorhyncha and Phyllobothriidea recorded the highest number
of species with seven and five, respectively. The number of helminth species by shark species ranged from
four in S. dumeril to six in I. oxyrhinchus. All sharks were parasitized with at least one species of parasite.
The minimum parasite helminths registered in one shark were one (I. oxyrhinchus and S. dumeril), while
G. cuvier recorded the highest number with 253 individuals. The cestodes Aberrapex sp. Jensen, 2001,
Calyptrobothrium sp. Monticelli, 1893 and Paraorygmatobothrium sp. Ruhnke, 1994, were recorded
only once in S. dumeril, I. oxyrhinchus and G. cuvier with one individual, while Thysanocephalum
thysanocephalum (Linton, 1889) Braun, 1900 recorded the highest number with 233 individuals in G.
cuvier. The cestode Disculiceps pileatus (Linton, 1891) Joyeux y Baer, 1936 is recorded for the first time
in C. plumbeus. Dietary habits and host specificity are important factors that influence the composition of
parasite helminth species in these sharks. With these data, we expanded the geographical distribution and
the registration of new hosts in Mexico.
Neotropical Helminthology
223
Volume12,Number2(jul-dec2018)
ÓrganooficialdelaAsociaciónPeruanadeHelmintologíaeInvertebradosAfines(APHIA)
Lima-Perú
VersiónImpresa:ISSN2218-6425VersiónElectrónica:ISSN1995-1043
De las 25 especies de tiburones capturadas por la
pesca artesanal en el estado de Veracruz, tres
especies: Isurus oxyrinchus Rafinesque, 1810;
Carcharhinus plumbeus (Nardo, 1827);
Galeocerdo cuvier (Péron y LeSueur, 1822), son
catalogadas como especies poco comunes y
Squatina dumeril (Lesueur, 1818) como una
especie rara por el bajo número de individuos
capturados (INAPESCA, 2013). Esta última
especie se encuentra enlistado en la categoría DD
(datos insuficientes) de la IUCN (Heupel &
Carlson, 2006). La mayoría de los tiburones
regulan poblaciones de peces, crustáceos y
moluscos (Bonfil, 1994), entre otros grupos, que
son portadores de estadios infectivos de una amplia
variedad de helmintos. Los tiburones al ser
depredadores tope actúan como hospederos
definitivos de una amplia diversidad de helmintos,
principalmente cestodos, siendo los órdenes
Trypanorhyncha y Tetraphyllidea los más comunes
encontrados en la válvula espiral (Caira & Jensen,
2014; Caira et al., 2014).
224
Neotropical Helminthology, 2018, 12(2), jul-dic
INTRODUCCIÓN
MATERIALES Y METODOS
RESUMEN
Se registran los helmintos intestinales de ocho tiburones pertenecientes a cuatro especies: Carcharhinus
plumbeus (Nardo, 1827) (n=1), Galeocerdo cuvier (Péron y LeSueur, 1822) (n=1), Isurus oxyrhinchus
Rafinesque, 1810 (n=3) y Squatina dumeril (Lesueur, 1818) (n=3), capturados por la pesca artesanal en
Chachalacas, Veracruz, en octubre-noviembre de 2014 y octubre de 2015. Cada intestino se colocó en una
bolsa de plástico con formaldehído al 10% y se transportaron al laboratorio. Se determinaron 20 especies
pertenecientes a seis órdenes. Se colectaron 619 individuos helmintos, de estos, 615 son cestodos de 18
especies y cuatro nematodos de una especie. Los órdenes Trypanorhyncha y Phyllobothriidea registraron
el mayor número de especies con siete y cinco, respectivamente. El número de especies de helmintos por
especie de tiburón varió de cuatro en S. dumeril a seis en I. oxyrhinchus. Todos los tiburones estuvieron
parasitados con al menos una especie de parásito. El mínimo de helmintos parásitos registrados en un
tiburón fue de uno (I. oxyrhinchus y S. dumeril), mientras que G. cuvier registró el mayor número con 253
individuos. Los cestodos Aberrapex sp. Jensen, 2001; Calyptrobothrium sp. Monticelli, 1893 y
Paraorygmatobothrium sp., se registraron una sola vez en S. dumeril, I. oxyrhinchus y G. cuvier con un
solo individuo, mientras que Thysanocephalum thysanocephalum (Linton, 1889) Braun, 1900 registró el
mayor número con 233 individuos en G. cuvier. El cestodo Disculiceps pileatus (Linton, 1891) Joyeux y
Baer, 1936 se registra por primera vez en C. plumbeus. Los hábitos alimenticios y la especificidad
hospedatoria son factores importantes que influyen en la composición de especies de helmintos parásitos
en estos tiburones. Con estos datos ampliamos la distribución geográfica y el registro de nuevos
hospederos en México.
Palabras clave: cestodos – elasmobranquios – nematodos – Veracruz
En la costa Mexicana del Golfo de México, el
conocimiento acerca de la helmintofauna en
elasmobranquios (tiburones y rayas) es casi nulo
(Pulido-Flores & Monks, 2005; Méndez &
Dorantes-González, 2013; Méndez & Dorantes-
González, 2017), a pesar de la importancia que
estos representan como indicadores biológicos
(Vankara et al., 2007; Haseli et al., 2010; Palm,
2011). Dado la falta de estudios sobre helmintos
parásitos de tiburones, el presente trabajo tiene
como objetivo determinar los helmintos
intestinales de tiburones poco frecuentes en la
captura artesanal del estado de Veracruz, y así
contribuir al registro de la helmintofauna de
elasmobranquios en el Golfo de México.
En octubre y noviembre de 2014 y octubre de 2015
fueron capturados por la pesca artesanal de la
localidad de Chachalacas (19° 25' 03'' N; 96° 19'
29'' W), cuatro especies de tiburones: I. oxyrinchus
Méndez et al.
(n=3), C. plumbeus (n=1), G. cuvier (n=1) y S.
dumeril (n=3). Todas las especies se capturaron
con palangre a una distancia de 20 km de la costa y
p r o f u n d i d a d e s e n t r e 2 5 y 1 6 0 m ,
aproximadamente. A cada ejemplar se le extrajo la
válvula espiral (intestino) de acuerdo a la rutina de
los pescadores. Cada válvula espiral fue inyectada
con formaldehído al 4% a punto de ebullición y se
colocó en una bolsa de plástico con formaldehído al
10% junto con su etiqueta correspondiente. En el
laboratorio, las muestras fueron lavadas con agua
de la llave para remover el exceso de formaldehído.
A cada válvula espiral se le realizó un corte
longitudinal y se extendió sobre una charola de
disección. Se le realizaron cortes de
2
aproximadamente 10 cm para una mejor revisión
usando un microscopio estereoscópico. Todos los
cestodos encontrados fueron contados y
preservados en alcohol etílico al 70%.
Algunos individuos de cada especie parásita fueron
seleccionados para la descripción morfológica.
Estos se deshidrataron en una serie de alcoholes
etílicos (70%, 96% y 100%), teñidos con
paracarmín de Mayer, aclarados con salicilato de
metilo y montados en bálsamo de Canadá. Los
nemátodos fueron transparentados en glicerina. La
determinación taxonómica se realizó usando
literatura especializada en el tema (Caira & Reyda,
2005; Khalil et al., 1994; Palm, 2004; Caira &
Jensen, 2017). Algunas muestras fueron
preparadas para su examen con escaneo de
microscopía electrónica (SEM). Para esto, los
especímenes fueron lavados por 30 minutos con
una solución de cacodilato de sodio 0,1 M, y post-
fijados con tetroxido de osmio 1% por 30 min.
Subsecuentemente, las muestras fueron lavadas de
nuevo por 30 min en cacodilato de sodio y entonces
fueron deshidratadas en alcohol con gradientes de
30% a 100% por 10 min en cada paso, al final
fueron secadas en un secador de punto crítico.
Posteriormente, las muestras se cubrieron con una
película de oro-paladio en una evaporadora de alto
vacío (sputter/coater Polaron SC7640). Las
observaciones se realizaron con un microscopio
electrónico de barrido ambiental Philips XL-30.
Algunos especímenes fueron depositados en la
Colección Nacional de Helmintos (CNHE) del
Instituto de Biología de la Universidad Nacional
Autónoma de México (UNAM) CNHE: 10974-
19083.
Neotropical Helminthology, 2018, 12(2), jul-dic
De las cuatro especies de tiburones obtuvimos 619
helmintos pertenecientes a 17 especies de cestodos
y una especie de nematodo. Los cestodos
corresponden a seis ordenes: Trypanorhyncha;
P h y l l o b o t h r i i d e a ; Te t r a p h y l l i d e a ;
Cathetocephalidea; Lecanicephalidea y
Onchoproteocephalidea (Tabla 1). Los órdenes
Trypanorhyncha y Phyllobothriidae registraron el
mayor número de especies con 7 y 5 especies,
respectivamente.
Todos los tiburones estuvieron parasitados con al
menos una especie de parásito. El número de
especies de helmintos por especie de hospedero
varió de cuatro en S. dumeril a seis en I.
oxyrhinchus. El cestodo Thysanocephalum
thysanocephalum (Linton, 1889) Braun, 1900
registró el mayor número de individuos con 233
gusanos en G. cuvier. Este mismo tiburón registró
e l m a y o r n ú m e r o d e i n d i v i d u o s
independientemente de las especies de helmintos
con 253, seguido por I. oxyrinchus con 176
individuos, C. plumbeus con 132 individuos y S.
dumeril con 58 individuos (Tabla 1).
Todas las especies de cestodos registradas en S.
dumeril son nuevos registros para este hospedero.
Así mismo, se reportan como registros nuevos a
Disculiceps pileatus (Linton, 1891) Joyeux y Baer,
1936 para C. plumbeus; Carpobothrium sp. y
Paraorygmatobothrium sp. Ruhnke, 1994 para G.
cuvier y Calyptrobothrium sp. e Hysterothylacium
sp. Ward y Magath, 1917 para I. oxyrinchus.
Con el fin de catalogar las especies de helmintos
parásitos de elasmobranquios del sur del Golfo de
México, se registran los helmintos de cuatro
especies de tiburones poco comunes capturados
por la pesca artesanal en el estado de Veracruz.
Nuestros datos muestran que los tiburones
pelágicos (G. cuvier, I. oxyrinchus y C. plumbeus)
registran un mayor número de especies de
helmintos e individuos, en comparación con S.
dumeril de hábitos bentónicos. Campbell (1983)
RESULTADOS
DISCUSIÓN
Intestinal parasitic helminths of some sharks
225
Tabla 1. Registro de helmintos en cuatro especies de tiburones de la costa de Veracruz, México. N= número de individuos helmintos; n= número de tiburones
examinados, S= riqueza de especies.
Helmintos
N
G. cuvier
(n=1)
C. plumbeus
(n=1)
I. oxyrhinchus
(n=3)
S. dumeril
(n=3)
Orden Trypanorhyncha
Eutetrarhynchidae sp. Guiart, 1927
12
*
*
Nybelinia
sp. 1 Poche, 1926
94 *
Nybelinia
sp. 2
Poche, 1926
22 *
Nybelinia
sp. 3
Poche, 1926
2 *
Nybelinia lingualis
Cuvier, 1817
2 *
Nybelinia schmidti
Palm, 1999
2 *
Grillotia
sp. Guiart, 1927
12 *
Orden Onchoproteocephalidea
Acanthobothrium
sp. Van Beneden, 1850
44 *
Orden Tetraphyllidea
Carpobothrium
sp. Shipley y Hornell, 1906
7 *
Ceratobothrium xanthocephalum
Monticelli, 1892
127 *
Orden Phyllobothriidea
Paraorygmatobothrium
sp. Ruhnke, 1994
1 *
Phyllobothrium sp. Van Beneden, 1849
8 *
Thysanocephalum thysanocephalum
(Linton, 1889) Braun, 1900
233 *
Calyptrobothrium
sp. Monticelli, 1893
1 *
Clistobothrium montaukensis
Ruhnke, 1993
41
*
Orden Cathetocephalidea
Disculiceps
pileatus
(Linton, 1891) Joyeux y Baer, 1936
6
*
Orden Lecanicephalidea
Aberrapex
sp. Jensen, 2001
1
*
Familia Anisakidae
Hysterothylacium
sp. Ward y Magath, 1917
4
* *
TOTAL 619 S=5 S=5 S=6 S=4
Neotropical Helminthology, 2018, 12(2), jul-dic Méndez et al.
226
menciona que los complejos ciclos de vida que
presentan algunos helmintos como los cestodos
dependen de la transmisión trófica entre los
hospederos, y la disponibilidad de potenciales
hospederos intermediarios o paraténicos (presas),
lo cual es mayor en hábitats bentónicos, o por lo
menos demersales, que en hábitats pelágicos.
La composición de especies de cestodos registrada
en estas cuatro especies de tiburones está
representada por seis órdenes, siendo
Trypanorhyncha y Phillobothriidae los que
registran el mayor número de especies con siete y
seis, respectivamente. Estos resultados muestran
similitud con respecto al número de especies y a los
órdenes registrados en otros tiburones del Golfo de
México, principalmente de la familia
Carcharhinidae (Owens, 2008; Jensen & Bullard,
2010; Méndez & Dorantes-González, 2013;
Dorantes-González, 2015) y otras regiones del
mundo (Haseli et al., 2010; Malek et al., 2010).
El número de especies de helmintos registradas en
S. dumeril coincide con lo reportado para otras
especies de tiburones de aguas profundas o
bentónicas, en donde el número de especies de
cestodos oscila entre uno y tres (Caira & Pickering,
2013). El registro de cestodos adultos en S. dumeril
nos indica la disponibilidad y consumo de
hospederos intermediarios o paraténicos
infectados por los estadios larvales de estos
helmintos, los cuales maduran en el estómago o
válvula espiral de elasmobranquios. El tiburón
angelito S. dumeril se alimenta principalmente de
peces teleósteos demersales especialmente
Micropogonias undulatus (Linnaeus, 1766)
(Sciaenidae) y Mullidae; calamares Loligo sp. y
crustáceos Lysosquilla sp., Sicyonia brevirostris
Stimpson, 1871, así como cangrejos Portunidae
son importantes en su dieta (Baremore et al., 2010),
actuando como posibles hospederos intermediarios
de estadios larvales de cestodos como Grillotia sp.
MacKenzie & Mehl (1984) mencionan que el
único hospedero definitivo conocido de Grillotia
angeli Dollfus, 1969 es el tiburón angelito
Squatina squatina (Linnaeus, 1758) en el Mar del
Norte, Escocia. Sin embargo, el género es
cosmopolita en su distribución, con metacestodos
en una amplia variedad de peces teleósteos y los
adultos desarrollándose en elasmobranquios
c a r c h a r h i n i f o r m e s , h e x a n c h i f o r m e s ,
escualiformes y rajiformes (Beveridge et al.,
1999). Mientras que el cestodo Acanthobothrium
sp. parasita principalmente a rayas como
hospederos definitivos (Yang et al., 2016), aunque
se ha registrado en algunos tiburones bentónicos
como Heterodontus francisci (Girard, 1855) y
Heterodontus mexicanus Taylor & Castro-Aguirre,
1972 (Caira & Zahner, 2001). Para nuestro
conocimiento, este es el primer registro de
helmintos en S. dumeril para el sur del Golfo de
México, sin embargo, es necesario analizar un
mayor número de muestras para una descripción
más formal de los helmintos.
Thysanocephalum thysanocephalum únicamente
ha sido registrado como adulto en G. cuvier
(Jensen, 2009; Jensen & Bullard, 2010; Caira et al.,
2014), siendo una especie especialista de este
tiburón. La alta abundancia registrada en G. cuvier
se debe a la acumulación de cestodos por el
consumo de hospederos intermediarios infectados
con los estadios larvales o por el consumo de presas
infectadas con grandes números de individuos
larvales de T. thysanocephalum. En el Golfo de
México, los juveniles de G. cuvier se alimentan
principalmente de peces, mientras que los adultos
se alimentan de cefalópodos y peces teleósteos
(Aines et al., 2018). En este caso, es necesario un
análisis helmintológico de las presas consumidas
por este tiburón para poder registrar los estadios
infectivos los hospederos intermediarios.
Ceratobothrium xanthocephalum Monticelli, 1892
aparentemente sólo infecta especies de los géneros
Lamna e Isurus (Euzet, 1994; Schmidt, 1986). El
tiburón mako acumula el mayor número de
registros para esta especie de cestodo, incluyendo
Japón (Yamaguti, 1934), Nueva Zelanda
(Robinson, 1959), el Atlántico noroccidental
(Olson & Caira, 1999), y la costa pacífica de norte
América (Lyons et al., 2015). Las larvas
plerocercoide de C. xanthocephalum se han
reportado en teleósteos oceánicos pelágicos
(Gibson et al., 2005), incluyendo algunas especies
como el pez espada Xiphias gladius Linnaeus,
1758 registrada en el contenido estomacal de mako
(Porsmoguer et al., 2015), infiriendo un ciclo de
vida oceánico con teleósteos pelágicos sirviendo
como segundos hospederos intermediarios
(Penadés-Suay, 2017).
Disculiceps pileatus es reportado para el tiburón
puntas negras Carcharhinus limbatus (Müller and
Neotropical Helminthology, 2018, 12(2), jul-dic Intestinal parasitic helminths of some sharks
227
Henle, 1839) en el norte del Golfo de México
(Owens, 2008), mientras que Dorantes-González
(2015) lo registra en la misma especie de tiburón
para la costa de Veracruz, México. Nock & Caira
(1988) describen a Disculiceps galapagensis Nock
& Caira, 1988 para especímenes colectados del
tiburón oceánico puntas blancas Carcharhinus
longimanus (Poey, 1861) en las Galápagos. De
manera similar, Disculiceps sp. fue colectado del
tiburón de aleta negra Carcharhinus brevipinna
(Müller & Henle, 1839) en la costa de Louisiana en
el Golfo de México (Caira et al., 2001). Con el
registro de D. pileatus en C. pumbleus ampliamos
el número de especies hospederas apoyando su
distribución circunglobal. Caira & Jensen (2014)
mencionan que el orden Cathetocephalidea se
compone de 7 especies, son oioxenos (un parásito
que es específico para una sola especie de
huésped); por tanto, cada una de estas especies
parasita una especie de tiburón Carcharhinidae,
específicamente del género Carcharhinus.
El tiburón mako I. oxyrinchus y el angelito S.
dumeril registran la presencia del nematodo
Hysterothylacium sp. Santos et al. (2004) reportan
la presencia de nematodos Acanthocheilidae del
intestino de dos rayas: Rioraja agassizii (Müller &
Henle, 1841) y Psammobatis extenta (Garman,
1913) en aguas del sur de Brasil. Álvarez et al.
(2006) registran 6 especies de nematodos, entre
ellos A. simplex (Anisakidae), todos en el lumen de
estómago e intestino. Knoff et al. (2001) reporta
larvas de Anisakis sp. en el estómago y válvula
espiral de 263 elasmobranquios de Brasil. Sprent
(1990) registra únicamente tres individuos de
Paranisakis squatinae Bayles, 1923 en el intestino
de S. squatina y 6 individuos en Rhinobatos
cemiculus Geoffroy Saint-Hilaire, 1817 para el
Mar Mediterráneo. Aunque se cuenta con el
registro de nematodos en elasmobranquios, lo
cierto es que la cavidad del cuerpo de tiburones y
rayas es raramente parasitada por nematodos
(Caira & Healy, 2004). Williams (1964) y Williams
et al. (1970) indicaron que las altas
concentraciones de urea en el fluido corporal y los
tejidos de los hospederos elasmobranquios generan
un ambiente inhóspito para la colonización de
helmintos, esto podría explicar los pocos registros
de nematodos en tiburones.
El registro de estas especies de helmintos,
principalmente cestodos, nos permite observar el
bajo número de especies compartidas (excepto
Hysterothylacium sp.) entre estos tiburones,
indicándonos que no existen relaciones tróficas
entre ellos y con un alto grado de especificidad de
cestodos hacia sus hospederos, sin embargo, se
recomienda el análisis de un mayor número de
muestras.
La escasa información sobre los helmintos que
infectan a elasmobranquios (tiburones y rayas) no
solo en el estado de Veracruz si no en aguas
mexicanas del Golfo de México dificulta el análisis
de los organismos a nivel de especie, siendo
necesario un análisis helmintológico sobre las
presas de estos elasmobranquios y así determinar
los estadios larvales. Con este trabajo aportamos
datos sobre la composición de especies de
helmintos que parasitan a tiburones pelágicos y
bentónicos, capturados por la pesca artesanal de la
localidad de Chachalacas, Veracruz.
Se agradece a los pescadores y a la cooperativa
Carrillo de la localidad de Barra de Chachalacas,
quienes amablemente nos proporcionan las
muestras, nos dejan manipular a los tiburones y nos
permiten un espacio para trabajar. Agradecemos al
Laboratorio de Hidrobiología de la Facultad de
Biología, Universidad Veracruzana-Xalapa por las
facilidades otorgadas en la revisión de las
muestras. Parte de este Proyecto fue financiado por
la beca postdoctoral CONACYT # 205133.
AGRADECIMIENTOS
Aines, AC, Carlson, JK, Boustany, A, Mathers, A &
Kohler, NE. 2018. Feeding habits of the
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northwest Atlantic Ocean and Gulf of
Mexico. Environmental Biology of Fishes,
vol. 101, pp. 403–415.
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