Studies about nematodes in lizards from Argentina are scarce. Approximately 158 species of Liolaemus
(Wiegmann, 1834) have been mentioned from Argentina. Nonetheless, approximately 15 species of
Liolaemus have been indicated some parasitological study. Due to its being poorly known, we studied
gastrointestinal contents in two lizards species, Liolaemus parvus (Quinteros, Abdala, Díaz Gómez, &
Scrocchi, 2008) and Liolaemus ruibali (Donoso- Barros, 1961). Female nematodes Parapharyngodon sp.
(Chatterji, 1933) was determined in the stomach area. We mentioned the first records of this parasite in these
lizards in Don Carmelo locality, San Juan, Argentina. We make an important contribution to parasitic
knowledge for lizards of the genus Liolaemus in Argentina.
ISSN Versión impresa 2218-6425 ISSN Versión Electrónica 1995-1043
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
PARASITISM IN TWO SPECIES OF LIZARDS OF THE GENUS LIOLAEMUS
(WIEGMANN, 1834) FROM THE PUNA ARGENTINA
PARASITISMO EN DOS ESPECIES DE LAGARTIJAS DEL GÉNERO LIOLAEMUS
(WIEGMANN, 1834) DE LA PUNA ARGENTINA
1Departamento de Biología, Facultad de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, Universidad Nacional de San Juan.
Av. Ignacio de la Roza 590, 5402, San Juan, Argentina.
2Gabinete de Investigación DIBIOVA (Diversidad y Biología de Vertebrados del Árido), Departamento de Biología,
Universidad Nacional de San Juan. Av. Ignacio de la Roza 590, 5402, San Juan, Argentina.
3Becario de CONICET (Consejo Nacional de Investigaciones Cientícas y Técnicas).
Av. Ignacio de la Roza 590, 5402, San Juan, Argentina.
*Corresponding author: E-mail: nataliocastillo@gmail.com
ABSTRACT
Key words: Argentina - lizards - nematodes - parasitism - Parapharyngodon sp. - San Juan
Neotropical Helminthology
89
Volume13,Number1(jan-jun2019)
ÓrganooficialdelaAsociaciónPeruanadeHelmintologíaeInvertebradosAfines(APHIA)
Lima-Perú
VersiónImpresa:ISSN2218-6425VersiónElectrónica:ISSN1995-1043
Auspiciado por:
Neotropical Helminthology, 2019, 13(1), ene-jun:89-95.
1,2,3 1,2
Gabriel Natalio Castillo *& Juan Carlos Acosta
Los estudios sobre nematodes parásitos de reptiles en Argentina son escasos. Aproximadamente 158
especies de Liolaemus (Wiegmann, 1834) han sido mencionadas para Argentina. Sin embargo, 15 especies
han sido indicados con algún estudio parasitológico. Debido al escaso conocimiento parasitológico en
reptiles de Argentina, se estudiaron los contenidos gastrointestinales de dos especies de lagartijas;
Liolaemus parvus (Quinteros, Abdala, Díaz Gómez, & Scrocchi, 2008) y Liolaemus ruibali (Donoso-
Barros, 1961). Se determinaron nemátodes hembras Parapharyngodon sp. (Chatterji, 1933) localizados en
la región del estómago. Mencionamos los primeros registros de este parásito en estas lagartijas para la
localidad de la Reserva de Don Carmelo, departamento de Ullum, provincia de San Juan. Realizamos una
importante contribución al conocimiento parasitario para lagartijas del género Liolaemus en Argentina.
RESUMEN
Palabras clave: Argentina - lagartijas - nematodes - parasitismo - Parapharyngodon sp. - San Juan
90
Los estudios sobre helmintos en animales
silvestres generan información sobre diversidad de
parásitos, permitiendo comprender la biología y
ecología de sus hospedadores (Vieira et al., 2016).
Estos estudios representan importancia en
conservación (Bower et al., 2018), donde una
parasitosis severa comprometería al hospedador,
provocando diminución en las defensas, mayor
susceptibilidad de enfermedades y menor
performance (Spinelli et al., 1992).
La Familia Liolaemidae es la familia más diversa
del sur de Sudamérica, la que se encuentra formada
por los géneros Ctenoblepharys (Tschudi, 1845),
Phymaturus (Gravenhorst, 1838) y Liolaemus
(Wiegmann, 1834). El género Liolaemus presenta
en Argentina 158 especies (Abdala & Quinteros,
2014), del total de especies de Liolaemus en
Argentina, un número muy reducido de especies
fueron analizadas con objetivos parasitológicos.
El lagarto cordillerano Liolaemus parvus
(Quinteros, Abdala, Díaz Gómez, & Scrocchi,
2008) se distribuye en el centro– oeste de Argentina
entre los 2700 y 3500 msnm, en las provincias de
San Juan, Mendoza y la Rioja. Es una especie
vivípara, con un tamaño de camada de 2 a 4 crías
(Acosta com. pers.), siendo un termorregulador
activo y eficiente, con temperaturas corporales
cercanas a las preferidas y superiores al de su
hábitat (Alés et al., 2017). En la categorización del
estado de conservación de Argentina se encuentra
no amenazada (Abdala et al., 2012).
Liolaemus ruibali (Donoso-Barros, 1961) tiene
distribución restringida a sectores montañosos de
las provincias de San Juan y Mendoza (Argentina)
en la ecorregión de la Puna y Altos Andes (Abdala
et al., 2012). Predominantemente insectívoro
(Villavicencio et al., 2005) y vivíparo (Cánovas et
al., 2014), con un patrón de actividad bimodal
(Castillo et al., 2015). Se encuentra categorizada
como no amenazada (Abdala et al., 2012).
El objetivo de la presente nota es mencionar los
primeros registros endoparasitarios en L. parvus, y
ampliar distribución del parasitismo en L. ruibali
hacia la localidad de la Reserva Don Carmelo,
provincia de San Juan, Argentina. Realizamos una
INTRODUCCIÓN importante contribución al conocimiento
parasitario para lagartijas del género Liolaemus en
Argentina.
En abril 2014 se realizaron colectas mínimas de
ejemplares de L. ruibali y L. parvus (Figura 1) en
la Reserva Don Carmelo (Figura 2). La Reserva
Privada de Usos Múltiples “Don Carmelo”, se
localiza en el Departamento Ullum, Provincia de
San Juan, Argentina; ubicada en el Valle de la
Invernada, Precordillera de la Provincia de San
Juan, Argentina, a 130 km de la ciudad de San Juan
(Márquez, 1999).
Los individuos capturados fueron sacrificados
mediante administración intraperitoneal de
tiopental sódico, fijados con formol al 10% y
conservados en alcohol etílico al 70%. En
laboratorio se procedió a la disección y análisis de
contenidos gastrointestinales. Los lagartos fueron
disecados para la extracción de nematodes
mediante una incisión longitudinal ventral boca-
ano. El tubo digestivo fue extraído y revisado
mediante microscopio binocular estereoscópico.
Los nematodes hallados se conservaron en etanol
70°. Para su observación se utilizó la técnica de
diafanización en lactofenol. Para la identificación
se usó un microscopio óptico Arcano y bibliografía
pertinente (Castaño- Fernandez et al., 1987;
Anderson, 2000; Ramallo et al., 2002; Ramallo et
al., 2016).
Se calcularon prevalencia e intensidad media
según lo propuesto por Bush et al. (1997).
prevalencia: Número de hospedadores infestados
dividido por el número de hospedadores
examinados (expresados en porcentajes),
intensidad media: Número total de parásitos de una
especie en particular en una muestra, dividido por
el número de hospedadores infestados. Los
ejemplares estudiados se encuentran depositados
en la Colección Parasitológica, Departamento de
Biología, Facultad de Ciencias Exactas, Físicas y
Naturales, Universidad Nacional de San Juan,
Argentina, (UNSJPar 260 y 261).
Aspectos éticos: Para el bienestar de los animales
Neotropical Helminthology, 2019, 13(1), ene-jun
MATERIALES Y MÉTODOS
Castillo & Acosta
91
se siguieron todas las directrices nacionales o
institucionales aplicables para el cuidado y uso de
los animales.
Figura 1. (A): Vista dorsal de un ejemplar macho de L. ruibali. (B): Ejemplares machos y hembras de L. parvus. (C): Lugar de
captura de los ejemplares L. ruibali y L. parvus.
Figura 2. Área de estudio, Reserva Privada de Usos Múltiples Don Carmelo, Departamento Ullum, Provincia de San Juan,
Argentina.
Neotropical Helminthology, 2019, 13(1), ene-jun Parasitism in two species of lizards
92
En total se analizaron dos especies de lagartos del
orden Squamata, correspondientes a la familia
Liolaemidae. Cinco ejemplares adultos de
Liolaemus parvus (Machos Lhc=63,5 mm;
hembras Lhc= 71 mm) y tres ejemplares hembras
de L. ruibali (Lhc=63 mm).
En total se registraron 10 nematodes hembras
adultos (Tabla 1) correspondientes al género
Parapharyngodon sp. (Figura 3 y 4), todos los
registros correspondieron a la región del estómago.
RESULTADOS
Tabla 1. Fecha y números de adultos de Liolaemus spp. analizados en este estudio. N.t= Número total de nematodes
registrados, I= Intensidad; P= Prevalencias.
Hospedadores
Localidad
Fecha
Machos Hembras N.t I.M P Lugar
Liolaemus parvus
Don Carmelo,
San Juan
Abril
2014
4 1 7 1,6 100%
Estómago
Liolaemus ruibali
Don Carmelo,
San Juan
Abril
2014
3 - 3 1 100%
Estómago
Figura 3. Ejemplar nemátodo hembra con huevos del género Parapharyngodon sp. registrado en L. parvus (A); Región anterior
de una hembra (B).
Neotropical Helminthology, 2019, 13(1), ene-jun Castillo & Acosta
93
Nuestros resultados proporcionan los primeros
registros del parasitismos por oxiuros en L. parvus
y L. ruibali en la localidad Reserva de Don
Carmelo. Debido a que los principales caracteres
taxonómicos para identificar especies en
Pharyngodonidae se encuentran en machos, no se
estableció la identidad de las especies, debido a que
los registros correspondieron a hembras.
Estudios anteriores en Argentina registraron a
especies del género Parapharyngodon spp. en
Phymaturus punae Cei, Etheridge & Videla, 1985,
P. palluma Molina, 1782, P. extrilidus Lobo,
Espinoza, Sanabria & Quiroga, 2012, P. williamsi
Lobo, Laspiur & Acosta, 2013, Liolaemus buergeri
Werner 1907, Liolaemus ruibali Donoso- Barros,
1961, Tropidurus torquatus Wied-Neuwied, 1820,
y T. etheridgei Cei 1982 (Ramallo et al., 2002;
Goldberg, 2004; Ramallo et al., 2016; Castillo et
al., 2017).
Para L. ruibali, el presente registro corresponde
una nueva cita para otra localidad, ampliando
distribución del parásito hacia la Reserva Don
Carmelo, departamento de Ullum, provincia de
San Juan. Cabe mencionar que el primer registro en
el parasitismo en L. ruibali fue en la localidad del
departamento de Calingasta, San Juan,
registrándose Parapharyngodon riojensis.
DISCUSIÓN De acuerdo a nuestra revisión en la literatura,
aproximadamente del total de especies
mencionadas del género Liolaemus en Argentina
(158 especies), aproximadamente 15 especies
presentan algún registro parasitológico.
Parapharyngodon Chatterji, 1933, es el género con
más registros en la fauna de reptiles en la provincia
de San Juan. Este es un género de nematodos
parásitos con ciclo monoxeno (Anderson, 2000).
Parásitos de reptiles carnívoros y herbívoros,
aunque también han sido registrados en especies de
anfibios (Pereira et al., 2017). Los nematodos
hembras producen huevos con forma alargada y
aplanada en uno de los lados. Un opérculo subpolar
ha sido descripto en huevos de muchas especies.
Los huevos de algunas especies pueden depositarse
en un estadio temprano de desarrollo y alcanza el
estado infectivo únicamente después que han
pasado las heces (Anderson, 2000). Los huevos se
transfieren desde la región perianal a la boca del
huésped por actividades de aseo. Los huevos se
dispersan en un entorno con condición favorable de
humedad y temperatura (Anderson, 2000; Castillo
et al., 2018).
Las especies de Parapharyngodon de la Región
Neotropical se diferencian por la morfología del
labio cloacal anterior, ubicación del ovario, forma
de huevo y número de papilas cloacales. De las 13
especies mencionadas para el Neotrópico, solo 10
son consideradas especies válidas; P. alvarengai
Figura 4. Ejemplar huevo de nemátodo del género Parapharyngodon sp. registrado en L. parvus.
Neotropical Helminthology, 2019, 13(1), ene-jun Parasitism in two species of lizards
94
Freitas, 1957; P. sceleratus Freitas, 1957; P.
verrucosus Freitas y Dobbin, 1959; P. largitor
Alho y Rodrigues, 1963; P. riojensis Ramallo,
Bursey y Goldberg, 2002; P. bainae Pereira, Sousa
y Lima, 2011; P. silvoi Araujo Filho et al., 2015; P.
sanjuanensis Ramallo, Bursey, Castillo y Acosta,
2016 y P. hugoi Pereira, Campiao, Luque y
Tavares, 2017 y Parapharyngodon politoedi
Santos, Argolo, Santos, Rodrigues, Gonzaléz,
Santos y Melo 2018. En Argentina han sido
registradas, P. riojensis (Ramallo et al., 2002) y P.
sanjuanensis (Ramallo et al., 2016).
Parapharyngodon senisfaciecaudus Freitas, 1957;
Parapharyngodon yurensis Calisaya y Córdova,
1997; Parapharyngodon moqueguensis Calisaya y
Córdova, 1997; y Parapharyngodon arequipensis
Calisaya and Córdova, 1997; han sido
mencionados por algunos autores dentro del
Neotrópico. Sin embargo P. yurensis, P.
moqueguensis y P. senisfaciecaudus son
consideradas dentro del género Thelandros, y P.
arequipensis es una especie de identidad dudosa
(especies inquirenda) (Valverde-Aguilar et al.,
2015).
En conclusión, nosotros ampliamos hospedadores
y distribución del parásito. Son necesarios estudios
más profundos y detallados de los parásitos para
develar las relaciones parásitos hospedadores.
Los autores expresan su agradecimiento a Arturo
Curatola y su familia por permitirnos trabajar en su
propiedad. También agradecemos a la Secretaría de
Ambiente de la Provincia de San Juan.
AGRADECIMIENTOS
Abdala, CS, Acosta, JL, Acosta, JC, Blanca, BA,
Arias, F, Avila LJ, Blanco, MG, Bonino, M,
Boretto, JM, Brancatelli, G, Breitman, MF,
Cabrera, MR, Cairo, S, Corbalan V,
Hernando A, Ibarguengoytia, NR, Kacoliris
F, Laspiur, A, Montero, R, Morando, M,
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Received March 14, 2019.
Accepted April, 30, 2019.
Neotropical Helminthology, 2019, 13(1), ene-jun Parasitism in two species of lizards