ISSN Versión impresa 2218-6425 ISSN Versión Electrónica 1995-1043
Neotropical Helminthology, 2019, 13(2), jul-dic:123-133.
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
INFECTION OF LYMNAEA BY FASCIOLA HEPATICA (LINNAEUS, 1758) IN THE PROVINCE
OF PATAZ, PERU AND IDENTIFICATION OF PLANTS ASSOCIATED WITH ITS BIOTOPES
INFECCIÓN DE LYMNAEA POR FASCIOLA HEPATICA (LINNAEUS, 1758) EN LA PROVINCIA
DE PATAZ, PERÚ E IDENTIFICACIÓN DE PLANTAS ASOCIADAS A SUS BIOTOPOS
1Departamento de Microbiología y Parasitología. Universidad Nacional de Trujillo. Av. Juan Pablo II s/n. Trujillo. Perú.
Telefax 474835
Correos: cjara@unitru.edu.pe / hescalante@unitru.edu.pe / ore_ruiz_19@hotmail.com /
casana_wm@hotmail.com / abenites@unitru.edu.pe
*Corresponding author: cjara@unitru.edu.pe
1,* 1 1
César Jara-Campos ; Hermes Escalante-Añorga ; Fiorella Siancas-Ruíz ;
1 1
Wilson Casana-Mantilla & Adderly Benites-Murrieta
ABSTRACT
Keywords: Fasciola hepatica – Lymanea viatrix – Pataz – Peru – plants
The freshwater pulmonate snails of the genus Lymnaea Lamarck, 1799 (Mollusca: Basommatophora) act
as intermediate hosts in the biological cycle of Fasciola hepatica (Linnaeus, 1758), etiological agent of
fascioliasis, an emerging zoonotic disease of great importance due to the negative impact on livestock
production and on the health of the human population; however, important epidemiological aspects have
only been partially investigated, among them, the distribution and magnitude of the infection of the
intermediate host snail and the registration of plant species associated with the biotopes of these
gastropods. In the present investigation it was proposed: (i) to determine the percentage of parasitism by
Fasciola hepatica Linnaeus, 1758 in Lymnaea Lanmarck, 1799 (intermediate host) in an Anexo of six
districts (Buldibuyo, Chillia, Huaylillas, Taurija, Tayabamba and Urpay) of the Province of Pataz, Region
La Libertad-Peru, in the winter and spring seasons of 2016, and (ii) identify the species of plants present in
the environments where Lymnaea and F. hepatica are observed. Both the snails and the plants were
identified using their morphological characteristics and the search for rediae and cercariae larval forms of
the parasite was done using the "squash" technique. Lymnaea viatrix d´Orbigni, 1835 showed higher
infection frequencies in the winter season in the Buldibuyo district (39.6%) and in the spring season in the
Huaylillas district (49.1%). It was also found that infection frequencies, in general, were higher in spring
than in winter. Nine species of plants were identified in the areas where the snail was infected with F.
hepatica. These are: Adiantum sp. (maidenhair), Lactuca sativa Linnaeus (lettuce), Lemna minor (L.)
Griff. (duckweed), Medicago sativa Linnaeus (alfalfa), Pennisetum clandestinum Hochst. ex Chiov.
(kikuyu grass), Polygonum punctatum (Elliott) Small (sweet catay), Nasturtium officinale W.T. Aiton
(watercres), Thelypteris sp. (fern) and Verbena litoralis Kunth (verbena).
Neotropical Helminthology
123
ÓrganooficialdelaAsociaciónPeruanadeHelmintologíaeInvertebradosAfines(APHIA)
Lima-Perú
VersiónImpresa:ISSN2218-6425VersiónElectrónica:ISSN1995-1043
Volume13,Number2(jul-dec2019)
INTRODUCCION
124
RESUMEN
Palabras clave: Fasciola hepatica – Lymanea viatrix – Pataz – Perú – vegetales de tallo corto
Los caracoles pulmonados de agua dulce del género Lymnaea Lamarck, 1799 (Mollusca:
Basommatophora) actúan como hospederos intermediarios en el ciclo biológico de Fasciola hepatica
(Linnaeus, 1758) agente etiológico de la fascioliasis, enfermedad zoonótica emergente de gran
importancia por el impacto negativo en la producción pecuaria y en la salud de la población humana; sin
embargo, algunos aspectos epidemiológicos importantes han sido parcialmente abordados, entre ellos, la
distribución y magnitud de la infección del caracol huésped intermediario y el registro de las especies de
vegetales asociadas a los hábitats de estos gasterópodos. En la presente investigación se propuso (i)
determinar el porcentaje de parasitismo por F. hepatica en Lymnaea Lanmarck, 1799 (hospedero
intermediario) en un Anexo de seis distritos (Buldibuyo, Chillia, Huaylillas, Taurija, Tayabamba y Urpay)
de la Provincia de Pataz, Región La Libertad-Perú, en las estaciones de invierno y primavera del 2016, y
(ii) identificar a las especies de vegetales de tallo corto presentes en los ambientes de captura de Lymnaea
positivo a la infección por F. hepatica. Tanto los caracoles como los vegetales fueron identificados en base
a sus características morfológicas y la búsqueda de redias y cercarias del parásito se hizo utilizando la
técnica de aplastamiento y posterior disección de los caracoles. Se identificó a Lymnaea viatrix d´Orbigni,
1835 como única especie presente, con mayores frecuencias de infección en la estación de invierno en el
distrito de Buldibuyo (39,6%) y en la estación de primavera en el distrito de Huaylillas (49,1%). También
se encontró que las frecuencias de infección, en general, fueron más altas en primavera que en invierno. Se
identificó a nueve especies de plantas en las zonas donde se detectaron al caracol infectado naturalmente
con F. hepatica. Estas son: Adiantum sp. (culantrillo), Lactuca sativa Linnaeus (lechuga), Lemna minor
(L.) Griff. 1851 (lenteja de agua), Medicago sativa Linnaeus (alfalfa), Pennisetum clandestinum Hochst.
ex Chiov. (pasto kikuyu), Polygonum punctatum (Elliott) Small (catay dulce), Nasturtium officinale W.T.
Aiton (berro), Thelypteris sp. (helecho) y Verbena litoralis Kunth (verbena).
corto infestados con metacercarias viables del
parásito; de éstas se liberan los juveniles en el
duodeno los cuales atraviesan la pared intestinal y
acceden al canalículo biliar (en cinco a seis
semanas), donde se establecen y adultecen
(maduros, ovipositan unos 20.000 huevos por día);
los huevos se evacúan al medio ambiente con las
heces en las áreas de pastoreo y en pequeños
cuerpos de agua; en este lugar, dentro del huevo, se
forman los miracidios los cuales se liberan y
movilizan en busca de un caracol limnaeido, su
huésped intermediario, el cual libera, finalmente, a
las cercarias móviles que buscan un sustrato,
usualmente un vegetal de su entorno porque no
nadan grandes distancias, al cual se adhieren y se
convierten en metacercarias (Mas-Coma et al.,
1999; Mas-Coma et al., 2005; Bargues et al., 2007;
Alba et al., 2016). Aunque los ovinos y bovinos
desempeñan un importante papel como
reservorios, los estudios de transmisión indican
que las metacercarias de diferentes orígenes
presentan infectividad similares (Caron et al.,
Los caracoles pulmonados de agua dulce del
género Lymnaea Lamarck, 1799 (Mollusca:
Basommatophora) actúan como hospederos
intermediarios en el ciclo biológico de Fasciola
hepatica (Linnaeus, 1758), agente etiológico de la
fascioliasis en diferentes partes del mundo (Mas-
Coma et al., 2001, 2009, 2018). En países de clima
templado, dentro de ellos el Perú, esta zoonosis
disminuye la producción pecuaria de ovinos y
vacunos, los principales huéspedes definitivos; en
humanos, principalmente niños, representa una
enfermedad emergente y desatendida distribuida
en 21 de los 24 departamentos (Esteban et al.,
2002; Blancas et al., 2004; Marcos et al., 2005;
Marcos et al., 2007; Espinoza et al., 2010; Rinaldi
et al., 2012).
La infección con F. hepatica ocurre cuando los
hospederos definitivos ingieren vegetales de tallo
Neotropical Helminthology, 2019, 13(2), jul-dic Jara-Campos et al.
125
2008; Rondelaud et al., 2011; Mas-Coma et al.,
2018).
Se sabe que el clima templado, humedad constante,
presencia de vegetales que proveen de sombra y
concentraciones de sal adecuadas son las
condiciones óptimas para el desarrollo y
sobrevivencia de caracoles limnaeidos; por lo
tanto, la distribución, tanto en el espacio
(latitudinal, longitudinal y altitudinal) como
horaria (estacional, anual) de la fascioliasis
depende de la presencia y la dinámica de la
población de tales gasterópodos (Valero et al.,
2000, 2012; Rondelaud et al., 2011; Bargues et al.,
2011). En América, los Lymnaeidae del grupo
Galba/Fossaria, tales como: Lymnaea viatrix
d´Orbigni, 1835, L. diaphana King, 1830, L.
cubensis Pfeiffer, 1839, L. cousini Jousseaume,
1887, L. rupestris Paraense, 1982 y L. columella
Say, 1817 son las especies registradas naturalmente
infectadas por formas larvarias de F. hepatica, de
las cuales, la última especie está presente en todos
los países de la zona neotropical (Alba et al., 2016;
Bargues et al., 2007, 2011; Bargues et al., 2012).
En el Perú, la infección por F. hepatica depende
de la presencia de caracoles del grupo
Galba/Fossaria, que presentan dos modelos de
trasmisión dependientes de la altitud: en Puno
(altiplano con altitud homogénea), por ejemplo,
que presenta aguas permanentes todo el año, la
trasmisión es también permanente; sin embargo, en
Cajamarca o el Valle Mantaro (altitud
heterogénea), la trasmisión es estacional: más
elevada cuando el clima es más cálido (Valero et
al., 2012; Bargues et al., 2012). En Cajamarca,
zona endémica del norte del Perú, se ha registrado a
los caracoles Galba truncatula Muller, 1774,
Lymnaea neotropica Artigas, Mera y Sierra,
Pointier & Mas-Coma, 2007 y L. schirazensis
Kuster, 1862 como hospedadores de F. hepatica;
sin embargo, en el departamento de La Libertad,
colindante a Cajamarca y con valles
ecológicamente semejantes y donde se ha
registrado elevados porcentajes de infección por F.
hepatica en ovinos y vacunos (los principales
reservorios) no se tiene información actualizada
qué especie(s) de caracoles se hallan presentes
(Grados & Ibáñez, 1971; Londoñe et al., 2009;
Bargues et al., 2012, Valero et al., 2012).
Así como la presencia de un caracol limnaeido
hospedero intermediario es un factor crucial en el
desarrollo del ciclo biológico de F. hepatica en una
determinada zona, la presencia de vegetales en los
biotopos de estos gasterópodos también lo es (Mas-
Coma et al., 2005). Se sabe que los limnaeidos
prefieren aguas estancadas o poco corrientes y que
las cercarias que emergen de los caracoles
presentan poca capacidad nadadora y no tienen
preferencia por una u otra planta, por lo tanto, las
plantas seleccionadas son de diferentes especies en
cada zona. Se han identificado a más de 50 especies
de plantas en países donde la fascioliasis es una
endemia, entre las cuales: Nasturtium officinale
W.T. Aiton, Hydrocotyle umbellata Linneo,
Pennisetum clandestinum Hochst, Castilleja
communis Kunt, Calceolaria mexicana Benth,
Cuphea racemosa Browne, Galinsoga ciliata
Blake, Eleocharis elegans (Kunth), y Juncus effusu
Linneo son consideradas las más frecuentes
(Valero et al., 2000; Rondelaud et al., 2011). Sin
embargo, el hallazgo de las metacercarias en las
especies de vegetales es una tarea difícil y en el
Perú se ha dado a conocer que emolientes de
consumo humano a base de alfalfa y otros vegetales
presentaron metacercarias de F. hepatica (Reynoso
et al., 2014), pero no se sabe cuáles especies
trasmiten a los animales, principales reservorios.
Teniendo en cuenta que: (i) la fascioliasis es una
enfermedad importante en animales de producción
y en el hombre por los efectos negativos en la salud
y producción, (ii) no se conoce a la especie(s) de
caracoles limnaeidos hospederos intermediarios de
F. hepatica en Pataz (La Libertad) donde se ha
registrado elevado parasitismo en ovinos y
vacunos (Jara-Campos et al., 2018), ni la magnitud
de infección y (iii) que tampoco se conoce a las
especies de plantas en los biotopos de los caracoles,
se llevó a cabo una investigación dirigida a
determinar a la especie(s) de Lymnaeidos y el
porcentaje de parasitismo por F. hepatica en las
estaciones de invierno y primavera (época no
lluviosa), en un anexo de los distritos de
Buldibuyo, Chillia, Huaylillas, Taurija,
Tayabamba y Urpay, Provincia de Pataz, Región La
Libertad-Perú, entre julio y diciembre del 2016 e
identificar a las especies de vegetales de tallo corto
presentes en los ambientes de captura de
Lymnaeidos positivos a la infección por F.
hepatica.
Neotropical Helminthology, 2019, 13(2), jul-dic Infection of Lymnaea by Fasciola hepatica
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encontraron ovinos y/o vacunos infectados
naturalmente por F. hepatica se recolectaron
aproximadamente 250 especímenes de
gasterópodos (muestra no probabilística) en los
campos de pastoreo, específicamente en charcos,
“ojos” de agua, acequias y abrevaderos. La
recolección se hizo manualmente con ayuda de
pinzas luego de remover raíces y piedras en los
lugares de captura; los ejemplares recolectados se
depositaron en cubetas de plástico, de 16 x 9 x 6 cm,
en los que se acondicionó un ambiente similar al
natural a fin de que se mantengan vivos (Hurtado et
al., 2004; Cruz et al., 2002; Caron et al., 2008). Los
depósitos de plástico, luego de que fueron
convenientemente rotulados, se colocaron en
“coolers” para su traslado al Laboratorio de
Helmintología Parasitaria de la Universidad
Nacional de Trujillo, Perú.
De los 250 caracoles recolectados en cada Anexo,
50 fueron utilizados para medir la concha, 50 para
observar el aparato reproductor y rádula, y los
demás para determinar su parasitismo por formas
larvarias de F. hepatica. La identificación de los
caracoles como pertenecientes a la Familia
Lymnaeidae se realizaron “in situ” en base a sus
características morfológicas: el tamaño pequeño,
la abertura grande y el “cono” poco desarrollado*.
Para la determinación de la especie los caracoles
fueron colocados en láminas portaobjetos para ser
observados en un estereoscopio Carl Zeiss con
aditivo micrométrico en uno de los oculares: se
midió la concha (longitud, ancho, tamaño de la
última espira y de la abertura) y se observó la forma
*
y número de circunvoluciones ; luego, se adicionó
dos gotas de solución salina fisiológica y se
hicieron disecciones con ayuda de estiletes a fin de
extraer el aparato genital masculino y la rádula, los
cuales se examinaron siguiendo protocolos
estandarizados (Tantaleán & Huisa, 1976; Vivar et
al., 1994; Vásquez-Perera & Sánchez-Noda,
2015).
Recolección, transporte e identificación de
plantas de tallo corto
Se recolectaron los ejemplares de vegetales de tallo
corto íntegros de cada lugar donde se obtuvieron
los ejemplares de Lymnaea positivos a la infección
por formas larvarias de F. hepatica. El ámbito de
recolección correspondió a la zona de vegetales
dependientes de charcos, “ojos” de agua, acequias
y abrevaderos (aproximadamente 1 m alrededor).
MATERIAL Y MÉTODOS
Área de estudio
La investigación, descriptivo-transversal, se
realizó en la Provincia de Pataz (Región La
Libertad, Perú) ubicada en la Cordillera de los
Andes. Limita por el norte con la provincia de
Bolívar, por el este con el departamento de San
Martín, por el sur con la provincia de Marañón
(Huánuco) y por el oeste, con las provincias de
Pallasca, Sihuas (Ancash), Santiago de Chuco y
Sánchez Carrión (La Libertad). Presenta relieve
2
accidentado y una superficie de 4 226,53 km . El
clima es variado, las altitudes están comprendidas
entre los 700 y 4600 msnm (Tabla 1) y la
temperatura entre 2°C y 20°C (promedio anual de
11°C). En la primera etapa de estudio (julio a
setiembre) no se presentan lluvias y en la segunda
(octubre a diciembre) aparecen las lluvias que van
aumentando (GR La Libertad, 2019).
Pataz se divide en 13 distritos y cada distrito en
Anexos (a veces numerosos) que son pequeños
poblados con casas dispersas (sin formar
conglomerados), con actividad económica
básicamente agrícola y adicionalmente pecuaria; el
ganado ovino y vacuno son las especies
predominantes (GR La Libertad, 2019) y son
criados tradicionalmente (es dejado en campos de
pastoreo en el día y en el corral cerca de las casas
por la noche). Para la investigación se tomó en
cuenta a un Anexo por distrito (Tabla 1) que
cumplieron las siguientes criterios de inclusión:
clima templado y vegetación herbácea perenne,
presencia de ganado ovino y/o vacuno positivos a
la infección por F. hepatica determinado por la
presencia de huevos en heces en una investigación
anterior (Jara-Campos et al., 2018) y presencia de
acequias, puquios o charcos con humedad
eventualmente del 100%.
Las zonas de recolección de gasterópodos fueron
puquios, charcos, pequeños reservorios de agua
donde no transcurría el agua rápidamente y
acequias. La muestra no es representativa, su
elección estuvo relacionada con los biotopos de
campos de pastoreo donde se registró positividad a
la infección por F. hepatica en vacunos y ovinos.
Recolección, transporte y determinación
taxonómica de Lymnaea
En cada Anexo de los siete distritos donde se
Neotropical Helminthology, 2019, 13(2), jul-dic Jara-Campos et al.
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La técnica de recolección fue la propuesta por
Mostacero et al. (2000) denominada “clásica”, que
consiste en: la extracción manual y arreglo
adecuado en prensas botánicas para su adecuado
transporte y conservación. Las prensas fueron
trasladadas al laboratorio para su codificación y
posteriormente, fueron determinadas mediante
claves taxonómicas propuestas por Mostacero &
Mejía (1993) y verificadas en el Herbario
Truxillense de la Universidad Nacional de Trujillo,
Perú.
Parasitismo de los caracoles por larvas de
Fasciola hepatica
Cada caracol elegido para la búsqueda de formas
lavarias fue analizado mediante la técnica de
aplastamiento: se presionó suavemente con el
pulgar entre el porta objeto y el cubre objeto con el
fin de que haya una disociación y extensión del
órgano o tejido; luego, la laminilla fue retirada, se
agregó una o dos gotas de solución salina
fisiológica y, con ayuda de un estereoscopio, se
hicieron disecciones completas de las estructuras
internas del caracol con ayuda de estiletes.
Finalmente, se colocó un laminilla y se observó al
microscopio para detectar formas evolutivas de F.
hepatica. Se tomó como caso positivo si se
observaron una o más de las siguientes formas
evolutivas: redias, cercarias o metacercarias, las
cuales fueron identificadas con ayuda de la clave
propuesta por Malek (1980).
Análisis estadístico
Los resultados de evaluaciones de las especies de
caracoles fueron procesados mediante un
porcentaje de parasitismo positivo y negativo de
cada zona. La comparación estadística de las
variables categóricas se realizó con el test de Chi-
cuadrado, con un valor de nivel de significancia de
p<0,05, a fin de determinar la asociación de las
frecuencias de la infección entre los lugares de
procedencia de los caracoles.
Aspectos éticos:
El proyecto correspondiente ha sido aprobado por
La Comisión de Ética de la Facultad de Ciencias
Biológicas (acta de reunión N° 002-2015 acordó
que el Proyecto Canon N° 004-2013 reúne las
consideraciones éticas establecidas en el
Reglamento del Comité de Ética en Investigación
de la Universidad Nacional de Trujillo por RCU N°
268-2012/UNT).
RESULTADOS
Se encontró una sola especie: Lymnaea viatrix
d´Orbigni, 1835, cuyas características
morfológicas son: concha con la última vuelta muy
larga, tamaño (promedio en mm), ancho 1,1, largo
5,1 y abertura 0,7 mm; circunvoluciones, de forma
poco curvada y con 4,3 vueltas (Fig. 1). El
complejo penial es elongado, con la vaina delgada
y de dos a tres veces de menor grosor que el
prepucio. La fórmula radular es 28-1-28, con diente
central monocúspide, dientes laterales bicúspides y
los intermedios tricúspides.
Se encontró una frecuencia global de infección del
caracol L. viatrix por larvas de F. hepatica de
30,7%; la mayor frecuencia de infección se
presentó en el Anexo de Buldibuyo (39,6%) en
estación invierno y de Huaylillas (49,1%) en la
estación de primavera y la menor, en el Anexo de
Tayabamba (22,8%) en primavera y de Chillia
(26,9%) en invierno. También se observó que las
frecuencias en general fueron mayores en
primavera que en invierno (Tablas 2 y 3).
Se encontró vegetales de tallo corto en todos los
biotopos investigados y correspondieron a nueve
especies, pertenecientes a nueve familias
diferentes. Las cuatro más frecuentes, (número de
veces encontrada en biotopos diferentes) fueron:
Adiantum sp., Lemna minor (L.), P. clandestinum y
N. officinale (Tabla 4).
Uno de los temas poco abordados en las
investigaciones sobre fascioliasis en el Perú es el
relacionado a conocer la distribución de las
especies de caracoles huéspedes intermediarios de
F. hepatica, aspecto que tiene importancia porque
su presencia es considerada como un factor
importante en la distribución de este helminto y de
la enfermedad que causa y porque las especies de
caracoles hospederos intermediarios conforman un
grupo de difícil identificación específica. Por ello,
se ha implementado técnicas modernas para la
identificación, tales como ELISA o PCR (Bargues
et al., 2007; Bargues et al., 2012; Alva et al., 2016),
DISCUSIÓN
Neotropical Helminthology, 2019, 13(2), jul-dic Infection of Lymnaea by Fasciola hepatica
Tabla 1. Distritos y Anexos de la Provincia de Pataz (La Libertad, Perú) elegidos para una investigación sobre la
distribución de fascioliasis, su altitud, latitud y longitud georeferencial.
Distritos (Anexo)
Ubicación Geográca
Altitud (msnm) Latitud Sur Longitud Oeste
Buldibuyo (Nuevo Porvenir)
3162
08º07´27´´
77º23´34´´
Chillia (Shacana)
3118 08º07´19´´ 77º30´45´´
Huaylillas
2500 08º11´03´´ 77º20´30´´
Taurija (Huayao)
3111 08º18´12´´ 77º25´12´´
Tayabamba
(Allauca)
3203 08º16´21´´ 77º17´39´´
Urpay (Macania)
2688 08º20´36´´ 77º23´14´´
FUENTE: Compendio Estadístico La Libertad, INEI, 2012.
Figura 1. Características ecológicas de la zona de estudio (superior izquierda), caracoles Lymnaea viatrix y cercarías detectadas
en uno de ellos (inferior derecha, 400A). Fotos originales.
Neotropical Helminthology, 2019, 13(2), jul-dic Jara-Campos et al.
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Tabla 2. Fasciola hepatica Lymnaea viatrix Frecuencia de la infección por en , en seis distritos de la Provincia de
Pataz, La Libertad – Perú, julio a setiembre, 2016.
Distritos (anexo) Frecuencia
N n %
Buldibuyo (Nuevo Porvenir) 154
61
39,6a
Chillia (Nunamarca) 157
46
29,3a
Huaylillas
168
59
35,1a
Taurija (Huayao)
140
32
22,9b
Tayabamba (Allauca)
171
39
22,8b
Urpay (Macania) 163 56
34,4a
Total 953 293 30,7
N= número de caracoles analizados vivos de 200 espécimenes recolectados, n= número de caracoles
infectados por F. hepatica, %= porcentaje de frecuencia. Valores con diferente superíndice a lo largo de la
misma columna difieren significativamente (p<0,05).
Tabla 3. Frecuencia de la infección por Fasciola hepatica en Lymnaea viatrix, en seis distritos de la Provincia de
Pataz, La Libertad – Perú, octubre a diciembre, 2016.
Distritos (anexos) Frecuencia
N n %
Buldibuyo (Nuevo Porvenir) 169 79
46,7ª
Chillia (Nunamarca)
156 42
26,9b
Huaylillas
165 81
49,1a
Taurija (Huayao)
158 59
37,3a
Tayabamba (Allauca)
163 44
27,0b
Urpay (Macania) 155 51
32,9b
Total 966 356 36.8
N: número de caracoles analizados vivos de 200 espécimenes recolectados, n: número de caracoles infectado
por F. hepatica, %: porcentaje de frecuencia. Valores con diferente superíndice a lo largo de la misma columna
difieren significativamente (p<0,05).
la concha, tamaño de la abertura, el hecho que la
espira final sea de gran tamaño, poco curvada; que
la rádula tenga características típicas de la especie.
Sin embargo, no existen investigaciones que hayan
abordado la intensidad del parasitismo en una
determinada zona, aspecto que resulta importante
porque permite explicar por qué el hospedero
mamífero está igualmente, más o menos infectado
en la misma zona; debe tenerse en cuenta que las
formas infectantes se generan dentro de los
caracoles y su distribución condiciona la
distribución del parásito y, con ello, de la
fascioliasis (Tantaleán & Huisa, 1976; Vivar et al.,
1994; Paraense, 2003; Vásquez-Perera & Sánchez-
Noda, 2015).
lo que está cambiando el conocimiento de las
especies existentes. Por ejemplo, clásicamente se
ha registrado a L. viatrix en Cajamarca y valle del
Mantaro, L. diaphana King, 1830 en Arequipa,
Pseudosuccinea columella Say, 1817 en Tingo
María, y Lymnaea cousini Jousseaume, 1887
también en Arequipa, cuya identificación se basó
en criterios morfológicos; sin embargo, en
Cajamarca, mediante caracterización molecular, se
han identificado a tres especies: G. truncatula,
Lymnaea neotropica y L. schirasensis.
Lymnaea viatrix, como en la mayoría de
investigaciones, fue identificada en base a las
características morfológicas, tales como tamaño de
129
Neotropical Helminthology, 2019, 13(2), jul-dic Infection of Lymnaea by Fasciola hepatica
Tabla 4. Especies de plantas de tallo corto encontradas en humedales, acequias, charcos y abrevaderos de vacunos y
ovinos donde se detectaron al caracol Lymnaea viatryx parasitado con formas larvarias de Fasciola hepatica en seis
distritos de la Provincia de Pataz (La Libertad, Perú), entre Julio y Diciembre, 2016.
Plantas de tallo corto Distritos
Nombre cientíco Nombre común Familia B Ch H T Ty U
Adianthrum sp. “culantrillo” Pteridaceae x x x x x x
Lactuca sativa “lechuga” Asteraceae x x x
Lemna minor “lenteja de agua” Araceae x x x x x x
Madicago sativa “alfalfa” Fabaceae x x x x x
Pennisetum cladestinum “pasto kikuyu” Poaceae x x x x x x
Polygonum punedatum “catay dulce” Polygonaceae x x x
Roripa nasturtium “berro” Brassicaceae x x x x x x
Thelypteris sp. “helecho” Pteridaceae x x x
Verbena litoralis “verbena” Verbenaceae x x x x
130
B= Buldibuyo, Ch= Chillia, H= Huaylillas, T= Taurija, Ty= Tayabamba, U= Urpay, x= presencia de caracoles parasitados.
más o menos numerosos caracterizados por tener
vegetación alrededor que sirve de alimento de los
ovinos y vacunos, sin embargo, estos cuerpos
varían en cuanto a su ubicación y número.
Los anexos de Buldibuyo y Huaylillas obtuvieron
las frecuencias de infección más altas de infección
de los caracoles por F. hepatica, probablemente
debido a las características ecológicas. En efecto,
se trata de pequeños valles, con vegetación
abundante y clima caluroso; se sabe que estos dos
factores favorecen la evolución de los caracoles y
los vegetales del entorno (Paraense, 2003). Por el
contrario en zonas de Chillia, Taurija y Urpay, el
clima es más seco y menos lluviosos, lo cual
condicionan al desarrollo y crecimiento de los
caracoles, presentándose menores frecuencias de
infección (p<0,05).
Debe considerarse, sin embargo, que los
porcentajes de infección hallados en los caracoles a
pesar de ser altos, podrían ser mayores, porque la
clásica técnica usada en la presente investigación
sólo permite el hallazgo de larvas ya formadas
(redias y cercarias); es decir, pasado cierto tiempo
de infección. Por ello, la tendencia actual es el uso
del PCR, que detecta material genético en etapas
tempranas de infección (Bargues et al., 2007). Sin
embargo, aun cuando son supuestamente más
sensibles que la técnica directa de “squash”, en la
presente investigación se ha encontrado
porcentajes superiores que cuando se aplican
dichas técnicas (5,3 y 3,4%, respectivamente). Ello
Lymnaea viatrix ha sido la única especie de caracol
perteneciente a la familia Lymnaeidae encontrada
en la presente investigación y en todas las zonas
investigadas que presentan altitudes variables
(Tabla 1). Este resultado coincide con
investigaciones efectuadas en Cajamarca (Grados
& Ibáñez, 1971) y Jauja (Londoñe et al., 2009),
zonas ecológicamente semejantes, donde se ha
registrado la presencia de esta única especie. En
otras zonas del Perú, como en Arequipa (Córdova
et al., 1974) y Asillo en Puno (Hurtado et al., 1994)
también se encontró a L. viatrix como especie
única. Esto se debería a que el caracol L. viatrix
tiene una amplia distribución y se ha encontrado,
incluso en altitudes de 4000 msnm, aspecto que se
atribuye a su gran capacidad de adaptación
(Londoñe et al., 2009). Sin embargo, según lo
propuesto por Bargues et al. (2012) quienes
identificaron a las especies presentes en Cajamarca
(zona ecológicamente muy similar y cercana a la
estudiada) esta especie correspondería a L.
neotropica, por el tamaño características de la
concha.
Aun cuando no se puede comparar con
investigaciones similares, es de considerar que el
porcentaje global de infección por F. hepatica en L.
viatrix es alto; es decir, haber detectado porcentajes
de alrededor del 40% es una cifra alta. Este alto
porcentaje sustenta los altos porcentajes de ovinos
y vacunos parasitados con las formas adultas en la
misma zona (datos no publicados), aspecto que
tiene relación con la presencia de cuerpos de agua
Neotropical Helminthology, 2019, 13(2), jul-dic Jara-Campos et al.
131
que trasmiten la fasciolasis a animales,
principalmente ovinos y vacunos, en la zona
investigada porque se han obtenido de los mismos
ambientes donde se ha encontrado positividad a la
infección por F. hepatica en los caracoles
hospederos intermediarios, incluso algunas de
ellas presentaban al caracol en sus raíces. Estas
plantas crecen en climas cálidos, templados y fríos
y con distribución altitudinal entre 0-4500 msnm
Adiantum sp. entre 100-4000 msnm, L. sativa entre
0-3000 msnm, L. minor entre 100-3800 msnm, M.
sativa entre 5-4500 msnm, P. clandestinum entre
1000-3200 msnm, P. punctatum 0-3000 msnm, N.
officinale entre 50-4000 msnm, Thelypteris sp.
entre 1000-3100 msnm y V. litoralis entre 0-3800
msnm (Mostacero & Mejía, 1993). Estas especies
de plantas presentaban hábitats de crecimientos
similares: fueron encontradas en charcos,
humedales, tierra de cultivos húmedos, bordes de
arroyos y bordes de riachuelos, en los casos de M.
sativa y L. sativa, se encontraron en jardines y
huertos, hábitats naturales propicias para el
desarrollo y crecimiento de dichas especies de
vegetales de tallos cortos.
A diferencia de los demás distritos, los distritos de
Buldibuyo, Huaylillas y Tayabamba presentan
climas similares durante todo el año, son más
lluviosos y húmedos, donde frecuentemente se
forman charcos, y conjuntamente con las
condiciones medioambientales, presencia de
terrenos de menor pendiente y con afluentes de
agua, por la presencia de ríos, favorecen al
crecimiento de vegetales propias de humedales. Es
por eso, que en estos tres distritos se determinaron
las nueves especies de plantas.
probablemente se debe a que las zonas de
investigación con las técnicas de ELISA o PCR no
son endémicas, o se han aplicado en especies de
caracol distintas a L. viatrix que es considerada las
más sensibles o que aún están en estado de
estandarización, a diferencia de los que ocurre en
los mamíferos. Al mismo tiempo debe considerarse
que en realidad el porcentaje de infección en L.
viatrix en la presente investigación es alto (casi el
50% en algunos distritos), lo cual podría deberse a
que son zonas altamente infestadas y que por ello,
requieren de control, aspecto que se desprende del
hecho de haber detectado parasitismo en vacunos y
ovinos por encima del 80% (Jara-Campos et al.,
2018). A ello debe sumarse que no son los únicos
huéspedes, debe recordarse que F. hepatica tiene
un amplio rango de hospederos mamíferos,
pequeños o de gran tamaño (Mas-Coma et al.,
2018).
En comparación con la infestación animal, la
fasciolosis humana es poco común; sin embargo, el
número de casos reportados y de personas
infectadas ha ido aumentando en los últimos 25
años debido a que la infección por F. hepatica se
adquiere mediante la ingestión de plantas acuáticas
de tallos cortos, como berros, hierbas y otros
vegetales, que están en contacto con aguas que
contienen metacercarias del parásito. La mayoría
de las referencias registran que N. officinale
“berro” es la especie vegetal característica de los
humedales donde se encuentra L. columella y de
mayor distribución, además se registran Medicago
sativa Linneo “alfalfa”, especialmente en países
ubicados en ambientes no tropicales, y otras, como
Salvinia spp. “salvinia”, Pistia spp. “lechuga de
agua”, Pontederia lanceolata Linneo “buchón” y
Eleocharis spp. “junco” también registradas como
fuentes de infección humana (Mas-Coma et al.,
1999; Mas-Coma et al., 2009; Rivera-Jacinto et al.,
2010; Reynoso et al., 2014; Mas-Coma et al.,
2018); sin embargo, no se ha dado importancia a los
que trasmiten a los animales. Se sabe que cobayos,
que son alimentados con plantas de tallo corto
extraídas de zonas semejantes a las investigadas
aquí, resultaron infectados con F. hepatica
(Gamarra, 1996).
Las nueve especies de plantas identificadas
(Adiantum sp., L. sativa, L. minor, M. sativa, P.
clandestinum, P. punctatum, N. officinale,
Thelypteris sp., Verbena litoralis Kunth), serían las
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