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Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun:41-46.
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
RECORD OF ENDOPARASITES OF RHEA TARAPACENSIS (CHUBB, 1913) (RHEIFORMES:
RHEIDAE) IN THE CENTER ANDEAN FOOTHILLS IN ARGENTINA
REGISTRO DE ENDOPARÁSITO EN RHEA TARAPACENSIS (CHUBB, 1913) (RHEIFORMES:
RHEIDAE) DE LA PRECORDILLERA CENTRAL DE ARGENTINA
1Centro de Investigaciones de la Geósfera y la Biosfera (UNSJ- CONICET), Interacciones Biológicas del Desierto
(INTERBIODES), San Juan, Argentina.
2Departamento de Biología, Facultad de Ciencias Exactas Físicas y Naturales, Universidad Nacional de San Juan, Av.
José I. de la Roza 590 Oeste, J5402DCS San Juan, Argentina.
(*) Autor para correspondencia: nataliocastillo@gmail.com
1 2 1
Cynthia Jesica Gonzalez-Rivas ; Gabriel Natalio Castillo * & Carlos Eduardo Borghi
ABSTRACT
Keywords: coprological analysis – eggs – Endoparasites – faeces – Heterakis Wild birds
Knowledge about endoparasites in wild birds of the genus Rhea in Argentina is fragmentary and
incomplete. The aim of this work was to determine - through analysis of the faeces - the presence of
endoparasite eggs in Rhea tarapacensis Chubb, 1913 (Rheiformes: Rheidae) in a town of the central
foothills of Argentina. The samplings were carried out in the Reserva Don Carmelo, Department of Ullum,
Province of San Juan, in April 2017. A total of 9 fresh faecal samples of adult specimens of R. tarapacensis
were examined. The presence of eggs of the genus Heterakis sp. were recorded. This parasitological
finding is the first for this species in Argentina, contributing to the current parasitological knowledge of
the genus Rhea.
RESUMEN
Palabras clave: Endoparásitos huevosanálisis coprológicos aves silvestres heces Heterakis sp.
El conocimiento sobre endoparásitos en aves silvestres del género Rhea en Argentina es fragmentario e
incompleto. En este sentido, el objetivo del trabajo fue determinar mediante análisis de fecas, la presencia
de huevos de endoparásitos en Rhea tarapacensis en una localidad Chubb, 1913 (Rheiformes: Rheidae)
de la precordillera central de Argentina. Los muestreos se realizaron en la Reserva Don Carmelo,
Departamento de Ullum, Provincia de San Juan, en abril 2017. Se examinaron un total de 9 heces frescas
de ejemplares adultos de R. tarapacensis. Se registró la presencia de huevos del género Heterakis sp. Este
hallazgo parasitológico es el primero para esta especie en Argentina, contribuyendo al actual
conocimiento parasitológico del género Rhea.
Neotropical Helminthology
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Los integrantes de la familia Rheidae (Orden:
Struthioniformes) representan las aves no
voladoras de mayor tamaño de la región
Neotropical (Fowler & Cubas, 2001). El género
Rhea se distribuye en Argentina, Bolivia, Brasil,
Paraguay y Uruguay (Sales, 2006). Se encuentra
representada por tres especies, el ñandú grande o
común Rhea americana Linneaus, 1758, el choique
o ñandú petiso Rhea pennata Dorbigny, 1834 y el
ñandú cordillerano o suri Rhea tarapacensis
(Chubb, 1913) (Del Hoyo et al, 2014).
La fuerte presión antrópica que ha sufrido el Suri R.
tarapacensis la llevó casi a la extinción en gran
parte de su distribución. Siendo relictuales sus
poblaciones en Perú y Bolivia, habiendo s
individuos en Chile, y con la población de
Argentina la de mayor abundancia (BirdLife
International, 2016), específicamente la de la
provincia de San Juan (Borghi et al., 2017). En
general, es una especie con información biológica
escasa y fragmentada (Sales, 2006), todavía
sometida a una alta presión de uso por el hombre
(Borghi et al., 2017).
En Argentina se distribuye desde el oeste de Jujuy,
Salta, Catamarca, Tucumán, La Rioja, San Juan y
noroeste de Mendoza (Bird Life International,
2016). Es una especie herbívora y altamente
selectiva, que consume principalmente arbustos,
herbáceas, cactáceas y evitando gramíneas
(Paoletti & Puig, 2007; Echaccaya et al., 2017;
Marinero et al., 2017).
Habita en pequeñas bandadas en llanuras, estepas y
altipampas en la Puna por debajo de los 4.500
msnm (Dabbene, 1920; Chebez, 2008). Su
distribución incluye zonas de Prepuna y sectores de
ecotono con el Monte, entre los 2.000 y 3.000
msnm (Chebez, 2008).
La situación de conservación del Suri es
complicada en gran parte de su distribución
continental, considerándose “casi amenazado” a
nivel mundial (BirdLife International, 2016), y en
Argentina en situación de “amenazada” (López-
Lanús et al., 2008). En la zona cordillerana de San
Juan, región de influencia de la Reserva de
Biósfera de San Guillermo, donde la especie tiene
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INTRODUCCIÓN
MATERIALES Y MÉTODOS
una población abundante, es la especie de fauna
silvestre más cazada furtivamente por su carne y
también la más utilizada con fines medicinales
(Borghi et al., 2017).
Con respecto a los endoparásitos del género Rhea,
en Argentina son muy pocos los registros tanto en
estado de cautividad como en vida silvestre. Para R.
americana están citadas Balantidium coli
Malmsten, 1857, Entamoeba sp, Fasciola hepatica
Linnaeus, 1758 Martinez- y Deletrocephalus sp. (
Díaz et al., 2013). En se registraron R. pennata
Trichostrongylus sp., Capillaria, Deletrocephalus
dimidiatus Heterakis dispar Diesing, 1851,
Schrank, 1790, Monoecocestus rheiphilus Voge
and Read, 1953, Moniezia sp., Eimeira sp., B. coli y
Procyrnea choique Bagnato, Frixione, Digiani y
Cremonte, 2017 (Ewing et al., 1995; Chang
Reissig et al., 2001; Frixione et al., 2014; Bagnato
et al., 2017), mientras que para R. tarapacensis no
hemos encontrado reportes parasitológicos.
En este marco, el objetivo de este estudio fue
evaluar la fauna de endoparásitos de R.
tarapacensis en un sector precordillerano en la
provincia de San Juan, Argentina estimando la ,
prevalencia mediante análisis coprogicos en
muestras de heces.
El área de estudio se localiza en la Reserva de Uso
Múltiple Don Carmelo, Departamento Ullum
(31º10'S 69º460'W; 3.000 msnm.), sector
precordillerano, Provincia de San Juan, Argentina
(Fig. 1). Es una región montañosa enclavada en el
extremo sur de Puna desértica (Martínez Carretero,
1995), entre los 3000 y 3800 m de altura.
El clima es frío y seco, con gran amplitud térmica,
la vegetación está sometida a cobertura nívea
durante los meses de invierno, congelamiento y
deshielo según la época del año, fuertes vientos,
alta radiación y prolongados períodos de sequía
(Márquez et al., 2016).
La vegetación leñosa característica está
representada por matorrales de pinchaguas
(Lycium chanar Phil 1891 y L. fuscum Miers 1854),
Gonzalez-Rivas et al.
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ajenjo (Artemisia mendozana var. Paramilloensis),
tolas (Fabiana denudata Miers 1846), leña
amarilla (Adesmia horrida Gillies, Hook, Arn,
1832) y pingo-pingo (Ephedra multiflora Phil
1889), entre otras. El estrato herbáceo presenta
varias especies de gramíneas del género Stipa y
Jarava (Márquez et al., 2016).
El estudio se realizó en el mes de abril 2017. Para
determinar la fauna parasitaria se tomaron
muestras fecales de forma no invasiva (no más de
una hora luego de la deposición). Se colectaron un
total de 9 heces frescas procedentes de adultos de R.
tarapacensis (Fig. 2).
Las muestras recolectadas fueron almacenadas en
bolsas de polietileno y refrigeradas (0-5 C°) hasta
su procesamiento en el laboratorio Biología de la
FCEFyN-UNSJ. Se procedió al uso de un examen
coproparasitológico a través de técnicas de
flotación e identificación de formas parasitarias
( . Estas fueron medidas e Thienpont et al., 1986)
identificados contrastando con descripciones
previas de examen de fecas en aves y en particular
en el género Rhea (Christenson, et al., 1942;
Thienpont et al., 1986; ). Frixione et al., 2014
De las muestras analizadas se identificaron huevos
pertenecientes al género Heterakis sp. (Fig. 3) con
una prevalencia del 67 %. Los huevos presentan
cascara lisa y gruesa, con un tamaño aproximado
de 60-80 x 40 µm. Las especies de Heterakis spp.
no pueden distinguirse en base a sus huevos
(Mehlhorn et al., 1993).
El género Heterakis (Heterakoidea) es un
nematode del orden Ascaridida, Clase Secernentea
(Fedynich, 2008; Navone et al., 2016). Son un
grupo relativamente grande de parásitos con ciclo
de vida directo, habitando en los tractos
gastrointestinales de sus hospedadores. Las
especies de Heterakis sp. se encuentran
ampliamente distribuidas geográficamente y al
menos una especie de cada género se ha encontrado
en todos los continentes, excepto en la Antártida
(Fedynich, 2008). Este género fue reconocido en
aves desde finales del siglo VIII y hasta el año 2008
estaban documentada su presencia en al menos 107
especies de aves entre silvestres y domésticas
( ).Fedynich, 2008
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Figura 1. Área de muestreo, A. Provincia de San Juan, Argentina B. Reserva de Uso Múltiple Don Carmelo, Departamento
Ullum.
Endoparasite of Rhea tarapacensis
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun
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Los representantes de este género han sido
mencionados como parásitos del género Rhea en
dos ocasiones: Heterakis gallinarum (Schrank,
1788) parasitando a R. americana en Francia en
ambiente de zoológico (Fedynich, 2008) y
Heterakis dispar en poblaciones silvestres de R.
pennata en el Área Protegida Península Valdés
(Frixione et al., 2014).
Hasta el momento el género Heterakis sp. no había
sido hallada en en Argentina, R. tarapacensis
probablemente debido a que no se había estudiado
la helmintofauna. A pesar que el parasitismo es
omnipresente en aves silvestres, su conocimiento
actual es fragmentario (Wobeser, 2008) y en el
género Rhea es escaso (Zettermann et al., 2005).
Uno de los principales problemas que se presentan
a la hora de estudiar la es que las parasitofauna
muestras de aves silvestres disponibles para el
estudio suelen estar sesgadas por el método de
recolección (Wobeser, 2008).
Los ñandús pueden estar infectadas con sus propios
parásitos específicos, pero también pueden estar
transportando parásitos de otras aves o mamíferos
(Taylor et al., 2000). En Sudamérica, Sales (2006)
menciona los endoparásitos identificados en
individuos del genero Rhea, indicando especies de
P r o t o z o a ( A p i c o m p l e x a , C i l i o p h o r a ,
Sarcomastigophora), Cestodes y Nematodes
(Sicarius uncinipenis Molin, 1860, Torquatoides
crotophaga Williams, 1929, Deletrocephalus
dimidiatus Diesing, 1851, D. cesarpintoi Vaz,
1936, Paradeletrocephalus minor Molin, 1861,
Capillaria venteli Freitas & Almeida, 1935 y
Dicheilonema rheae Owen 1843).
Este trabajo representa el primer registro
parasitológico en el suri (R. tarapacensis) en la
Provincia de San Juan, siendo además el primer
estudio parasitológico que se realiza en un ave
silvestre en la mencionada provincia. Además, es
un nuevo aporte al conocimiento parasitológico en
el género Rhea.
Se registra por primera vez un endoparásito en R.
tarapacensis (Suri), como así también se da a
conocer el género Heterakis en R. tarapacensis,
nuevo hospedero en Argentina.
Figura 2. Ejemplar de suri cordillerano Rhea tarapacensis en la Reserva de uso múltiple Don Carmelo, San Juan, Argentina.
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun Gonzalez-Rivas et al.
Los autores expresan su agradecimiento a Tomas
González (CIGEOBIO) por la elaboración de
mapas. Agradecemos también a Arturo Curatola y
su familia por permitirnos trabajar en su propiedad
y a Agostina González- Rivas por la traducción del
resumen.
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Figura 3. Huevo larvado de Heterakis sp. registrado en heces de Rhea tarapacensis, Reserva de uso múltiple Don Carmelo, San
Juan, Argentina.
AGRADECIMIENTOS
Bagnato, E, Frixione, M, Digiani MC & Cremonte,
F. 2017. A new species of Procyrnea
(Nematoda: Habronematidae) parasitic in
Rhea pennata (Aves: Rheidae) from
Patagonia, Argentina, with a key to species
of the genus. Journal of helminthology, pp.
1-10.
BirdLife International. 2016. Rhea tarapacensis.
The IUCN Red List of Threatened Species
2016: e.T22728206A94974751.
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
http://dx.doi.org/10.2305/IUCN.UK.2016-
3 . R LT S . T 2 2 7 2 8 2 0 6 A 9 4 9 7 4 7 5 1
Descargado el 15 de febrero de 2018.
Borghi, CE, Hernández, J & Campos, CM. 2017.
Reconocimiento y usos de Rhea
tarapacensis por pobladores de la zona de
influencia de la Reserva de Biosfera San
Guillermo (San Juan, Argentina). El
Hornero, vol. 32, pp. (en prensa).
Chang Reissig, E, Olaechea, F & Robles, CA.
2001. Parasitological findings of lesser
rhea, Pterocnemia pennata (D'Orbigny) in
faeces from northern Patagonia, Argentina.
Archivos de Medicina Veterinaria, vol. 33,
pp. 247-251.
Chebez, JC (eds). 2008. Los que se van. Tomo 2.
Albatros, Buenos Aires, Argentina.
Christenson, RO, Earle, HH, Butle, RL & Creel,
HH. 1942. Studies on the eggs of Ascaridia
galli and Heterakis gallinae. Transactions of
the American Microscopical Society, vol.
61, 191–205.
Dabbene, R. 1920. Los Ñandúes de la República
Argentina. El hornero, vol. 2, pp. 81-84.
Endoparasite of Rhea tarapacensis
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun
46
Del Hoyo, J, Collar, NJ, Christie, DA, Elliott, A &
Fishpool, LDC (eds). 2014. HBW and
BirdLife International Illustrated Checklist
of the Birds of the World. Volume 1: Non-
passerines. BirdLife International,
Barcelona, Spain and Cambridge, UK.
Echaccaya M, Arana, C & Salinas, L. 2017. Dieta
del Suri, Rhea pennata (Orbigny, 1834)
(Aves: Rheidae), en ecosistemas
altoandinos de Moquegua, Perú. Revista
peruana de biología, vol. 24, pp. 139-144.
Ewing, ML, Yonzon, ME, Page, RK, Brown, TP &
Davidson, WR. 1995. Deletrocephalus
dimidiatus infestation in an adult rhea
(Pterocnemia pennata). Avian Diseases,
vol. 39, pp. 441-443.
Fedynich, AM. 2008. Heterakis and Ascaridia. En:
Atkinson, CT, Thomas, NJ & Hunter, DB
(eds.). Parasitic diseases of wild birds. A
John Wiley & Sons, Ltd., Publication,
EEUU.
Fowler, ME & Cubas, ZS (eds). 2001. Biology,
medicine, and surgery of South American
wild animals. ed. Iowa State University
Press, EEUU.
Frixione, M, De Lamo, D & Olaechea, F. 2014.
Aportes al conocimiento d e los
endoparásitos del Choique (Rhea pennata)
en una población silvestre del noreste
patagónico, Argentina. Revista Argentina
de Parasitología, Vol. 2, pp. 6-10.
López-Lanús, B, Grilli, P, DI Giacomo, AS,
Coconier, E & Banchs, R. 2008.
Categorización de las aves argentinas
según su estado de conservación. Aves
Argentinas/ Asociación Ornitológica del
Plata y Secretaría de Ambiente y Desarrollo
Sustentable. Buenos Aires, Argentina.
Marinero, NV, Navarro, JL & Martella, MB. 2017.
Does food abundance determine the diet of
the Puna Rhea (Rhea tarapacensis) in the
Austral Puna desert in Argentina?. Emu-
Austral Ornithology, vol. 117, pp. 1-8.
Márquez, J, Carretero, EM & Dalmasso, A. 2016.
Provincias Fitogeofráficas de la Provincia
de San Juan. En: Carretero, EM & Garcia, A
(eds.). San Juan Ambiental. Inca Editorial,
Mendoza, Argentina.
Martínez Carretero, E. 1995. La Puna Argentina:
delimitación general y división en distritos
florísticos. Boletín de la Sociedad Argentina
de Botánica, vol. 31, pp. 27-40.
Martinez-Díaz, R, Martella, MB, Navarro, JL &
Ponce-Gordo, F. 2013. Gastrointestinal
parasites in greater rheas (Rhea americana)
and lesser rheas (Rhea pennata) from
Argentina. Veterinary parasitology, vol.
194, pp.75-78.
Mehlhorn, H, Düwel, D & Raether, W. (eds). 1993.
Manual de parasitología veterinaria.
Editorial Grass-Iatros, España.
Navone, GT, Achinelly, MF, Notarnicola, J &
Zonta ML. 2016. Nematoda. En: Drago FB
(eds). Macroparásitos: Diversidad y
Biología. Editorial Universidad de la Plata,
Buenos Aires, Argentina.
Paoletti, G & Puig, S. 2007. Diet of the Lesser Rhea
(Pterocnemia pennata) and availability of
food in the Andean Precordillera (Mendoza,
Argentina). Emu-Austral Ornithology,
107:52-58.
Sales, J. 2006. The Rhea, a Ratite native to South
America. Avian and Poultry Biology
Reviews, vol. 17, pp. 105-124.
Taylor, MA, Hunt, KR, Smith, G & Otter, A. 2000.
Deletrocephalus dimidiatus in greater rheas
(Rhea americana) in the UK. Veterinary
Record, vol. 146, pp. 19-20.
Thienpont, D, Rochette, F & Vanparijs, OFJ (eds).
1986. Diagnóstico de las helmintiasis por
medio del examen coprológico. Janssen
Research Foundation, Beerse, Bélgica.
Wobeser, GA. 2008. Parasitism: costs and effects.
Chapter 1. In: Carter T, Atkinson NJ &
Bruce HTD. (eds.). Parasitic diseases of
wild birds. John Wiley & Sons, Inc New
Yersey. pp. 3-9.
Zettermann, CD, Nascimento, AA, Tebaldi, JA &
Szabo MJP. 2005. Observations on
helminth infections of free-living and
captive rheas (Rhea americana) in Brazil.
Veterinary parasitology, vol. 129, pp. 169-
172.
Received March 7, 2018.
Accepted April 2, 2018.
Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun Gonzalez-Rivas et al.