ABSTRACT
Keywords: biodiversity – copepoda – parasitic ecology – parasitic fauna – ichthioparasitology
The objective of this research was to determine the parasitic ecology in the Peruvian seabass Acanthistius
pictus (Tschudi, 1845). Between January to March 2017, 73 specimens of A. pictus were collected from
Paita, Piura, Peru. The fish were necropsied to search for parasites, which were collected and stored in
70% ethyl alcohol. The prevalence (P), mean abundance (MA) and mean intensity (IM) of infection of
each parasitic species were calculated, as well as the degree of dispersion, alpha diversity, and level of
association of total length (LT), sex with parasitological indices. 78% of the fish were parasitized by at
least one parasitic species. The parasite community was composed of the monogenean Microcotyle sp. (P
= 6.85, MA = 0.38, MI = 5.60), cestoda Lacistorhynchus tenuis (P = 1.37, MA = 0.07, MI = 5.0),
acanthocephalan Corynosoma australe (P = 8.22, MA = 0.19, MI = 2.33) and copepods Caligus aff. dubius
(P = 56.16, MA = 1.60, MI = 2.85), Lepeophtheirus chilensis (P = 6.85, MA = 0.12, MI = 1.80),
Acanthochondria sp. (P = 1.37, MA = 0.01, MI = 1.00) and Caligidae gen. sp. (P = 4.11, MA = 0.16, MI =
4.0). Only the prevalence of Caligus aff. dubius infection was strongly related positively with the TL of A.
pictus. No association was found between the sex of A. pictus and the P, MA and MI. The alpha diversity of
the parasitic community indicated equity and intermediate dominance. This is the first ecological aspect
study in the parasitic fauna of A. pictus and none of the parasitic species mentioned have been previously
registered in A. pictus.
ISSN Versión impresa 2218-6425 ISSN Versión Electrónica 1995-1043
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
PARASITIC ECOLOGY IN THE PERUVIAN SEABASS ACANTHISTIUS PICTUS (TSCHUDI, 1845)
(OSTEICTHYES: SERRANIDAE), FROM THE NORTH OF PERÚ
ECOLOGÍA PARASITARIA EN EL CHERLO ACANTHISTIUS PICTUS (TSCHUDI, 1845)
(OSTEICTHYES: SERRANIDAE), PROCEDENTE DEL NORTE DEL PERÚ
Neotropical Helminthology
359
Neotropical Helminthology, 2019, 13(2), jul-dic:359-372.
1 1 1 1,2
Katherin Ferré-Alcántara ; Angela Rojas-Zamora ; David Minaya-Angoma & José Iannacone
1 Laboratorio de Ecología y Biodiversidad Animal. Facultad de Ciencias Naturales y Matemática. Museo de Historia
Natural. Universidad Nacional Federico Villarreal. Jr. Río Chepén 290, El Agustino, LI 15007, Perú.
daliaferre.1992@gmail.com
2 Laboratorio de Parasitología. Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Ricardo Palma. Av. Benavides 5440,
Santiago de Surco, Lima, Perú.
Corresponding author: joseiannacone@gmail.com
ÓrganooficialdelaAsociaciónPeruanadeHelmintologíaeInvertebradosAfines(APHIA)
Lima-Perú
VersiónImpresa:ISSN2218-6425VersiónElectrónica:ISSN1995-1043
Volume13,Number2(jul-dec2019)
360
RESUMEN
Palabras clave: biodiversidad – copepoda – ecología parasitaria – fauna parasitaria –ictioparasitología
El objetivo de esta investigación fue determinar la ecología parasitaria en el cherlo Acanthistius pictus
(Tschudi, 1845). Entre los meses de enero a marzo del 2017 fueron colectados 73 especímenes de A. pictus
procedentes de Paita, Piura, Perú. Los peces fueron necropsiados para la búsqueda de parásitos, los cuales
fueron colectados y conservados en alcohol etílico al 70%. Fue calculada la prevalencia (P%), abundancia
media (AM) e intensidad media (IM) de infección de cada especie parásita, así como también el grado de
dispersión, la diversidad alfa y el nivel de asociación de la longitud total (LT), sexo y los índices
parasitológicos. El 78% de los peces estuvieron parasitados por al menos una especie parasita. La
comunidad parasitaria estuvo compuesta por el monogeneo Microcotyle sp. (P=6,85, AM=0,38,
IM=5,60), cestodo Lacistorhynchus tenuis (P=1,37, AM=0,07, IM=5,0), acantocéfalo Corynosoma
australe (P=8,22, AM=0,19, IM=2,33) y copépodos Caligus aff. dubius (P= 56,16, AM= 1,60, IM=2,85),
Lepeophtheirus chilensis. (P=6,85, AM=0,12, IM=1,80), Acanthochondria sp. (P=1,37, AM=0,01,
IM=1,00) y Caligidae gen. sp. (P= 4,11, AM= 0.16, IM=4,0). Únicamente la prevalencia de infección de
Caligus aff. dubius se encontró relacionada de manera positiva con la LT de A. pictus. No se encontró
asociación entre el sexo de A. pictus y la P, AM y IM de la parasitofauna. La diversidad alfa de la
comunidad parasitaria señaló una equidad y dominancia intermedia. Este es el primer estudio del aspecto
ecológico de la fauna parasitaria de A. pictus y los primeros registros de las especies parásitas en A. pictus.
Los peces son abundantes vertebrados vivos que
ocupan la mayor diversidad de hábitats del planeta,
la mayoría de los cuales se encuentran en América
del Sur (Bone et al., 1995; Reis et al., 2016;
Bezerra et al., 2019). Price (1980) argumenta que
prácticamente cualquier organismo que sea
estudiado albergará interna o externamente al
menos un tipo de parásito. De esta manera, más del
50% de las especies son consideradas parásitas.
Así, los datos obtenidos a partir de estudios
parasitológicos sobre la evolución de las
interacciones ecológicas y de la estructura de la
comunidad han determinado que la parasitología
constituye una parte integral de los programas de
investigación en biodiversidad (García-Prieto et
al., 2014).
Los parásitos durante años han sido considerados
como agentes patógenos que debían ser
eliminados; sin embargo, estos tienen valor
ecológico y su estudio aporta información sobre los
h á b i t o s a l i m e n t i c i o s , b i o g e o g r a f í a ,
comportamiento, evolución y rutas de migración
de sus hospederos y otras especies del mismo
ecosistema (Bautista-Hernández et al., 2015). Los
estudios sobre parásitos se han convertido en un
componente básico e integral en los programas de
INTRODUCCIÓN biodiversidad a nivel mundial, siendo el sistema
parásito-hospedero ideal para abordar temas como
las interacciones ecológicas-evolutivas, los
patrones de transmisión, la variabilidad genética, la
coevolución, el control biológico, la filogenia, la
biogeografía y la importancia médica y social
(Salgado et al., 2014). Sin embargo, los impactos
reales de los parásitos son poco conocidos,
principalmente debido a la falta de investigación
sobre la taxonomía y la ecología de los parásitos
(Gozlan et al., 2006), particularmente en los
ambientes acuáticos de América del Sur (Costa et
al., 2018). Mucho de estos parásitos, en particular
los endoparásitos, tienen ciclos de vida que
implican la transmisión a través de una red trófica
de hospederos intermediarios, paraténicos y
definitivos (Young et al., 2017; Baia et al., 2018).
La zona del Norte del Perú (entre 5ºS y 8ºS) junto al
Norte (entre 22ºS y 24ºS) y Sur (entre 52ºS y 56ºS)
de Chile son las tres zonas con la mayor riqueza de
especies marinas registradas en el sistema de la
Corriente de Humboldt (Miloslavich et al., 2011).
Esta riqueza de especies marinas mencionada
anteriormente ha sido estimada para las especies de
mamíferos, aves, peces, reptiles, equinodermos y
moluscos. No se menciona a los helmintos
parásitos e invertebrados afines, a pesar de ser
considerados como una importante fracción de la
biodiversidad del planeta (Poulin, 2014; Luque et
Neotropical Helminthology, 2019, 13(2), jul-dic Ferré-Alcántara et al.
361
el Perú (Juan et al., 2010).
Los estudios parasitológicos en A. pictus en el
mundo, y en especial en el ámbito de su
distribución son limitados (Eiras et al., 2016). En
Perú se conoce solo un reporte registrado en el
listado de Luque et al. (2016) quienes señalan al
parásito Helicometrina sp. (Trematoda) en el
intestino. En Chile, se han registrado varias
investigaciones, los dos primeros por Oliva (1982)
y Fernández et al. (1986) quienes reportaron a
Caligus quadratus (Shiino, 1954) (Copepoda)
parasitando la superficie corporal y cavidad bucal;
los siguientes estudios por Castro & Baeza (1984)
y Gonzales et al. (2016) quienes registraron a
Lepeophtheirus frecuens y P. chilensis (copépodo)
(Castro & Baeza, 1984; Gonzales et al., 2016)
parasitando la superficie corporal; otro estudio por
Oliva & Muñoz (1985) quienes registraron al
parásito Helicometrina nimia (Linton, 1910)
(Trematoda) parasitando el intestino y la vejiga
natatoria, los realizados por Muñoz & Olmos (2007
, 2008) quienes realizaron una revisión
bibliográfica de especies ectoparásitas,
endoparásitas y hospedadoras de los sistemas
acuáticos de Chile González et al. (2013)
recolectaron a los trematodos H. nimia y
Helicometra fasciata (Rudolphi, 1819) Odhner,
1902. Finalmente, Muñoz et al. (2015) han
registrado larvas chalimus de C. quadratus en
larvas de A. pictus para las costas marinas de Chile.
Sin embargo, aunque Perú es un país megadiverso,
Luque & Poulin (2007) no incluyeron como un
punto de acceso a los parásitos de los peces debido
a la baja cantidad de estudios en comparación con
otros países latinoamericanos como Brasil, México
y Puerto Rico. Debido a ello, la información sobre
el pez A. pictus aún es muy escasa.
Por ello este trabajo tuvo como objetivo analizar la
ecología parasitaria de helmintos parásitos e
invertebrados afines asociados al cherlo A. pictus
procedente del norte del Perú.
Entre los meses enero a marzo del 2017 fueron
adquiridos 73 especímenes de A. pictus, en Paita,
al., 2016), y que a su vez son cada vez más las
especies nuevas que son descritas debido al
a um e n t o d e l a s i n v e s t i g a c i o n es e n
ictioparasitología y parasitología de fauna silvestre
en las últimas décadas (Luque & Poulin, 2007;
Oliva & Luque, 2010; Poulin, 2014; Eiras et al.,
2016).
La diversidad del litoral peruano al norte de los
4º15'S, está caracterizada e influenciada por una
fauna representativa de la Provincia Biogeográfica
Panámica, donde encontramos alrededor del 70%
de todas las especies asociadas a los arrecifes
rocosos del litoral peruano (Hooker, 1993).
Estudios recientes sostienen que existen 1630
especies de peces peruanos conocidos (Froese &
Pauly, 2017), lo cual evidencia una rica diversidad,
especialmente en la zona norte del Perú. Sin
embargo, solo 207 (12,7%) especies de peces
presentan algún registro parasitológico, lo cual
indica solo una pequeña fracción de la verdadera
riqueza de especies parásitas de los peces peruanos
(Luque et al., 2016).
La familia Serranidae ha sido revisada con fines
principalmente sistemáticos y zoogeográficos
(Rojas & Pequeño, 1998, 2001). La familia
Serranidae es actualmente considerada como un
taxón que incluye tres subfamilias de peces óseos:
Epinephelinae, que algunos autores consideran
como familia, a partir de estudios filogenéticos
(Smith & Craig, 2007), Serraninae y Anthiinae, con
una, tres y 10 especies, respectivamente (Rojas &
Pequeño, 1998, 2001).
El serránido Acanthistius pictus (Tschudi, 1846)
“cherlo” es endémico de la costa del Pacífico
Oriental, tiene una distribución desde el sur del
Perú (16 ° S) al norte de Chile (26 ° S) (Pequeño et
al., 2011). Es un pez de arrecife rocoso de aguas
poco profundas (5-30 m), que muestra vínculos a
más regiones septentrionales (Ojeda et al., 2000;
Rojas & Pequeño, 2000). Esta especie carnívora se
alimenta principalmente de crustáceos y vive
asociado a cuevas (Medina et al., 2004) y bosques
de algas Lessonia trabeculata Villouta &
Santelices, 1986 (Cisternas & Sielfeld, 2008).
Según la IUCN, A. pictus se encuentra en un estado
de menor preocupación debido a que su taxón es
abundante y de amplia distribución. Esta especie es
económicamente importante, pues soporta
actividades de pesca artesanal a pequeña escala en
MATERIALES Y MÉTODOS
Neotropical Helminthology, 2019, 13(2), jul-dic Parasitic ecology in the Peruvian seabass
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especies con prevalencias mayores a 45%,
“secundarias” para prevalencias entre 45% – 10% y
especies “satélites” para prevalencias menores de
10%. Se empleó el índice de importancia específica
(I) calculado como la importancia de cada especie
parásita en el ensamblaje ecológico, con el fin de
obtener un índice integrado de infección de ambos
descriptores ecológicos (Iannacone & Alvariño,
2013).
Se determinó la frecuencia de dominancia (FD)
como el número de veces que es dominante una
especie parásita en todos los hospederos
examinados y la frecuencia de dominancia relativa
(FDr) como el número de individuos de un taxón
dividida entre el número total de especímenes de
todos los taxones en la fauna parasitaria (Rodhe et
al., 1995).
Para el caso de las especies parásitas con
prevalencias mayores al 10% (Esch et al., 1990), se
emplearon los índices de dispersión (Id),
discrepancia de Poulin (IDP) y K de la ecuación
binomial negativa con su respectivo valor de Chi
2
cuadrado (X ) para determinar el tipo de
distribución y grado de agregación (Bego & Von
Zuben, 2010). Los cálculos fueron realizados
usando el paquete estadístico Quantitative
Parasitology 3,0 (Rózsa et al., 2000).
Se utilizó el coeficiente de correlación de
Spearman para evaluar la asociación entre la LT vs
P%. El coeficiente de correlación de Pearson se
utilizó para determinar la relación de la LT del
hospedero con la AM e IM de cada especie parásita.
En todos los casos se verificaron la normalidad de
los datos empleando la prueba de Kolmogórov-
Smirnov y la homocesticidad de varianzas
mediante la prueba de Levene.
Se emplearon tablas de contingencia 2x2 para
calcular el grado de asociación entre el sexo del
2
hospedero y la P% de cada parásito mediante X y
la prueba de Razón de Verosimilitud. La prueba de t
de Student fue utilizada para comparar la AM de
cada parásito y el sexo del hospedero. El análisis de
los parásitos en relación con la talla y el sexo del
hospedero se realizó únicamente para las especies
con una prevalencia mayor al 10% (Esch et al.,
1990).
El nivel de significancia fue evaluado a un nivel de
Piura, Perú (3° 30′ 7.07″ S, 80° 23′ 33.46″ O). Para
la identificación del pez se usaron las claves
taxonómicas de Chirichigno & Velez (1998) y el
catálogo de peces de Chirichigno & Cornejo
(2001).
Antes de la necropsia de cada uno de los peces se
registraron los datos de longitud total (LT) y el sexo
(S). Para la colecta de los parásitos fue revisada la
cavidad bucal, branquias, cavidad celómica,
estómago, intestino, ciegos pilóricos, gónadas,
corazón, vejiga natatoria, riñones, hígado y bazo de
los peces. Los parásitos fueron colectados y
conservados en alcohol etílico al 70% siguiendo las
indicaciones de Eiras et al. (2006).
Para el estudio taxonómico de los parásitos, los
helmintos fueron coloreados en carmín ácido
acético, y alternativamente en tricrómica de
gomori, deshidratados en concentraciones de 50%,
70%, 90% y 100 % de alcohol etílico, diafanizados
en eugenol y montados en bálsamo de Canadá
(Eiras et al., 2006; Almeida & Almeida, 2014). La
clasificación taxonómica de los monogeneos se
realizó de acuerdo a Bychowsky (1957), Yamaguti
(1963a), Cohen et al. (2013); para cestodos Khalil
et al. (1994), para acantocéfalos Margolis &
Kabata (1989), Yamaguti (1963b), y para
copépodos Cressey & Cressey (1980) y Wilson
(1905).
Los ejemplares fueron depositados en la Colección
Zoológica del Museo de Historia Natural
(CZMHN) de la Facultad de Ciencias Naturales y
Matemática de la Universidad Nacional Federico
Villarreal (MHN-FCCNM-UNFV). Los códigos
de depósito (MUFV) están presentados en la Tabla
1.
Los parásitos fueron medidos en microscopio
Euromex® (2017) y fotografiados con el software
Image Focus Spanish versión 4, para apoyar la
identificación y corroboración de las especies.
Fueron calculados los índices ecológicos
parasitológicos de prevalencia (P), abundancia
media (AM) e intensidad media (IM) de infección
siguiendo lo indicado por Bush et al. (1997) y
Bautista-Hernández et al. (2015). El tipo de
estrategia de cada especie parasita fue evaluada
según el porcentaje de prevalencia, para lo cual
fueron catalogadas como “núcleo” para las
Neotropical Helminthology, 2019, 13(2), jul-dic Ferré-Alcántara et al.
Tabla 1. Descriptores ecológicos de los parásitos colectados en Acanthistius pictus procedentes de Paita, Piura, Perú. P = Prevalencia. AM =
abundancia media. IM = Intensidad Media. IE= Importancia Específica. MUFV = Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional
Federico Villarreal, Lima, Perú.
Especies parásitas Sitio de
infección P %
AM ± DE IM ± DE IE
Tipo de
estrategia
Código de
deposito
MUFV*
MONOGENEO
Microcotyle
sp.
Van Beneden y Hesse, 1863 B 70,38 ± 0,21 5,60 ± 0,79 45
satélite
170
CESTODO
Lacistorhynchus tenuis
(Van Beneden, 1858) Pintner, 1913
ID 1
0,07 ± 0,07
5,00 ± 0,59
8 satélite 171
ACANTOCEPHALA
Corynosoma australe Johnston, 1937.
M
8
0,19 ± 0,13
2,33 ± 0,44
27
satélite
172
COPEPODOS
Caligus aff. dubius Scott T., 1894
B
56
1,60 ± 0,30
2,85 ±
0,40
216 núcleo
173
Lepeophtheirus
chilensis Wilson
C.B.,1905
B
7
0,12 ± 0,06
1,80 ± 0,22
19
satélite
174
Acanthochondria sp.
Oakley, 1930
B
1
0,01 ± 0,01
1,00 ± 0,12
3
satélite
175
Caligidae gen.sp. Burmeister, 1835 B 4 0,16 ± 0,12 4,00 ± 0,58 21 satélite 176
Neotropical Helminthology, 2019, 13(2), jul-dic Parasitic ecology in the Peruvian seabass
363
364
Conflictos de interés
Los autores declaran que no presentan ningún
conflicto de intereses.
Un total de 73 individuos de A. pictus fueron
examinados, de los cuales se colectaron e
identificaron 192 especímenes distribuidos en 7
especies. La riqueza de especies fue mayor para el
grupo de los copépodos con 4 especies en total. El
78% de los peces estuvieron parasitados por al
menos una especie parasita.
La comunidad de parásitos de A. pictus estuvo
compuesta en su totalidad por monogeneos,
cestodos, acantocéfalos y copépodos. La estructura
poblacional en el “cherlo” estuvo compuesta por
60% de machos (n=44) y 40% de hembras (n=29).
La longitud total de los hospederos estuvo en el
rango de 21cm – 40cm (Media ± DE = 28,8 ± 3,5
cm). Los machos estuvieron en el rango de 22cm –
40cm (28,33 ± 3,87 cm) y las hembras 21cm –
24,2cm (29,51 ± 2,97 cm).
El “cherlo” registró siete especies parasitas, de las
cuales seis especies presentaron prevalencias por
debajo del 10%, es decir fueron especies raras o
satélites (Tabla 1). La especie con la mayor
prevalencia y abundancia fue el copépodo Caligus
aff. dubius (P = 56%, n = 117). La mayor frecuencia
de dominancia y frecuencia de dominancia relativa
fue para el copépodo C. aff. dubius (Tabla 2).
alfa=0,05. Para la determinación de los estadísticos
descriptivos e inferenciales se emplearon el
paquete estadístico IBM SPSS Statistics 24. Para la
determinación de los índices de diversidad alfa
(Riqueza (S), Menhinick; Margalef; Shannon (H´),
Brillouin; Equidad de Pielou Simpson, Berger-
Parker y Chao-1) para el total de la fauna
parasitaria y por sexo se empleó el paquete
estadístico PAST – Palaeontological Statistics, ver.
1,34 (Hammer et al., 2005).
La escala multidimensional no métrica (NMDS),
una técnica de ordenación, se utilizó para estudiar
el patrón en la estructura de la comunidad parásita
en función de la abundancia de especies de
parásitos. Se construyó una matriz de similitud
basada en la medida de Bray-Curtis. La abundancia
de infección de cada especie de parásito en cada
huésped y su relación con la longitud y el sexo del
huésped se analizaron mediante un análisis de
varianza unidireccional con una prueba ANOVA
permutacional no paramétrica (PERMANOVA)
(Anderson, 2001; Míguez-Lozano et al., 2012).
Aspectos éticos
Los procedimientos para recoger la diversidad de la
fauna parasitaria en el A. pictus siguieron las pautas
del "Cuidado y uso institucional de animales
Comité" (IACUC) (APA, 2012), minimizando el
número de organismos utilizados, repeticiones y
usando las tres Rs "Rs-reemplazo, reducción y
refinamiento "y la Resolución 2558-2018-CU-
UNFV que incluye el código de ética para la
investigación en la Universidad Nacional Federico
Villarreal (UNFV). Para el manejo de la fauna
parasitaria, los lineamientos de la ley de protección
y bienestar animal de Perú fueron seguidos (Ley
No. 30407: Artículo19).
RESULTADOS
Tabla 2. Frecuencia de dominancia y dominancia relativa para una y dos especies parásitas colectadas en
Acanthistius pictus procedentes de Paita, Piura,Perú.
Especies parásitas Frecuencia de dominancia
absoluta 2 o más sp. relativa
Microcotyle sp. 5 1 5,6
Lacistorhynchus tenuis 5 0 1
Corynosoma australe
5
2
2,8
Caligus aff. dubius
38
2
3,08
Lepeophtheirus
chilensis
4
0
2,25
Acanthochondria sp. 1 0 7
Caligidae gen.sp. 2 0 6
Neotropical Helminthology, 2019, 13(2), jul-dic Ferré-Alcántara et al.
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dubius. En forma congruente, el índice de
discrepancia de Poulin (DP) y el exponente
binomial negativo (K) indicaron niveles altos
de agregación para esta especie parásita.
La tabla 3 muestra el análisis del nivel de
agregación para la especie núcleo, es decir para
el parásito con una prevalencia por encima del
10%. El índice de dispersión (ID), indica una
distribución del tipo agregada para Caligus aff.
Tabla 3. Índices de agregación para evaluar la dispersión del parásito más prevalente en Acanthistius pictus
procedentes de Paita, Piura, Perú.
Índices de agregación Caligus aff. dubius
Índice de Dispersión (ID) 4,07
p/interpretación
16,46
Discrepancia de Poulin (DP) 0,67
Interpretación
Agregada
Exponente binomial negativo (K) 0,64
p/interpretación X20,74/ Agregada
DP= 0 (ausencia de agregación) a 1 (agregación al límite), ID= Varianza/media,
2
p= valor de signicancia, X = Valor de la prueba. Chi cuadrado.
Solo la P de infección de C. aff. dubius se encontró
relacionada de manera positiva con la LT de A. pictus. No se encontró correlación entre el sexo de
A. pictus y la AM, IM, ni la P (Tabla 4).
Tabla 4. Asociación entre la longitud total (LT) y el sexo de Acanthistius pictus procedentes de Paita, Piura, Perú vs
Prevalencia (P), Abundancia media (AM) e Intensidad media (IM) parasitaria, p= nivel de significancia, r =
2
correlación de Pearson - Spearman, t = Prueba de t de Student, X = Prueba de Chi cuadrado. Valor en negrita señala
valores significativos.
Parásitos Caligus aff. dubius
LT vs P r
(Pearson) 0,78
p
0,03
LT vs AM
r
(Spearman)
0,30
p
0,50
LT vs IM
r (Spearman)
-0,25
p
0,57
Sexo vs P
X2
0,87
p
0,35
Sexo vs AM t student -1,56
p 0,07
Sexo vs IM t student -1,29
p 0,23
Los valores de los índices de diversidad alfa del
componente comunitario de metazoos parásitos
según el sexo y la población total de A. pictus se
muestra en la Tabla 5. En comparación entre ambos
sexos, los índices de diversidad de Margalef y
Menhinick mostraron valores más bajos en los
machos. En el componente comunitario total
presentaron valores medios en la dominancia
según Simpson y Berger-Parker, y de igual manera
en los índices de equitabilidad según Brillouin,
Equidad de Pielou y Shannon. El estimador de
Chao-1 muestra que la riqueza esperada en este
estudio es la misma que fue encontrada, es decir el
nivel de esfuerzo de muestreo fue óptimo.
Neotropical Helminthology, 2019, 13(2), jul-dic Parasitic ecology in the Peruvian seabass
Tabla 5. Índices de diversidad alfa para los parásitos según el sexo y total de la población de Acanthistius pictus
procedentes de Paita, Piura, Perú.
Índices de
Diversidad Alfa Total Machos Hembras
Riqueza (S)
7
6
6
Individuos
192
104
88
Menhinick
0,51
0,59 0,64
Margalef
1,14
1,08 1,12
Shannon (H´)
1,31
1,32 1,02
Brillouin
1,24
1,23 0,92
Equidad de Pielou 0,67 0,74 0,57
Simpson 0,41 0,35 0,53
Berger-Parker 0,61 0,52 0,72
Chao-1 7 6 6
Tabla 6. Resumen de los principales resultados de la relación permutacional no paramétrica ANOVA
(PERMANOVA). Abundancia de especies de parásitos de Acanthistius pictus, longitud y sexo.
Fuente F
P(perm)
Longitud 2,28 0,03
a x b
0,96
a x c
0,21
a x d
0,18
b x c
0,00
b x d 0,00
c x d 0,26
Sexo 1,82 0,12
Machos y Hembras 0,11
Figure 1. Escalamiento multidimensional no métrico (NMDS) que grafica los resultados de los rangos de longitud (20,5 cm – 24
cm. 24,2 cm - 27 cm. 27,3 cm -30 cm. 30,1 cm – 39,6 cm.) en términos de su abundancia parasitaria. Bray Curtis similitud. Estrés
2D = 0,45. a =. b =□. c = x. d = o.
Rangos de longitud:
a=20,5 cm – 24 cm;
b= 24,2 cm - 27 cm;
c= 27,3 cm -30 cm;
d=30,1 cm – 39,6 cm.
Neotropical Helminthology, 2019, 13(2), jul-dic Ferré-Alcántara et al.
366
Figura 2. Escalamiento multidimensional no métrico (NMDS) que grafica los resultados del sexo (1, machos, 2, hembras) en
términos de su abundancia parasitaria. Bray Curtis similitud. Estrés 2D = 0,49. 1 = ■. 2 = *.
cisticanto infectando el mesenterio de A. pictus.
Según Hernández-Orts et al. (2017), los peces
actúan como hospederos paraténicos de este
p a r ási t o y p o dr í a n h abe r se i n fec t ad o
alimentándose de anfípodos infectados con larvas
de C. australe y así usar la brecha trófica entre
huéspedes intermediarios para llegar a sus
hospederos finales que suelen ser mamíferos y aves
marinas (Valtonen & Niinimaa, 1983; Laskowski,
2005; Gómez del Prado-Rosas et al., 2017). En este
estudio se añade A. pictus como nuevo hospedero
de C. australe.
González et al. (2013) registró en A. pictus en el
norte de Chile, la presencia de los trematodos H.
nimia y H. fasciata. Sin embargo, en el presente
estudio no se registró ningún trematodo.
Lester (2012) ha argumentado que los niveles de
agregación son más altos en los parásitos de peces
adquiridos tróficamente a través de la cadena
alimentaria que en los adquiridos de una manera
diferentes. El análisis del nivel de agregación para
la especie núcleo Caligus aff. dubius, el índice de
dispersión (ID) indicó una distribución del tipo
agregada. Se han argumentado varios factores para
que este tipo de distribución sea la más típica en los
parásitos de peces (Iannacone et al., 2012). La
distribución agregada de los parásitos entre sus
huéspedes se ha propuesto como una característica
general de los parásitos metazoos y posiblemente
la única ley universal en ecología de parásitos
(Poulin, 2007).
Los parámetros ecológicos mediante los índices de
parasitación nos dan un acercamiento en las
investigaciones de ecología parasitaria en el
ambiente acuático (Kleinertz & Palm, 2013). En
este trabajo se aplicaron estos parámetros en los
helmintos y en los crustáceos parásitos de A. pictus.
Cabe destacar que Bush & Holmes (1986)
realizaron una categorización de las especies con
respecto a sus prevalencias clasificándolas en
especies núcleo secundarias y satélites. Con lo que
en base a esta clasificación pudimos asignar a
Caligus aff dubius como especie núcleo y a
Microcotyle sp., Lacistorhynchus tenuis,
Corynosoma australe, Lepeophtheirus chilensis,
Acanthochondria sp. y Caligidae gen. sp. como
especies satélites.
En otros ensamblajes parasitarios en peces marinos
de la costa central del Perú, también ha sido
registrada la dominancia de ectoparásitos (Luque,
1996; Iannacone & Alvariño, 2008). Tal es el caso
de Caligus aff dubius copépodo ectoparásito con
una P de infestación sobre 56% y con un índice de
importancia específica (IE) de 216 (Tabla 1). Esta
especie es considerada especialista y específica de
A. pictus. Garcías et al. (2001), mencionan que los
parásitos de mayor prevalencia tienden a poseer
una mayor IM y por ende mayor AM.
El parásito C. australe fue encontrado en forma de
DISCUSIÓN
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El estudio realizado por González et al. (2016),
identificó a L. chilensis como una especie distinta
m o l e c u l a r m e n t e a o t r a s e s p e c i e s d e
Lepeophtheirus, lo que indicaría que este género no
es específico del hospedero.
La comunidad de eumetazoos parásitos presentes
en A. pictus estuvo dominada por la presencia de
ectoparásitos, siendo la especie parásita C. aff.
dubius quien presentó una prevalencia mayor al
50% y a su vez una distribución del tipo agregada o
contagiosa mientras que las especies de menor
importancia especifica fueron L. tenuis y
Acanthochondria sp. La correlación de Pearson
entre la LT del hospedero y la prevalencia del
parásito C. aff. dubuis fue positiva. Por otro lado,
no se encontró asociación entre el sexo de A. pictus
y la P, AM e IM. Cabe mencionar que ninguna de
las especies parasitas mencionadas ha sido
reportada antes en A. pictus por lo que este sería el
primer estudio de aspecto ecológico en la fauna
parasitaria de A. pictus.
Se ha señalado que la selección de los parásitos por
alguno de los sexos de los peces hospederos podría
atribuirse a diferencias en las relaciones ecológicas
(hábitat, comportamiento y alimentación) de
machos y hembras (Iannacone, 2005). Los
resultados muestran ausencia de efecto del sexo
sobre la P, AM e IM. En el presente trabajo se repite
el mismo patrón observado otros peces de la costa
marina peruana, donde la mayoría de las especies
no presentaron diferencias en la prevalencia y
abundancia parasitaria con relación al sexo del
hospedero (Iannacone, 2003, 2005; Iannacone &
Alvariño, 2008, 2009).
La asociación entre la LT del hospedero y la
prevalencia de parásitos es un patrón ampliamente
registrado en peces marinos (Luque & Alves 2001),
y documentado en numerosos casos en peces de
agua dulce y peces marinos de otras latitudes
(Luque et al., 1986). En este estudio el grado de
asociación entre la LT y la prevalencia para C. aff.
dubius fue del 79%, lo cual indica que a mayor
tamaño del pez existirá mayor P de este parásito.
Alves & Luque (2006) señalan que los cambios en
las infestaciones por copépodos con relación a la
ta l l a d el h o s pe d er o, p u e de a t r ib ui rs e
principalmente a factores mecánicos. Luque &
Poulin (2007) encontraron una correlación positiva
entre la riqueza de especies y el tamaño del
hospedero en peces neotropicales marinos y
dulceacuícolas. De acuerdo a Morand & Poulin
(1998) los peces hospederos de mayor tamaño
albergan una mayor riqueza parasitaria, debido a
que proporcionan una amplia variedad de nichos y
pueden sostener un mayor número de parásitos.
Este argumento explicaría el aumento de la P de
infestación del copépodo C. aff. dubius con el
tamaño de A. pictus observados en este estudio.
El hecho de que los copépodos constituyan el
mayor número de especies podría ser el resultado
de la biología de estos organismos, que muestran
una especificidad estrecha al hospedador, un
aparato de apego altamente especializado y un
ciclo de vida directo asociado con numerosos
hospedadores de peces (Whittington 1998; Cribb et
al., 2002; Poulin, 2002). Por ello en el estudio
realizado, los copépodos obtuvieron el mayor
número de especies siendo este de 4 (C. aff. dubius,
Lepeophtheirus chilensis, Acanthochondria sp. y
Caligidae gen. sp.) de las 7 registradas.
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