ISSN Versión impresa 2218-6425 ISSN Versión Electrónica 1995-1043
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun:99-113.
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
ANNUAL VARIATION AND IMPACT OF THE FLUVIAL AND TERRESTRIAL MALACOFAUNA ON
THE HUMAN AND ANIMAL HEALTH IN THE SANTA CLARA MUNICIPALITY, CUBA
VARIACIÓN INTERANUAL Y GRADO DE REPERCUSIÓN DE LA MALACOFAUNA
FLUVIAL Y TERRESTRE EN LA SALUD HUMANA Y ANIMAL DEL MUNICIPIO SANTA
CLARA, CUBA
1* Facultad de Tecnología de la Salud. Universidad de Ciencias Médicas de Villa Clara, Cuba.
E-mail: rigobertofd@infomed.sld.cu
2 Laboratorio de Ecología y Biodiversidad Animal. Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV), Lima, Perú.
3 Laboratorio de Parasitología. Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Ricardo Palma (URP). Lima, Perú.
E-mail: joseiannacone@gmail.com
4 Universidad Central «Marta Abreu» de Las Villas. Villa Clara, Cuba.
E-mail: rarminana@uclv.cu / omelioc@uclv.edu.cu
5 Carrera de Medicina Veterinaria. Facultad de Ciencias Agropecuarias, Recursos Naturales y del Ambiente.
Universidad Estatal de Bolívar, Ecuador.
E-mail: zootecja@gmail.com
6 Unidad Municipal de Higiene y Epidemiología. Santa Clara, Villa Clara, Cuba.
Neotropical Helminthology
99
1* 2,3 4 4
Rigoberto Fimia Duarte ; José Iannacone ; Omar A. Molina Lovio ; Rafael Armiñana García ;
4 5 6
Omelio Cepero Rodríguez ; Jaime W. Aldaz Cárdenas ; Jorge A. Pérez Bastida ;
4 1
Bárbara V. Roig Bofll & Roberto J. Pavón Tornés
ABSTRACT
We attempted to determine the annual variation and the degree of repercussion of the fluvial and terrestrial
malacofauna of Santa Clara municipality, Cuba on the human and animal health between 2012 and 2016.
The most representative species in fluvial molluscs were Physella acuta Dreparnaud, 1805 and Pomacea
poeyana (Pilsbry, 1927); and among the terrestrials Praticolella griseola Pfeiffer, 1841. Inter-annual
variation was observed in the alpha diversity indices of the fluvial and terrestrial malacofauna. The
similarity dendrograms according to the Ward method between the fluvial and terrestrial malacofauna
reflects the formation of two groups of years, one (2012 and 2013), and another group (2014, 2015 and
2016). The results show a wide variety of mollusc species of medical importance that could constitute an
epidemiological risk for the following helminths: angistrongiliasis, fascioliasis, schistosomiasis and
paragonimiais.
Key words: uvial malacofauna – terrestrial malacofauna – PhysellaPomaceaPraticolella – epidemiological risk
100
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun
INTRODUCCIÓN
RESUMEN
La investigación se realizó con el propósito de determinar variación interanual y el grado de repercusión
de la malacofauna fluvial y terrestre del municipio Santa Clara, Cuba en la salud humana y animal durante
el periodo 2012-2016. Las especies más representativas en los moluscos fluviales fueron Physella acuta
Dreparnaud, 1805 y Pomacea poeyana (Pilsbry, 1927); y entre los terrestres Praticolella griseola Pfeiffer,
1841. Se observó variación interanual en los índices de diversidad alfa de la malacofauna fluvial y
terrestre. Los dendrogramas de similaridad según el método de Ward entre la malacofauna fluvial y
terrestre reflejan la formación de dos grupos de años, uno (2012 y 2013), y otro grupo (2014, 2015 y 2016).
Los resultados evidencian una amplia variedad de especies de moluscos de importancia médica que
pudieran constituir un riesgo epidemiológico por helmintos para angistrongilosis, fasciolosis,
esquistosomosis y paragonimiosis.
sitio determinado (Pointier et al., 2005; Berovides
& Gerhartz, 2007). Por regla general los grupos
más estudiados en este sentido han sido los
moluscos marinos y terrestres, aunque casi siempre
estos estudios carecen de datos sobre su
distribución (Berovides & Gerhartz, 2007;
Armiñana et al., 2017; Aborrezco et al., 2018). Hoy
en día no se conciben trabajos que desliguen los
estudios taxonómicos de los ecológicos y solo con
una estrecha relación entre ellos, se puede tener una
visión más completa de las características de un
área, con respecto a su riqueza y diversidad (Fimia
et al., 2010; Vázquez & Cobian, 2014; Fimia et al.,
2015).
La lucha contra plagas de vectores es una cuestión
que ocupa y preocupa al hombre (Berovides &
Gerhartz, 2007; Fimia et al., 2012; Fimia et al.,
2015). Estudios autoecológicos desarrollados en
moluscos vectores han permitido observar
adaptaciones muy complejas y variadas, lo cual ha
favorecido la colonización de diversos ambientes
al ser muchas especies invasoras (Rodríguez et al.,
2003; Pointier et al., 2005; Vázquez & Cobian,
2014).
En Cuba se reconocen 1299 especies y 2139
s u b e s p eci e s d e m olu s c o s t e r r est r e s ,
caracterizándose por su microlocalización y alto
endemismo (96%) (Espinosa & Ortea, 1999),
aunque esta cifra ascendió a 1393 especies,
La malacofauna puede acarrear efectos
desfavorables en la salud humana, en las plantas y
en el resto de los animales (Faltýnková et al., 2008;
Fimia et al., 2014a; Vázquez & Cobian, 2014) en la
que varias especies son hospedantes intermedios
de helmintos parásitos y constituir un riesgo
epidemiológico para angistrongilosis, fasciolosis,
esquistosomosis y paragonimiosis (Martínez,
2003; Iannacone et al., 2013ab; Fimia et al., 2014b;
Armiñana et al., 2017). Muchas de estas especies
de moluscos se emplean como bioindicadores de
calidad de aguas y de sus procesos de tratamiento
(Iannacone & Alvariño, 2007; Iannacone et al.,
2013ab).
Los paisajes geográficos son portadores de
diversidad biológica y ejercen una influencia
significativa en los patrones de distribución de la
fauna silvestre (Vázquez & Sánchez, 2015;
Armiñana et al., 2017; Aborrezco et al., 2018). En
el caso de los moluscos, debido a su baja
movilidad, los componentes físicos del paisaje son
un elemento clave para comprender su distribución
(Fernández et al., 2005; Santos et al., 2014;
Vázquez & Sánchez, 2015).
Los estudios sobre moluscos generalmente se
basan en la descripción de especies o en la
presentación de listados, que muestran de una
manera muy sintética la riqueza que existe en un
Palabras clave: malacofauna uvial – malacofauna terrestre – PhysellaPomaceaPraticolella – riesgo epidemiológico
Fimia-Duarte
101
variación interanual durante el periodo 2012-2016
y el grado de repercusión de la malacofauna fluvial
y terrestre del municipio Santa Clara, Cuba en la
salud humana y animal.
Área de estudio
El municipio Santa Clara constituye la capital de la
provincia Villa Clara (está ubicada en la región
central de la isla de Cuba), junto a otros 12
municipios conforman la provincia, desde el punto
de vista político administrativo. Tiene límites al
oeste con los municipios Ranchuelo y Cifuentes, al
este, con Placetas y Camajuaní, mientras que al sur,
con el municipio montañoso de Manicaragua y al
norte, con los municipios Camajuaní y Cifuentes
(figura 1).
superando a otras islas del Caribe (Pointier et al.,
2005; Maceira et al., 2011; Vázquez & Sánchez,
2015), por lo que el territorio cubano es
considerado uno de los hotspots más
importantes. Entre los moluscos terrestres exóticos
se han reconocido 52 especies (Maceira et al.,
2011).
La fauna malacológica terrestre del archipiélago
cubano es casi exclusiva de él, siendo diferentes
aún de las Antillas vecinas, como La Española y
Jamaica. Entre sus características principales está
la alta diversidad de formas taxonómicas,
principalmente de géneros, especies, subespecies y
variedades, dado por la abundancia de muchas
poblaciones, y el marcado endemismo (Espinosa &
Ortea, 1999; Maceira et al., 2011; Rodríguez et al.,
2011; Naranjo & Olivera, 2014).
El objetivo de esta investigación fue determinar la
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun
MATERIALES Y MÉTODOS
Figura 1. Mapa político administrativo de Cuba y la provincia Villa Clara.
Variation interanual and degree impact of the malacofauna
102
horadadas (18cm de largo x 8cm ancho y 2,5cm de
altura) con papel de filtro humedecido, con agua de
los propios reservorios hacia el Laboratorio de
Malacología Médica de la Unidad Provincial de
Vigilancia y Lucha Antivectorial (UPVLA) de
Villa Clara, Cuba. Para la colecta de los moluscos
terrestres en los organopónicos, jardines y huertos
se siguió el método de Armiñana et al. (2017).
Muestreo de laboratorio
Los ejemplares de moluscos colectados se
colocaron en frascos de 100mL con agua
declorada. Luego de las 24 h se le agregó al agua
una solución de fenobarbital para lograr la
relajación total de los especímenes. Pasadas las 72
h se procedió a la extracción de las partes blandas
de los ejemplares, tomando las conchas como
piezas de museo con fines docentes y taxonómicos.
Con las partes blandas, y por mediación del
microscopio estéreo (MBC-9), se identificar las
estructuras de los órganos reproductores y la rádula
(cavidad bucal y dientes). El diagnóstico de los
especímenes colectados se realizó en el laboratorio
de la Unidad Provincial de Vigilancia y Lucha
Antivectorial de Villa Clara, Cuba, por mediación
de un especialista utilizando las claves
malacol ógicas es pecializadas p ara la
identificación.
Especímenes recolectados
El trabajo de identificación de los moluscos se
reali apoyado en las claves taxonómicas
especializadas (Aguayo & Jaume, 1954; Vázquez
& Cobian, 2014; Vázquez & Sánchez, 2015), para
lo cual se contaron las cantidades totales de
moluscos recolectadas, con énfasis en los
ejemplares que son hospederos intermediarios
potenciales con riesgo epidemiológico por
helmintos como angiostrongilosis, fasciolosis,
esquistosomiasis y paragonimiasis.
Análisis estadístico
Se usaron nueve índices de diversidad alfa que
determinaron la riqueza de taxas, grado de
equitabilidad y dominancia específica de la
malacofauna fluvial y terrestre: riqueza de
especies, individuos, Menhinick (riqueza),
Marg alef (rique z a ) , S h annon-Weaver
(homogeneidad), Equitabilidad (homogeneidad),
Si mpson (dominancia), Berger-Park er
Muestreo
Abarcó los criaderos de las áreas de salud
pertenecientes a los cinco policlínicos principales
de Santa Clara: XX Aniversario, Chiqui Gómez,
Marta Abreu, Santa Clara y Maleza, realizándose
los mismos en organopónicos y ecosistemas
fluviales (ríos, arroyos, lagunas de todo tipo,
presas, micropresas, piscinas, cañadas, charcos y
pantanos). Los muestreos fueron realizados por
parte del personal especializado que atiende los
criaderos malacológicos, pertenecientes a los
Departamentos de Control de Vectores. Se
realizaron seis muestreos por cada año, con una
periodicidad bimensual, por lo que se abarcaron los
dos períodos estacionales existentes en Cuba
(lluvioso: mayo a octubre y poco lluvioso:
noviembre hasta abril). Los años evaluados fueron
del 2012 al 2016.
Universo de muestreo
De un total de 329 ecosistemas fluviales, que
existen en la provincia Villa Clara, el municipio
Santa Clara consta en sus cinco áreas de salud de
53/16,10% reservorios fluviales. El mayor número
de ecosistemas muestreados correspondió a las
zanjas (18/33,96%), seguido de las cañadas
(14/26,41%), luego los arroyos (9/16,98%), a
continuación, las lagunas de oxidación (5/9,43%),
los embalses lacustre (4/7,54%) y los ríos
(3/5,66%). En el caso de los ecosistemas terrestres,
se muestrearon 56 objetivos en las cinco áreas de
salud, distribuidos del siguiente modo:
organopónicos (27/48,21%), jardines (16/28,57%)
y huertos (13/23,21%).
Colecta de moluscos
Para la colecta de moluscos fluviales se emplearon
coladores de bronce de 15 cm de diámetro con 1
mm abertura/luz de malla y mango de 30 cm de
longitud, y coladores de mano largo, con 1 mm de
abertura/luz de malla, diámetro de 15cm y mango
de 2m de longitud (González et al., 2014), con el
que fueron removidos los sustratos arenosos,
fangosos y areno fangosos, así como la vegetación
colindante y flotante. También se utilizaron pinzas
duras y blandas para extraer los especímenes sin
dañarles las conchas y colocarlos en las
cajas/vasijas para el traslado al laboratorio. El
método empleado fue el de captura por unidad de
esfuerzo (CPUE) durante 15 min sin reposición.
Los moluscos vivos recolectados fueron
trasladados en pequeñas cajas plásticas con tapas
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun Fimia-Duarte
103
González et al., 2014; Fimia et al., 2015).
En el presente estudio, la especie mejor
representada entre los moluscos fluviales fue T.
granifera, un caracol de origen asiático altamente
competitivo, herbívoro e invasor que afecta los
ambientes dulceacuícolas neotropicales al alterar
el ciclo biológico del nitrógeno, presentar amplia
tolerancia a diversos factores ambientales
(Moslemi et al., 2012; Isnaningsih et al., 2017;
Jones et al., 2017) y desplazar especies endémicas
de caracoles bentónicos de los lugares en donde ha
sido introducida (Appleton et al., 2009). Además,
es un hospedero de helmintos parásitos del ser
humano como Clonorchis sinensis (Looss, 1907) y
Paragonimus westermani (Kebert, 1878), de fauna
íctica como Centrocestus formosanus (Nishigori,
1924) y de Philopthalmus gralli Mathis & Ledger,
1910 (Appleton et al., 2009; Rangel Ruiz et al.,
2011). La alta abundancia de esta especie de
molusco cosmopolita es debido a su estrategia
reproductiva, al ser una especie ovovivípara,
partenogenética, de desarrollo rápido y con
madurez precoz (Rangel Ruiz et al., 2011;
Isnaningsih et al., 2017). La distribución actual de
esta especie invasora atribuida al comercio de
peces de acuario y ornamentales, en América
incluye México, USA, Venezuela, Cuba, y otras
pequeñas islas del Caribe (Appleton et al., 2009;
Isnaningsih et al., 2017).
Physella acuta, es un caracol dulceacuícola, que
puede tolerar amplios valores de factores
ambientales y químicos (López-Doval et al.,
2014), y se le considera el caracol más cosmopolita
del mundo al tener la capacidad de colonizar
nuevos ambientes y por alto éxito reproductivo
(Ibañez & Alonso, 2003). Esta especie invasora fue
la segunda mejor distribuida en los ambientes
fluviales de Villa Clara, Cuba, y presenta una
amplia distribución geográfica en Asia, África,
Australia, Europa y Sudamérica (Pérez et al., 2008;
Pérez et al., 2014; Saha et al., 2017).
En el caso de la malacofauna terrestre, se
identificaron ocho especies, contra seis en el año
2013 (se incluyó por error G. cubensis), donde las
especies mejor representadas, y distribuidas
resultaron ser: Praticolella griseola (Pfeiffer,
1841) (33,76%), Subulina octona Bruguiere, 1792
(19,62%) y Zachrysia auricoma (Férussac, 1822)
(18,72%), resultados que concuerdan con los
(dominancia) y Chao- 1 (riqueza) (Iannacone &
Alvariño, 2007; Fimia et al., 2015). Para la
diversidad beta se usaron los dendrogramas en base
a la distancia de Ward para determinar la asociación
entre las especies de moluscos en Santa Clara.
También se emplearon los dendrogramas de
distancia de Ward para determinar la similaridad
entre los años 2012 al 2016 en base a los moluscos
(Fimia et al., 2015). Se realizaron correlaciones
entre los valores de hospedantes intermediarios y el
mero de bovinos positivos a fasciolosis
empleando el programa SPSS versión 21,00.
Durante los cinco años de estudio se identificaron,
21 especies de moluscos fluviales en las cinco áreas
de salud del municipio Santa Clara. Estos
resultados coinciden con los obtenidos por Fimia et
al. (2015), pero para la provincia Villa Clara, con
sus 13 municipios, solo que en aquel entonces, se
tuvo en cuenta, solamente el año 2013 y en aquel
momento, se identificaron 14 especies de moluscos
fluviales. En cuanto al estado de las especies, 12
locales, contra 15 en el estudio del año 2013,
mientras que siete especies introducidas, contra
cuatro y en el caso de las especies endémicas, los
resultados si coinciden, ya que continúan siendo las
especies Pomacea poeyana (Pilsbry, 1927) y
Pachychilus nigratus (Poey, 1858), las únicas con
ese estado en la provincia (tabla 1).
Las tres especies de moluscos fluviales, mejor
representadas, distribuidas y con mayor número de
ejemplares colectados resultaron ser: Tarebia
granifera (Lamarck, 1816) (36,58%), Physella
acuta (Draparnaud, 1805) (22,06%) y Galba
cubensis (Pfeiffer, 1839) (15,4%), por lo que el
predominio estuvo concentrado en más de una
especie, lo cual es el caso más común en las zonas
tropicales (Perera, 1996; Pointier et al., 2005;
Vázquez & Gutiérrez, 2007); a su vez, fueron las
especies con los valores de abundancia más
elevados, lo que coincide con otros resultados
obtenidos en años anteriores, específicamente para
las dos primeras especies (Fimia et al., 2014b;
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Variation interanual and degree impact of the malacofauna
104
Los resultados obtenidos corroboran, que el
municipio Santa Clara es uno de los de mayor
abundancia de moluscos dentro de la provincia,
dado por los elevados valores en la distribución de
individuos por especies, en ambos ecosistemas
objeto de estudio, donde las abundancias de
individuos fueron desiguales en todos los
muestreos realizados, por lo que evidentemente,
existe cierta interacción entre estos organismos,
obtenidos por Fimia et al. (2010), Fimia et al.
(2014) y González et al. (2014), para este
municipio y la provincia (tabla 1).
Praticolella griseola fue el molusco terrestre mejor
representado y distribuido en Villa Clara, Cuba, y
en otras partes de América (Pérez et al., 2017). Se
han empleado extractos vegetales para el control de
P. griseola (Martín Vasallo et al., 2017).
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun
Tabla 1. Abundancia interanual de la malacofauna fluvial y terrestre en el municipio Santa Clara, Cuba.
Especies de moluscos No. de ejemplares por años
2012 2013 2014 2015 2016 N Estado Ambiente
Fluvial
Biomphalaria helophila 17 21 82 53 48 221 L F
B. pallida 20 15 31 23 29 118 L F
Drepanotrema aeruginosum 3 1 5 7 4 20 L F
D. anatinum 5 12 9 18 16 60 L F
D. cimex 3 7 11 9 21 51 L F
D. lucidum 2 6 6 10 5 29 L F
Galba cubensis 306 377 532 417 370 2002 L F
Gyraulus parvus 2 2 12 9 5 30 I F
Gundlachia radiata 2 8 5 15 5 35 L F
Helisoma duryi 13 9 21 16 11 70 I F
H. trivolvis 7 9 12 10 8 46 I F
Marisa cornuarietis 63 82 116 42 32 335 I F
Melanoides tuberculata 39 27 51 20 19 156 I F
Physella acuta 405 372 603 707 782 2869 L F
Pseudosuccinea columella 102 92 85 77 68 424 L F
Pomacea diffusa 15 22 11 7 96 64 I F
P. paludosa 83 91 109 56 48 387 L F
P. poeyana 37 52 22 48 62 221 E F
Pachychilus nigratus 105 182 203 301 282 1073 E F
Pyrgophorus parvulus 5 9 11 4 4 33 L F
Tarebia granifera 705 891 982 1203 975 4756 I F
Total 1939 2287 2919 3052 2803 13000 --- ---
Terrestre
Bradybaena similaris 105 133 92 74 60 464 L T
Helicinia adspersa 19 31 28 61 42 181 L T
Jeanneretia bicincta 44 82 35 42 33 236 I T
Praticolella griseola 507 665 902 876 782 3732 L T
Subulina octona 381 506 492 404 386 2169 L T
Succinea columella 182 273 295 165 224 1139 L T
Veronicella cubensis 84 176 315 295 193 1063 E T
Zachrysia auricoma 391 482 586 335 276 2070 L T
Total 1713 2348 2745 2252 1996 11054 --- ---
Leyenda: E (Endémica), F (Fluvial), I (Introducida), L (Local), T (Terrestre).
Fimia-Duarte
105
resultó ser el año 2012. Los índices de diversidad
para la malacofauna fluvial de Shannon-Weaver y
Equitatividad resultó ser más alto para el año 2014;
mientras que para la terrestre, fue el año 2013. En
cuanto a los índices de Dominancia de Simpson y
de Berger-Parker, resultó ser mayor en el 2015
para la malacofauna fluvial, mientras que para la
terrestre, fueron los años 2015 y 2016. El índice de
Chao-1 refleja para los cinco años de estudio, que
valores estimados de riqueza de especies fue igual
que lo colectado (tabla 2).
poniéndose de manifiesto la marcada diversidad
existente en la malacofauna fluvial y terrestre del
municipio Santa Clara, la cual varia de un área de
salud a otra e incluso, en el tiempo (Cañete et al.,
2004; Vázquez & Perera, 2010; García et al.,
2012).
Al analizar los índices de diversidad alfa, para la
malacofauna fluvial y para la terrestre (tabla 2), se
aprecia, que los índices para la riqueza de especies
(Menhinick y Margalef) fueron mayores durante
los años 2012 y 2013, mientras que para la terrestre,
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun
Tabla 2. Variación interanual para los índices de diversidad alfa de la malacofauna fluvial y terrestre en Santa Clara,
Villa Clara, Cuba. X = Promedio. DE = Desviación estándar.
Índices de diversidad alfa
2012
2013
2014
2015
2016
X
± DE
Fluvial
Riqueza de taxas
21
21
21
21
21
21
0
Individuos
1939
2287
2919
3052
2890
2617,40
340,71
Menhinick
0,48
0,44
0,39
0,38
0,39
0,42
0,03
Margalef
2,64
2,59
2,51
2,49
2,51
2,55
0,04
Shannon-Weaver
1,95
1,95
1,99
1,83
1,91
1,93
0,07
Equitabilidad J
0,64
0,64
0,66
0,60
0,63
0,63
0,02
Dominancia de Simpson
0,21
0,22
0,20
0,24
0,22
0,22
0,02
Berger-Parker
0,36
0,39
0,34
0,39
0,34
0,36
0,03
Chao-1
21
21
21
21
21
21
0
Terrestre
Riqueza de taxas
8
8
8
8
8
8,00
0
Individuos
1713
2348
2745
2252
1996
2210,80
310,95
Menhinick
0,19
0,17
0,15
0,17
0,18
0,17
0,01
Margalef
0,94
0,90
0,88
0,91
0,92
0,91
0,02
Shannon-Weaver
1,73
1,79
1,71
1,70
1,68
1,72
0,05
Equitabilidad J
0,83
0,86
0,82
0,82
0,81
0,83
0,02
Dominancia de Simpson
0,21
0,19
0,21
0,23
0,23
0,22
0,02
Berger-Parker
0,30
0,28
0,33
0,39
0,39
0,34
0,05
Chao-1
8
8
8
8
8
8
0
formación de dos grupos de años, entre los años
2012 y 2013; y entre los años 2014, 2015 y 2016,
que coinciden con otros estudios realizados al
respecto (García et al., 2012; González et al., 2014;
Fimia et al., 2015).
Las figuras 2 y 3 señalan los dendrogramas de
similaridad según el método de Ward entre la
malacofauna fluvial, y entre la malacofauna
terrestre con los años 2012 al 2016 en el municipio
Santa Clara. Estos análisis “clusters” reflejan la
Variation interanual and degree impact of the malacofauna
106
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun
500
450
400
350
300
250
200
150
100
50
Distancia
2014
2015
2016
2013
2012
Figura 2. Dendrograma de similaridad entre los años 2012 al 2016 según el método de Ward entre la malacofauna fluvial en el
municipio Santa Clara, Cuba.
400
360
320
280
240
200
160
120
80
40
Distancia
2014
2015
2016
2013
2012
Figura 3. Dendrograma de similaridad entre los años 2012 al 2016 según el método de Ward entre la malacofauna terrestre en el
municipio Santa Clara, Cuba.
Fimia-Duarte
107
especies con preferencias ecológicas muy
específicas; en el caso de la segunda, especie
endémica del municipio y circunscripta a la zona de
Ochoa-Arcoíris, donde las condiciones ecológicas
son favorables para su proliferación (González et
al., 2014; Fimia et al., 2015). Por otra parte,
resultaron ser las especies de moluscos fluviales
con los valores más altos de abundancia, resultados
que concuerdan con los obtenidos por otros autores
para la misma localidad objeto de estudio, así como
en otras provincias del país; en especial, para las
especies T. granifera y P. acuta (González et al.,
2014; Fimia et al., 2015; Vázquez & Sánchez,
2015).
El dendrograma de similaridad según el método de
Ward entre las 21 especies de la malacofauna
fluvial del municipio Santa Clara (figura 4) refleja
la formación de tres grupos de asociación,
observándose dos grupos extremos (7 y 19, 14 y
21), donde se aprecia correspondencia en cuanto al
hábitat y ecología de las especies P. acuta y T.
granifera, especies que no se vieron limitadas por
la escases de vegetación, ni por ciertos niveles de
contaminación, ni por la presencia de competidores
acuáticos; en especial, los peces, ya que la mayoría
de los reservorios donde estas especies habitan, sus
aguas estaban altamente poluidas, mientras que en
el caso de G. cubensis y P. nigratus, se trata de dos
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun
3000
2700
2400
2100
1800
1500
1200
900
600
300
Distancia
14
21
15
12
17
6
9
3
8
4
5
11
20
10
18
16
1
2
13
7
19
Figura 4. Dendrograma de similaridad según el método de Ward entre especies de la malacofauna fluvial del municipio Santa
Clara. 1 = Biomphalaria helophila. 2 = B. pallida. 3 = Drepanotrema aeruginosum. 4 = D. anatinum. 5 = D. cimex. 6 = D. lucidum.
7 = Galba cubensis. 8 = Gyraulus parvus. 9 = Gundlachia radiata. 10 = Helisoma duryi. 11 = H. trivolvis. 12 = Marisa
cornuarietis. 13 = Melanoides tuberculata. 14 = Physella acuta. 15 = Pseudosuccinea columella. 16 = Pomacea diffusa. 17 = P.
paludosa. 18 = P. poeyana. 19 = Pachychilus nigratus. 20 = Pyrgophorus parvulus. 21 = Tarebia granifera.
Variation interanual and degree impact of the malacofauna
108
distribuida dentro de la malacofauna terrestre del
municipio objeto de estudio, resultado que
concuerda con los alcanzados por otros
investigadores (García et al., 2012; González et al.,
2014; Fimia et al., 2015).
La figura 5 muestra el dendrograma de
similaridad según el método de Ward entre
especies de la malacofauna terrestre del municipio
Santa Clara, donde se aprecia la formación de dos
grupos, quedando aislada la especie P. griseola,
que fue también, la especie mejor representada y
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun
Figura 5. Dendrograma de similaridad según el método de Ward entre especies de la malacofauna terrestre del municipio Santa
Clara, Cuba. 1 = Bradybaena similares. 2 = Helicinia adspersa. 3 = Jeanneretia bicincta. 4 = Praticolella griseola. 5 = Subulina
octona. 6 = Succinea columella. 7 = Veronicella cubensis. 8 = Zachrysia auricoma.
de gran importancia médica, pues se han
encontrado altas prevalencias en humanos,
sobre todo en niños (Olaechea, 2004; Mesen &
Calvo, 2010; Sarmientos, 2010). En el caso de
la malacofauna terrestre, de las ocho especies
identificadas, siete constituyen hospedantes
intermediarios para la angiostrongilosis y solo
una, para la fasciolosis, razón por la cual tienen
una elevada relevancia epidemiológica
(Cuencas, 2004; Bedoña et al., 2016).
De las 21 especies de moluscos fluviales
c o l e c t a d a s , 1 4 / 6 6 , 6 6 % p o s e e n
potencialidades hospedantes para helmintos
parásitos, que afectan la salud del hombre y de
los animales, concentrados principalmente en
la entidad angiostrongilosis (cinco géneros),
con destaque para Pomacea, con tres especies,
seguida del resto de las entidades, con
incidencia marcada para la fasciolosis (tabla
3), la cual afecta fundamentalmente al ganado
bovino y caprino y ha sido recién considerada
Fimia-Duarte
Distancia
109
tropicales, la fasciolosis es considerada la
infección helmíntica más importante del ganado,
con reportes de prevalencias del 30 al 90%
(Pointier & David, 2004; Khan et al., 2012). En
Cuba, específicamente en la provincia Villa Clara,
tiene un comportamiento hiperendémico con tasas
de incidencia superior a 10% en la totalidad de los
años, con tendencia progresiva a la disminución
(Brito et al., 2010; Castillo et al., 2016).
Las pérdidas económicas anuales promedios por
concepto de decomiso de hígados en bovinos,
porcinos y ovinos en Villa Clara (tabla 4) fueron de
1 475 185, 31 758 y 116 088 pesos cubanos,
respectivamente. Asimismo las pérdidas totales se
estimaron en 1 623 031 pesos cubanos. Estos
resultados concuerdan con los obtenidos por Brito
et al. (2010) y Castillo et al. (2016) para la referida
provincia.
Lo anteriormente expuesto para la entidad
fasciolosis, en relación con los daños y perdidas
incalculables que provoca, se refleja en la siguiente
figura 6, donde se muestra, que aunque los valores
de hospedantes intermediarios disminuyen, sigue
siendo el número de bovinos positivos a fasciolosis
elevado, observándose una ausencia de correlación
entre ambas variables (r= -0,32; p =0,59). También
un mismo caracol hospeda a varias larvas, que
luego se convertirán en cercarias y metacercarias,
para parasitar a su hospedero definitivo (Donate et
al., 2006; Youssef & Uga, 2014).
Las tasas más altas relacionadas con la enfermedad
se reportan en Bolivia, Perú, Cuba, Portugal,
España, el Delta de Nilo en Egipto, área central
Vietnam y norte de Irán (Aguilera, 2002; Clousen
et al., 2012; Khan et al., 2012). El brote más grande
del mundo ocurrió en Gilan, provincia al norte de
Irán y afectó a más 10 000 personas. En los países
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun
Tabla 3. Repercusión de las especies de moluscos fluviales y terrestres identificadas en la transmisión de entidades
infecciosas para el municipio de Villa Clara, Cuba.
Especies de moluscos
hospedantes
Entidades
Angiostrongilosis Fasciolosis Esquistosomosis Paragonimiosis
Fluvial
Biomphalaria helophila X
B. pallida X
Galba cubensis X
Helisoma duryi X
H. trivolvis X
Marisa cornuarietis X
Melanoides tuberculata X
Physella acuta X
Pseudosuccinea columella X
Pomacea diffusa X
P. paludosa X
P. poeyana X
Pachychilus nigratus X
Tarebia granifera X
Terrestre
Bradybaena similaris X
Helicinia adspersa X
Jeanneretia bicincta X
Praticolella griseola X
Subulina octona X
Succinea columella X
Veronicella cubensis X
Zachrysia auricoma X
Fuente: Datos del muestreo.
Variation interanual and degree impact of the malacofauna
0
1000
2000
3000
4000
5000
6000
7000
2012 2013 2014 2015 2016 años
Figura 6. Relación entre la presencia en número de bovinos con Fasciola hepatica en el matadero de Santa Clara, Cuba y el
número de caracoles hospederos intermediarios de helmintos parásitos. Cono gris oscura (F. hepatica) y cono gris clara
(hospedantes intermediarios). Fuente: Departamento de Control de la Calidad del matadero municipal de Santa Clara, Cuba.
110
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun
Se aprecia que aunque los decomisos y las pérdidas
económicas son elevados según los resultados que
se muestran, la tendencia es a disminuir, ya que
cada vez son menos los animales que llegan al
matadero con esta patología. Al ser una zoonosis de
carácter contagiosa al humano, hay que tomar las
precauciones requeridas con el personal para
disminuir la infectocontagiosidad.
Se concluye, que tanto en la malacofauna fluvial
como la terrestre identificada en el municipio Santa
Clara, Cuba existen especies, con potencialidades
probadas como hospedantes intermediarios para
entidades infecciosas transmitidas por estas
especies de moluscos, con marcada repercusión en
la salud humana y animal.
Tabla 4. Pérdidas económicas en pesos cubanos por cuestión de decomiso en el matadero de
bovino.
2012
2013 2014
2015
2016 Total
Pérdidas económicas
13
127
34
503 21
512
6
312
5
754 81 208
Fuente: Departamento de Control de la Calidad del matadero municipal de Santa Clara.
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