ISSN Versión impresa 2218-6425 ISSN Versión Electrónica 1995-1043
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun:79-98.
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
METAZOAN PARASITES OF PELLONA CASTELNAEANA VALENCIENNES, 1847
(CLUPEIFORMES: PRISTIGASTERIDAE) OF VÁRZEA LAKES OF THE BRAZILIAN AMAZON
METAZOÁRIOS PARASITOS DE PELLONA CASTELNAEANA VALENCIENNES, 1847
(CLUPEIFORMES: PRISTIGASTERIDAE) DE LAGOS DE VÁRZEA DA AMAZÔNIA
BRASILEIRA
METAZOOS PARÁSITOS DE PELLONA CASTELNAEANA VALENCIENNES, 1847
(CLUPEIFORMES: PRISTIGASTERIDAE) DE LAGOS DE VÁRZEA DELA AMAZONÍA
BRASILERA
Laboratório de Parasitologia de peixes do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia – INPA, Amazonas, Brasil
Author for correspondence: *atjsouza15@gmail.com
ABSTRACT
Sixty three specimens of Pellona castelnaeana Valenciennes, 1847 were captured in the Catalão lakes
complex, Brazil. The mean fish length was 28.5 cm ± 6.4 and the mean weight was 328.3 g ± 208.5. A total
of 477 specimens of parasites were collected and identified. 14 Monogenoidea; 1 Digenea, 39
Acanthocephala, 382 Nematoda, 43 Copepod, 1 Isopoda and 2 Branchiura. The monogenoid
Mazocraeoides makrodemas Souza, Porto & Malta, 2017 parasitized the gill filaments, the digenean
Austrodiplostomum compactum (Lutz, 1928) parasitized the eye; the Acanthocephala
Neoechinorhynchus (Neoechinorhynchus) sp. infected the intestine; the nematode Anisakis sp. infected
the surface of the liver, stomach and intestine; the copepod Acusicola pellonidis Thatcher, 1981 infected
the gill filaments; the branchiurids Argulus chicomendesi Malta & Varella, 2000 and Dolops bidentata
Bouvier, 1899 infected the body surface; and the isopod, Braga patagonica Schiodt & Meinert, 1984
infected the gill cavity. Anisakis sp. had the highest prevalence (38%) followed by N. (N.) sp. (20.63%).
All other species had lower prevalences. Eighty percent of the parasite community of P. castelnaeana was
dominated by Anisakis sp., followed by Neoechinorhynchus (Neoechinorhynchus) sp. (9.6%). The fauna
of species parasites of P. castelnaeana was formed by a double species and seven satellites species. Only
one parasite species presented secondary distribution, Anisakis sp. with prevalence of 38%. The species of
Monogenoidea, Acanthocephala, Copepoda and Nematoda presented aggregate distribution. Anisakis sp.
presented a negative correlation between total length and abundance.
Neotropical Helminthology
79
1* 1
Amanda Karen Silva de Souza ; Marília Rodriguês da Vitória ;
1 1
Daniel Brito Porto & José Celso de Oliveira Malta
Keywords: Acanthocephala – Amazon – Branchiura – Copepoda – Digenea – Isopoda – Monogenoidea – Nematoda - Pellona castelnaeana
80
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun
RESUMO
Foram coletados e examinados 63 exemplares de Pellona castelnaeana, Valenciennes, 1847 capturados
no complexo de lagos do Catalão, Brasil. O comprimento médio dos peixes foi de 28,5cm ± 6,4 e o peso
médio 328,3g ± 208,5. Foram coletados e identificados 477 espécimens parasitos. Monogenoidea 14
indivíduos; Digenea 1, Acanthocephala 39, Nematoda 382, Copepoda 43, Isopoda 1 e Branchiura 2. O
Monogenoidea Mazocraeoides makrodemas Souza Porto & Malta, 2017 parasitava as brânquias; o
Digenea, Austrodiplostomum compactum (Lutz, 1928) o olho; o Acanthocephala, Neoechinorhynchus
(Neoechinorhynchus) sp. o intestino; o Nematoda, Anisakis sp. a superfície do fígado, o estômago e o
intestino; o Copepoda, Acusicola pellonidis Thatcher, 1981 os filamentos branquiais; o Isopoda Braga
patagônica Schiodt & Meinert, 1984 a cavidade branquial; as espécies de Branchiura, Argulus
chicomendesi Malta & Varella, 2000 e Dolops bidentata Bouvier 1899 a superfície do corpo. Anisakis sp.
foi a espécie com a maior prevalência (38%) seguida de Neoechinorhynchus (N.) sp. (20,63%). Todas as
outras espécies ocorreram com baixa prevalência. Oitenta por cento da comunidade parasita de P.
castelnaeana foi dominada por Anisakis sp., seguida por Neoechinorhynchus (Neoechinorhynchus) sp.
(9,6%). A fauna de espécies parasitas de P. castelnaeana era formada por uma espécie secundária e sete
satélites. Apenas uma espécie parasita apresentou distribuição secundária, Anisakis sp. com prevalência
de 38%. As espécies de Monogenoidea, Acanthocephala, Copepoda e Nematoda apresentaram
distribuição agregada. Anisakis sp. apresentou correlação negativa entre o comprimento total e a
abundância.
Palavras-chave: Acanthocephala – Amazonía – Branchiura – Copepoda – Digenea – Isopoda – Monogenoidea – Nematoda
Souza et al.
RESUMEN
Se colectaron y examinaron 63 ejemplares de Pellona castelnaeana Valenciennes, 1847 capturados en el
complejo de lagos del Catalán, Brasil. La longitud media de los peces fue de 28,5 cm ± 6,4 y el peso medio
328,3g ± 208,5. Se colectaron e identificaron 477 especímenes parásitos. Monogenoidea 14 individuos;
Digenea 1, Acanthocephala 39, Nematoda 382, Copepoda 43, Isopoda 1 y Branchiura 2. El
Monogenoidea Mazocraeoides makrodemas Souza Porto & Malta, 2017 parasitó las branquias; el
Digenea, Austrodiplostomum compactum (Lutz, 1928) el ojo; el Acanthocephala, Neoechinorhynchus
(Neoechinorhynchus) sp. el intestino; el Nematoda, Anisakis sp. la superficie del hígado, el estómago y el
intestino; el Copepoda, Acusicola pellonidis Thatcher, 1981 los filamentos branquiales; el Isopoda, Braga
patagonica Schiodt & Meinert, 1984 la cavidad branquial; y las especies de Branchiura, Argulus
chicomendesi Malta & Varella, 2000 y Dolops bidentata Bouvier 1899 la superficie del cuerpo. Anisakis
sp. fue la especie con la mayor prevalencia (38%) seguida de Neoechinorhynchus (N.) sp. (20,63%).
Todas las otras especies ocurrieron con baja prevalencia. El ochenta por ciento de la comunidad parasitaria
de P. castelnaeana fue dominada por Anisakis sp., seguida por Neoechinorhynchus (Neoechinorhynchus)
sp. (9,6%). La fauna de especies parásitos de P. castelnaeana estaba formada por una especie secundaria y
siete satélites. Sólo una especie parásita presentó distribución secundaria, Anisakis sp. con una
prevalencia del 38%. Las especies de Monogenoidea, Acanthocephala, Copepoda y Nematoda
presentaron distribución agregada. Anisakis sp. presentó una correlación negativa entre la longitud total y
la abundancia.
Palabras clave: Acanthocephala – Amazonía – Branchiura – Copepoda – Digenea – Isopoda – Monogenoidea – Nematoda
81
INTRODUÇÃO Em Pristigasteridae estão incluídas as sardinhas
marinhas e costeiras, que ocorrem em todos os
oceanos tropicais e nas águas doces da América do
Sul e do sudeste da Ásia. Elas são distinguidas
externamente de outras sardinhas (Clupeidae), pela
nadadeira anal longa, com 30 ou mais raios e pelo
corpo comprimido lateralmente. Elas têm hábito,
principalmente, piscívoro e vivem em zonas
abertas de rios e boca de lagos. Até recentemente,
os peixes dessa família, estavam incluídos na
família Clupeidae (Santos et al., 2006).
Pellona castelnaeana Valenciennes, 1847 (Figura
1) pertence à família Pristigasteridae que têm 38
espécies incluídas em nove gêneros. A maioria das
espécies é marinha e ocorrem nas regiões tropicais
e subtropicais dos oceanos Atlântico, Índico e
Pacífico. Algumas espécies ocorrem apenas em
ambientes de água doce. Nos grandes rios da
Amazônia ocorrem quatro espécies, Ilisha
amazonica (Miranda Ribeiro, 1920); Pellona
castelnaeana, Pellona flavipinnis (Valenciennes,
1836), Pristigaster cayana Cuvier, 1829 (FAO,
1985).
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun
Figura 1. Pellona castelnaeana Valenciennes, 1847 coletada no lago do Poção, no complexo de lagos Catalão, estado do
Amazonas (Escala = 10 cm).
diurno e noturno. É piscívoro, alimenta-se
principalmente de pequenos Characiformes e
Perciformes, camarões e invertebrados aquáticos
(Saint-Paul et al., 2000).
É um peixe migrador, tem desova total e
fecundação externa. A reprodução ocorre entre a
seca (novembro) e a enchente (abril). As fêmeas
iniciam o processo de maturação sexual aos 32 cm
de comprimento padrão (Santos et al., 2006). Em P.
castelnaeana é observado hermafroditismo
protândrico, a maior parte dos machos sofre
reversão sexual, em um determinado momento do
ciclo de vida (Le Guennec & Loubens, 2004).
Pellona castelnaeana é bastante apreciada pela
população ribeirinha e comercializada nos
mercados e feiras da região. Em 2003, as duas
Pellona castelnaeana é conhecido popularmente
como apapá amarelo, tem o corpo comprimido
lateralmente, cabeça pequena, boca pequena e
ligeiramente voltada para cima e o olho coberto por
membrana. A coloração é amarelada, com o dorso
escuro e uma faixa negra no lóbulo caudal inferior.
Possui 10 espinhos abdominais na linha mediana
do ventre, entre a base das nadadeiras pélvicas e o
ânus, e 12 rastros branquiais na parte inferior do 1.º
arco branquial. As nadadeiras dorsais e peitorais
têm 16 raios ramificados. Em geral não têm
nadadeira adiposa e linha lateral (Ferreira et al.,
1998; Santos et al., 2006).
É um peixe pelágico, habita os paranás, lagos e rios
de águas brancas, claras e pretas (Goulding et al.,
1988). Nos lagos, pode ser capturado na floresta
alagada e na água aberta, durante os períodos
Metazoan parasites of Pellona castelnaeana
82
MATERIAL E MÉTODOS
descrita das brânquias de P. castelnaeana
capturada no rio Amazonas no estado do
Amazonas, próximo a Manaus (Thatcher &
Boeger, 1983b).
A terceira uma espécie de Branchiura da família
Argulidae Dolops carvalhoi Lemos de Castro,
1949 (Malta & Varella, 1983). Coletada da
superfície do corpo (pele) de P. castelnaeana
capturada no lago Janauacá, margem esquerda do
rio Solimões no estado do Amazona (Malta &
Varella, 1983).
O objetivo deste estudo foi analisar a fauna de
metazoários parasitos do apapá amarelo, Pellona
castelnaeana Valenciennes, 1847 (Clupeiformes:
Pristigasteridae) do lago Catalão, Brasil.
Os peixes foram coletados no sistema de lagos do
complexo Catalão (3º10`04``S e 59º54`45``W),
espécies (P. castelnaeana e P. flavipinnis)
participaram com 0,02% do total da produção
pesqueira desembarcada nos portos dos principais
municípios do estado do Amazonas (Ruffino et al.,
2006).
Peixes piscívoros, como os das espécies do gênero
Pellona, têm sido registrados na literatura como
fundamentais agentes reguladores de comunidades
de peixes de água doce. Eles afetam as populações
de espécies-presa e atuam frequentemente como
principal fonte de mortalidade das presas (Lowe
McConnel, 1999; L´Abée-Lund et al., 2002).
Três espécies parasitas são citadas para P.
castelnaeana e todas com ocorrência na região
amazônica. A primeira uma espécie de Digenea,
Bacciger pellonae Thatcher, 1992. Ela foi descrita
do estômago de P. castelnaeana coletada no rio
Guaporé, no estado de Rondônia (Thatcher,
1992b).
Uma espécie de Copepoda da família Ergasilidae,
Acusicola pellonidis Thatcher & Boeger, 1983. Foi
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun
Figura 2. Mapa da região do lago Catalão (destacada no círculo) – Amazonas – Brasil, 2007.
Souza et al.
83
encontrava e colocado em placas de Petri contendo
água destilada por 1 a 5 min, depois transferidos
para uma pequena gota de Gray & Wess sobre uma
lâmina, e cobertos com uma lamínula.
Para o trabalho das espécies de Copepoda foram
feitas lâminas permanentes com montagem total
dos indivíduos de acordo com o método
Eosina/Orange G. Foi utilizada uma solução
corante composta de álcool 95% com partes iguais
de Orange G e Eosina. O espécime permaneceu
nessa solução por cerca de três minutos. A seguir
foi transferido para o fenol (cristais de fenol
liquefeito em álcool 95%) por alguns minutos para
desidratar, diafanizar, clarificar e descolorir o
excesso do corante. Após esse processo, foram
transferidos para o salicilato de metila para
interromper o processo de descoloração, por no
mínimo 3 minutos. Os espécimes foram montados
em bálsamo o Canadá, entre lâmina e lamínula e
colocados em estufa a 56° C para secagem.
Para o trabalho das espécies de Nematoda foi
realizada pelo método de clarificação por glicerina
1:6, 1:4 e 1:2 (parte de glicerina: partes de água)
adaptado de Amato et al. (1991). Após clarificação
os espécimes foram montados em Bálsamo do
Canadá e levados à estufa a 56°C para secagem e
posterior identificação das espécies.
Para o trabalho das espécies de Digenea e
Acanthocephala fez-se coloração utilizando
Carmim alcoólico através do processo regressivo.
Ele consiste na transferência do espécime para uma
s o l u ç ã o a q u o s a , e m s e g u i d a p a r a a
solução de carmim (permanecendo por tempo
v a r i á v e l ) . A p ó s a c o l o r a ç ã o o
espécime passou por uma sequência de séries
alcoólicas (70%, 80%, 90% e 100%) para completa
desidratação. A seguir transferiu-se o parasita para
o óleo de imersão, e montou-se a lâmina usando
bálsamo do Canadá. Esta foi transferida para estufa
a uma temperatura média de 56ºC para secagem
(Amato et al., 1991).
Para identificação das espécies parasitas
encontradas em P. castelnaeana foram utilizadas as
características morfológicas e anatômicas, as
descrições originais e bibliografias específicas:
Bouvier (1899); Price (1936); Amin (1969);
Mamaev (1981); Kohn et al. (1995); Thatcher &
Boeger (1983ab); Schiodt & Meinert (1881; 1884);
localizado próximo ao município de Iranduba, no
estado do Amazonas, distante cerca de 10 km da
cidade de Manaus, está situado na várzea do rio
Solimões, próximo de sua confluência com o rio
Negro (Figura 2). A região do lago Catalão é
formada por uma série de “lagos” interconectados
que durante os períodos de cheia formam uma
unidade contínua, e nos períodos de seca isolam-se
ou até mesmo secam completamente (Vale, 2003).
As coletas foram realizadas nos lagos do Padre,
Madalena, Queimada e Poção. Foram utilizadas
redes de espera de malhas de 25 a 70 mm entre nós
adjacentes, dispostas aleatoriamente nos lagos. O
tempo de permanência das redes na água foi de
aproximadamente de 10 horas, por lago e no
período diurno, com despescas a cada duas horas.
As pescarias foram feitas com a licença 036/2016 –
CEUA/INPA. Os peixes foram identificados em
campo e as coletas foram realizadas nos meses de
maio, julho, setembro e novembro de 2015.
Os peixes foram pesados, medidos e necropsiados.
Todos os dados foram registrados em fichas de
campo. Os órgãos foram fixados e acondicionados
em frascos de vidro, etiquetados, com o local de
coleta, data, coletor, guardados em caixas de
isopor. Posteriormente foram transportadas para o
Laboratório de Parasitologia de Peixes em Manaus
para análise. As amostras das P. castelnaeana
foram do tamanho requerido, para o grau de
confiança de 95%. Para detectar pelo menos um
espécime de peixe parasitado para a prevalência de
10% (Simon & Schill, 1984 apud Eiras et al.,
2006).
Para identificação dos parasitas foram utilizados
os seguintes métodos de preparação de lâminas:
Para trabalho das espécies de Monogenoidea foi
utilizado o método de Gray & Wess que consiste na
preparação de uma solução contendo 2 g de álcool
polivinílico, 5 ml de glicerina, 7 ml de acetona a
70%, 5 ml de ácido láctico e 10 ml de água
destilada.
Foi preparada uma pasta com o álcool polivinílico e
acetona. Metade da água foi misturada com a
glicerina e o ácido láctico, fazendo uma pasta. O
restante de água foi adicionado gota a gota,
mexendo sempre. A solução foi colocada em
banho-maria por aproximadamente 10 minutos até
ficar transparente. Finalmente cada indivíduo foi
retirado da solução aquosa de formol 5% em que se
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun Metazoan parasites of Pellona castelnaeana
84
RESULTADOS
Índice de Dispersão e Agregação: Utilizou-se os
índices de Dispersão (ID) e de agregação de Green
(IG) a fim de verificar o tipo de dispersão e o grau
de agregação das espécies. O índice de dispersão
(ID) foi calculado para cada espécie de parasito
com o intuito de determinar seu padrão de
distribuição em relação à população hospedeira
(Rabinovich, 1980).
Coeficiente da correlação linear de Pearson (r):
para determinar a correlação entre classes de
comprimento e prevalência dos parasitas.
Todas as análises acima mencionadas foram
efetuadas com o auxílio do pacote estatístico
Bioestat ® 5.0 (Ayres et al., 2007).
Foram coletados e examinados 63 espécimes de P.
castelnaeana capturados em quatro lagos do
complexo Catalão: Poção, Padre, Madalena e
Queimada. Os peixes apresentaram comprimento
médio 28,5cm ± 6,4 e peso médio 328,3g ± 208,5.
Foram coletados e identificados 477 parasitos
pertencentes aos filos, Platyhelminthes
(Monogenoidea e Digenea), Acanthocephala,
Nematoda e Arthropoda (Copepoda, Branchiura e
Isopoda), incluídos em sete táxons.
Foram coletados 14 espécimes de Mazocraeoides
makrodemas Souza, Porto & Malta, 2017, em 10
indivíduos; um exemplar de Digenea, na fase de
metacercária foi encontrado parasitando o olho
esquerdo no período de seca; 46 e seis
espécimes do filo Acantocephala foram
coletados no intestino; 382 larvas de Anisakis sp.
em estágio L3; 39 copepodas da espécie Acusicola
pellonidis parasitando as brânquias; Duas espécies
da família Argulidae parasitando simultaneamente
um hospedeiro, Dolops bidentata (Bouvier, 1899)
e Argulus chicomendesi Malta & Varella, 2000; e, 1
fêmea de Braga patagonica Schiodt & Meinert,
1884 parasitando as brânquias.
Moravec et al. (1998); Malta & Varella (2000);
Amin (2002, 2012).
Os espécimes de Monogenoidea e Acanthocephala
foram descritos a partir de uma extensa revisão
bibliográfica dos grupos. Os espécimes foram
depositados na Coleção de Invertebrados Não-
Insecta do Instituto Nacional de Pesquisa da
Amazônia.
Para análise quantitativa das espécies parasitas
encontradas foram utilizados os seguintes índices
parasitários, segundo Bush et al. (1997).
Índice de prevalência: número de hospedeiros
infectados por uma determinada espécie de
parasita, dividido pelo número de peixes
examinados, multiplicado por 100 (expresso em
porcentagem).
Intensidade média: número total de parasitas de
uma determinada espécie de hospedeiro, dividido
pelo número de hospedeiros infectados na amostra.
Abundância: número total de parasitas de uma
determinada espécie de hospedeiro dividido pelo
número de hospedeiros infectados ou não.
Status comunitário ou grau de importância dos
táxons, dentro das comunidades parasitárias, foi
classificado de acordo com Caswell (1978) e
Hanski (1982) citados por Bush & Holmes (1986).
Foram divididas em:
Espécies centrais: presentes em mais de dois terços
dos hospedeiros (prevalência maior ou igual a
66%);
Espécies secundárias: presentes em um a dois
terços do hospedeiro (prevalência entre 33 a 66%);
Espécies satélites: em menos de um terço do
hospedeiro (prevalência menor ou igual a 33%).
Para as análises estatísticas os resultados foram
c o n s i d e r a d o s s i g n i f i c a t i v o s
quando p≤ 0,05.
Índice de Dominância (DA): foi calculado o Índice
de Dominância (DA) para verificar o grau de
d o m i n â n ci a d e c a d a c o m p o n e n t e n a s
infracomunidades de parasitos de P. castelnaeana
no complexo de lagos Catalão.
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun Souza et al.
85
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun
Tabela 1. Espécie parasitas de Pellona castelnaeana do complexo de lagos Catalão na Amazônia brasileira.
Espécie parasita N Locais de
infestação
Estágios de
desenvolvimento
HP/HE
P%
IM
A
Monogenoidea
Mazocraeoides makrodemas 14 Brânquias Adulto 10/63
15,8St
1,4
0,2
Digenea
Austrodiplostomum compactum 01 Olho Metacercária
01/63
1,58St
1
0,01
Acanthocephala
Neoechinorhynchus (Neoechinorhynchus)
sp.
46 Intestino Adulto 13/63
20,63St
3,53 0,73
Nematoda
Anisakis sp. 382 Cavidade do corpo Larvas L3 24/63
38S
15,9 6,06
Copepoda
Acusicola pellonidis
31
Brânquias
Adulto
6/63
9,5
St
5,1
0,49
Branchiura
Argulus chicomendesi
1
Superfície do corpo
Jovem
1/63
1,58
St
1
0,01
Dolops bidentata
1
Superfície do corpo
Jovem
1/63
1,58
St
1
0,01
Isopoda
Braga patagonica 1 Brânquias Jovem 1/63 1,58 St 1 0,01
N = Número total de espécimes, HP = hospedeiros parasitados, HE = hospedeiros examinados, P% = Prevalência, IM = Intensidade Média, A = Abundância, (status comunitário) - S =
Secundária, St = Satélite.
Metazoan parasites of Pellona castelnaeana
86
parasita apresentou distribuição secundária,
Anisakis sp. com prevalência de 38% (Tabelas 1-2).
Em P. castelnaeana Anisakis sp. apresentou
c o r r e l a ç ã o n e g a t i v a e n t r e o
comprimento total e a abundância. Somente para
Anisakis sp. “p” foi signicativo (p ≤ 0,05) (Tabela
4).
O status comunitário, para as espécies parasitas de
P. castelnaeana, foi constituído por uma espécie
secundária e sete satélites. Apenas uma espécie de
Em P. castelnaeana, as populações de Copepoda,
Acanthocephala, Nematoda e Monogenoidea
apresentaram distribuição agregada (Tabela 3).
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun
Tabela 2. Valores do coeciente de dominância (D %) para as infracomunidades de Pellona castelnaeana,
A
coletados no complexo de lagos Catalão, Brasil.
Espécie parasita DA(%)
Monogenoidea
Mazocraeoides makrodemas
3
Digenea
Austrodiplostomum compactum
0,2
Nematoda
Anisakis sp.
80
Acanthocephala
Neoechinorhynchus
(Neoechinorhynchus)
sp.
9,6
Copepoda
Acusicola pellonidis
6,4
Branchiura
Argulus chicomendesi
Dolops bidentata
0,2
0,2
Isopoda
Braga patagonica 0,2
Tabela 3. Valores do índice de dispersão (ID) e índice de agregação de Green (IG), de Pellona castelnaeana
capturadas no complexo de lagos Catalão na Amazônia brasileira.
Espécie parasita ID IG Distribuição
Monogenoidea
Mazocraeoides makrodemas
1,65
0,05 Agregada
Nematoda
Anisakis
sp.
20,58
0,05 Agregada
Acanthocephala
Neoechinorhynchus
(Neoechinorhynchus)
sp.
3,49
0,05 Agregada
Copepoda
Acusicola pellonidis
5,78
0,15 Agregada
Souza et al.
87
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun
Espécie parasita
r p
Monogenoidea
Mazocraeoides makrodemas
0,20
0,10
Nematoda
Anisakis sp.
-
0,32
0,009*
Acanthocephala
Neoechinorhynchus (N.) sp.
-
0,06
0,59
Copepoda
Acusicola pellonidis
0,03
0,77
(*) Valores signicativos
Ta b e l a 4 . Va l o r e s do c o e c i e n t e d e c o r r e l a ç ã o p o r p o s t o s d e S p e r m a n ( r s ) e d o
coeciente de Pearson (r), para avaliar a relação entre o comprimento padrão de Pellona castelnaeana e sua
abundância (p = nível de signicância).
DISCUSSÃO Krishna, 1976; Gupta & Masoodi, 1985),
Paquistão (Kritsky et al., 1972; Bilqees, 1973),
Estados Unidos (McMalon, 1963), China (Jianying
et al., 1998) e região costeira do Brasil. Espécies de
Mazocraeidae são parasitas de peixes das famílias
Engraulidae, Pristigasteridae, Scianidae e
Clupeidae, todos costeiros e marinhos.
Espécies de peixes das famílias Engraulidae:
Lycengraulis batesii (Günter, 1818); Jurengraulis
juruensis (Boulenger, 1898); Anchoviela alleni
(Myers, 1940); A. carrikeri Fowler, 1941; A.
guianensis (Eigenmann, 1912); A. jamesi (Jordan
& Seale, 1926)) (FAO, 1985). Da família
Sciaenidae: Plagioscion squamosissimus (Heckel,
1840); P. auratus (Castelnau, 1855); P.
surinamensis (Bleeker, 1873) e P. montei Soares &
Casatti, 2000, P. casattii Aguilera & Rodrigues de
Aguilera, 2001. Da família Pristigasteridae: I.
amazonica, P. castelnaeana, P. flavipinnis, P.
cayana e P. whitehead são representantes de
famílias de peixes marinhas, que ocorrem em água
doce, nos rios Orinoco, Amazonas, Mamoré,
Tapajós, Jutaí, tributários do rio Negro e Paraná
(FAO, 1985).
Pellona castelnaeana é um peixe de origem
marinha, que invadiu secundariamente a água
doce. Algumas espécies parasitas, no primeiro
momento, não sobreviveram, outras talvez tenham
extinguido. Algumas espécies permaneceram em
P. castelnaeana e co-evoluíram juntas.
Mazocraeoides makrodemas é um Monogenoidea
e foi a espécie que co-evoluiu com P. castelnaeana.
Três espécies parasitas eram citadas para P.
castelnaeana, o Copepoda A. pellonidis, o
Branchiura D. carvalhoi e o Digenea B. pellone
(Thatcher & Boeger, 1983a; Malta & Varella, 1983;
Thatcher, 2006). Neste trabalho mais sete espécies
foram encontradas parasitando P. castelnaeana. O
Monogenoidea Oligochoinea, Mazocraeidae, M.
makrodemas. O Digenea A. compactum. O
Nematoda Anisakis sp. o Acanthocephala
Neochinorhynchus (N.) sp. n. o Isopoda B.
patagonica e os Branchiura A. chicomendesi e D.
bidentata. E foi feito o segundo registro de
ocorrência do Copepoda A. pellonidis.
Neste trabalho foram encontradas oito espécies
parasitas em P. castelnaeana. Das três espécies já
conhecidas, apenas o Copepoda A. pellonidis
ocorreu. Para todas as outras oito espécies parasitas
P. castelnaeana é um novo hospedeiro. A fauna de
metazoários parasitas de P. castelnaeana, a partir
deste trabalho passa a ser constituída de 10 espécies
parasitas pertencentes aos táxons: Monogenoidea,
Digenea, Nematoda, Acanthocephala, Copepoda,
Isopoda e Branchiura.
As espécies de Monogenoidea da subclasse
Oligochoinea, alimentam-se de sangue de seus
hospedeiros e seu aparelho de fixação é modificado
de forma a funcionar como pinças (clamps) (Eiras,
1994). Espécies de Mazocraeidae foram citadas
parasitando peixes marinhos da Índia (Gupta &
Metazoan parasites of Pellona castelnaeana
88
(Abdallah et al., 2005); Auchenipterus
osteomystax (Miranda Ribeiro, 1918) (Yamada et
al ., 2008); Tr ac he ly op te ru s st ri at ul us
(Steindachner, 1877) (Mesquita et al., 2011) ;
Hoplosternum littorale (Hancock, 1828) (Ramos
et al., 2013); Hypostomus hermanni (Ihering,
1905) (Zica et al., 2011); H. iheringii (Regan,
1908) (Zica et al., 2011); P. nattereri, Serrassalmus
elongatus Kner, 1858, Acestrorhynchus falcirostris
(Cuvier, 1819), Satanoperca jurupari (Heckel,
1840), Geophagus surinamensis (Bloch, 1791),
Crenicichla johanna Heckel, 1840, Mesonalta
festivus (Heckel, 1840), P. squamosissimus
Loricariichthys acutus Valenciennes, 1840,
Pterygoplichthys pardalis (Castelnau, 1855),
Pimelodus bloch Valenciennes, 1840 e Pellona
castellneana Valenciennes, 1847 (Souza et al.,
2017).
As metacercária A. compactum não têm
especificidade parasitária. Elas podem parasitar
qualquer espécie de peixe que possibilite ao
parasita chegar ao hospedeiro final (Souza et al.,
2017). Cerca de 24 espécies de peixes são citadas
como hospedeiras intermediárias de A.
compactum. Neste trabalho, apenas um espécime
de A. compactum foi coletado dos olhos de P.
castelnaeana. Este é o segundo registro de A.
compactum parasitando P. castelnaeana, o
primeiro foi de Souza et al. (2017).
Espécies de Nematoda da família Anisakidae
foram citadas parasitando mais de 160 espécies de
peixes marinhos. A maioria, teleósteos capturados
em todos os continentes (López Sabater & López
Sabater, 2000). Nestes peixes, espécimes adultos
de Anisakidae foram encontradas no estômago e
intestino. Um grande número de metacercárias
encapsuladas foram encontradas nas vísceras e
músculos somáticos (Berland, 2006).
Espécies da Anisakidae também parasitam peixes
de água doce. Na Amazônia, larvas L de Anisakis
3
sp. foram citadas parasitando sete espécies de
peixes. Pygocentrus nattereri (Morais, 2011), A.
falcirostris (Dumbo, 2014); Osteoglossum
bicirrhosum (Cuvier, 1829) (Pelegrini, 2013); P.
squamosissimus (Fontenele et al., 2016);
Serrassalmus altispinis Merckx, Jégu & Santos,
2000, Rhaphiodon vulpinus Spix & Agassiz, 1829
(Morey, 2017) e Cichla monoculus (Spix &
Agassiz, 1831) (Santana, 2013). A presença de
Todas as espécies da Mazocraeidae parasitam
peixes costeiros e marinhos, exceto M.
makrodemas que parasita um peixe de água doce, P.
castelnaeana.
A reconstrução da biogeografia histórica, das
espécies de Plagioscion, foi feita através da
filogenia de das espécies de Monogenoidea
parasitas. Constatou-se que as espécies de
Plagioscion que invadiram a água doce são
parasitadas por espécies do mesmo gênero de
Monogenoidea das que são encontradas nas
espécies que se mantiveram marinhas (Boeger &
Kritsky, 2003).
Três espécies de Mazocraeoides parasitam peixes
marinhos, Mazocraeoides argentinensis Suriano,
1979 parasito de Brevoortia pectinata (Jenyns,
1842) da Argentina (Sur i a n o, 1979).
Mazocraeoides georgei de B. aurea (Spix &
Agassiz, 1829) da Argentina (Alarcos &
Etchegoin, 1999) e do Brasil (Kohn & Cohen,
1998). E, M. ophisthonema Hargis, 1955 de
Harengula clupeola (Cuvier, 1829) do Brasil
(Kohn & Cohen, 1998). Neste trabalho foi feito o
primeiro registro de uma espécie de
Monogenoidea, Polichoinea, M. makrodemas
parasito das brânquias de um peixe de água doce, P.
castelnaeana.
A primeira espécie de Monogenoidea,
Oligochoinea, Dactylogiridae, citada para um
peixe, do gênero Pellona foi Telethecium
paniculum Kritsky, Van Every & Boeger, 1996,
parasito das cavidades nasais de P. flavipinnis
(Kritsky et al., 1996). Neste trabalho não ocorreu
nenhuma espécie de Oligochoinea parasitando P.
castelnaeana. Nas cavidades nasais não foi
encontrada nenhuma espécie parasita.
Austrodiplostomum compactum foi citado
parasitando os olhos de várias espécies de peixes:
Hoplias malabaricus (Machado et al., 2005; Paes
et al., 2010; Ramos et al., 2013; Belei et al., 2013);
Metynnis maculatus (Kner, 1858) (Paes et al.,
2010); Piaractus mesopotamicus (Holmberg,
1887) (Ramos et al., 2013); Serrasalmus
maculatus (Kner, 1858) (Yamada et al., 2008);
Leporinus amblyrhynchus Garavello & Britski,
1987 (Ramos et al., 2013); Schizodon nasutus
Kner, 1858 (Paes et al. 2010; Ramos et al., 2013);
Cyphocharax gilbert (Quoy & Gaimard, 1824)
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun Souza et al.
89
Anisakis sp., parasito de , no estado P. castelnaeana
do Amazonas, será muito improvável a sua
ocorrência. Primeiro porque P. castelnaeana não é
um peixe comercial, não é encontrado facilmente
nos mercados e feiras. É muito pouco consumido
nos centros urbanos. É consumido pelos
ribeirinhos, mas estes não têm o costume de comer
peixe cru ou mal- cozido. Assim a ocorrência de
"anisakiose" via na região, seria P. castelnaeana,
muito improvável.
A abundância de larvas, de uma espécie de parasito,
em uma população de peixes, indica que aquela
espécie atua como hospedeira intermediária ou
paratênica dessa espécie de parasita. E, o
hospedeiro, ocupa posição intermediária na teia
alimentar (Luque & Poulin, 2007; Luque et al.,
2008). Neste trabalho os dados indicaram que P.
castelnaeana é hospedeira intermediária de
Anisakis sp. É a espécie que apresentou a maior
prevalência 38%, a maior abundância e maior
coeficiente de dominância 80%. Anisakis sp. é a
espécie parasita mais importante de P.
castelnaeana.
Para o Brasil são citadas oito espécies de
Neoechinorhynchus (Neoechinorhynchus): N. (N.)
buttnerae Golvan, 1956; N. (N.) curemai Noronha,
1973; N. (N.) macronucleatus Machado Filho,
1954; N. (N.) paraguayensis Machado Filho, 1959;
N. (N.) pimelodi Brasil-Sato & Pavanelli, 1998; N.
(N.) pterodoridis Thatcher, 1981; N.(N.) veropesoi
Melo et al. 2013 e N. (N) inermis Porto, Souza e
Malta, 2017 (Amin, 2002; Thatcher, 2006; Santos,
2008; Porto et al., 2017).
Para a Amazônia são citadas cinco espécies de
Neoechinorhynchus (Neoechinorhynchus): N. (N.)
buttnerae Golvan, 1956, N. (N.) pterodoridis,
N.(N.) veropesoi; N. (N) curemai e N. (N) inermis
(Noronha, 1984; Martins et al., 2000; Thatcher,
2006; Santos et al., 2013; Porto et al., 2017).
As fases larvais das espécies de Acantocephala não
são livres. O ovo com o embrião é lançado ao meio,
os hospedeiros intermediários, que podem ser
espécies de Amphipoda, Copepoda, Ostracoda ou
peixes predam os ovos. No trato digestivo eclode
uma larva acântor, que passa para uma jovem
acantela, elas encistam e o hospedeiro
intermediário, ao ser predado pelo hospedeiro
definitivo o ciclo se completa (Olsen, 1978).
larvas no estágio L de Anisakis sp., em diferentes
3
espécies de peixes, indica a baixa especificidade
desta espécie parasita por hospedeiros
intermediários.
Nos peixes teleósteos, geralmente as larvas de
Anisakidae L ou L abandonam o tubo digestivo,
3 4
de seus hospedeiros, para alojarem-se sobre o
mesentério, ou em órgãos internos. Em alguns
casos, podem se deslocar do trato gastrointestinal
dos peixes, para a musculatura e lá enrolam em
forma de espirais e encistam. Assim podem
permanecer com a capacidade de infectar num
período superior a três anos (López Sabater &
López Sabater, 2000; Gonzáles et al., 2001). Neste
trabalho todas as larvas L de Anisakis sp. foram
3
e nc o n t ra d a s p a r as i t an d o a ca v i d ad e
gastrointestinal, enroladas em espiral, formando
cistos, na superfície externa do estômago e
intestino.
As espécies de Anisakidae podem ser um problema
de saúde pública. A doença, anisakiose, pode ser
adquirida ao ingerir larvas L de pescado cru ou
3
malcozido. O termo "anisakíase" refere-se a
doenças causadas por parasitas da família
Anisakidae e o termo "anisakiose" designa a
infecção parasitária, do tubo digestivo, causada
pela ingestão de larvas do gênero Anisakis. Esta
doença caracteriza-se por uma infiltração
eosinofílica, que evolui para a formação de
granulomas no trato digestivo do homem
(Daschner et al., 2000; Kassai et al., 1988;
Armentia et al., 2006; Ferreira, 2008).
A reação inflamatória é consequência da
perfuração das larvas na mucosa da parede do tubo
digestivo. Há a formação de granuloma
eosinofílico e manifestando-se por dor abdominal,
náuseas e vómitos, nas 12 h após a ingestão de
peixe cru. Mesmo se as larvas L forem consumidas
3
mortas, também podem causar danos, há reações
alérgicas provocadas pela resposta imunológica
desencadeada pelo potencial antigênico das
partículas parasitárias (Daschner et al., 2000;
Kassai et al., 1988; Armentia et al., 2006; Ferreira,
2008). As espécies que mais causam infecções em
humanos são Anisakis simplex Rudolphi, 1809 e
Pseudoterranova decipiens (Krabbe, 1878)
(Audicana & Kennedy, 2008).
A contaminação de humanos, por larvas de
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun Metazoan parasites of Pellona castelnaeana
90
tucunarense Thatcher, 1984; A. paracunula Motta
Amado & Rocha, 1996; A. spinulosa Motta Amado
& Rocha, 1996 e A. rotunda Motta Amado &
Rocha, 1996.
Esta é a primeira vez que A. pellonidis é citada após
a sua descrição, onde 18 espécimens foram
coletadas dos filamentos branquiais de P.
castelnaeana capturadas no rio Amazonas próximo
a Manaus (Thatcher & Boeger, 1983b). Neste
trabalho foram coletados e analisados 31
espécimes, também parasitando as brânquias de P.
castelnaeana capturadas próximas a localidade
tipo de A. pellonidis. Todas as medidas e
características estão de acordo com as encontradas
por Thatcher & Boeger (1983b).
Treze espécies de Argulus são citadas para o Brasil
(Malta, 1998; Luque et al., 2013). Cinco são
citadas para a Amazônia: A. multicolor Stekhoven,
1937; A. pestifer Ringuelet, 1948 A. juparanaensis
Lemos de Castro, 1950; A. amazonicus Malta &
Silva, 1986; A. chicomendesi Malta & Varella,
2000 (Malta, 1982a; 1983; 1984; Malta & Silva,
1986; Malta, 1998; Malta & Varella, 2000).
Argulus chicomendesi foi citado parasitando: C.
macropomum, Prochilodus nigricans (Agassiz,
1829), Pseudoplatystoma tigrinum (Valenciennes,
1840), Hipophtalmus edentatus Spix, 1829, P.
nattereri, S. fasciatum e Brycon amazonicus
(Cope, 1872) (Malta, 2000; Silva, 2010). Neste
trabalho foi feito o primeiro registro de A.
chicomendesi parasitando P. castelnaeana.
Atualmente são conhecidas doze espécies de
espécies do gênero Dolops. Dez ocorrem na
América do Sul: D. geayi (Bouvier, 1897), D.
discoidalis (Bouvier, 1899), D. bidentata (Bouvier,
1899) D. carvalhoi Castro, 1949, D. nana Bouvier,
Castro, 1950, D. intermedia Silva, 1980, D. kollari
Heller, 1847 D. striata (Bouvier, 1899), D.
longicauda Heller, 1857, D. reperta (Bouvier,
1899). Uma na África D. ranarum (Stulhmann,
1892) e uma na Austrália D. tasmanianos Fryer,
1969 (Walter & Boxshall, 2018).
Dolops bidentata foi citado parasitando: S.
fasciatum Spix & Agassiz, 1829, Rhitiodus
microlepis Kner, 1858, Pyaractus brachypomus
(Cuvier, 1818), P. nattereri e A. ocellatus (Malta,
1982a; Atroch, 2016). Neste trabalho foi feito o
primeiro registro de D. bidentata parasitando P.
Neoechinorhynchus (Neoechinorhynchus)
buttnerae é parasito específico de Colossoma
macropomum (Cuvier, 1818), o peixe mais
importante na criação o comercial na região Norte.
E, um dos maiores problemas para sua criação,
acerca de 17 anos, é a alta taxa de infestação por N.
(N.) buttnerae (Malta et al., 2001).
O primeiro ciclo de vida de uma espécie de
Acanthocephala da região Neotropical foi
estudado estado do Amazonas. Peixes de uma
criação foram analisados e a prevalência foi de
100%. O hospedeiro intermediário foi uma espécie
de Ostracoda. Foi encontrado um total de onze
estágios larvais, uma fase de acântor, e dez fases de
acantela e o 11º estágio o infectante. Todos os
estágios foram encontrados numa única espécie de
Ostracoda (Lourenço, 2017).
A localização e o papel de determinado hospedeiro,
no ecossistema, constituem variáveis importantes
para a compreensão das relações que se
estabelecem em uma associação parasitária
(Ferreira et al., 2012). Pellona castelnaeana é
parasitada ao predar peixes pequenos, que são os
hospedeiros intermediários e estão infestados com
a acantela. No trato digestivo, a acantela
desenvolve-se passando a fase adulta N. (N) sp.
Com este trabalho foi conhecida a primeira espécie
de Acanthocephala de P. castelnaeana.
Treze espécies do gênero Acusicola são
conhecidas. Elas ocorrem nos Estados Unidos
(Roberts, 1965), América Central (Amado &
Rocha, 1996; Cressey & Collette, 1970; El-
Rashidy & Boxshall, 1999) e norte da América do
Sul (Cressey & Collette, 1970; Thatcher e Boeger,
1983a; 1983b; Thatcher, 1984; Amado & Rocha,
1996; Araújo & Boxshall 2001). As espécies de
Acusicola foram descritas de peixes das famílias:
Clupeidae, Engraulidae, Cichlidae, Belonidae e a
maioria foi encontrada no Brasil (El-Rashidy &
Boxshall 1999).
Todas as famílias dos peixes hospedeiros de
Acusicola spp. têm representantes que ocorrem na
água doce, salobra e salgada. Esta é uma
característica de seus hospedeiros. Para o Brasil
são citadas nove espécies de Acusicola e para a
Amazônia sete: A. cunula Cressey, 1970; A.
lycengraulidis Thatcher & Boeger, 1983; A.
pellonidis Thatcher & Boeger, 1983; A.
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun Souza et al.
91
Neste trabalho, com P. castelnaeana, somente uma
espécie de Monogenoidea ocorreu, o M.
makrodemas. Ela apresentou a maior prevalência
16,8%, entre as espécies ectoparasitas, nas outras
espécies as prevalências foram muito baixas. O
Copepoda A. pellonidis 9,5%; os Branchiura A.
chicomendesi 1,58% e o D. bidentata 1,58%; o
Isopoda B. patagonica 1,58% e o Digenea A.
compactum 1,58%. As maiores prevalências foram
das espécies de endohelmintos: Anisakis sp. 38% e
Neoechinorhynchus (N.) sp. 20,63%.
Em O. bicirrhosum do rio Negro, as larvas de
Anisakidae foram as que apresentaram a maior
prevalência, 100% (Pelegrini, 2013). Apesar de
serem hospedeiros muito diferentes, um
Pristigasteridae o outro Osteoglossidae. Um
capturado no rio Solimões, água branca, o outro no
rio Negro, águas limnologicamente muito
diferentes. Ambos tiveram em comum, uma
espécie parasita de um mesmo táxon, Nematoda e
da mesma família Anisakidae, em P. castelnaeana,
Anisakis sp. O que eles têm em comum é predarem
uma espécie de peixe, que se alimenta de um
copépode que é o segundo hospedeiro
intermediário de uma espécie de Anisakidae. E, P.
castelnaeana e O. bicirrhosum são os hospedeiros
definitivos.
A dispersão das espécies parasitas, entre seus
hospedeiros, não obedece a padrões homogêneos.
Ela apresenta características que determinam a
ocorrência, em uma comunidade, de um pequeno
número de indivíduos parasitando uma elevada
quantidade de parasitos e muitos indivíduos com
baixa intensidade de infestação (Ferreira et al.,
2012).
O padrão de distribuição agregado possibilita
maior encontro entre os espécimes de parasitos,
facilitando sua reprodução. Porém, se os parasitos
forem heteroxenos, a agregação pode ser explicada
através da susceptibilidade e tolerância dos
organismos hospedeiros às infestações, e também
pelas diferentes formas de contato dos hospedeiros
com os parasitos (Anderson & Gordon, 1982).
Neste trabalho, M. makrodemas, Anisakis sp.,
Neoechinorhynchus (N) sp. e A. pellonidis
apresentaram distribuição agregada. Como este
padrão de distribuição possibilita maior encontro
entre os espécimes de parasitos, para as duas
castelnaena. Argulus chicomendesi e D. bidentata
foram citadas como espécies parasitas que
ocorreram simultaneamente em A. falcirostris
capturados em lagos de várzea da Amazônia
brasileira (Dumbo, 2014). Neste trabalho também
ocorreu o parasitismo simultâneo de A.
chicomendesi e D. bidentata, em um único
hospedeiro, de P. castelnaena.Muitas espécies de
peixes são parasitadas por espécies de Isopoda,
Cymothoidae. Os isópodes alimentam-se de
sangue, parasitam a cavidade bucal, a câmara
branquial a superfície do corpo e as nadadeiras. Seu
ciclo de vida é monoxeno (Ramdane et al., 2007).
Seis espécies do gênero Braga Schiodt & Meinert,
1884 são conhecidas, B. amapaensis Thatcher,
1996; B. bachmanni Stadler, 1972; B. cichlae
Schiodt & Meinert, 1881; B. fluviatilis Richardson,
1911; B. nasuta Schiodt & Meinert, 1881; e B.
patagonica Schiodt & Meinert, 1884.
Braga patagonica foi registrada parasitando a
cavidade branquial de Pygocentrus nattereri Kner,
1858 (Morais, 2013), Salminus hilarii
Valenciennes, 1850 e Hoplias malabaricus (Bloch,
1794) (Thatcher, 2006). Este é o primeiro registro
de B. patagonica parasitando P. castelnaeana.
Braga patagonica é a única espécie de Isopoda
registrada parasitando um peixe da família
Pristigasteridae.
Em trabalhos com a fauna de parasitos de peixes
piscívoros do rio Solimões, as maiores
prevalências ocorreram nas espécies de
Monogenoidea. Em duas espécies de Cichlidae, A.
ocellatus foi Gussevia asota Kritsky, Thatcher &
Boeger, 1989 com 60% e A. crassipinnis o G.
rogersi Kritsky, Thatcher & Boeger, 1989 com
79,12% (Atroch, 2016). Em duas espécies de
Pimelodidae, P. fasciatum Linnaeus 1840 e P.
tigrinum Valenciennes 1840 foi Vancleavius
fungulus (P=100%) Kritsky, Thatcher & Boeger,
1986 (Lopes, 2011).
Em uma espécie de Osteoglossidae, O.
bicirrhosum capturados no rio Solimões a
prevalência foi de 100% para todas as espécies de
Monogenoidea, exceto G. planacrus Kritsky &
Thatcher, 1983 que foi de 50%. Mas nos O.
bicirrhosum capturados no rio Negro, as larvas de
Anisakidae do mesentério, foram as que
apresentaram a maior prevalência, 100%
(Pelegrini, 2013).
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun Metazoan parasites of Pellona castelnaeana
92
possivelmente estão relacionadas à dieta do
hospedeiro (Dumbo, 2014). Pellona castelnaeana
é um peixe piscívoro e preda suas presas
engolindo-as inteiras. Suas presas são hospedeiras
intermediárias de espécies parasitas e as formas
larvais ingeridas vão completar o ciclo de vida em
P. castelnaeana que é o hospedeiro definitivo de
Neoechinorhynchus (N) sp. e intermediário de
Anisakis sp.
A ordem Clupeiformes é formada por peixes
marinhos. Pellona castelnaeana é um de seus
representantes, é uma das espécies que invadiu
secundariamente a água doce. A sua fauna de
espécies parasitas é originalmente marinha e
espécies de cinco táxons mantiveram-se com seus
parasitos na água doce. Uma espécie de
Monogenoidea, M. makrodemas e três espécies de
táxons cosmopolitas. O Acanthocephala
Neoechinorhynchus (N.) sp.; o Nematoda Anisakis
sp.; uma espécie de Branchiura, A. chicomendesi.
E, uma espécie de Copepoda, A. pellonidis, que não
é cosmopolita, mas é parasito de peixes eurialinos
que ocorrem em água doce, salobra e salgada.
Somente duas espécies parasitas são
exclusivamente de água doce, o Digenea A.
compactum e o Branchiura D. bidentata. Estas
duas foram adquiridas no ambiente de água doce.
Os autores agradecem ao Instituto Nacional de
Pesquisas da Amazônia - INPA, e ao Conselho
Nacional de Pesquisa – CNPq.
espécies monoxenas, M. makrodemas e A.
pellonidis o encontro dos hospedeiros foi
facilitado, pois P. castelnaeana forma cardumes e
está proximidade de hospedeiros facilita o
encontro das espécies parasitas com seus
hospedeiros. E, como para as duas espécies
heteroxenas, Anisakis sp., Neoechinorhynchus (N)
pellonis, a infestação se dá pela ingestão de
hospedeiros intermediários contaminados com os
estágios larvais dos parasitas. Pellona
castelnaeana apresentou susceptibilidade e
tolerância às infestações destas espécies.
O coeficiente de dominância indica o grau de
i m p o r t â n c i a d e u m a e s p é c i e e m
relação ao conjunto da comunidade parasitária
(Serra-Freire, 2002). Neste trabalho, os dados
indicaram que a espécie dominante na
infracomunidade de parasitos de P. castelnaeana
foi o Nematoda Anisakis sp. com 80%.
Mazocraeoides makrodemas, A. compactum,
Neoechinorhynchus (N) sp., A. pellonidis, D.
bidentata, A. chicomendesi e B. patagonica
apresentaram baixos índices de Dominância. Este
fato corrobora com a hipótese de que muitos
hospedeiros abrigam poucos parasitos e poucos
hospedeiros abrigam um grande número de
parasitos (Anderson & Gordon, 1982).
Correlações são influenciadas por restrições na
fisiologia e imunologia do hospedeiro e pela
dinâmica de distribuição das populações
hospedeiras. E, por eventos estocásticos e/ou
interações bióticas como competição, regulação
dependente de intensidade, inimigos naturais e
dieta. Tais restrições evitam altas intensidades,
abundância e riqueza de espécies parasitas nos
p ei x e s (C a s e & C o dy, 1 9 87 ; A lv e s
& Luque, 2006; Bellay et al., 2013).
Correlações não significativas entre comprimento
e intensidade e abundância foram registradas por
Dumbo, 2014 em A. falcirostris, somente em
Anisakis sp (r =0,34; p<0,05) houve correlação
s
positiva significativa. Neste trabalho não houve
correlação entre abundância e comprimento padrão
de P. castelnaeana. Exceção foi registrada em
Anisakis sp. que apresentou correlação fraca
negativa significativa entre comprimento padrão e
abundância de parasitas (r = - 0,32, p < 0,009).
Nas espécies endoparasitas, correlações negativas,
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun
AGRADECIMENTOS
Abdallah, VD, De Azevedo, RK & Luque, JL.
2005. Ecologia da comunidade de
m e t a z o á r i o s p a r a s i t o s d o s a i r ú
Cyphocharax gilbert (Quoy e Gaimard,
1824) (Characiformes: Curimatidae) do rio
Guandu, Estado do Rio de Janeiro, Brasil.
Revista Brasileira de Parasitologia
Veterinária, vol. 14, pp. 154-159.
Alarcos, AJ & Etchegoin JA. 2010. Parasites
assembleges of estuarine-dependent marine
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Souza et al.
93
5.0. Instituto de Desenvolvimento
Sustentável Mamirauá, Belém, Pará, 364p.
Bell, G & Burt, A. 1991. The comparative biology
of parasite species diversity: internal
helmints of freshwater fish. Journal Animal
Ecology, vol. 60, pp. 1047–1063.
Berland, B. 2006. Musings on Nematode Parasites.
Report for Institute of Marine Research, 11.
Bergen, Norway: Biologisk institutt,
University of Bergen. p. 29-33.
Boeger, WA & Kritsky, D. 2003. Parasites, fossil
and geol og ic h is to ry: Hist or ic al
biogeography of the South American
freshwater croakers, Plagioscion spp.
(Teleoistei, Sciaenidae). Zoologica Scripta,
vol. 32, pp. 3–11.
Boeger, AW & Vianna, RT. 2006. Monogenoidea.
In: Thatcher, VE. Amazon fish parasites.
Pensoft. Bulgaria, pp. 42-110.
Bouvier, M. 1899. Les crustacés parasites du genre
Dolops Au do in . Bulletin Sociéte
Philomatique de Paris, vol. 8, pp. 53-81.
Bush, AO & Holmes, JC. 1986. Intestinal
helminths of lesser scaup ducks: an
interactive community. Canadian Journal of
Zoology, vol. 64, pp. 142-152.
Bush, AO, Lafferty, KD, Lotz, JM & Shostak, AW.
1997. Parasitology meets ecology on its
own terms: Margolis et al. Revisited. The
Journal of Parasitology, vol. 83, pp. 574-
583.
Caswell, H. 1978. Predator mediated coexistence;
a nonequilibrium model. The American
Naturalist, vol. 120, pp. 317-339.
Dogiel, VA. 1970. Ecology of the parasites of
freshwater fishes. In: Dogiel, VA,
Petrushevski, GK & Polyanski, YI. (Eds.).
Parasitology of fishes. Olivier & Boyd,
London, pp. 1-47.
Dumbo, JC. 2014. Espécies de Metazoários
parasitos do Acestrorhynchus falcirostris
( C u v i e r, 1 8 1 9 ) ( C h a r a c i f o r m e s :
Acestrorhynchidae) de lagos de várzea da
Amazônia Central. Dissertação de
Mestrado, Instituto Nacional de Pesquisas
da Amazônia/ Fundação Universidade do
Amazonas. 150p.
Eiras, JC. 1994. Elementos de ictioparasitologia.
Fundação Engenheiro Antônio de Almeida,
Porto, Portugal. 339p.
Eiras, JC, Takemoto, RM & Pavanelli, GC. 2006.
Métodos de trabalhos e técnicas
fishes from Mar Chiquita coastal lagoon
(Buenos Aires province, Argentina).
Parasitology Research, vol.107, pp. 1083-
1091.
Almeida, FF & Melo, S. 2009. Considerações
limnológicas sobre um lago da planície de
inundação Amazônica (lago Catalão –
Estado do Amazonas, Brasil). Acta
Scientiarum, vol. 31, pp. 387-395.
Amato, JFR, Boeger, WA & Amato, SB. 1991.
Protocolos para laboratório-coleta e
processamento de parasitas do pescado.
Imprensa Universitária, Universidade
Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro,
Brasil. 81p.
Amin, OM. 1969. Helminth fauna of suckers
(Catostomidae) of the Gila River System,
Arizona. II. Five parasites from Catostomus
spp. American Midland Naturalist, vol. 82,
pp. 429-443.
Amin, OM. 2002. Revision of Neoechinorhynchus
Stiles & Hassal, 1905 (Acanthocephala:
Neoechinorhynchidae) with Keys to 88
species in two subgenera. Systematic
parasitology, vol. 53, pp.1-18.
Anderson, RM & Gordon, DM. 1982. Processes
influencing the distribution of parasite
numbers within host populations with
special emphasis on parasite-induced host
mortalities. Parasitology, vol. 85, pp.373-
398.
Armentia, A, Martín-Gil, FJ, Pascual, C, Martín-
Esteban, M, Callejo, A & Martinez, A. 2006.
Anisakis simplex allergy after eating
chicken meat. Journal of investigational
Allergology and Clinical Immunology, vol.
16, pp. 258-263.
Atroch, FMPB. 2016. Metazoários parasitas de
Astronotus ocellatus (Agassiz, 1831) e
Astronotus crassipinis (Heckel, 1840) em
lagos de várzea na Amazônia, Amazonas,
Brasil. Dissertação de Mestrado, Instituto
Nacional de Pesquisas da Amazônia/
Fundação Universidade do Amazonas. 80p.
Audicana, MT & Kennedy, MW. 2008. Anisakis
simplex: from Obscure Infectious Worm to
Inducer of Immune Hypersensitivity.
Clinical Microbiology Reviews, vol. 21, pp.
360-379.
Ayres, M, Ayres, JrM, Ayres, DL & Santos, AS.
2007. Aplicações Estatísticas na área das
Ciências Biológicas e Médicas. BioEstat
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun Metazoan parasites of Pellona castelnaeana
94
pp.127-140.
Gupta, PC & Masoodi, BA. 1985. Three species of
the genus Mazocraeoides Price, 1936
(family: Mazocraeidae) from marine fishes
at Puri cost, Orissa, India. Pakistan Journal
of Zoology, vol. 17, pp.411-416.
Isaac, A, Guidelli, GM, Takemoto, RM &
Pavanelli, GC. 2000. Prosthenhystera obesa
(Digenea), parasite of Salminus maxilosus
(Characidae) of the floodplain of the upper
Paraná river, Paraná, Brazil: Influence of
the size and sex of host. Acta Scientarium
Biological Science, vol. 22, pp. 523-526.
Jianying, Z, Xuejuan, D, Qihua, P & Lin, L. 1998.
Tw o n e w s p e c ie s o f th e f a m i ly
M a z o c r a e i d a e P r i c e , 1 9 3 6
(Monogenoidea) on clupeiform fishes from
G u a n g d o n g , C h i n a . S y s t e ma t i c
Parasitology, vol. 41, pp. 115-122.
Kohn, A & Santos, CL. 1988. First report of
Mazocraeoides georgey Price, 1936 and
Mazocraeoides opistonema Hargis, 1955 in
Brazil with new synonyms (Monogenoidea:
Mazocraeidae). Memories Institute
Oswaldo Cruz, vol. 83, pp. 437-440.
Kohn, A & Cohen, SC. 1998. South American
Monogenoidea – list of species, hosts and
geographical distribution. International
Journal for Parasitology, vol. 28, pp.
1517–1554.
Kohn, A, Fernandes, BMM & Cohen, SC. 2007.
South American trematodes parasites of
fishes. Rio de Janeiro, Brasil. 318p.
Krebs, CJ. 1999. nd
Ecological methodology. 2 ed.,
Editora Benjamin Cummings, Menlo Park.
250p.
Kritsky, DC, Bilqees FM & Leiby, PD. 1972.
Studies on Monogenoidea of Pakistan. I.
Pseudochaiihanea elongatus sp. n.
(Gastrocotylidae: Gastrocotylinae) from
the gills of Labeo rohita (Ham.).
Proceedings of the Helminthological
Society of Washington, vol. 39, pp. 231-
233.
Kritsky, DC & Bilqees, FM. 1973. Studies on
M o n o g e n o i d e a o f P a k i s t a n . I I
Polyopisthocothileans from the gills of
Pellona elongata (Bennett). Proceedings of
the Helminthological Society of
Washington, vol. 40, pp.195-200.
Kritsky, DC, Boeger, WA & Jégu, M. 1996.
N e o t ro p i c a l M o n o g e n o i d e a . 2 8 .
laboratoriais em parasitalogia de peixes. 2ª
Ed., Eduem, Universidade Estadual de
Maringá, Maringá, Brasil. 199p.
Esch, GW, Kennedy, CR, Bush, AO & Aho, JM.
1988. Patterns in helminth communities in
freshwater fish in Great Britain: alternative
strategies for colonization. Parasitology,
vol. 96, pp. 516-532.
FAO (Food and Agriculture Organization). 1985.
Clupeoid fishes of the world (suborder
Clupeoidei) an annotated and illustrated
catalogue of the herrings, sardines,
pilchards, sprats, shads anchovies and
wolf-herrings. FAO Fisheries Synopsis No.
125, vol. 7, part 1. Rome.
Fernando, CH & Hanek, C. 1976. Gills. In:
Kennedy, CR. (Ed.). Ecological aspects of
parasitology. North Holland Publishing
Company, Amsterdam, pp. 209-226.
Ferreira, MF. 2008. Frequência de cestoides e
nematóides em cinco espécies de peixes
teleósteos e sua importância higiênico –
sanitária. Tese de Doutorado Programa de
Pós-Graduação em Medicina Veterinária –
Universidade Federal Fluminense. Niterói,
Rio de Janeiro, Brasil. 78p.
Ferreira, LF, Chieffi, PP & Araujo, A. 2012.
Parasitismo não é doença parasitária.
Norte Ciência, vol. 3, pp. 200-221.
Galli, P, Crosa, L, Mariniello, M, Ortis, M &
D´Amelio, D. 2001. Water quality as a
determinant of the composition of fish
parasite communities. Hydrobiologia, vol.
452, pp. 173-179.
Goulding, M, Carvalho, ML & Ferreira, EJG.
1988. Rio Negro: rich life in poor water:
Amazonian diversity and foodchain ecology
as seen through fish communities. The
Hague: SPB Academic Publishing. 200p.
Guidelli, GM, Isaac, A, Takemoto, RM &
Pavanelli, GC. 2003. Endoparasite
infracommunities of Hemisorubim
platyrhynchos (Valencienes, 1840) (Pisces:
Pimelodidae) of the Baía river, Upper
Paraná River floodplain, Brazil: specific
composition and ecological aspects.
Brazilian Journal Biology, vol. 63, pp. 261-
268.
Gupta, PC & Masoodi, BA. 1976. On six new
species of the genus Mazocraeoides Price,
1936 from the marine fishes of Puri, Orissa.
Indian Journal of Helminthology, vol. 28,
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun Souza et al.
95
13, pp. 161-165.
Luque, JL & Poulin, R. 2007. Metazoan parasite
species richness in neotropical fishes:
hotspots and the geography of biodiversity.
Parasitology, vol. 134, pp. 865-878.
Luque, JL, Felizardo, NN & Tavares LER. 2008.
Community ecology of the metazoan
parasites of namorado sandperches,
Pseudopercis numida Miranda-Ribeiro,
1903 and P. semifasciata Cuvier, 1829
(Perciformes: Pinguipedidae), from the
coastal zone of the State of Rio de Janeiro,
Brazil. Brazilian Journal of Biology, vol. 68,
pp. 269-278.
Luque, JL, Vieira, FM, Takemoto, RM, Pavanelli,
GC & Eiras, JC. 2013. Checklist of
Crustacea parasitizing fishes from Brazil.
Checklist, vol. 9, pp. 1449-1470.
Malta, JCO. 1981. Os crustáceos branquiúros e
suas inter-relações com os peixes do Lago
Janauacá, Amazonas, Brasil (Crustacea,
Argulidae). Dissertação de Mestrado.
Instituto Nacional de Pesquisas da
Amazônia, Manaus, Amazonas Inpa. 88p.
Malta, JCO. 1982a. Os argulídeos (Crustacea:
Branchiura) da Amazônia brasileira.
Aspectos da ecologia de Dolops discoidalis
(Bouvier, 1899) e D. bidentata (Bouvier,
1899). Acta Amazonica, vol. 12, pp. 521-
528.
Malta, J.C.O. 1982b. Os argulídeos (Crustacea:
Branchiura) da Amazônia brasileira, 2.
Aspectos da Ecologia de Dolops geayi
Bouvier, 1897 e Argulus juparanaensis
Castro, 1950. Acta Amazonica, vol. 12, pp.
701-705.
Malta, JCO & Varella, A. 1983. Os argulídeos
(Crustacea: Branchiura) da Amazônia
Brasileira. Aspectos da ecologia de Dolops
striata Bouvier, 1899 e Dolops carvalhoi
Castro, 1949. Acta Amazonica, vol. 13, pp.
299-306.
Malta, JCO. 1984. Os peixes de um lago de várzea
da Amazônia Central (Lago Janauacá, rio
Solimões) e suas relações com os
crustáceos ectoparasitas (Branchiura:
Argulidae). Acta Amazonica, vol. 14, pp.
355-372.
Malta, JCO. 1993a. Miracetyma etimaruya gen. et
sp. n. (Copepoda, Poecilostomatoida,
Ergasilidae) from freshwater fishes of the
Brazilian Amazon. Acta Amazonica, vol.
Ancyrocephalinae (Dactylogyridae) of
piranha and their relatives (Teleostei,
Serrasalmidae) from Brazil and French
Guiana: Species of Notozothecium Boeger
and Enallothecium gen. n. Journal of the
Helminthological Society of Washington,
vol. 65, pp. 31-49.
Le Guennec, B & Loubens G. 2004. Biologie de
Pellon a casteln aea na ( Te l e o s t e i:
Pristigasteridae) dans le basin du Mamoré
(Amazonie bolivienne). Ichthyological
Exploration of Freshwaters, vol. 15, pp.
369-383.
Lopes, LPC, Varella, AMB, Malta, JCO. 2009.
Metazoan parasites of Pseudoplatystoma
fasciatum (L i n n a e u s , 17 6 6 ) an d
Pseudoplatystoma tigrinum (Spix &
Agassiz, 1829) (Siluriformes: Pimelodidae)
of the Central Amazon Basin, Brazil.
Biologia Geral e Experimental, vol. 9, pp. 3-
15.
López Sabater, EI & López Sabater, CJ. 2000.
Health hazards related to occurrence of
parasites of the genera Anisakis and
Pseudoterranova in fish. Food Science and
Technology International, vol. 6, pp. 183-
195.
Lourenço, FS. 2017. O ciclo de vida de
Neoechinorhynchus (Neoechinorhynchus)
b u t t n e r a e G o l v a n , 1 9 5 6
( E o a c a n t h o c e p h a l a :
Neoechinorhynchidae) parasito do
Colossoma macropomum (Cuvier, 1818)
(Characiformes: Characidae) da Amazônia
brasileira. Dissertação de Mestrado,
Instituto Nacional de Pesquisas da
Amazônia, Manaus, Amazonas. 45p.
Lourenço, FS, Morey, GAM, Malta, JCO. 2018.
The development of Neoechinorhynchus
b u t t n e r a e ( E o a c a n t h o c e p h a l a :
Neoechinorhynchidae) in its intermediate
host Cypridopsis vidua in Brazil. Acta
Parasitologica, vol. 63, pp. 354-359.
Lowe McConnel, RH. 1999. Trabalhos ecológicos
de comunidades de peixes tropicais. Edusp,
São Paulo, 534p.
Ludwig, JÁ & Reynolds, JF. 1988. Statistical
ecology: a primer on methods and
computing. 337p.
Luque, JL. 2004. Biologia, epidemiologia e
controle de parasitos de peixes. Revista
Brasileira de Parasitologia Veterinária, vol.
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun Metazoan parasites of Pellona castelnaeana
96
Mazocraeidae. Helminthology, vol. 18, pp.
169–187.
Marcogliese, DJ. 1999. Ecological monitoring and
assessment network (EMAN) Protocols for
measuring biodiversity: Parasites of fishes
in freshwater. Environment Canada, St.
Lawrence Centre and Parasitology Module
Steering Committee. 22p.
Marcogliese, DJ. 2004. Parasites: small players
with crucial roles in the ecological theather.
Ecohealth, vol. 2, pp. 151-161.
Martins, ML, Fujimoto, RY, Andrade, PM &
Tavares-Dias, M. 2000. Recent studies on
Neoechinorhynchus curemai Noronha,
1 9 7 3 ( A c a n t h o c e p h a l a :
Neoechinorhynchidae), in Prochilodus
lineatus Valenciennes, 1836, from Volta
Grande reservoir, MG, Brazil. Revista
Brasileira de Biologia, vol. 60, pp. 673-682.
Morais, AM. 2011. Biodiversidade de parasitos da
piranha vermelha Pygocentrus nattereri
( K n e r, 1 8 5 8 ) ( C h a r a c i f o r m e s ;
Serrasalmidae) e sua avaliação como
bioindicadores na Amazônia Central. Tese
de Doutorado, Instituto Nacional de
Pesquisas da Amazônia, Manaus,
Amazonas. 234p.
Moravec, F. 1998. Nematodes of freshwater fishes
of the Neotropical region. Academia, Praga,
Czech Republic. 464p.
Morey, GAM. 2017. Diversidade dos metazoários
p a r a s i t o s de p e i x e s ca r n í v o ro s :
Serrasalmus altispinis Merckx, Jégu e
Santos, 2000, Rhaphiodon vulpinus Spix &
Agassiz, 1829 e Acestrorhynchus falcatus
(Bloch, 1794) de lagos de várzea da
Amazônia. Tese de Doutorado, Instituto
Nacional de Pesquisas da Amazônia/
Fundação Universidade do Amazonas.
249p.
N o r o n h a , D . 1 9 8 4 . R e m a r k s o n
Neoechinorhynchus curemai Noronha,
1 9 7 3 ( E o a c a n t h o c e p h a l a ,
Neoechinorhynchidae). Memórias do
Institut Oswaldo Cruz, vol. 79, pp. 271-271.
Olsen, WO. 1974. Animal Parasites. Their life
cycles and ecology. University Park Press,
Baltimore, Canada. 562p.
Pavanelli, GC, Eiras, JC & Takemoto, R.M. 2002.
Doenças de Peixes: Profilaxia, Diagnóstico
nd.
e Tratamento. 2 ed., Eduem, Maringá,
Brasil. 305p.
23, pp. 49-57.
Malta, JCO. 1993b. Miracetyma kawa sp. nov.
( C o p e p o d a : P o e c i l o s t o m a t o i d e a ,
Ergasilidae) dos peixes de água doce da
Amazônia brasileira. Acta amazonica, vol.
23, pp. 251-159.
Malta, JCO. 1993c. Miracetyma piraya sp. nov.
(Copepoda: Ergasilide) das brânquias de
Pygocentrus nattereri (Kner, 1860)
(Characiformes: Serrasalmidae) da
Amazônia brasileira. Acta amazonica, vol.
23, pp. 261-169.
Malta, JCO. 1993d. Brasergasilus guaporensis sp.
nov. (Copepoda: Ergasilide) das brânquias
de Leporinus fasciatus (Bloch, 1890). Acta
Amazonica, vol. 23, pp. 441-447.
Malta, JCO. 1993e. Ergasilus urupaenis sp. nov.
(Copepoda: Ergasilidae) das brânquias de
Prochilodus nigricans Agassiz, 1829
(Characiformes: Prochilodontidae) da
Amazônia brasileira. Acta amazonica, vol.
23, pp. 449-456.
Malta, JCO. 1994a. Miracetyma kawa sp. n.
( C o p e p o d a : P o e c i l o s t o m a t o i d a :
Ergasilidae) dos peixes de água doce da
Amazônia Brasileira. Acta Amazonica, vol.
23, pp. 251-259.
Malta, J.C.O. 1994b. Miracetyma piraya sp. n.
(Copepoda: Ergasilidae) das brânquias de
Pygocentrus nattereri (Kner, 1860)
(Characiformes: Serrasalmidae) da
Amazônia brasileira. Acta Amazonica, vol.
23, pp. 261-269.
Malta, JCO, Gomes, ALS, Andrade, SMS &
Varella, AMB. 2001. Infestações maciças
por acantocéfalos, Neoechinorhynchus
b u t t n e r a e G o l v a n , 1 9 5 6 ,
(Neoechinorhynchidae) em tambaquis
jovens, Colossoma macropomum (Cuvier,
1818) criados na Amazônia central. Acta
Amazonica, vol. 31, pp. 133-143.
Malta, JCO & Varella, AMB. 2009. Os crustáceos
br a nq ui ú ros pa ra s it a s de p e ix e s
(Argulidae: Maxillopoda). In: Fonseca,
CRV, Magalhães, C, Rafael, JA & Franklin,
E. (Eds). A Fauna de Artrópodes da Reserva
Florestal Adolpho Ducke. Estado Atual do
Conhecimento Taxonômico e Biológico.
Instituto Nacional de Pesquisas da
Amazônia, Manaus, Amazonas. pp.17-29.
Mamaev, YL. 1981. Some new monogenoidean
species and genera of the family
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun Souza et al.
97
Amazonas. 66p.
Santos, GM, Ferreira, EJG & Zuanon, JAS. 2006.
Peixes comerciais de Manaus. IBAMA –
AM Pró-várzea, Manaus, Brasil. 141p.
Santos, CP, Gibson, DI, Tavares, LER & Luque, JL.
2008. Checklist of Acanthocephala
associated with the fishes of Brazil.
Zootaxa, vol. 1983, pp. 1-22.
Serra-Freire, NM. 2002. Planejamento e análise de
p e s q u i s a s p a r a s i t o l ó g i c a s . E d .
Universidade Federal Fluminense, Rio de
Janeiro. 199p.
Silva, M.P. 2010. A fauna parasitária de Schizodon
fasciatus Sp i x & A g a s s i z , 18 2 9
(Characiformes: Anostomidae) de lagos de
várzea do rio Solimões, Amazônia, Brasil.
Dissertação de Mestrado, Universidade
Federal do Amazonas. 53p.
Souza, AKS & Porto, DB & Malta, JCO. 2017.
Mazocraeoides makrodemas sp. n.
(Polyopisthocotylida: Mazocraeidae) from
the gills of Pellona castelnaeana
Valenciennes, 1847 (Clupeiformes:
Pristigasteridae) in the Brazilian Amazon.
Neotropical Helminthology, vol. 11, pp.
343-348.
Suriano, DM. 1979. Nueva especie de
Mazocraeoides del Atlântico Sud y aporte a
s u b i o l o g i a ( M o n o g e n e a ,
Polyophisthocotylea). Neotropica, vol. 25,
pp. 51-58.
Takemoto, RM, Amato, JFR & Luque, JL. 1996.
Comparative analysis of metazoan parasite
communities of leatherjackets, Oligoplites
palometa, O. saurus and O. saliens
(Osteichthyes: Carangidae) from Sepetiba
Bay. Revista Brasileira de Biologia, vol. 56,
pp. 639-650.
Takemoto, RM, Lizama, MAP, Guidelli, GM &
Pavanelli, G.C. 2004. Parasitas de peixes de
águas continentais. In: Sanidade de
Organismos Aquáticos. Ed.Varela, São
Paulo, 1, pp. 179-197.
Taraschewski, H. 2008. Acanthocephala. In:
Eiras, JC, Segner, H, Wahli, T, Kapoor, BG.
(Eds.). Fish disease. vol. 2. Science
Publishers, Enfield, New Hampshire.
pp.1025-1062.
Thatcher, VE. 1979. Uma nova espécie de
Gorytocephalus Nickol & Thatcher 1971
(Acanthocephala, Neochinorhynchidae) do
acari-bodó (Pisces, Loricariidae) na
Pelegrini, LS. 2013. Fauna de Metazoários
parasitas do Aruanã Osteoglossum
b i c i r r h o s u m ( C u v i e r, 1 8 2 9 )
(Osteoglossiformes: Osteoglossidae) dos
rios Negro e Solimões, Amazônia Central,
Brasil. Dissertação de Mestrado, Instituto
Nacional de Pesquisas da Amazônia,
Manaus, Brasil. 48p.
Pérez, JM, Meneguz, PG, Dematteis, A, Rossi, L &
Serrano, E. 2006. Parasites and
conservation biology: the “ibex-
e c o s s y s t e m ” . B i o d i v e r s i t y a n d
conservation, vol. 15, pp. 2033-2047.
Porto, DB, Souza. AKS & Malta, JCO. 2017. A new
s p e c i e s o f N e o e c h i n o r h y n c h u s
( E o a c a n t h o c e p h a l a :
Neoechinorhynchidae) from freshwater fish
Ageneiosus inermis Brazilian Amazon.
Revista Mexicana de Biodiversidad, vol.
88, pp. 798-800.
Poulin, R & Leung, TLF. 2011. Body size, trophic
level and the use of fish as transmission
routes by parasites. Oecologia, vol. 166, pp.
731-738.
Price, EW. 1936. North American Monogenetic
Trematodes. Doctoral Thesis, George
Washing t on Universi ty. Bull etin
Summaries (1934-1936): 10-13.
Ramos, I, Franceschini, L & Zago, AC. 2013. New
host records and a checklist of fishes
in f ec t e d wi t h A u s tro d i pl o st o m um
compactum (Digenea: Diplostomidae) in
Brazil. Brazilian Journal of Veterinary
Parasitology, vol. 22, pp. 511-518.
Ringuelet, R. 1948. Argúlidos del Museo de La
Plata. Revista del Museo de La Plata, vol. 5,
pp. 1-296.
Ruffino, ML, Silva Junior, UL, Soares, EC, Silva,
CO, Barthem, RB, Batista, VS, Isaac, VJ,
Fonseca, S & Pinto, W. 2006. Estatística
Pesqueira do Amazonas e Pará - 2003.
IBAMA, Manaus. 76p.
Saint-Paul, U, Zuanon, JAS, Villacorta-Correa, M,
Garcia M, Fabré, NU & Junk, J. 2000. Fish
communities in central Amazonian White-
and blackwater floodplains. Enviromental
Biology of fishes, vol. 57, pp. 235-250.
Santana, HP. 2013. A fauna parasitária de Cichla
monoculus (Spix & Agassiz, 1831)
(Perciformes: Cichlidae) de lagos de várzea
da Amazônia Central, Brasil. Dissertação
de Mestrado, Universidade Federal do
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun Metazoan parasites of Pellona castelnaeana
98
nasais de Hoplias malabaricus (Bloch,
1794) (Characiformes, Erythrynidae) da
Amazônia Brasileira. Acta Amazonica, vol.
25, pp. 281-288.
Varella, AMB & Malta, JCO. 2001. Brasergasilus
mamorensis sp. n. (Copepoda: Ergasilidae)
from the nasal cavities of Hydrolycus
p e c t o r a l i s ( G u e n t h e r, 1 8 6 6 )
(Characiformes: Cynodontidae) from the
Brasilian Amazon, and considerations
about Abergasilinae. Acta Amazonica, vol.
30, pp. 323-330.
Varella, AMB & Malta, JCO. 2009. Copepoda
Cyclopoida e Poecilostomatoida. In:
Fonseca, CRV, Magalhães, C, Rafael, JA &
Franklin, E. (Eds). A Fauna de Artrópodes
da Reserva Florestal Adolpho Ducke.
Estado Atual do Conhecimento Taxonômico
e Biológico. Instituto Nacional de Pesquisas
da Amazônia, Manaus, Amazonas. pp. 21-
24.
Vicente, JJ & Rodrigues, HO & Gomes, DC. 1985.
Nematóides do Brasil Primeira parte:
Nematóides de peixes. Atas da Sociedade de
Biologia do Rio de Janeiro, vol. 25, pp. 1-
79.
Walter, TC & Boxshall, G. 2018. World of
Cop epo ds d ata ba se. Accessed at
http://www.marinespecies.org/copepoda on
2018-01-15.
Yamada, FH, Moreira, LHA, Ceschini, TL,
Takemoto, RM & Pavanelli, GC. 2008.
Novas ocorrências de metacercária de
Austrodiplostomum compactum (Lutz,
1928) (Platyhelminthes: Digenea) parasito
de olhos de peixes da bacia do rio Paraná.
Revista Brasileira de Parasitologia
Veterinária, vol. 17, pp. 163-166.
Zica, EOP, Brandão, H, Zawadzki, CH, Nobile,
AB, Carvalho, ED & Da Silva, RJ. 2011.
The occurrence of Austrodiplostomum
compactum (Lutz, 1928) (Digenea:
Diplostomidae) metacercariae in the eyes of
Loricariid fish (Siluriformes: Loricariidae)
from Brazil. Journal of Helminthology, vol.
85, pp. 73-79.
Amazônia. Acta Amazonica, vol. 9, pp. 199-
202.
Thatcher, VE. 1992a. Two unusual new genera of
Paramphistomidae (Trematoda, Digenea)
from freshwater fish of the Brazilian
Amazon. Acta amazonica, vol. 22, pp. 609-
613.
Thatcher, VE. 1992b. Bacciger pellonae n. sp.
(Trematoda, Fellodistomidae) from a
freshwater fish, Pellona castelnaeana
Valenciennes 1847 of Rondônia State,
Brazil. Acta Amazonica, vol. 22, pp. 605-
608.
Thatcher, VE. 1993. Trematódeos Neotropicais.
Instituto Nacional de Pesquisas da
Amazônia (INPA), Manaus, Amazonas.
553p.
Thatcher, VE. 2006. a
Amazon fish parasites. 2 Ed.,
Editora Aquatic Biodiversity in Latin
America, Sofia. 508p.
Thatcher, VE & Boeger, WA. 1983a. Patologia de
peixes da Amazônia Brasileira. 3,
Alterações histológicas das brânquias
provocadas por Ergasilus, Brasergasilus e
Acusicola (Copepoda, Cyclopoidea). Acta
Amazonica, vol. 13, pp. 441-451.
Thatcher, VE & Boeger, WA. 1983b. The parasitic
crustacean of fishes from the Brazilian
Amazon 10, Acusicola pellonidis n. sp.
(Copepoda: Cyclopoidea) from Pellona
castelnaeana (Valenciennes). Amazoniana,
vol. 8, pp. 273-279.
Travassos, L, Freitas, JF & Kohn, A. 1969.
Trematódeos do Brasil. Memórias do
Instituto Oswaldo Cruz, vol. 67, pp. 1-886.
Vale, JD. 2003. Composição, diversidade e
abundância da ictiofauna na área do
Catalão, Amazônia Central. Dissertação de
Mestrado, Instituto Nacional de Pesquisas
da Amazônia. 66p.
Varella, AMB. 1994. Gamidactylus bryconis sp. n.
( C o p e p o d a , P o e c i l o s t o m a t o i d a ,
Vaigamidae) das fossas nasais de peixes,
Brycon pellegrini Holly, 1929 e B.
melanopterus (Cope, 1872) da Amazônia
Brasileira. Acta Amazonica, vol. 24, pp.
145-152.
Varella, AMB & Malta, JCO. 1995. Gamidactylus
h o p l i u s s p . n . ( C o p e p o d a ,
Poecilostomatoida, Vaigamidae) das fossas
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun
Received February 24, 2018.
Accepted April 18, 2018.
Souza et al.