ISSN Versión impresa 2218-6425 ISSN Versión Electrónica 1995-1043
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
HELMINTHIC FAUNA OF HOPLIAS MALABARICUS IN THE WETLANDS OF THE FLOOD PLAIN
OF THE MIDDLE PARANÁ RIVER, ARGENTINA
HELMINTOFAUNA DE HOPLIAS MALABARICUS EN HUMEDALES DE LA PLANICIE DE
INUNDACIÓN DEL RÍO PARANÁ MEDIO, ARGENTINA
1 Facultad de Humanidades y Ciencias, Universidad Nacional del Litoral, Ciudad Universitaria s/nº, Paraje El Pozo, S3000Z,
Santa Fe, Argentina. Tel. 54-342-4575105, int.128
* Corresponding author: schemes@fhuc.unl.edu.ar
1,2 1, 1
Romina G. Brusa ; Silvina B. Chemes * & Liliana M. Rossi
ABSTRACT
Keywords: Argentina – Erythrinidae – Ichthyoparasites – Middle Paraná river
Quantitative aspects of parasite fauna from Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) (Pisces, Erythrinidae)
were evaluated in the Parque Provincial Cayastá (middle Paraná River), Argentina. We identified
macroparasites of Eucestoda (order Proteocephalidea), Digenea, Nematoda [Procamallanus
(Spirocamallanus) hilarii Vaz & Pereira, 1934, P. (S.) paraguayensis Petter, 1990, Cucullanus
(Cucullanus) sp. Müller, 1777 and larvae of Contracaecum sp. type 2 Moravec, Kohn & Fernandes,
1993], and Acanthocephala (Quadrigyrus machadoi Fabio, 1983, Quadrigyrus sp. Van Cleave 1920, and
Acanthosentis sp. Verma & Datta, 1929). Parasite prevalence was high, while median intensity and mean
abundance of parasites were low and related to infested organ and host sex. The results obtained here
increase the knowledge about regional parasite biodiversity and allow the development of new researches
focusing on the study of host-parasite relationships in this protected area of Middle Paraná River.
Neotropical Helminthology
193
Neotropical Helminthology, 2019, 13(2), jul-dic:193-202.
RESUMEN
Palabras clave: Argentina – Erythrinidae – Ictioparásitos – Middle Paraná river
Se evaluaron aspectos cuantitativos de la parasitofauna de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) (Pisces,
Erythrinidae) del Parque Provincial Cayastá (Sistema Paraná Medio), Argentina. Se identificaron
macroparásitos de Eucestoda (orden Proteocephalidea), Digenea, Nematoda [Procamallanus
(Spirocamallanus) hilarii Vaz & Pereira, 1934, P. (S.) paraguayensis Petter, 1990, Cucullanus
(cucullanus) sp. Müller, 1777 y larvas Contracaecum sp. tipo 2 Moravec, Kohn & Fernandes, 1993] y
Acanthocephala [Quadrigyrus machadoi Fabio, 1983, Quadrigyrus sp. Van Cleave 1920 y Acanthosentis
sp. Verma y Datta, 1929]. La prevalencia de infestación parasitaria resultó elevada, aunque fueron bajas la
intensidad media y la abundancia media de infestación por taxón parasitario, por órgano infestado y por
sexo del hospedador. Estos resultados contribuyen al conocimiento de la diversidad regional de
ictioparásitos y de las interacciones hospedador-parásito en un humedal protegido del valle aluvial del río
Paraná.
ÓrganooficialdelaAsociaciónPeruanadeHelmintologíaeInvertebradosAfines(APHIA)
Lima-Perú
VersiónImpresa:ISSN2218-6425VersiónElectrónica:ISSN1995-1043
Volume13,Number2(jul-dec2019)
Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) es un pez de la
Familia Erythrinidae, que habita los ambientes
leníticos de la llanura aluvial del río Paraná donde
utiliza principalmente los litorales vegetados con
poca profundidad. Es una especie resistente que
puede sobrevivir en ambientes poco oxigenados y
realizar largos periodos de ayuno. Su distribución
es amplia, hallándose a lo largo de una gran parte de
la cuenca hidrográfica de América del Sur (Godoy,
1975; Barbieri, 1989; Tordecilla et al., 2005; Melo
et al., 2014; Rosa et al., 2014; Colautti et al., 2015;
Pereira et al., 2017).
Los ejemplares adultos tienen hábitos ictiófagos
por lo que ocupan los niveles superiores de las
tramas tróficas de los sistemas acuáticos (Oliveros
& Rossi, 1991; Loureiro & Hahn, 1996; Pompeu &
Godinho, 2001; Carvalho et al., 2002; Cassemiro et
al., 2005), por lo que actúan como hospedador
definitivo, intermediario y paraténico de diversos
helmintos, particularmente de larvas de nemátodes
(Barros et al., 2007; Pereira, 2010). Como ocurre
con otros piscívoros de mediano y gran porte, esta
especie tiene un importante valor económico y
deportivo (Scarabotti et al., 2017).
La información disponible sobre la parasitofauna
de peces neotropicales aún es limitada (Reis et al.,
2017). Al presente se han realizado algunos
estudios sobre aspectos cualitativos y cuantitativos
de endoparásitos de Hoplias malabaricus (Fabio,
1983; De Chambrier et al., 1996; Martins et al.,
2005; Rosim et al., 2005; Olivero-Verbel et al.,
2006, 2008; Pardo et al., 2008; Takemoto et al.,
2009; Benigno et al., 2012; Rodrigues et al., 2017).
Recientemente Da Rocha (2011) ha recopilado la
presencia de helmintos en H. malabaricus de
di s t i nt o s ec o s is t e ma s s ud a m er i c a no s ,
re gis tr ánd os e un tot al d e 18 e sp eci es
pertenecientes a 15 géneros, 14 familias, 10
órdenes y 8 clases de parásitos; revelando así la
participación de esta especie íctica en los ciclos
biológicos de numerosos helmintos.
En la llanura de inundación del Paraná Medio y en
particular en el Parque Provincial Cayastá, se han
realizado estudios de parásitos asociados a
distintas especies de peces (Chemes & Takemoto,
2011, 2014; Chemes & Brusa, 2013; Chemes &
Gervasoni, 2013).
Dada la importancia del conocimiento de las
infestaciones parasitarias en esta especie íctica en
la que muchos de los parásitos encontrados son
patogénicos y pueden ser transmitidos a otros
hospedadores y al hombre (Reis et al., 2017); en
este trabajo se efectúa un análisis de la
hemiltofauna asociada a una población de la misma
en humedales asociados al Paraná Medio.
El Parque Provincial Cayastá (31º13´39´´S,
60º10´14´´O) es un sitio protegido del tramo medio
del valle aluvial del río Paraná, Santa Fe, Argentina
(Figura 1), con una superficie aproximada de 300
has, limitadas por el arroyo Paso del Tigre y el río
San Javier, de las cuales el 70% aproximadamente
se inunda en crecientes normales (Rozzati &
Mosso, 1997; Chebez, 2006).
El material analizado consistió en 64 ejemplares
adultos de H. malabaricus, capturados en tres
muestreos de un mismo ciclo hidrológico, en julio
y diciembre de 2006 y en julio de 2007. Como arte
de pesca se usaron redes de espera, con mallas entre
60 y 80 mm de abertura, que se colocaron en áreas
litorales de un ambiente lenítico del Parque y se
revisaron cada cuatro horas. Los peces se sedaron
por inmersión en solución de benzocaína hasta
confirmar eutanasia mediante el cese del
movimiento opercular (AVMA, 2013); luego se
determinó el sexo, la longitud estándar en cm (LE)
y el peso en g (W). En campo se extrajeron los
tractos digestivos y se fijaron con formaldehido
10%, para su posterior estudio en laboratorio. Los
vermes hallados en los intestinos se conservaron en
alcohol etílico 70% y su tinción y fijación se realizó
con técnicas usuales en helmintología (Eiras et al.,
2006). En su determinación taxonómica se
utilizaron diversas claves (Khalil et al., 1994;
Moravec, 1998; Gibson et al., 2002; Thatcher,
2006) y publicaciones originales. Los vermes
identificados fueron incorporados a las
Colecciones de Parásitos del Museo Argentino de
Ciencias Naturales Bernardino Rivadavia
(MACN), Buenos Aires y de Invertebrados del
Museo Provincial de Ciencias Naturales Florentino
Ameghino (MFA), Santa Fe, Argentina.
INTRODUCCIÓN
Neotropical Helminthology, 2019, 13(2), jul-dic
MATERIAL Y MÉTODOS
Brusa et al.
194
Se estimó la Prevalencia de infestación parasitaria
(P), la Intensidad media de infestación (IM) y la
Abundancia media de infestación (AM), totales y
por taxón según Bush et al. (1997) y Rózsa et al.
(2000). Para determinar la existencia de
correlación entre la talla de los peces y la
prevalencia parasitaria se estimó la correlación
linear de Pearson (r), previa transformación de los
datos (ln LE). Además, se utilizaron: el test de
Mann-Whitney para determinar diferencias
significativas entre el factor de condición de peces
parasitados y no parasitados y entre machos y
hembras; el test de Fisher, para indagar diferencias
entre sitios de infestación y sexo del hospedador; y
el índice de correlación de Spearman (r ), para
s
determinar la existencia de relación entre las
abundancias de los parásitos que comparten el
mismo tracto digestivo como sitio de infestación.
Todos los análisis estadísticos se realizaron con un
nivel de significancia de 0.05 y se efectuaron
mediante el uso de EPIDAT 3.1 (OMS-OPS, 2006),
EXCEL (Microsoft®, 2007) y PAST 3.19
(Hammer et al., 2001). Para el análisis del estado de
condición de los peces se realizó estimando el
Factor de condición Kn (Le Cren, 1951).
Aspectos éticos
Los autores señalan que se cumplieron todos los
aspectos nacionales e internacionales.
Los 64 ejemplares analizados fueron adultos con
una longitud estándar promedio de 28,11 cm
(±4,74) y un peso promedio de 599,23 g (±323,39),
siendo 29 hembras y 35 machos (Tabla 1). El estado
de condición (Kn) de los mismos no mostró
diferencias significativas por sexo (z=-0,62;
p=0,53), ni por la presencia de parásitos (z=-0,18;
p=0,86).
Un total de 10 taxa parasitarios se determinaron a
partir de 126 helmintos intestinales, de los cuales
88,10% fueron acantocéfalos, 5,56% nemátodes,
3,97% céstodes y 2,38% de digeneas (Tabla 2).
Todos los taxa presentes se hallaron en intestino, a
excepción de Digenea sp.1 Carus, 1863, que se
encontró en estómago, no encontrándose
diferencias significativas entre las infestaciones en
ambas partes del tracto digestivo (Fisher p=0,38).
La especie con mayor intensidad y abundancia fue
Quadrigyrus machadoi Fabio, 1983 (Tabla 2).
Se determinó una asociación y correlación
significativas entre Acanthocephala gen. sp.
Kohlreuther, 1771 y Proteocephalus sp. Weinland,
1858 (Fisher p=0,02; r =-0,29, p=0,01), así como
s
RESULTADOS
Neotropical Helminthology, 2019, 13(2), jul-dic
195
Helminthic Fauna de Hoplias malabaricus in Argentina
Figura 1. Parque Provincial Cayastá, río Paraná medio, Argentina.
entre Quadrigyrus machadoi y Quadrigyrus sp.
Van Cleave, 1920 (Fisher p=0,00; r = 0,62,
s
p=0,00), aunque insuficientes para predecir la co-
ocurrencia inequívoca entre los taxa asociados.
La prevalencia parasitaria (P) arrojó un valor de
82,81%, encontrándose una correlación positiva
entre ésta y la longitud estándar de los
hospedadores (r= 0,27; p=0,03). Por el contrario,
no se hallaron diferencias significativas entre la
prevalencia parasitaria de los hospedadores según
el sexo (Fisher p=0,57).
La abundancia media de infestación (AM) fue de
1,95 y la intensidad media parasitaria (IM) fue de
2,35 (±0,85) para la población parasitada.
Tabla 1. Parámetros estimados sobre la población de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) (n=64) del
Parque Provincial Cayastá (Paraná medio, Argentina).
Ejemplares n LE W a b r Kn
Parasitados 53 27,73
(4,13)
573,18
(289,17)
0,055
2,764
0,941
1,004
(0,095)
No parasitados 11 29,90
(6,97)
724,72
(450,69)
0,030
2,930
0,991
1,003
(0,071)
Machos 35 27,93
(4,47)
591,43
(316,42)
0,049
2,797
0,950
1,005
(0,093)
Machos
parasitados
31
27,29
(3,97)
555,48
(284,78)
0,043
2,841
0,944
1,004
(0,091)
Machos no
parasitados
4
32,87
(5,72)
870
(454,83)
0,013
3,169
0,994
1,001
(0,043)
Hembras
29
27,67
(5,18)
571,97
(328,11)
0,039
2,903
0,970
0,996
(0,098)
Hembras
parasitadas
22
28,36
(4,36)
528,13
(300,13)
0,071
2,686
0,940
1,004
(0,100)
Hembras no
parasitadas
7 28,21
(7,44)
641,71
(461,51)
0,029 2,948 0,993 1,001
(0,068)
N-número de especímenes analizados; LE-longitud estandar promedio (cm); W-peso promedio (g); a-intercepción; b-
coeficiente de regresión; r-coeficiente de correlación; Kn-factor de condición relativa; entre paréntesis-desvío estandar
Neotropical Helminthology, 2019, 13(2), jul-dic Brusa et al.
196
Tabla 2. Sitio de infestación, estado de desarrollo, intensidad media, abundancia, prevalencia y
ejemplares depositados en colecciones, de los endohelmintos de H. malabaricus (Bloch, 1794) del Parque
Provincial Cayastá, (Paraná medio, Argentina).
Especie parásita SI ED IM AM AA P CP
Digenea
Sp. 1 Carus, 1863 E A 1,5 0,04 1-2 3,12
Eucestoda
Proteocephalus sp.
Weinland, 1858
I A 1 0,07 1 7,81
Nematoda
Procamallanus (S.) hilarii
Vaz & Pereira, 1934
I A 1 0.01 1 1.56 MFA-
ZI 226
Procamallanus (S.)
paraguayensis Petter, 1990
I A 1 0,01 1 1,56 MFA-ZI
225
Cucullanus (Cucullanus)
sp. Müller, 1777
I A 1 0,01 1 1,56 MFA-
ZI 227
Contracaecum sp. Larva
tipo 2 de Moravec, Kohn &
Fernandes, 1993
I L 1.33 0.06 1-2 4.68 MFA-
ZI 228
Acanthocephala
Quadrigyrus machadoi
Fabio, 1983
I L-A 3.46 0.7 1-11 20.31 MACN
-Pa
548;
MFA-
ZI 05
Quadrigyrus sp. Van
Cleave, 1920
I L-A 2.8 0.21 1-5 7.81
Acanthosentis sp. Verma y
Datta, 1929
I A 1.66 0.15 1-3 9.37
Sp. 1 Kohlreuther, 1771 I L-A 1.32 0.64 1-3 21.87
SI-sitio de infestación (I-intestino; E-estómago); ED–estado de desarrollo (L-larva; A-adulto); IM–intensidad media de parásitos;
AM–abundancia media de parásitos; AA-amplitud de variación de las abundancias; P-prevalencia de infestación (%); CP-n° en Colección de
Parásitos
Neotropical Helminthology, 2019, 13(2), jul-dic
197
Helminthic Fauna de Hoplias malabaricus in Argentina
El parasitismo es una asociación ecológica, que
relaciona dos organismos en la que el parásito es
dependiente metabólicamente de su hospedador
(Mehlhorn & Piekarski, 1998; Pardo et al., 2009).
Esta forma de vida representa más de la mitad de
toda la diversidad animal, lo que se debe en gran
parte a la especificidad de cada parásito frente a
cada hospedador (Tompkins & Clayton, 1999;
Pardo et al., 2009).
La evaluación de los parásitos en H. malabaricus
tiene relevancia para la salud pública, dado que
estos peces constituyen un importante recurso
pesquero y pueden albergar parásitos zoonóticos
que pueden causar lesiones en tejidos humanos
(Reis et al., 2017).
Entre los macroparásitos hallados en la población
estudiada se identificaron Procamallanus
(Spirocamallanus) paraguayensis Petter, 1990,
Cucullanus (Cucullanus) sp. Müller, 1777 y
Acanthosentis sp. Verma y Datta, 1929, los que si
bien habían sido hallados en otros peces de
ambientes dulceacuícolas neotropicales (Cable &
Quick, 1954; Peter, 1990), éste constituye su
primer registro en esta especie íctica. Por otra parte,
la detección de Procamallanus (Spirocamallanus)
hilarii Vaz & Pereira, 1934, constituye la primera
cita para H. malabaricus en la llanura de
inundación del río Paraná medio, ampliándose su
distribución en Argentina. Este nemátode fue
descripto en Brasil por Vaz & Pereira (1934) y su
registro en Argentina fue realizado por Ramallo
(1997), quien indicó su presencia en el embalse Río
Hondo en las provincias de Tucumán y Santiago
del Estero (ubicadas en el noroeste de Argentina).
La especie parásita mayormente representada fue
Quadrigyrus machadoi, acantocéfalo registrado en
Brasil por Fabio (1983), Rosim et al. (2005),
Lacerda et al. (2008) y Takemoto et al. (2009) y re
descripto por Chemes & Brusa (2013) en H.
malabaricus.
El hallazgo del género Contracaecum sp. Larva
tipo II Moravec, Kohn & Fernandes, 1993
(Anisakidae), reviste particular interés, dada su
importancia zoonótica (Ferre, 2001). Como ha sido
mencionado por otros autores, los peces actúan
como hospedadores intermediarios o paraténicos
de este taxa, habiéndose encontrado su forma
adulta principalmente en aves piscívoras (Martins
et al., 2005 en Pereira, 2010). El rol de H.
malabaricus en el ciclo de vida de este nemátode de
elevada presencia en la población estudiada
también ha sido destacado por Benigno et al.
(2012).
Si bien la prevalencia de endoparásitos registrada
fue elevada, lo que muestra una elevada capacidad
de colonización sobre la población de H.
malabaricus, los vermes no afectaron el estado de
condición de los peces. Aunque los efectos
negativos de los endoparásitos sobre la condición
de los hospedadores son ampliamente conocidos
(Bauer, 1970; Tavares-Dias et al., 2000; Guidelli et
al., 2011), algunos estudios han hallado
información similar a la registrada en este trabajo,
tanto en ésta (Pardo et al., 2008; Pereira, 2010)
como en otras especies ícticas (Isaac et al., 2004;
Machado et al., 2005). Al respecto es interesante
considerar lo señalado por Eiras (2004);
Marcogliese (2003, 2004, 2005) y Da Rocha
(2011), quienes mencionan que en la relación
parásito-hospedador, se presenta un equilibrio o
saldo en la relación hospedador-parásito y en este
caso, el hospedador no es afectado con severidad
por los parásitos. Reis et al. (2017), también
refieren a que existe un balance entre las
características del estado de salud y de enfermedad
en un pez infestado por parásitos, que depende de la
interacción parásito-hospedador-ambiente. Por
otra parte, entre los helmintos ictioparásitos, los
acantocéfalos constituyen probablemente el grupo
que menos perjuicio ocasiona en sus hospedadores
(Pavanelli et al., 2008), siendo este grupo el que
presentó mayor intensidad y abundancia en la
población estudiada.
Considerando los valores de asociación y
correlación obtenidos, existe la posibilidad de
encontrar ejemplares de los grupos Eucestoda
(Southwell, 1930) y Acanthocephala (Kohlreuther,
1771) compartiendo el mismo intestino
hospedador, siendo los acantocéfalos los parásitos
dominantes.
Por otra parte, el nivel trófico que esta especie
ocupa en los humedales puede ser relacionado con
la elevada carga parasitaria que presenta, dado que
como ha sido reconocido por diversos autores, los
carnívoros de niveles tróficos superiores son los
DISCUSIÓN
Neotropical Helminthology, 2019, 13(2), jul-dic Brusa et al.
198
que tienen más chances de adquirir infestación
parasitaria (Machado et al., 1994 en Pereira, 2010).
En la población estudiada se observó una dieta
caracterizada por la ingesta de pequeños peces
frecuentes en las lagunas del valle aluvial del río
Paraná como Hyphessobrycon eques Steindachner,
1882, Characidium cf. zebra Reinhardt, 1866 y
juveniles de Pimelodus sp. Lacépede, 1803 y por el
consumo de crustáceos (Macrobrachium sp.) e
insectos; dieta similar a la comprobada en otros
ambientes leníticos (Oliveros & Rossi, 1991;
Marçal-Simabuku & Peret, 2002; Fogaça et al.,
2003; Silva et al., 2010).
Los estudios ecológicos en poblaciones naturales
permiten analizar la influencia parasitaria,
facilitando la comprensión en las variaciones de la
distribución y prevalencia del parasitismo entre los
hospedadores (Hoffman, 1999; Pardo et al., 2009).
Los resultados obtenidos en este estudio,
demuestran la participación de H. malabaricus en
los ciclos biológicos de numerosos helmintos de
humedales asociados al valle aluvial de río Paraná
medio.
Las autoras agradecen a N. Núñez Otaño y L.
Ruffener por su colaboración. Financiamiento:
Proyecto de Investigación CAI+D UNL 2009-2011
N° 47-233.
AGRADECIMIENTOS
Santo Antonio do Leverger, MT. Arquivo
Brasileiro de Medicina Veterinária e
Zootecnia, vol. 59, pp. 533-535.
Bauer, ON. 1970. Relationships between host
fishes and their parasites. En: Dogiel, VA,
Petrushevski, Y & Polyanski, I (eds.),
Parasitology of fishes. Translated by
st
Kabata, Z., 1 ed., Leningrad University
Press, Edinburg. Translate of the original
title in Russian, 1958.
Benigno, RN, Clemente, SC, Matos, ER, Pinto,
RM, Gomes, DC & Knoff, M. 2012.
Nematodes in Hoplerythrinus unitaeniatus,
Hoplias malabaricus and Pygocentrus
nattereri (Pisces, Characiformes) in Marajó
Island, Brazil. Revista Brasileira de
Parasitologia Veterinária, vol. 21, pp. 165-
170.
Bush, AO, Lafferty, KD, Lotz, JM & Shostak, AW.
1997. Parasitology meets ecology on its
own terms: Margolis et al. Revisited.
Journal Parasitology, vol. 83, pp. 575-583.
Cable, RM & Quick, LA. 1954. Some
Acanthocephala from Puerto Rico with the
description of a new genus and three new
species. Transactions Society, vol. 75, pp.
393-400.
Carvalho, NL, Fernandes, VHC & Moreira, SSV.
2002. Alimentação de Hoplias malabaricus
(Bloch,1794) (Osteichthyes, Erythinidae)
no rio Vermehlo, Pantanal Sul Mato-
Grossense. Revista Brasileira de
Zoociéncias, vol. 4, pp. 227-236.
Cassemiro, FA, Hahn, N & Delariva, RL. 2005.
Estructura trófica da ictiofauna, ao longo
do gradiente longitudinal do reservatorio
de Salto Caxias (rio Iguaçu, Paraná,
Brasil), no terceiro ano após o
represamento. Acta Scientiarum.
Biological Sciences, vol. 27, pp. 63-71.
Chebez, JC. 2006. Guía de las Reservas de la
Argentina: Nordeste. Editorial Albatros,
Argentina.
Chemes, SB & Brusa, RG. 2013. Description of
Quadrigyrus machadoi (Fabio, 1983)
(Acanthocephala, Quadrigyridae) in native
fish of wetlands associated with the San
Javier river, Santa Fe, Argentina.
Neotropical Helminthology, vol. 7, pp. 185-
194.
Chemes, SB & Gervasoni, SH. 2013. Gill parasites
of Prochilodus lineatus (Valenciennes,
AVMA. 2013. Guidelines for the Euthanasia of
Animals: 2013 Ed. American Veterinary
Medical Association, USA.
Barbieri, G. 1989. Dinâmica da reprodução e
crescimento de Hoplias malabaricus (Bloch,
1794) (Osteichthyes, Erythrinidae) da
Represa do Monjolinho, São Carlos/SP.
Revista Brasileira de Zoologia, vol. 6, pp.
225-233.
Barros, LA, Moraes Filhos, J & Olivera, RL. 2007.
Larvas de nematoides de importância
zoonótica encontradas em traíras (Hoplias
malabaricus Bloch, 1794) no município de
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Neotropical Helminthology, 2019, 13(2), jul-dic
199
Helminthic Fauna de Hoplias malabaricus in Argentina
1 8 3 6 ) ( P i s c e s ; C u r i m a t i d a e ;
Prochilodontinae) in the Middle Paraná
System (Argentina). Revista Brasileira de
Parasitologia Veterinária, vol. 22, pp. 619-
622.
Chemes, SB & Takemoto, RM. 2011. Diversity of
parasites from Middle Paraná system
freshwater fishes, Argentina. International
Journal of Biodiversity and Conservation,
vol. 3, pp. 249-266.
Chemes, SB & Takemoto, RM. 2014. Nuevos
registros de ectoparásitos en peces
pimelódidos (Siluriformes) del Paraná
Medio (Argentina). Revista Argentina de
Parasitología, vol. 2, pp. 24-30.
Colautti, D, Baigún, C, Llompart, F, Maiztegui, T,
Souza, J, Solimano, P, Balboni, L &
Berasain, G. 2015. Fish assemblage of a
Pampean shallow lake, a story of instability.
Hydrobiologia, vol. 752, pp.175-186.
Da Rocha, CAM. 2011. Parasitic helminths of the
freshwater neotropical fish Hoplias
malabaricus (Characiformes, Erythrinidae)
from South America Basins. Reviews in
Fisheries Science, vol. 19, pp. 150-156.
De Chambrier, A, Scholz, T & Vaucher, C. 1996.
Tapeworms (Cestoda: Proteocephalidea) of
H o p l i a s m a l a b a r i c u s ( P i s c e s :
Characiformes, Erythrinidae) in Paraguay.
Description of Proteocephalus regoi sp. n.,
re de s c ri p ti o n o f No m i mo s co l ex
matogrossensis. Folia Parasitologica, vol.
43, pp. 133-140.
Eiras, J. 2004. General aspects of the parasites
marine fishes. En: Ranzani-Paiva, MJT,
Takemoto, RM & Lizama, MAP (eds).
Sanidade de Organismos Aquáticos.
Livraria Varela. São Paulo, Brasil.
Eiras, JC, Takemoto, RM & Pavanelli, GC. 2006.
Mé t od o s d e e s tu d io y t é cn i ca s
laboratoriales en parasitología de peces.
da.
2 Ed., Editorial Acribia, España.
Fabio, SP. 1983. Sobre alguns Acanthocephala
parasitos de Hoplias malabaricus. Arquivos
de la Universidad Federal Rural de Rio de
Janeiro, Itaguaí, vol. 6, pp. 173-180.
Ferre, I. 2001. Anisakiosis y otras zoonosis
parasitarias transmitidas por consumo de
pescado. Revista AquaTIC, vol. 14, pp. 1-
20.
Fogaça, ONF, Aranha, RMJ & Esper, PLM. 2003.
Ictiofauna do rio do Quebra (Antonina, PR,
Brasil): Ocupação espacial e Hábito
alimentar. Interciencia, vol. 28, pp. 186-
173.
Gibson, DI, Jones, A & Bray, RA. 2002. Keys to the
Trematoda. The Natural History Museum,
London, UK.
Godoy, MP. 1975. Peixes do Brasil. Suborden
Characoidei. Bacia do rio Mogi Guassu.
Piracicaba, Brasil. Editora Franciscana,
vol. 4, pp. 400-444.
Guidelli, G, Gomez Tavechioa, WL, Takemoto,
RM & Pavanelli, GZ. 2011. Relative
condition factor and parasitism in
anostomid fishes from the floodplain of the
Upper Paraná River, Brazil. Veterinary
Parasitology, vol. 177, pp. 145–151.
Hammer, Ø, Harper, DAT & Ryan, PD. 2001.
PAST: Palaentological Statistic Software
Package for education and data analysis.
Palaentologia Electronica, vol. 4, 1-9.
Hoffman, G. 1999. Parasites of North American
nd
freshwater fishes. 2 ed. USA: Cornell
University Press.
Isaac, A, Guidelli, GM, Franc¸ JG & Pavanelli, GC.
2004. Composição e estrutura das
infracomunidades endoparasitárias de
Gymnotus spp. (Pisces: Gymnotidae) do rio
Baía, Mato Grosso do Sul, Brasil. Acta
Scientiarum, vol. 26, pp. 453–462.
Khalil, LF, Jones, A & Bray, RA. 1994. Keys to the
Cestode parasites of vertebrates. CAB
International.
Lacerda, AC, Takemoto, RM & Pavanelli, GC.
2008. Lists of species: Digenea, Nematoda,
Cestoda, and Acanthocephala, parasites in
Potamotrygonidae (Chondrichthyes) from
the upper Paraná River floodplain, states of
Paraná and Mato Grosso do Sul, Brazil.
Check List, vol. 4, pp. 115-122.
Le Cren, ED. 1951. The length-weight relationship
and seasonal cycle in gonad weight and
condition in the perch (Perca fluviatilis).
Journal of Animal Ecology, vol. 20, pp. 201-
219.
Loureiro, VE & Hahn, NS. 1996. Dieta e
Actividade Alimentar da Traíra, Hoplias
malabaricus (Bloch, 1794) (Osteichthyes,
Erythrinidae), nos primeros anos de
formação do reservatório de segredo – PR.
Acta Limnologica Brasiliensia, vol. 8, pp.
195-205.
Machado, MH, Pavanelli, GC & Takemoto, RM.
Neotropical Helminthology, 2019, 13(2), jul-dic Brusa et al.
200
1994. Influencia of hot´s sex and size on
endoparasitic infrapopulations of
Pseudoplatystoma corruscans and
Schizodon borelli (Osteichthyes) of the
Paraná River, Brazil. Revista Brasileira de
Parasitologia Veterinaria, vol. 3, pp. 143-
148.
Machado, PM, Takemoto, RM & Pavanelli, GC.
2005. Diplostomum (Austrodiplostomum)
compactum (Lutz, 1928) (Platyhelminthes,
Digenea) metacercariae in fish from the
floodplain of the Upper Paraná River,
Brazil. Parasitology Research, vol. 97, pp.
436–444.
Marçal-Simabuku, MA & Peret, CA. 2002.
Alimentação de peixes (Octeichthyes,
Characiformes) em duas Lagoas de uma
Planície de inundación brasilera da Bacia
do rio Paraná. Interciencia, vol. 27, pp.
299-306.
Marcogliese, DJ. 2003. Food webs and
biodiversity: are parasites the missing link?
Journal Parasitology, vol. 89, pp. 106-113.
Marcogliese, DJ. 2004. Parasites: small players
with crucial roles in the ecological theatre.
EcoHealth, vol. 1, pp. 151-164.
Marcogliese, DJ. 2005. Parasites of the
superorganism: are they indicators of
ecosystem health? International Journal for
Parasitology, vol. 35, pp. 705-716.
Martins, ML, Onaka, J & Fenerick, Jr. 2005. Larval
Contracaecum sp. (Nematoda: Anisakidae)
in Hoplias malabaricus and Hoplerythrinus
unitaeniatus (Osteichthyes: Erythrinidae)
of economic importance in occidental
marshlands of Maranhão, Brazil.
Veterinary Parasitology, vol. 127, pp. 51-59.
Mehlhorn, H & Piekarski, G. 1998. Grundriss der
parasitenkunde. Ed. Gustav Fisher.
Melo, FA, Melo, RN & Resende, LG. 2014.
Ichthyofauna of coastal lakes and the
Igaraçu River in Ilha Grande, Delta do
Parnaíba, Parnaíba, Piauí State,
northeastern Brazil. Check List, vol. 10, pp.
1270–1276.
Moravec, F. 1998. Nematodes of freshwater fishes
of the neotropical region. Institute of
Parasitology, Academy of Sciences of the
Czech Republic.
Olivero Verbel, J, Baldiris-Avila, R, Güette
Fernández, J, Benavides Álvarez, A, Duque
Escobar, S, Mercado Camargo, J & Arroyo
Salgado, B. 2008. Presencia de Nematodes
Contracaecum sp. en Moncholo (Hoplias
malabaricus) procedentes de cuerpos de
agua del Litoral Atlántico. En: Olivero
Verbel, J & Baldiris Avila, R (eds.)
Parásitos en Peces Colombianos: Están
enfermando nuestros ecosistemas?
Universidad de Cartagena, Colombia.
Olivero-Verbel, J, Baldiris-Avila, R, Güette-
Fernández, J, Benavides-Alvarez, A,
Mercado-Camargo, J & Arroyo-Salgado, B.
2006. Contracaecum sp. infection in
Hoplias malabaricus (moncholo) from
rivers and marshes of Colombia. Veterinary
Parasitology, vol. 140, pp. 90-97.
Oliveros, OB & Rossi, LM. 1991. Ecología trófica
de Hoplias malabaricus (Pisces,
Erythrinidae). Revista de la Asociación de
Ciencias Naturales del Litoral, vol. 22, pp.
55-68.
OMS-OPS. 2006. EPIDAT versión 3.1. Programa
para Análisis Epidemiológico de Datos
Tabulados. Xunta de Galicia.
Pardo, S, Nuñez, M, Barrios, R, Prieto, G &
Atencio, V. 2009. Índices parasitarios y
descripción morfológica de Contracaecum
sp. (Nematoda: Anisakidae) en Blanquillo
Sorubim cuspicaudus (Pimelodidae) del
Río Sinú. Revista MVZ-Córdoba, vol. 14,
pp. 1712-1722.
Pardo, S, Zumaque, M, Noble, H & Suárez, H.
2008. Contracaecum sp. (Anisakidae) en el
pez Hoplias malabaricus, capturado en la
ciénaga Grande de Lorica, Córdoba.
Revista MVZ-Córdoba, vol. 13, pp. 1304-
1314.
Pavanelli, GC, Eiras, JC & Takemoto, RM. 2008.
Doença de peixes: profilaxia, diagnóstico e
tratamento. 3° edição. EDUEM, Maringá,
Brasil.
Pereira, TL. 2010. Parasitismo em Hoplias
malabaricus (Characiformes, Erythrinidae)
destinadas ao consumo humano, oriundas
do Lago de Furnas, Minas Gerais.
Dissertação mestrado. Universidade
Federal de Lavras, Brasil.
Pereira, LS, Mise, FT, Tencatt, LF, Baumgartner,
MT & Agostinho, AA. 2017. Is coexistence
between non-native and native Erythrinidae
species mediated by niche differentiation or
environmental filtering? A case study in the
upper Paraná River floodplain. Neotropical
Neotropical Helminthology, 2019, 13(2), jul-dic
201
Helminthic Fauna de Hoplias malabaricus in Argentina
Ichthyology, vol. 15, pp. e160142.
Peter, AJ. 1990. Nématodes de Poissons du
Paraguay. IV. Description de deux
n o u v e l l e s e s p é c e s d u g e n r e
Spirocamallanus et compléments á la
description de Procamallanus annipetterae
Kohn & Fernandes, 1988. Revue Suisse
Zoologie, vol. 97, pp. 327-338.
Pompeu, SP & Godinho, AL. 2001. Mudança na
dieta da traíra Hoplias malabaricus (Bloch,
1794) (Erythrinidae, Characiformes) em
lagoas da bacia do rio Doce devido à
introdução de peixes piscívoros. Revista
Brasileira de Zoologia, vol. 18, pp. 1219-
1225.
Ramallo, G. 1997. Spirocamallanus hilarii
(Nematoda, Camallanidae) parásitos de
peces dulceacuícolas del Embalse de
Termas de Río Hondo, Santiago del Estero,
A rg e n t i n a . B o l e t í n C h i l e n o d e
Parasitología, vol. 50, pp. 21-23.
Reis, T, Santos, H, Barbosa, S, Peixoto, T, Maruo,
V, Paiva, F & Sato, M. 2017. Hoplias aff.
malabaricus Bloch, 1794 (Characiformes:
Erythrinidae) parasites. Arquivos do
Instituto Biológico, vol. 84, pp. 1-5.
Rodrigues, LC, Santos, AC, Ferreira, EM, Teófilo,
TS, Pereira, DM & Costa, FN. 2017.
Aspectos parasitológicos da traíra (Hoplias
malabaricus) proveniente da cidade de São
Bento, MA. Arquivo Brasileiro de Medicina
Veterinária e Zootecnia, vol. 69, pp. 264-
268.
Rosa, R, Carvalho, AR & Angelini, R. 2014.
Integrating fishermen knowledge and
scientific analysis to assess changes in fish
diversity and food web structure. Ocean &
Coastal Management, vol. 102, pp. 258-
268.
Rosim, DF, Ceccarelli, PS & Silva-Souza, AT.
2005. Parasitismo de Hoplias malabaricus
( B l o c h , 1 7 9 4 ) ( C h a r a c i f o r m e s ,
Erythrinidae) por Quadrigyrus machadoi
Fábio, 1983 (Eoacanthocephala,
Quadrigyridae) de uma Lagoa en Aguaí,
Estado de São Paulo, Brasil. Revista
Brasilera de Parasitologia Veterinaria, vol.
14, pp. 147-153.
Rózsa, L, Reiczigel, J & Majaros, G. 2000.
Quantifying parasites in samples of hosts.
Journal of Parasitology, vol. 86, pp. 228-
232.
Rozzatti, JC & Mosso, E (eds.). 1997. Sistema
Provincial de Áreas Naturales Protegidas.
Gobierno de la Provincia de Santa Fe,
Administración de Parques Nacionales.
Pub li cac io nes de la Aso ci aci ón
Cooperadora de la Estación Zoológica
Experimental, Santa Fe. Argentina.
Scarabotti, PA, Demonte, LD & Pouilly, M. 2017.
Climatic seasonality, hydrological
variability, and geomorphology shape fish
assemblage structure in a subtropical
floodplain. Freshwater Science, vol. 36, pp.
653-668.
Silva, MJ, Figueiredo, BRS, Ramos, RTC &
Medeiros, ESF. 2010. Food resources used
by three species of fish in the semi-arid
region of Brazil. Neotropical Ichthyology,
vol. 8, pp. 825-833.
Takemoto, RM, Pavanelli, GC, Lizama, MAP,
Lacerda, ACF, Yamada, FH, Moreira, LH,
Ceschini, TL & Bellay, S. 2009. Diversity of
parasites of fish from the Upper Paraná
River floodplain, Brasil. Brazilian Journal
of Biology, vol. 69, pp. 691-705.
Tavares-Dias, M, Martins, ML, Moraes, FR &
Kronka, SN. 2000. Condition factor,
hepatosomatic and splenosomatic relation
of freshwater fishes naturally parasitized.
Acta Scientiarum, vol. 22, pp. 533–537.
Thatcher, VE. 2006. Amazon Fish Parasites.
PENSOFT, Sofia-Moscow.
Tompkins, J & Clayton, D. 1999. Host resources
govern the specificity of swift let lice: Size
matters. Journal of Animal Ecology, vol. 68,
pp. 489-500.
Tordecilla, PG, Sanchez Banda, S & Oyala Nieto,
C. 2005. Crecimiento y mortalidad del
moncholo (Hoplias malabaricus) en la
ciénaga grande de Lorica. Revista MVZ-
Córdoba, vol. 10, pp. 623-632.
Vaz, Z & Pereira, C. 1934. Contribuição ao
conhecimiento dos nematoides de peixes
fluviais do Brasil. Arquivos do Instituto
Biologico, vol. 5, pp. 87-103.
Received July 31, 2019.
Accepted August 19, 2019.
Neotropical Helminthology, 2019, 13(2), jul-dic Brusa et al.
202