ISSN Versión impresa 2218-6425 ISSN Versión Electrónica 1995-1043

Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun:33-40.

ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL

METACERCARIAE OF TYLODELPHYS SP. (DIPLOSTOMIDAE) PARASITIZING FISH FROM

BRAZILIAN AMAZON FLOODPLAIN LAKES

METACERCÁRIAS DE TYLODELPHYS SP. (DIPLOSTOMIDAE) PARASITANDO PEIXES DE

LAGOS DE VÁRZEA DA AMAZÔNIA BRASILEIRA

METACERCÁRIAS DE TYLODELPHYS SP. (DIPLOSTOMIDAE) PARASITANDO PECES DE LAGOS

DE VARZEA DE LA AMAZONÍA BRASILERA

1Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), Coordenação de Biodiversidade, Laboratório de Parasitologia e

Patologia de Peixes, Av. André Araújo, 2936 – Petrópolis, Manaus, Amazonas, Brazil 69067-375. jfvital@yahoo.com.br;

eloa.arevalo@gmail.com; jcmalta@inpa.gov.br

2Laboratório de Ecologia Molecular e Parasitologia Evolutiva (LEMPE), Universidade Federal do Paraná (UFPR), Rua

Evaristo F. F. da Costa 418, Jardim das Américas, Curitiba – PR, 80050-540. germantiss1106@gmail.com

1 1 2 1

José Francalino Vital ; Eloa Arevalo Gomes ; Germán Augusto Murrieta Morey & José Celso de Oliveira Malta

ABSTRACT

Keywords: Chalceus erythrurus – Potamorhina altamazonica – Potamorhina latior – Potamorhina pristigaster – swimming bladder

Species of Tylodelphys (Diplostomidae) are found parasitizing different organs of freshwater fish, and are

considered highly pathogenic, causing severe damage and even death of their hosts. The present study

reports the occurrence of metacercariae of Tylodelphys sp. parasitizing four fish species from floodplain

lakes of the Brazilian Amazon. Potamorhina altamazonica (Cope, 1878), P. latior (Spix & Agassiz,

1829), P. pristigaster (Steindachner, 1876) and Chalceus erythrurus (Cope, 1870). were captured on

expeditions in the Solimões and Purus river basin lakes including Baixio, Preto, Ananá, Araçá, Maracá,

São Tomé and Catalão, in the state of Amazonas. Metacercariae of Tylodelphys sp. were found exclusively

parasitizing the swimming bladder with high prevalence in Potamorhina sp. (more than 90%). These are

the first records of Tylodelphys sp. infecting these fish species. Tylodelphys sp. may be influencing the

swimming and floating ability of the fish, making them more susceptible to predation in order to ensure

the transmission of the metacercariae to the final host.

Neotropical Helminthology

O gênero Tylodelphys é encontrado parasitando

principalmente os olhos, cérebro e cavidade

craniana de peixes de água doce, sendo

considerados como altamente patogênicos

(Buchmann & Uldal, 1994; Blasco-Costa et al.,

2016). Peixes infectados com metacercárias de

Tylodelphys podem ter perda de visão, redução de

crescimento, emagrecimento (Chappell et al.,

1994) ou deformação da coluna vertebral, tumor

INTRODUÇÃO

RESUMO

Palavras chave: bexiga natatória – Chalceus erythrurus – Potamorhina altamazonica – Potamorhina latior – Potamorhina pristigaster

Espécies de Tylodelphys são encontradas parasitando diferentes órgãos de peixes de água doce, e são

considerados altamente patogênicos, podendo causar danos severos e inclusive causar a morte de seus

hospedeiros. O presente estudo relata a ocorrência de metacercárias de Tylodelphys sp. parasitando 4

espécies de peixes de lagos de várzea da Amazônia brasileira, Potamorhina altamazonica (Cope, 1878),

P. latior (Spix & Agassiz, 1829), P. pristigaster (Steindachner, 1876) e Chalceus erythrurus (Cope, 1870.

Os peixes foram capturados em expedições realizadas nos lagos de várzea do rio Solimões e Purus:

Baixio, Preto, Ananá, Araçá, Maracá, São Tomé e Catalão, no estado do Amazonas. As metacercárias de

Tylodelphys sp. foram encontradas parasitando exclusivamente a bexiga natatória dos peixes, com alta

prevalência nos peixes do gênero Potamorhina (mais de 90%). Este é o primeiro registro de metacercárias

de Tylodelphys sp. nestes hospedeiros. Tylodelphys sp. pode influenciar a função natatória e de flutuação

dos peixes, tornando-os mais susceptíveis à predação para assim garantir a transmissão das metacercárias

para o hospedeiro final.

Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun

cerebral, necroses celulares e finalmente a morte

(Machado et al., 2005). Seu ciclo de vida envolve

três hospedeiros: caramujos como primeiros

hospedeiros intermediários, peixes como segundo

hospedeiros intermediários e aves piscívoras como

hospedeiros definitivos (Chappell, 1995).

As espécies de peixes do gênero Potamorhina

Cope, 1878 compreendem diversas espécies,

extremamente abundantes e de importância

ecológica nas comunidades de peixes neotropicais,

por serem animais de hábito detritívoro. São peixes

RESUMEN

Palabras clave: Chalceus erythrurus Potamorhina altamazonica Potamorhina latior Potamorhina pristigaster vejiga natatoria – – – –

Las especies de Tylodelphys se encuentran parasitando diferentes órganos de peces de agua dulce, y se

consideran altamente patogénicos, pudiendo causar daños severos e incluso causar la muerte de sus

hospederos. El presente estudio relata la ocurrencia de metacercarias de Tylodelphys sp. Parasitando

cuatro especies de peces de lagos inundables de la Amazonía brasileña, Potamorhina altamazonica

(Cope, 1878), P. latior (Spix & Agassiz, 1829), P. pristigaster (Steindachner, 1876) y Chalceus erythrurus

(Cope, 1870. Los peces fueron capturados durante expediciones realizadas en lagos inundables de los ríos

Solimões y Purús: Baixio, Preto, Ananá, Araçá, Maracá, Santo Tomé y Catalán, en el estado de Amazonas.

Las metacercarias fueron encontradas parasitando la vejiga natatoria de los peces, mostrando altas

prevalencias en los peces del género Potamorhina (más del 90%). Este es el primer registro de ocurrencia

de metacercarias de Tylodelphys sp. en estos hospederos. Tylodelphys sp. puede influenciar la función

natatoria y de fluctuación de los peces, haciéndolos más susceptibles a la depredación para así garantizar

la transmisión de las metacercarias para el hospedero final.

Francalino Vital et al.

de pequeno porte, não apresentam dentes e vivem

agrupados próximo ao fundo, em águas abertas

(Fink & Fink, 1978). As espécies de Potamorhina

têm ampla distribuição e três ocorrem na na bacia

amazônica: P. altamazonica, P. latior, P.

pristigaster (Britski et al., 1999).

Chalceus erythrurus pertence à classe

Actinopterygii, à ordem Characiformes e à família

Characidae (incertae sedis). Ocorrem nos rios

Amazonas, Solimões e Ucayali no Peru (Ortega &

Vari, 1986). Peixes do gênero Chalceus (Cuvier,

1817) incluem espécies que são relativamente

comuns nos rios da Amazônia, no rio Orinoco e nos

rios das Guianas que drenam para o Atlântico

(Hercos et al., 2009). Ocorrem geralmente no meio

da coluna de água (pelágicos) em áreas que variam

de florestas inundadas para a região de corredeiras

ribeirinhas, e se alimentam de invertebrados,

pequenos peixes e de matérias vegetais (Zanata &

Toledo-Piza, 2004).

No presente estudo, são reportadas metacercárias

de Tylodelphys sp. provenientes de P.

altamazonica, P. latior, P. pristigaster e C.

erythrurus de lagos de várzea da Amazônia

brasileira.

Espécimes de P. altamazonica, P. latior, P.

pristigaster e C. erythrurus (Figura 1) foram

coletados em março, junho, setembro e dezembro

de 2013 em seis lagos de várzea, cinco no rio

Solimões: Baixio (03°17'27,2''S/ 60 04'29,6''O)

localizado no município de Iranduba; Preto

(03°21'17,1''S/ 60°37'28,6''O) em Manacapuru;

Ananá (03 53'54,8''S/ 61°40'18,4''O) em Anori;

lago Araçá (S03 45' 04,3" S/ 62°21' 25,9" O) em

Codajás; Maracá (03°50'32,8''S/ 62°34'32,4''O) em

Coari e um lago no rio Purus, o São Tomé (03°49'

39,0"S/ 61°25' 24,6" O), e nos mesmos meses no

ano 2015 no lago Catalão (3 10`04``S e

59º54`45``W), localizado no município de

Iranduba, no estado do Amazonas, Brasil.

Os peixes foram capturados com redes de espera de

20m de comprimento por 2m de altura com malhas

variando de 30 a 100 mm entre nós adjacentes. As

redes ficaram na água 10 h em cada lago no período

diurno, ocorrendo duas despescas.

No campo os peixes foram identificados, pesados e

medidos. Posteriormente os órgãos do trato

digestivo foram retirados e conservados em frascos

de vidro preenchidos com álcool 70 C. Os frascos

com as amostras de cada peixe foram rotulados

com as informações correspondentes.

Os órgãos foram analisados no Laboratório de

Parasitologia de Peixes do Instituto Nacional de

Pesquisas da Amazônia (LPP – INPA) em Manaus.

Sob o microscópio estereoscópio as metacercárias

foram retiradas da bexiga natatória, e conservadas

em solução A.F.A (álcool, formol, ácido acético).

Para o estudo morfológico das espécies, lâminas

permanentes foram preparadas utilizando o

processo progressivo de coloração com Carmim

alcoólico (Amato et al., 1991).

A identificação taxonômica foi realizada de acordo

com Gibson et al. (2001). O desenho dos parasitas

foi feito com o auxílio de câmara clara. Os parasitas

foram fotografados com câmara digital Olympus

Color 5, sendo as imagens utilizadas para a

medição do corpo e órgãos internos utilizando o

programa ImageJ. Espécimes testemunho foram

depositadas na Coleção de invertebrados do

Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia

(INPA 689, 690, 691). Os índices parasitários

foram calculados segundo Bush et al. (1997).

Metacercárias de Tylodelphys sp. (Figura 2) foram

encontradas infetando a bexiga natatória de P.

altamazonica, P. latior, P. pristigaster e C.

erythrurus. Foram registradas prevalências

maiores de 90% para as espécies de Pothamorhina,

no entanto para C. erythrurus a prevalência foi de

20% (Tabela 1).

Família Diplostomidae Luehe, 1901

Subfamília Diplostominae. Poirier, 1886.

Gênero Tylodelphys Diesing, 1950

Metacercárias livres Tylodelphys sp.

Diagnose baseada em 100 indivíduos (25 de P.

Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun

MATERIAIS E MÉTODOS

RESULTADOS

Metacercariae of Tylodelphys

altamazonica.,25 de P. latior, 25 de P. Pristigaster e

25 de C. erythrurus. (medidas em µm): Corpo

linguiforme, ligeiramente côncavo ventral,

indistintamente bipartido comprimento 858-1374

(1118 ± 167), segmento posterior cônico não

separado. Segmento anterior com extremidade

arredondada, foliácea; pseudoventosas indistintas.

Órgão tribocítico oval, na região distal do

segmento anterior; ventosa oral terminal e faringe

curta, ventosa ventral circular localizada na metade

da parte anterior. Testículo anterior maior que o

posterior. Vitelaria distribuída em todo o corpo.

Tegumento desprovido de espinhas ou papilas.

Seguimento posterior pequeno e não bem

diferenciado comprimento 143 (13% do

comprimento total do corpo), maior largura

(margem anterior) 161. Ventosa oral sub-terminal,

bem desenvolvida, menor do que a ventosa ventral.

Prefaringe ausente. Faringe oval longitudinal.

Esôfago longo, comprimento 8-77 (46± 22), cecos

intestinais posteriores ao órgão tribocítico. Órgão

tribocítico fortemente musculoso, oval

longitudinal, localizado entre a ventosa ventral e a

extremidade posterior do corpo, 113-220 (153 ±

26) de comprimento 63-134 (89 ± 20) de largura.

Primórdio das gônadas diretamente posterior ao

órgão tribocítico. Vaso excretor em forma de “V”

com poro na parte posterior do corpo. Três

principais ductos excretórios unidos na região da

faringe por ducto transverso a meio caminho entre

a ventosa oral e a ventosa ventral. Dutos menores

não observados. Seguimento anterior preenchido

com inclusões granulares ovais.

Hospedeiros: Potamorhina altamazonica, P.

latior, P. Pristigaster, C. erythrurus.

L o c a l i d a d e s : l a g o C a t a l ã o

(S3°09'47"S/W59º54'29”), Iranduba, Amazonas,

Brasil, setembro de 2015; lago Mucura

(S03°21'28,1''S/W60°31'45,0''); lago Araçá

(S03°45'04,3” / W62°21'25,9”); Costa do Arapapá

(S 03°16' 52.8''S/W 60°21'58,8''). Local de

infecção: Bexiga natatória.

Figura 1. A. Potamorhina altamazonica (Cope, 1878), B. P. latior (Spix & Agassiz, 1829), C. P. pristigaster (Steindachner,

1876), D. Chalceus erythrurus (Cope, 1870) capturados em lagos de várzea da Amazônia brasileira. Escala da barra = 5 cm.

Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun Francalino Vital et al.

Figura 2. Metacercária de Diplostomidae Tylodelphys sp. da bexiga natatória de Potamorhina latior, P. altamazonica, P.

pristigaster e C. erythrurus. A - Ilustração detalhando as principais estruturas; B. fotomicrograa em microscópio de luz do corpo

inteiro vista ventral. Legendas: VO = ventosa oral; F = faringe; E = esôfago; VV = ventosa ventral; CI = cecos intestinais; OT =

órgão tribocítico; PG= primórdio das gônadas, PE = poro excretor. Escala da barra = 500 µm.

Tabela 1. Índices parasitários de Tylodelphys sp. parasitando Potamorhina altamazonica (Cope, 1878), P. latior

(Spix & Agassiz, 1829), P. pristigaster (Steindachner, 1876) e Chalceus erythrurus (Cope, 1870) capturados em

lagos de várzea da Amazônia brasileira. PE = peixes examinados, PP = peixes parasitados, P% = prevalência, N =

número de parasitas, I = intensidade, IM = intensidade média, AM = abundancia média.

Hospedeiro PE

N I IM

Potamorhina altamazonica 142

126

92,96

3743

7 -

156

29,71 ± 3,58 26,36

Potamorhina latior 120

100

90,9

3474

7 -

158

28,95 ± 4,37 26,31

Potamorhina pristigaster 69

92,75

1849

21 -

103

28,89 ± 5,43 26,8

Chalceus erythrurus 45 9 20 383 4 - 215 42,56 ± 2,4 8,5

DISCUSSÃO peixes, anfíbios e mamíferos, incluindo gêneros

como Diplostomum, Neodiplostomum e Alari

(Gibson et al., 2001).

O gênero Tylodelphys Diesing, 1850 foi criado para

incluir espécies caracterizadas por ter nos adultos

Neste trabalho foi possível observar estruturas que

c a r a c t e r i z a m m e t a c e r c á r i a s d o t i p o

diplostomulum. Os adultos parasitam aves, repteis,

Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun Metacercariae of Tylodelphys

um c o rp o in d i s t i n ta me nt e b i p a r ti do ,

pseudoventosas bem desenvolvidas, extremidade

anterior não trilobada e uma bursa copulatória

contendo um pequeno cone genital com um duto

hermafrodita abrindo terminalmente.

Algumas características particulares podem ser

utilizadas para diferenciar as metacercárias da

família Diplostomidae. Além da morfologia, outro

aspecto que pode ser utilizado na diferenciação é o

modo como se fixam ao hospedeiro (Gibson et al.,

2002). As metacercárias dos gêneros Tylodelphys e

Diplostomum não são encontradas encistadas. Em

nenhum destes dois gêneros há uma divisão

distinta entre a parte posterior e anterior do corpo

(ou a parte posterior é muito pequena) enquanto

esta separação é bem visível nas metacercárias

encistadas de P o sth o d i p los t o m u m . As

m e t a c e r c á r i a s d e D i p l o s t o m u m e

Posthodiplostomum possuem concreções

calcáreas arredondadas enquanto as de Tylodelphys

são oblongas e ovais. Duas pseudoventosas laterais

podem ser claramente reconhecidas no seguimento

anterior nas metacercárias de Diplostomum, mas

são indistintas em metacercárias de Tylodelphys, e

ausentes em Posthodiplostomum. O órgão

tribocítico é arredondado em Diplostomum e oval

em Tylodelphys (Niewadomska, 2002).

Atualmente o gênero Tylodelphys possui 16

espécies descritas, distribuídas ao redor do mundo.

Destas somente 12 espécies foram relatadas nas

américas, sendo 7 delas descritas unicamente a

partir de metacercárias (Tylodelphys destructor

Szidat & Nani, 1951; T. barilochensis Quaggiotto

& Valverde, 1992; T. crubensis Quaggiotto &

Valverde, 1992; T. argentinus Quaggiotto &

Valverde, 1992; T. jenynsiae Szidat, 1969; T.

cardiophilus Szidat, 1969 e T. scheuringi Hughes,

1929 (Hughes, 1929; Lunaschi & Drago, 2004;

Muzall & Kilroy, 2007; Drago & Lunaschi, 2008).

As outras 4 espécies são T. adulta, parasita de

Podiceps major Boddaert, 1783 (mergulhão-

grande) da Argentina; T. brevis, parasita da ave

ciconiiforme Mycteria americana Linnaeus, 1758

(cegonha) da Argentina; T. elongata, parasita de

Podiceps dominicus Linnaeus, 1766 (mergulhão-

pequeno) de Cuba, Venezuela e Brasil; e T.

americana parasita de M. americana, e do

podicepedídeo Podilymbus podiceps (Linnaeus,

1758) do Brasil, Venezuela e México. Garcıa-

Varela et al., (2015), descrevem uma nova espécie,

Tylodelphys aztecae García-Varella, Sereno-Uribe,

Pinacho-Pinacho, Hernández-Cruz & Pérez-Ponce

de León, 2015 e discutem que como nenhum adulto

foi utilizado para as espécies descritas a partir de

metacercárias, estas 7 espécies devem ser

consideradas como incertae sedis.

A presença de metacercárias do gênero Tylodelphys

vem sendo observada em diversos hospedeiros

como registrado por Weiblen & Brandão (1992) em

Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) na região de

Santa Maria-RS. Esses autores retiraram da bexiga

natatória 845 metacercárias do tipo Tylodelphys em

17 dos 139 peixes coletados. Foi um local diferente

do registrado anteriormente por Szidat (1969) que

as encontrou no cérebro dos peixes. No entanto,

apesar da prevalência maior que 10% os autores

não relataram nenhum comportamento ou aspecto

corporal diferente em H. malabaricus.

Esses resultados foram semelhantes ao observados

por Lizama et al. (2006) que verificou se havia

modificações no fígado e baço em Prochilodus

lineatus (Valenciennes, 1837) parasitados.

Segundo os autores, a correlação negativa para

Tylodelphys e a relação esplenossomática pode ter

sido em função da baixa intensidade encontrada em

P. lineatus.

Correa & Brasil-Sato (2008) encontraram na

bexiga natatória e no intestino metacercárias de

Tylodelphys parasitando Pseudoplatystoma

corruscans (Spix e Agassiz, 1829) no rio São

Francisco. A prevalência encontrada (11%) não

alterou o comprimento dos hospedeiros e apesar da

relação negativa, os autores acreditam que a

presença desses parasitos pode torná-los

suscetíveis a predação de aves.

A presença dessas metacercárias em P.

altamazonica, P. latior, P. pristigaster e C.

erythrurus mostra a expansão pelo território

brasileiro, sendo o primeiro registro para a região

da Amazônia central, corroborando a ampla

distribuição do gênero (Travassos, 1969; Correa &

Brasil-Sato, 2008).

O ciclo de vida dos diplostomídeos envolve a

invasão sequencial de um gastrópode de água doce,

no qual ocorre reprodução assexuada, um peixe,

que atua como hospedeiro intermediário, e as aves

Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun Francalino Vital et al.

piscívoras ou mamíferos, nos quais os vermes

adultos maturam no intestino (Chapell, 1995;

Niewiandomska, 2002). Nos lagos estudados neste

trabalho as metacercárias Tylodelpys sp. estão

utilizando P. altamazonica, P. latior, P. pristigaster

e C. erythrurus como hospedeiros intermediários.

Não foram observadas metacercárias de

Tylodephys sp. parasitando outros órgãos, somente

a bexiga natatória, todas as metacercárias estavam

no mesmo estágio de desenvolvimento.

Os parasitas extraem energia dos seus hospedeiros.

Se os hospedeiros carecem de nutrientes ou

padecem algum distúrbio, seus comportamentos

podem mudar consideravelmente. Se a fisiologia

do peixe é afetada, este pode se tornar mais lento ou

exibir menor desempenho físico.

Alternativamente, também pode ficar mais ativo,

incrementando o contato com outros organismos,

entre estes os predadores, assim, os peixes podem

ser consumidos por outros vertebrados que atuem

como hospedeiros finais dos parasitas (Lafferty &

Shaw, 2013). No presente estudo, a presença de

metacercarias de Tylodelphys sp. na bexiga

natatória de P. altamazonica, P. latior, P.

pristigaster e C. erythrurus pode ser uma estratégia

do parasita para afetar a fisiologia dos hospedeiros,

alterando seus comportamentos. Provavelmente o

parasita afeta a função da bexiga natatória, fazendo

que os peixes subam mais à superfície da água, ou

a l t e r em n e g a t iv a m e n t e s u a na t a ç ã o ,

incrementando as chances de serem consumidos

por outros vertebrados, principalmente, aves

piscívoras.

Para identificar a espécie de Tylodelpys parasitas de

P. altamazonica, P. latior, P. pristigaster e C.

e r y t h r u r u s são nec ess árias i nfe cções

experimentais, em que as metacercárias serão

colocadas em contato com animais em laboratório

como peixes, aves e mamíferos, aguardando-se o

tempo necessário para o desenvolvimento dos

adultos (por exemplo, 15 dias) e posteriormente

feito o sacrifício dos animais e a coleta dos

digenéticos adultos para identificação (Barbosa,

2011; Pinto & Melo, 2013). Estes estudos sempre

devem ser submetidos a aprovação de um comitê

de ética da instituição para a utilização de animais

em experimentos.

Os autores agradecem ao Laboratório de

Parasitologia de peixes do Instituto Nacional de

Pesquisas da Amazônia pelo apoio brindado

durante a realização deste trabalho.

AGRADECIMENTOS

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Received February 13, 2018.

Accepted March 21, 2018.

Neotropical Helminthology, 2018, 12(1), ene-jun Francalino Vital et al.