ISSN Versión impresa 2218-6425 ISSN Versión Electrónica 1995-1043
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
LARVAE OF HYSTEROTHYLACIUM SP (NEMATODA: RAPHIDASCARIDIDAE) IN THE
TROPICAL TWO-WING FLYINGFISH EXOCOETUS VOLITANS LINNAEUS, 1758 (EXOCOETIDAE,
BRUUN, 1935)) LIMA, PERU
LARVAS DE HYSTEROTHYLACIUM SP (NEMATODA: RAPHIDASCARIDIDAE) EN EL PEZ
VOLADOR EXOCOETUS VOLITANS LINNAEUS, 1758 (EXOCOETIDAE, BRUUN, 1935)) LIMA,
PERÚ
ABSTRACT
Palabras clave: Anisakidae – Exocoetus – Hysterothylacium – pez volador
La Anisakidosis es una infección causada principalmente por Anisakis simplex (Rudolphi, 1809),
Pseudoterranova decipiens (Krabbe, 1878) Gibson, 1983 y con muy baja frecuencia alrededor del mundo
por Contracaecum osculatum (Rudolphi, 1802) Baylis, 1920 y Hysterothylacium aduncum (Rudolphi,
1802). En el Perú se ha identificado a Hysterothylacium pelagicum Deardorff & Overstreet, 1982 en
Coryphaena hippurus Linnaeus, 1758, pero no hay registro de las características morfométricas de las
etapas larvarias de tercer estadio en peces teleósteos más pequeños. Dada la importancia del pez volador
Exocoetus volitans Linnaeus, 1758 en la cadena trófica de C. hippurus, consideramos que este pez tendría
un rol muy importante en el ciclo biológico de Hysterothylacium sp. como hospedero paraténico. El
objetivo del presente trabajo fue identificar las características morfométricas de las larvas de nematodos
encontradas en E. volitans y determinar su prevalencia (P), intensidad media (IM) y abundancia media
(AM). La muestra consistió en 51 especímenes de E. volitans, los que fueron adquiridos en el terminal
pesquero del distrito de Ventanilla, Callao, Perú. La colecta e identificación se realizó aplicando métodos
y técnicas convencionales. Se determinó la presencia de larvas de tercer estadio de Hysterothylacium sp.
en branquias, intestino, ubicándose principalmente en la superficie visceral y tejido muscular de E.
volitans. Los peces infectados mostraron una prevalencia del 90% (46/51), intensidad media de 58 con un
rango de intensidad de (1 – 1720) y una abundancia media de 52,11. Se identifican a las larvas de tercer
estadio de Hysterothylacium sp. e índices parasitarios en E. volitans por primera vez en el Perú.
Neotropical Helminthology
335
Neotropical Helminthology, 2019, 13(2), jul-dic:335-343.
1Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos.
*Corresponding author: asucnau@yahoo.es
1 1 1
Asucena Naupay ; Julia Castro & Claudia Avalos
ÓrganooficialdelaAsociaciónPeruanadeHelmintologíaeInvertebradosAfines(APHIA)
Lima-Perú
VersiónImpresa:ISSN2218-6425VersiónElectrónica:ISSN1995-1043
Volume13,Number2(jul-dec2019)
La familia Anisakidae (Railliet y Henry, 1912)
comprende los géneros Anisakis Dujardin, 1845,
P s e u d o t e r r a n o v a Mozgo v o i , 1951, y
Contracaecum Railliet & Henry, 1912 y
recientemente Hysterothylacium Ward & Magath,
1917 designado a la familia Raphidascarididae
Hartwich, 1954, son nematodos de importancia
económica y en la salud pública. El tercer estadio
larvario de Anisakis simplex (Rudolphi, 1809),
Pseudoterranova decipiens (Krabbe, 1878)
Gibson, 1983, (Rudolphi, 1802) Baylis, 1920 y
Hysterothylacium aduncum (Rudolphi, 1802) son
agentes causales de Anisakidosis que pueden
infectar accidentalmente a los humanos por la
ingesta de pescado crudo o insuficientemente
cocido bajo la forma de “ceviche”, “tiradito”,
“chinguirito” y “sushi”. Aunque algunos autores, la
consideran no zoonótica (Cavallero et al., 2019).
Se ha registrado alrededor del mundo con muy
pocos casos de infección humana por H. aduncum,
en Japón y España (Yagi et al., 1996; Gonzales-
Amores et al., 2015) e Hysterothylacium sp.
336
RESUMEN
Keywords: Anisakidae – Exocoetus – flying fish – Hysterothylacium
Anisakidosis is an infection caused mainly by Anisakis simplex (Rudolphi, 1809), Pseudoterranova
decipiens (Krabbe, 1878) Gibson, 1983 and very low frequency around the world by Contracaecum
osculatum (Rudolphi, 1802) Baylis, 1920 and Hysterothylacium aduncum (Rudolphi, 1802). In Peru,
Deardorff & Overstreet, 1982 en has been identified in Coryphaena hippurus Linnaeus, 1758, but there is
no record of the morphometric characteristics of third instar larval stages in smaller teleost fishes. Given
the importance of the flying fish Exocoetus volitans Linnaeus, 1758 in the trophic chain of C. hippurus, we
believe that this fish would have a very important role in the biological cycle of Hysterothylacium sp. as a
paratenic host. The objective of the present work was to identify the morphometric characteristics of the
nematode larvae found in E. volitans and to determine their prevalence (P), mean intensity (IM) and mean
abundance (AM). The sample consisted of 51 specimens of E. volitans, which were acquired in the fishing
terminal of the district of Ventanilla, Callao. The collection and identification was done applying
conventional methods and techniques. The presence of third stage larvae of Hysterothylacium sp. in gills
and intestine is located mainly in the visceral surface and muscle tissue of E. volitans. Infected fish
showed a prevalence of 90% (46/51), mean intensity of 58 with an intensity range of (1 - 1720) and a mean
abundance of 52.11. Third stage larvae of Hysterothylacium sp. and parasitic indexes in E. volitans are
identified for the first time in Peru.
INTRODUCCIÓN también ha sido asociado a cuadros alérgicos
(Valero et al., 2003).
Los tres primeros géneros tienen como hospedero
definitivo a mamíferos marinos o aves ictiófagas y
a numerosas especies de peces como hospederos
intermediarios o paraténicos.
El género Hysterothylacium Ward & Magath,
1917, tiene como hospedero definitivo a peces
teleósteos de agua marina, estuarina y continental.
Este género comprende unas 59 especies (Torres &
Soto, 2004) que han sido reportadas en el
hemisferio norte y sur. El estado adulto y larvas L
4
se localizan en el intestino y estómago de los peces
ictiófagos y el tercer estadio larvario en
invertebrados marinos y en peces pequeños
(hospederos paraténicos) (Moravec & Nagasawa,
2000).
En Perú, Ruelas & Córdova (1993) reportaron
adultos de Hysterothylacium sp. en Coryphaena
hippurus Linnaeus, 1758 para la costa sur peruana.
Vásquez-Ruiz & Jara-Campos (2012) registraron
una prevalencia de 61,5%, para la costa norte.
Neotropical Helminthology, 2019, 13(2), jul-dic Naupay et al.
337
Posteriormente este nematodo fue registrado como
Hysterothylacium pelagicum Deardorff &
Overstreett, 1981 por Gómez-Puerta (2014).
En algunos peces marinos de la costa central
peruana (hospederos paraténicos) se han
reportaron larvas de tercer estadio (L ) de
3
Hysterothylacium sp (Luque et al., 2016).
Iannacone et al. (2010) determinaron en
Stromateus stellatus Cuvier, 1829, una prevalencia
de 6,25% y Iannacone et al. (2012) en
Paralichthys adspersus (Steindachner, 1867) halló
un 3,3% de prevalencia. Ñacari & Sánchez (2014)
registraron 5,61% de prevalencia en Peprilus
snyderi Gilbert & Starks, 1904. Pérez et al. (1999)
y Chero et al. (2016) reportaron en Sarda chiliensis
(Cuvier, 1832) una prevalencia de 34,3% y 2%,
respectivamente. Cabrera & Ognio (2002) reportó
larvas de Hysterothylacium en C. hippurus con una
prevalencia de 33% para la costa sur del Perú.
Exocoetus volitans Linnaeus, 1758 “pez volador”,
es el alimento principal de C. hippurus en el Perú y
Ecuador (Solano-Sare et al., 2008; Herrera, 2010).
Dada la importancia del pez volador en la cadena
trófica de C. hippurus, consideramos que este pez
tendría un rol muy importante en el ciclo biológico
de H. pelagicum. En nuestro país no hay estudios
sobre las características de los estadios larvarios
del genero Hysterothylacium en peces.
Considerando su potencial zoonótico, el propósito
de este trabajo fue identificar las larvas de
nematodos presentes en E. volitans y determinar su
prevalencia (P), intensidad media (IM) y
abundancia media (AM).
La muestra consistió en 51 especímenes de E.
volitans (Fig.1), los que fueron adquiridos en
septiembre de 2016 en el terminal pesquero de
Ventanilla, Callao y trasladados en un “cooler” con
hielo al Laboratorio de Parasitología Humana y
Animal de la Facultad de Ciencias Biológicas de la
Universidad Nacional Mayor de San Marcos,
Lima, Perú. Los peces fueron medidos, pesados,
diseccionados y sexados. Fueron examinados en
busca de nematodos, desde las branquias, cavidad
bucal, superficie visceral, musculatura, cavidad
celómica, estómago e intestino. Las larvas de tercer
estadio de los nematodos, fueron fijadas en etanol
0
70% caliente (60 C) y para su identificación
morfológica se aclararon con lactofenol de Amann
y fueron observadas en un microscopio de
contraste de fases Karl Zeiss y las mediciones de
los especímenes se hicieron con un ocular
micrométrico. Las mediciones se dan en mm,
seguido por el rango de menor a mayor tamaño. La
identificación de los nematodos fue de acuerdo con
Anderson et al. (2009), Peter & Sey (1997),
Deardorff & Overstreet (1981). Las fotos fueron
tomadas en un microscopio Leica DM750.
Los datos se registraron en una ficha y se elaboró
una base de datos. Los índices parasitológicos tales
como prevalencia (P), intensidad media (IM) y
abundancia media (AM) se calcularon de acuerdo
con Bush et al. (1997). Los especímenes
representativos de las muestras de las larvas L de
3
Hysterothylacium fueron depositados en la
Colección de helmintos parásitos e invertebrados
afines de la colección zoología del Museo de
Historia Natural (MUFV: ZOO: HPIA169),
Universidad Nacional Federico Villarreal, Lima,
Perú. Las muestras del estadio larvario de H.
pelagicum que se conservan en el Museo de
Historia Natural UNMSM también fueron
analizadas.
Aspectos éticos
Los autores señalan que se cumplieron todos los
aspectos éticos a nivel nacional e internacional.
En los especímenes de E. volitans examinados, se
encontró larvas de tercer estadio de
Hysterothylacium sp. La prevalencia fue del 90%
(46/51), IM: 58, con un rango de intensidad
(1–1720) y la AM: 52,11. Se determinó la
presencia de larvas de tercer estadio (L ) en
3
branquias, intestino, ubicándose principalmente en
la superficie visceral y tejido muscular.
Dada la elevada prevalencia de Hysterothylacium
sp. en E. volitans, se justificaría que este pez tiene
un rol importante en el ciclo biológico de este
MATERIALES Y MÉTODOS
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Neotropical Helminthology, 2019, 13(2), jul-dic Hysterothylacium in Exocoetus volitans
338
nematodo, toda vez que el hospedero definitivo C.
hippurus y E. volitans (hospedero paraténico) son
peces pelágicos de aguas cálidas tropicales y
subtropicales, mientras que en otras especies de
peces del mar peruano se ha hallado larvas de tercer
estadio de Hysterothylacium sp. con muy baja
prevalencia.
Larvas de Hysterothylacium sp. (Fig. 2, 3 y 4).
Descripción basada en 20 especímenes: cutícula
con finas alas laterales a lo largo del cuerpo, labios
pobremente desarrollados, sin diente, poro
excretor se abre cerca al anillo nervioso, apéndice
ventricular largo, ciego intestinal corto proyectado
anteriormente, cola cónica con 6 a 8 espinas en el
ápice, con 4 glándulas rectales en la región anal.
La morfometría de las larvas de tercer estadio de
Hysterothylacium sp. del presente estudio, fueron
comparadas con las de Hysterothylacium KA
(Petter & Say, 1997) y Hysterothylacium MC
(Deardorff & Overstreet, 1981), y se diferencian en
que tienen más del doble de tamaño, pero se
asemejan en la morfología de sus estructuras, en la
presencia de alas laterales muy finas, labios poco
desarrollados, sin diente, ciego intestinal corto, 4
glándulas rectales, y con 6-8 espinas en el ápice de
la cola dispuestas en círculo (Tabla 1).
Tabla 1. Medidas comparativas en mm y características de las larvas de tercer estadio (L ) de Hysterothylacium sp.
3
(Rango de longitud de menor a mayor). L= longitud. A = ancho.
Estructuras y
características
Hysterothylacium sp.
Hysterothylacium
KA
Hysterothylacium MC
L
total 5,72-19 2,4-7,60 1,7-3,5
A
máximo 0,14-0,31 - 0,04-0,08
L
esófago 0,61-1,36 0,27-0,72 0,35-0,40
L
apend. V 0,20-0,97 0,20-0,59 0,10-0,27
A
apend. V - - 0,05-0,10
L
ciego Int. 0,12-0,45 0,07-0,18 0,06-0,08
A
ciego int
-
-
0,01-0,03
L
cola
0,11-0,27
0,11-0,20
0,07-0,15
Alas
Si
Si
Si
Cola
(espinas)
6-8
6-8
6
Diente
No
No
No
Glánd. rectal
4
-
4
Hospedero
Exocoetus volitans
Alepes djedaba
(Forsskål, 1775)
Trachurus trachurus
(Linnaeus, 1758)
Scomberomorus
maculatus (Mitchill,
1815)
Peprilus paru
(Linnaeus, 1758)
Referencia
Presente estudio
Petter & Sey (1997)
Deardorff & Overstreet
(1981)
País Perú Kuwait Golfo de México
Neotropical Helminthology, 2019, 13(2), jul-dic Naupay et al.
339
Figura. 1. Exocoetus volitans Linnaeus, 1758.
Figura 2. Hysterothylacium sp., extremo anterior de una larva de tercer estadio.
Neotropical Helminthology, 2019, 13(2), jul-dic Hysterothylacium in Exocoetus volitans
Figura 3. Hysterothylacium sp., 4 glándulas rectales en la región anal de larva de tercer estadio.
Figura 4. Hysterothylacium sp., espinas en el extremo posterior de la larva de tercer estadio.
Neotropical Helminthology, 2019, 13(2), jul-dic Naupay et al.
340
Figura 5. Hysterothylacium sp., espinas en el extremo posterior de Larva de tercer estadio en fase de muda obtenida
de C. hippurus.
Las muestras del estadio larvario de H. pelagicum
que se conservan en el Museo de Historia Natural
UNMSM fueron revisadas por nosotros. Es una
larva mal conservada, en fase de muda. Algunas
características morfológicas no se apreciaron bien,
pero observamos en el ápice de la cola la presencia
de 6-7 espinas en círculo (Fig. 5), las demás larvas
fueron de la fase L y no presentaban espinas en la
4
cola. as larvas de tercer estadio con 6-Se discute si l
8 espinas halladas en E. volitans corresponden a H.
pelagicum.
De otro lado, Ñacari & Sánchez (2014) reportaron
en P. snyderi la presencia de larvas de
Hysterothylacium sp. En la figura de ese artículo se
observó que no presentan espinas en la cola y
tampoco describieron su morfometría.
La presencia de espinas en el ápice de la cola no es
una característica que define la especie, por cuanto
puede estar presente en la fase L , mas no en L y/o
3 4
adulto (Pereira et al., 2004). Además, según Peter
& Sey (1997), en un mismo hospedero se puede
encontrar morfotipos de larvas de más de una
especie, lo que amerita hacer el estudio mediante
técnicas moleculares para la identificación de
especie.
Se identifica y se describe la morfometría de larvas
de tercer estadio de Hysterothylacium sp. e índices
parasitarios en E. volitans por primera vez en el
Perú. Este resultado contribuye al ciclo biológico
de Hysterothylacium sp. en nuestro país, se infiere
que E. volitans es hospedero paraténico de
Hysterothylacium sp.
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Received April 24,2019.
Accepted August 15, 2019.
Neotropical Helminthology, 2019, 13(2), jul-dic Hysterothylacium in Exocoetus volitans