ISSN Versión impresa 2218-6425 ISSN Versión Electrónica 1995-1043
Neotropical Helminthology, 2020, 14(1), ene-jun:75-84.
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
FARMERS PERCEPTIONS OF THE EFFECTIVENESS OF PARASITOIDS IN PEST CONTROL AND
IN THE AGRO-ECOLOGICAL SUSTAINABILITY OF THE LEMONER, RIOCHICO, PORTOVIEJO,
ECUADOR
PERCEPCIÓN DE LOS AGRICULTORES SOBRE LA EFICACIA DE PARASITOIDES EN EL
CONTROL DE PLAGAS Y EN LA SOSTENIBILIDAD AGROECOLÓGICA DEL LIMONERO,
RIOCHICO, PORTOVIEJO, ECUADOR
1Facultad de Ingeniería Agronómica, Universidad Técnica de Manabí, Ecuador.
E-mail: dariosor@hotmail.es / fezambrano@utm.edu.ec / ferzam76@gmail.com
2Universidad Laica Eloy Alfaro de Manabí, Ecuador.
E-mail: juanramon_2011@hotmail.com
3Universidad Central “Marta Abreu” de Las Villas. Villa Clara, Cuba
E-mail: rarminana@uclv.cu
4Facultad de Tecnología de la Salud y Enfermería. Universidad de Ciencias Médicas de Villa Clara, Cuba.
rigobertofd@infomed.sld.cu / rigoberto.mia66@gmail.com
*Corresponding author: fezambrano@utm.edu.ec
1 1 2
Darío Sornoza-Robles ; Freddy Eli Zambrano-Gavilanes *; Juan Ramón Moreira-Saltos ;
1 3 4
José Fernando Zambrano-Dueñas ; Rafael Armiñana-García & Rigoberto Fimia-Duarte
ABSTRACT
Keywords: biological control – Ecuador – lemon trees – Parasitoids – Portoviejo
Currently, due to the contamination of the environments, alternatives to control insect pests of lemon
crops are being sought for which the use of beneficial predatory insects is being used. The objective of the
study was to determine the farmers' perception of the efficacy of parasitoids in pest control and in the
agroecological sustainability of lemon in Rio Chico, Portoviejo, Ecuador. A descriptive-deductive study
was carried out, based on an anonymous survey of closed questionnaires to 250 lemon producers from the
Riochico Canton, and 30 technicians from the Ministry of Agriculture, Livestock, Aquaculture and
Fisheries (MAGAP) and the National Autonomous Institute of Agricultural Research of Ecuador
(INIAP), between June 2014 and December 2015. 40.74% of those surveyed preferred the use chemical
control. The most widely used type of parasitoid is Trichogramma spp. (74.07%). The most prevalent pest
is the leaf miner (63.64%). About 60.61% of the producers do not agree with the actions of parasitoids in
environmental mitigation compared to agrochemicals. The use of agrochemicals is the most widely used
pest control method, and the importance of using parasitoids for pest control in lemon cultivation was,
however, evident.
Neotropical Helminthology
75
Volume14,Number1(jan-jun2020)
ÓrganooficialdelaAsociaciónPeruanadeHelmintologíaeInvertebradosAfines(APHIA)
Lima-Perú
VersiónImpresa:ISSN2218-6425VersiónElectrónica:ISSN1995-1043
Auspiciado por:
doi:10.24039/rnh2020141629
76
RESUMEN
Actualmente debido a la contaminación de los ambientes, se buscan alternativas de control de los insectos
plagas que afectan a los cultivos de limón, y para ello se está recurriendo al empleo de insectos benéficos
depredadores. El objetivo del estudio fue determinar la percepción de los agricultores de la eficacia de
parasitoides en el control de plagas y en la sostenibilidad agroecológica del limón en Rio Chico,
Portoviejo de Ecuador. Se realizó un estudio de tipo descriptivo – deductivo, a partir de una encuesta
anónima de preguntas cerradas a 250 productores de limón del cantón Riochico, y 30 técnicos del
Ministerio de Agricultura, Ganadería, Acuacultura y Pesca (MAGAP) y del Instituto Nacional Autónomo
de Investigaciones Agropecuarias del Ecuador (INIAP), entre Junio 2014 – Diciembre 2015. El 40,74%
de los encuestados utilizan preferentemente control químico. El tipo de parasitoide más empleado es el
Trichogramma spp. (74,07%). La plaga de mayor prevalencia es el minador de hoja (63,64%). 60,61% de
los productores no están de acuerdo con el accionar de los parasitoides en la mitigación ambiental en
relación a los agroquímicos. El empleo de agroquímicos es el método de control de plagas más utilizado,
además se evidenció la importancia de utilizar parasitoides para el control de plagas en el cultivo del
limón.
Palabras clave: control biológico – Ecuador - limoneros – Parasitoides – Portoviejo
Actualmente debido a la contaminación de los
ambientes, se buscan alternativas de control de los
insectos plagas que afectan a los cultivos de limón
(Guédez et al., 2008), y para ello se está
recurriendo al empleo de insectos benéficos
depredadores y parasitoides que actúan sobre las
elevadas poblaciones, logrando su disminución,
garantizando la supervivencia de los insectos
benéficos que controlan estas plagas y evitan la
reaparición de las misma, las cuales ocasionan
daños a los cultivos e incrementan los costos y por
ende incide en la rentabilidad de los mismos
(Godoy & Cortez, 2018).
Debido al accionar de los plaguicidas por su alto
rango de acción, eliminan en su camino a toda clase
de insectos sean perjudiciales como benéficos,
siendo los primeros en tener un gran poder de
recuperación (Muñoz et al., 2016).
Existen insectos que no son considerados como
plagas, pero después del accionar de ciertos
plaguicidas que eliminan la entomofauna benéfica
y en vista de no tener quien regule su población se
convierten en plagas, debido a la eliminación de los
INTRODUCCIÓN
Neotropical Helminthology, 2020, 14(1), ene-jun
depredadores naturales (Alemán et al., 2007;
Restrepo et al., 2016).
En tal razón, en la actualidad se da la existencia y
afectaciones a los cultivos de más 480 especies de
artrópodos que se encuentran en la lista de tener
resistencia a los insecticidas (Vargas et al., 2006;
Mena & Couoh, 2015).
Todo organismo que ocasione daño a un cultivo, se
lo puede eliminar mediante la utilización de
enemigos naturales, como insectos predadores, los
cuales deben ser manejados a nivel de laboratorio e
introducidos en los cultivos, permitiendo a largo
plazo estar libre de plagas que afectan la economía
de los agricultores productores de limón (Salas et
al., 2014). Sin embargo, el control biológico tiene
una adecuada efectividad a mediano y largo plazo
en el control de plagas y no interfieren con el
accionar de los enemigos naturales, logrando
mejorar la diversidad ambiental. A pesar, que estos
pueden actuar sobre varios organismos vivientes
sea en controles de malezas, fitopatógenos y otro
tipo de grupos insectiles, el cual ha conllevado a su
utilización (Valarezo et al., 2008).
El principal objetivo del control biológico ha sido
la erradicación de una plaga específica sin afectar a
Sornoza- Robles et al.
los insectos benéficos, por ello la introducción
debe estar orientada a su exterminio en forma
paulatina (Nava et al., 2012). El control biológico
ha tomado el debido interés en la agricultura y
establece alternativas biológicas con el uso de
insectos, bacterias y hongos, al mismo tiempo dado
su efectividad tiene poco o ningún daño con
respecto al ecosistema, logrando establecer una
agricultura sana sin residuos químicos que
ocasionan daños a la salud humana (Molina &
Córdova, 2006). Entre los insectos benéficos más
importantes para el control de Lepidópteros en
limoneros están los parasitoides de huevos del
género Trichogramma Westwood, 1833, que son
avispitas diminutas que atacan los huevos de las
polillas y mariposas. Por lo que la importancia en el
control biológico radica en la facilidad con que se
pueden reproducir masivamente, utilizando
polillas de granos almacenados, y en la facilidad de
liberarlos en el campo para el control de
Lepidópteros, con altos niveles de control
(Valarezo, 2011).
Existe la información relacionada a varias
situaciones donde los insectos benéficos son
insuficientes para poder realizar un buen control.
Por ello, en la actualidad a los insectos
depredadores y a los parasitoides se los cría en
condiciones de laboratorio y en similares
escenarios ambientales en el lugar donde van a
actuar; Además, podemos encontrar situaciones
donde los enemigos naturales aparecen en forma
repentina logrando una reducción drástica y natural
de las plagas existentes en un lugar definido
(Hernández et al., 2018; Gabriela, 2009). Este tipo
de control natural requiere de un minucioso control
verificando si existe el debido control de la plaga
que perjudica en cítricos especialmente al cultivo
de limonero (Mahapatro & Chatterjee, 2018).
El propósito de este estudio fue determinar la
percepción sobre el efecto de la utilización de
parasitoides en las plagas que afectan al limón y su
sostenibilidad agroecológica en la Parroquia Rio
Chico, provincia de Manabí - Ecuador, en el
periodo, junio 2014 a diciembre 2015.
Modalidad de la investigación
77
MATERIALES Y MÉTODOS
Investigación de tipo descriptiva - deductiva.
Lugar de recolección de datos
El presente estudio se realizó en la parroquia
Riochico del cantón Portoviejo, de la cual se
obtuvo una muestra conformada por 250
productores de limón y 30 técnicos miembros del
MAGAP (Ministerio de Agricultura, Ganadería,
Acuacultura y Pesca) e INIAP (Instituto Nacional
de Investigaciones Agropecuarias) de Ecuador,
respectivamente, que fueron encuestados de
manera aleatoria entre junio 2014 – diciembre
2015.
Procedimientos
Se realizó una encuesta anónima con guía de
cuestionario de preguntas cerradas, a cada uno de
los agricultores que tienen relación con cultivos de
limonero en el cantón Riochico y técnicos del
MAGAP y del INIAP, para obtener mayor control y
generalización de los resultados, además de fichas
para el registro de información estadística.
Análisis estadístico
Las encuestas fueron tabuladas y sus valores
transformados a porcentajes, los cuales fueron
presentados en tablas y figuras para establecer
resultados e interpretación de los mismos. La
información fue procesada mediante métodos
matemáticos con el uso del programa Excel y el
paquete estadístico SPSS ver.13.00.
Aspectos éticos
La investigación estuvo sujeta a normas éticas que
posibilitaron promover y asegurar el respeto de
todos los participantes en el estudio, de modo que
se respetaron sus criterios/opiniones y derechos
individuales, para poder generar nuevos
conocimientos sin violar los principios éticos de la
intimidad y confidencialidad de la información
personal, de todos los participantes en la
investigación. El estudio posibilitó reducir al
mínimo el daño posible al ambiente, así como al
ecosistema objeto de estudio, y a los habitantes de
Ríochico, y de esta forma generar nuevos
conocimientos sin violar los principios éticos
establecidos para estos casos. Por otra parte, todos
los autores involucrados en la investigación,
publicación y difusión de los resultados, somos
responsables de la confiabilidad y exactitud de los
resultados mostrados (DHAMM, 2013).
Neotropical Helminthology, 2020, 14(1), ene-jun Parasitoids in pests of lemoner
De la encuesta realizada a técnicos del Ministerio
de Agricultura, Ganadería, Acuacultura y Pesca
(MAGAP), Instituto Nacional Autónomo de
78
RESULTADOS Investigaciones Agropecuarias del INIAP
Portoviejo, bajo la siguiente interrogante: ¿cuáles
son los controles de plagas que más se utilizan en el
limonero de la parroquia Río Chico, Cantón
Portoviejo?, se expresaron los siguientes
resultados (Fig. 1).
40,74
7,4
25,92
22,22
3,7
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
Químico Mecánico Biológico Integrado Extractos
Botánicos
Porcentaje (%)
Control de plaga
Figura 1. Resultados de la encuesta realizada en relación con los controles de plagas más utilizados.
De acuerdo con los resultados se determinó, que el
mayor porcentaje de encuestados indicaron que
entre los controles se evidencia el químico y en
menor cantidad los extractos botánicos.
Los resultados de las encuestas (Fig. 2)
determinaron que el tipo de parasitoide más
empleado es Trichogramma spp., una avispa de
gran afectividad sobre las plagas en el limonero.
Además, se sostiene que los productores de limón
no han recibido capacitación en la manipulación de
agroquímicos y desconocen medios de control
biológico.
74,07
11,12 14,81
0
10
20
30
40
50
60
70
80
Trichogramma sp. Cotesia flavipes Cephalonomia
stephanoderis
Porcentaje (%)
Parasitoides
Figura 2. Parasitoides más empleados para el control de plagas en el limonero.
Neotropical Helminthology, 2020, 14(1), ene-jun Sornoza- Robles et al.
Un mayor porcentaje de los técnicos de entidades
de investigación para la agricultura consideran que
existe una adecuada sostenibilidad agroecológica
en el control de plagas del cultivo de limón con
parasitoides, el cual ha incidido en una
disminución significativa de plaguicidas. Por su
79
parte un menor porcentaje indicaron que no se hace
nada por incentivar este control para poder tener
una adecuada sostenibilidad ambiental, mediante
la implementación de programas del Manejo
Integrado de Plagas (MIP) (Fig. 3).
59,25
29,62
11,11
0
10
20
30
40
50
60
70
Mucho Poco Nada
Porcentaje (%)
Sostenibilidad agroecológica
Figura 3. Resultados de la encuesta en relación con la sostenibilidad agroecológica.
En la figura 4 se muestran resultados de las
encuestas aplicadas a los productores de limón de
la parroquia Rio Chico del cantón Portoviejo, un
mayor porcentaje señalaron que aplican para el
control de plagas agroquímicos y un menor
porcentaje utilizan repelentes, resultados que
identifican una variedad de alternativas para el
control de plagas en este cultivo.
51,52
3,03
12,12
24,24
9,09
0
10
20
30
40
50
60
Agroquímicos Repelentes Biológicos Extractos Botánicos No aplican ningún
producto
Porcentaje (%)
Productos
Figura 4. Productos empleados para el control de plagas en el cultivo de limón.
Neotropical Helminthology, 2020, 14(1), ene-jun Parasitoids in pests of lemoner
Los productores de limón de este sector tienen
identificadas a las plagas de mayor prevalencia
en este cultivo, donde más cantidad le
atribuyen al minador de la hoja y un menor
80
porcentaje a la presencia constante de
pulgones, áfidos y ácaros, evidenciando un
nivel de alta variabilidad de plagas que afectan
a este cultivo (Fig. 5).
63,64
3,03 3,03 3,03
27,27
0
10
20
30
40
50
60
70
Minador de hoja Pulgón Áfidos Ácaros Mosca blanca
Porcentaje (%)
Plagas
Figura 5. Relación de plagas que más afectan al limonero.
En la última pregunta de la encuestas se evidenció
que el 60,61% de los productores no están de
acuerdo con el accionar de los parasitoides en la
mitigación ambiental en relación a los
agroquímicos, mientras que el 39,39% opinó lo
contrario, evidenciando que existe un bajo nivel de
conocimiento de los agricultores, lo cual les ha
llevado a hacer un uso indiscriminado de los
productos químicos, sin ningún criterio técnico
ocasionando principalmente la contaminación de
las fuentes de agua y de los cultivos.
De acuerdo a los resultados del presente estudio se
determinó, que el 40,74% indicaron que entre los
controles de plagas que más se utilizan, se
evidencia el químico, en relación al biológico e
integrado, que reportaron el 25,92% y 22,22% en
su orden. Esto se debe al desconocimiento que
existe por parte de los agricultores de los daños que
puede causar el uso indiscriminado de
agroquímicos, resultados que concuerdan con
Guzmán et al. (2016).
Conforme progresa la modernización agrícola, los
principios ecológicos se ignoran o desestiman
c o n tin u a m e n t e . E n c o n s e c u e n cia , l o s
agroecosistemas modernos son inestables. Los
desequilibrios se manifiestan como brotes
recurrentes de plagas y enfermedades en
numerosos cultivos y en la salinización y erosión
del suelo, contaminación de aguas y otros
problemas ambientales. Éstos son claros signos de
que la estrategia del control de plagas y
enfermedades que se basa en la utilización de
pesticidas ha llegado a su límite (Aguilera et al.,
2020).
Los resultados de las encuestas de la presente
investigación determinaron que el tipo de
parasitoide más empleado es el Trichogramma
spp., que es una avispa de gran afectividad sobre las
plagas en el limonero (74,07%), lo cual coincide
con lo encontrado por Masry & El-Wakeil (2020).
Vázquez & Pérez (2017) en su estudio
documentaron algunas características del control
biológico de insectos y su integración al manejo
territorial de plagas en la producción agropecuaria
y consideran muy interesante la introducción de
parasitoides para el control natural de plagas en
cítricos.
Los parasitoides como medios de control de plagas
son individuos que se alimentan de un huésped de
la misma clase taxonómica siendo su fase activa el
estado larv al, y pueden at ac ar huevos
DISCUSIÓN
Neotropical Helminthology, 2020, 14(1), ene-jun Sornoza- Robles et al.
(Trichogramma y Telenomus Haliday, 1833) larvas
(Cotesia flavipes Cámeron, 1891) o pupas
(Spalangia cameroni Perkins, 1910) (Du et al.,
2018; Barbosa et al., 2019).
Las encuestas de nuestro estudio mostraron que el
59,25% de los técnicos de estas entidades de
investigación para la agricultura consideran que
existe una adecuada sostenibilidad agroecológica
en el control de plagas del cultivo de limón con
parasitoides el cual ha incidido en una disminución
significativa de plaguicidas. Por su parte el 29,62%
atribuyó que existe poco control del medio
ambiente y el 11,11% indicaron que no se hace
nada por incentivar este control para tener una
adecuada sostenibilidad ambiental.
El control biológico es un componente vital de los
sistemas sustentables, ya que constituye un medio
económicamente atractivo y ecológicamente
aceptable para reducir los insumos externos y
mejorar la cantidad y calidad de los recursos
internos, mediante la utilización parasitoides,
insectos y ácaros depredadores para el manejo de
insectos y ácaros, microorganismos para controlar
las plagas de insectos, productos de biocontrol para
el manejo de enfermedades de las plantas y
productos biológicos contra factores abióticos y
deficiencia de micronutrientes, siendo una de las
principales estrategias tácticas de la economía y el
medio ambiente egipcios y de diferentes partes del
mundo (El-Wakeil et al., 2020).
En las encuestas aplicadas a los productores de
limón de la parroquia Rio Chico del cantón
Portoviejo, el 51,52% señalaron que ellos aplican
para el control de plagas agroquímicos. Por su parte
el 24,24% atribuyó al uso de extractos botánicos
por su bajo costo económico, elaboración artesanal
y excelente efecto repelente. Mientras que el
12,12% se identificó con el uso productos
biológicos.
La creciente implementación de enfoques
biológicos, incluidos el control biológico, los
bioplaguicidas, los bioestimulantes y las
feromonas, son una prioridad mutua para los
líderes y profesionales de la agricultura sostenible,
incluidos aquellos que trabajan en agricultura
orgánica y manejo integrado de plagas (MIP). Si
bien las fuerzas reguladoras y del mercado, y la
resistencia a las plagas a los pesticidas
81
convencionales están contribuyendo al
crecimiento en la implementación de enfoques
biológicos, siguen siendo un porcentaje muy
pequeño a nivel mundial en el tema de protección
de cultivos (Baker et al., 2020).
En nuestro estudio los resultados de las encuestas
determinaron que los productores de limón de Rio
Chico tienen identificadas a las plagas de mayor
prevalencia en este cultivo, donde el 63,64% le
atribuyen al minador de la hoja. Así mismo según la
temporada más que todo en ausencia de lluvias
existe el ataque de mosca blanca con el 27,27% y
seguido con el 3,03% cada una, presencia constante
de pulgones, áfidos y ácaros, evidenciando un nivel
de alta variabilidad de plagas que afectan a este
cultivo en Manabí. De igual forma a lo mencionado
en Punjab, India con Sharma et al. (2016), quienes
encontraron mayor prevalencia del minador de la
hoja en el cultivo de limón en las diferentes
estaciones climáticas, demostrando ser una plaga
muy agresiva, ocasionando daños tanto
ambientales como económicos por el uso
indiscriminado de pesticidas para su control.
En México, se han registrado poco más de 100
especies de insectos y ácaros que afectan el cultivo
de los cítricos y pueden ocasionar un deterioro en la
producción y calidad de la fruta. Cuando se
presentan infestaciones severas, algunas de ellas
pueden ocasionar una reducción en el vigor del
árbol o incluso su muerte (Rocha & Padrón, 2009;
Sánchez et al., 2015; Rodríguez et al., 2019;
Beltran et al., 2020). Durante cada temporada de
producción en las diferentes regiones citrícolas
comúnmente existen problemas causados por el
ácaro Phyllocoptruta oleivora (Ashmead, 1879),
conocido como arador o negrilla y por las
infestaciones de la mosca mexicana de la fruta
A n a s t re p h a l u d e n s (L oe w, 1 87 3) , q ue
frecuentemente limita la comercialización de los
cítricos dulces. Conjuntamente con estas plagas,
existen otras especies de ácaros y escamas que
también son reconocidas como factores limitantes
de la producción.
En Centroamérica, además del efecto de ciertos
depredadores naturales comunes, especialmente el
león de áfidos (Chrysoperla spp.); existe un buen
potencial de lucha integrada por medio de
parasitoides que atacan a otros minadores de hojas
entre ellos Chrysonotomyia sp., Closterocerus sp.,
Neotropical Helminthology, 2020, 14(1), ene-jun Parasitoids in pests of lemoner
Hirosmenus sp. y Zagrammosona americanum
Girault, 1916 (Hym.: Eulophidae), así como
Stiropius sp. (Hym.: Braconidae) (Martínez &
Salvador, 2017).
Los resultados de las encuestas mostraron que el
60,61% de los productores no están de acuerdo con
el accionar de los parasitoides en la mitigación
ambiental en relación a los agroquímicos. Mientras
que el 39,39% opinó lo contrario, evidenciando
que existe un bajo nivel de conocimiento de los
agricultores, les han llevado a hacer uso
indiscriminado de los productos químicos, sin
n i n g ú n c r i t e r i o t é c n i c o o c a s i o n a n d o
principalmente la contaminación de las fuentes de
agua y de los cultivos.
Barratt et al. (2018) mencionan que los
profesionales del control biológico a menudo no
son efectivos para demostrar los beneficios
financieros y de otro tipo de sus programas. Hay
dos problemas En primer lugar, a nivel político, la
falta de rentabilidad demostrada de los programas
de biocontrol no ha alentado a los gobiernos a
invertir en investigación de biocontrol y desarrollo
y esto a su vez ha llevado a un interés reducido de
los académicos para llevar a cabo investigaciones o
educar a los estudiantes en el control biológico. En
segundo lugar, a nivel de productor, agricultores y
administradores de tierras que no se han
involucrado bien en los programas de biocontrol o
MIP implementado en sus sistemas de producción
puede ver solo un progreso lento o ningún impacto
inicial en las plagas y sentir que no les proporciona
beneficios financieros en comparación con los
pesticidas que parecen más confiables y
predecibles. Si bien es claro ver cómo se podrían
resolver algunos de estos problemas, un esfuerzo
concertado y unificado de líderes en control
biológico y las principales organizaciones de
investigación e instituciones académicas podrían
alentar y facilitar los análisis económicos dando
buenos resultados para implementaciones de estos
programas masivamente.
El desarrollo del control biológico, como
componente de los programas de manejo de plagas,
constituye una importante experiencia para
transitar hacia la sostenibilidad de las producciones
agrarias; sin embargo, generalmente se pretende
comparar en ecacia y costo-benecio con los
plaguicidas sintéticos, por lo que tiene muchos
82
detractores que simplican sus ventajas y también,
por qué no, algunos fanáticos que las exageran. Por
esta razón, en la actualidad el control biológico se
considera una pieza fundamental e indispensable
en cualquier estrategia de agricultura sostenible
con base agroecológica. Para el público en general,
la ventaja más sobresaliente del control biológico,
es que no contamina el ambiente y no destruye la
vida silvestre (Nicholls, 2008).
Se evidenció, que el empleo de agroquímicos es el
método de control de plagas más utilizado en el
cultivo de limonero, sumado al uso de cantidades
desmedidas de agroquímicos está provocando un
desequilibrio en el ecosistema, dando lugar a
plantas más susceptibles a insectos-plagas. Sin
embargo, la utilización de parasitoides es de uso
limitado por la poca promoción y a la poca
credibilidad por parte de los agricultores dedicados
al cultivo de limón en la provincia de Manabí.
Se determinó la importancia de la utilización de
parasitoides para el control de plagas en el cultivo
del limonero en base a investigaciones
actualizadas, se encuentra relacionada con la
existencia de un bajo nivel de conocimiento de los
agricultores, les han llevado a hacer uso
indiscriminado de los productos químicos más
comunes sin ningún criterio técnico y el control
biológico a través de enemigos naturales en el
limonero no ha sido investigada suficientemente y
su evaluación actual es típicamente analizada en
términos económicos (Valarezo, 2011).
Se pudo identificar las áreas de afectación de
plagas del limonero en la provincia de Manabí por
reporte del (INIAP, 2011), que ubica al Valle del
Río Portoviejo que agrupa a los cantones Santa
Ana, Portoviejo y Rocafuerte, consecuencia
directa del empleo de tecnologías inadecuadas en el
uso y manejo de agroquímicos, que están poniendo
en peligro la sostenibilidad de los sistemas de
producción agropecuarios, donde se tienen
reportadas 36 especies de parasitoides (Valarezo,
2011).
Al comparar el accionar de los parasitoides en la
mitigación ambiental en relación a la aplicación de
agroquímicos, se observó que los conocimientos y
prácticas de manejo en el control de plagas del
limonero en la parroquia Río Chico del cantón
Portoviejo, donde los productores de limón no han
Neotropical Helminthology, 2020, 14(1), ene-jun Sornoza- Robles et al.
recibido capacitación en la manipulación de
agroquímicos y desconocen medios de control
biológico.
83
Aguilera, E, Díaz-Gaona, C, García-Laureano, R,
Reyes-Palomo, C, Guzmán, GI, Ortolani, L
& Ro dr íg u ez -E st év ez , V. 2 02 0.
Agroecology for adaptation to climate
change and resource depletion in the
Medite rrane an reg ion. A review.
Agricultural Systems, vol. 181, 102809.
Alemán, J, Baños, H & Ravelo J. 2007. Diaphorina
citri y la enfermedad huanglongbing: una
com bin aci ón de str uct iv a p ara l a
producción citrícola. Revista Protección
Vegetal, vol. 22, pp. 154-165.
Baker, BP, Green, TA & Loker, AJ. 2020.
Biological control and integrated pest
management in organic and conventional
systems. Biological Control, vol. 140,
104095.
Barratt, BIP, Moran, VC, Bigler, F & Van Lenteren,
JC. 2018. The status of biological control
and recommendations for improving uptake
for the future. BioControl, vol. 63, pp. 155-
167.
Barbosa, R, Pereira, F, Motomiya, A, Kassab, S,
Rossoni, C, Torres, J & Pastori, P. 2019.
Tetrastischus howardi density and dispersal
toward augmentation biological control of
sugarcane borer. Neotropical Entomology,
vol. 48, pp. 323-331.
Beltran, A, Santillán, M, Guzmán, A, Teliz, D,
Gutiérrez, M, Romero, F & Robles, P. 2020.
Incidence of Citrus leprosis virus C and
Orchid fleck dichorhavirus citrus strain in
mites of the Genus Brevipalpus in Mexico.
Journal of Economic Entomology, vol. 113,
pp 1-6.
DHAMMM (Declaración de Helsinki de la AMM).
2013. Principios éticos para las
investigaciones médicas en seres humanos.
64ª Asamblea General, Fortaleza, Brazil,
octubre. World Medical Association,
Inc.–All Rights reserved. 9 pp.
Du, W, Xu, J, Hou, Y, Lin, Y, Zang, L, Yang, X &
Desneux, N. 2018. Trichogramma
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
parasitoids can distinguish between
fertilized and unfertilized host eggs. Journal
of Pest Science, vol 91, pp. 771-780.
El-Wakeil, N, Saleh, M, & Abu-hashim, M. 2020.
Conclusions and Recommendations of
Biological Control Industry. In: Cottage
Industry of biocontrol agents and their
applications. El-Wakeil, N, Saleh, P & Abu-
hashimpp, M. (Eds.). pp. 451-466. Springer
Nature, Heidelberg.
Gabriela, A, 2009. El minador de la hoja de los
cítricos, Phyllocnistis citrella (Lepidoptera:
Gracillariidae): Bioecología y control
biológico. Montevideo – Uruguay: Unidad
de Comunicación y Transferencia de
Tecnología del INIA.
Godoy, C & Cortez, H. 2018. Potential of Aclepias
curassavica L. (Apocynaceae) in the
biological control of pests. Revista
mexicana de ciencias agrícolas, vol. 9, pp.
303-315.
Guédez, C, Castillo, C, Cañizales, L & Olivar, R.
2008. Control Biológico: Una herramienta
para el desarrollo sustentable y sostenible.
Academia, vol. 7, pp. 50-74.
Guzmán, P, Guevara, R, Olguín, J & Mancilla, O.
2016. P e r s p e c t i v a c a m p e s i n a ,
intoxicaciones por plaguicidas y uso de
agroquímicos. Idesia (Arica), vol. 34, pp.
69-80.
Hernández, A, Osorio, E, López, A, Ríos, C, Varela,
S & Rodríguez, R. 2018. Beneficial insects
associated to control of the fall armyworm
(Spodoptera frugiperda) in maize (Zea mays
L.) cultivation. Agroproductividad, vol. 11,
pp. 9-14.
INIAP (Instituto Nacional de Investigaciones
Agropecuarias). 2011. Los plaguicidas,
impactos en producción, salud y medio
ambiente. Quito, Ecuador: Instituto
Nacional de Investigaciones Autonoma
Agropecuarias.
Mahapatro, GK & Chatterjee, D. 2018. Integrated
termite management in the context of indoor
and outdoor pest situation. pp. 119-135. In:
Termites and Sustainable Management.
Volume 2 - Economic Losses and
Management. Khan, A. & Ahmad, W. (eds.).
Springer Nature, Heidelberg.
Martínez, J & Salvador, E. 2017. Manejo
agroecológico de los principales insectos
plagas de cultivos alimenticios de
Neotropical Helminthology, 2020, 14(1), ene-jun Parasitoids in pests of lemoner
Nicaragua. Managua: UNA.
Masry, SH & El-Wakeil, N. 2020. Egg parasitoid
production and their role in controlling
insect pests. pp. 3-47. Cottage industry of
biocontrol agents and their applications
Practical aspects to deal biologically with
pests and stresses facing strategic crops. El-
Wakeil, N, Saleh, M & Abu-hashim, M
(Eds.) Springer Nature, Heidelberg.
Mena, X & Couoh, Y. 2015. Effect of pesticides
used for control of black Sigatoka in banana
plantations in Mexico, as well their effect on
the environment and public health.
Tecnociencia Chihuahua, vol. 9, pp. 115-
122.
Molina, J & Córdova, L. 2006. Recursos
fito gen éti cos en Mé xico p ara la
alimentación y la agricultura. México:
Sociedad Mexicana de Fitogenética, A. C.
Muñoz, M, Lucero, B, Iglesias, V, Muñoz, M,
Achú, E, Cornejo, C, Concha, C, Grillo, A.
& G , B r i t . 2 0 1 6 . P l a g u i c i d a s
o r g a n o f o s f o r a d o s y e f e c t o
neuropsicológico y motoren la Región del
Maule, Chile. Gaceta Sanitaria, vol. 30, pp.
227–231.
Nava, E, Camacho, J, Vázquez, L & Vázquez-
Montoya, E.L. 2012. Bioplaguicidas: una
opción para el control biológico de plagas.
Ra Ximhai, vol. 8, pp. 17-29.
Nicholls, C. 2008. Control biológico de insectos:
un enfoque agroecológico. Medellìn,
Colombia: Editorial Universidad de
Antioquia.
Restrepo, A, Arias, P & Soto, A. 2016. Primer
reporte de Tamarixia radiata (Waterston)
(Hymenoptera: Eulophidae) en el
departamento de Caldas, Colombia.
Boletín científico del Centro de Museos de
la Universidad de Caldas, vol. 20, pp. 204-
210.
Rocha, M & Padrón, J. 2009. El cultivo de los
cítricos en el estado de Nuevo León.
M é x i c o : I n s t i t u t o N a c i o n a l d e
Investigaciones Forestales Agrícolas y
Pecuarias. CIRNE. Campo Experimental
84
General Terán.
Rodríguez, R, Santillán, M, Guzmán, A, Ortega, L,
Teliz, D, Sánchez, S & Robles, P. 2019.
Transmission of Citrus leprosis virus C by
the Mite, Brevipalpus yothersi (Acari:
Tenuipalpidae), on four species of Citrus.
Journal of Economic Entomology, vol. 112,
pp. 2569-2576.
Salas, D, Salazar, E, Martínez, Guzmán, R. 2014.
Beneficial insects in strawberry crops from
I r a p u a t o , G u a n a j u a t o , M e x i c o .
Entomología Mexicana, vol 1, pp 289–294.
Sánchez, E, Santillán, M, Novelli, V, Nunes, M,
Mora, G, Valdez, J & Freitas, J. 2015.
Diversity and genetic variation among
Brevipalpus populations from Brazil and
Mexico. PLoS One, vol. 10, pp 1-16.
Sharma, DR, Singh, G & Devi, HS. 2016.
Comparative biological studies of citrus
leaf miner on Kinnow and Rough Lemon
during different seasons in Punjab. Indian
Journal of Ecology, 43, pp. 491-495.
Valarezo, O, Cañarte, E, Navarrete, B, Guerrero, J
& Aria, B. 2008. Diagnóstico de la “mosca
blanca” en Ecuador. La Granja, vol. 7, pp.
13-20.
Valarezo, O. 2011. Control biológico de plagas en
cítricos. Historia y avances. Portoviejo,
Ecuador: Instituto Nacional Autónomo de
Investigaciones Agropecuaria.
Vargas, F, Córdova, O & Alvarado, A. 2006.
Determinación de la resistencia a
insecticidas en Aedes aegypti, Anopheles
albimanus y Lutzomyia peruensis
procedentes del norte Peruano. Revista
Peruana de Medicina Experimental y Salud
Pública, vol. 23, pp. 259-264.
Vázquez, L & Pérez, N. 2017. El control biológico
integrado al manejo territorial de plagas de
insectos en Cuba. Agroecología, vol. 12, pp.
39-46.
Received, March 16, 2020.
Accepted, May 21, 2020.
Neotropical Helminthology, 2020, 14(1), ene-jun Sornoza- Robles et al.