The red snapper Lutjanus campechanus (Poey, 1968) is a fish of great commercial importance, due to its
abundance and high number of capture, generating high income for fishermen. Its importance implies the
study of its wildlife helminth, which uses the red snapper as part of its life cycle. In the locality of
Chachalacas, Veracruz, the viscera (stomach, intestine and mesentery) of 22 red snapper specimens were
collected and placed in plastic bags with 10% neutralized formalin with its corresponding label and the
following data: host number, location and date of sampling. In the laboratory, the samples were examined
using a stereoscopic microscope for the collection of helminths. The taxonomic determination was made
through the techniques used in parasitology. To characterize the infection, the ecological parameters of
prevalence, abundance and average intensity were applied. We collected 155 helminth parasites
belonging to 10 species, of which 3 are trematodes, 2 cestodes, one acanthocephalan and 4 nematodes.
The trematode Metadena sp. Linton 1910 represents 72% of the helminths collected. This specie also
registered the highest percentage of infection (59%) and average intensity (8±0.7) in the intestine. Seven
of the 10 helminth species are recorded as adults in the intestine, indicating that L. campechanus acts as a
definitive host for these, while for Anisakis sp. Dujardin, 1845, Hysterothylacium sp. Ward y Magath,
1917, and acanthocephalan Serrasentis sagittifer Linton, 1932 acts as an intermediate host.
ISSN Versión impresa 2218-6425 ISSN Versión Electrónica 1995-1043
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
HELMINTOS PARÁSITOS DE LUTJANUS CAMPECHANUS (POEY, 1860) EN CHACHALACAS,
VERACRUZ, MÉXICO
HELMINTH PARASITES OF LUTJANUS CAMPECHANUS (POEY, 1860) IN CHACHALACAS,
VERACRUZ, MEXICO
Circuito Gonzalo Aguirre Beltrán s/n Zona Universitaria C.P. 91090. Xalapa, Veracruz, México.
Corresponding author: E-mail: spiroxys@hotmail.com
1 1 1
Diana Helena Uscanga Alvarado ; Daniel Augusto Pozos Carré & Oscar Méndez *
ABSTRACT
Key words: cestodes – Gulf of Mexico – Lutjanidae – nematodes – trematodes
Neotropical Helminthology
49
Volume13,Number1(jan-jun2019)
ÓrganooficialdelaAsociaciónPeruanadeHelmintologíaeInvertebradosAfines(APHIA)
Lima-Perú
VersiónImpresa:ISSN2218-6425VersiónElectrónica:ISSN1995-1043
Auspiciado por:
Neotropical Helminthology, 2019, 13(1), ene-jun:49-54.
INTRODUCCIÓN
50
RESUMEN
Palabras clave: cestodos – Golfo de México – Lutjanidae – nematodos – trematodos
El huachinango Lutjanus campechanus (Poey, 1968) es un pez de gran importancia comercial, debido a su
abundancia y alto número de captura, generando altos ingresos para los pescadores. Su importancia
implica el estudio de su helminto fauna, la cual utiliza al huachinango como parte de su ciclo de vida. En la
localidad de Chachalacas, Veracruz, se colectaron las vísceras (estómago, intestino y mesenterio) de 22
ejemplares de huachinangos y se colocaron en bolsas de plástico con formol neutralizado al 10% con su
etiqueta correspondiente y los siguientes datos: número de hospedero, localidad y fecha del muestreo. En
laboratorio, las muestras se examinaron con ayuda de un microscopio estereoscópico para la colecta de
helmintos. La determinación taxonómica se realizó a través de las técnicas utilizadas en parasitología.
Para caracterizar la infección se aplicaron los parámetros ecológicos de prevalencia, abundancia e
intensidad media. Se colectaron 155 helmintos parásitos pertenecientes a 10 especies, de las cuales 3 son
trematodos, 2 cestodos, un acantocéfalo y 4 nematodos. El trematodo Metadena sp. Linton 1910
representa el 72% de los helmintos colectados. Esta misma especie registró el mayor porcentaje de
infección (59%) e intensidad media (8±0.7) en el intestino. Siete de las 10 especies de helmintos se
registran como adultos en el intestino, indicando que L. campechanus actúa como hospedero definitivo
para estas, mientras que para Anisakis sp. Dujardin, 1845; Hysterothylacium sp. Ward y Magath, 1917 y el
acantocéfalo Serrantis sagittifer Linton, 1932 actúa como hospedero intermediario.
Debido a la intensa presión pesquera, la
abundancia estimada en el Golfo de México ha
decrecido y la población se considera
sobrexplotada (Schirripa & Legault, 1999). A pesar
de ser una especie relevante biológicamente y un
recurso pesquero valioso en la región (Monroy-
García et al., 2004; Nieland et al., 2007), los
helmintos parásitos de esta especie son poco
conocidos comparados con otras especies de la
familia Lutjanidae (Velez, 1987; Overstreet et al.,
2009; Argáez-García et al., 2010). Esto, agregado a
la categoría de vulnerabilidad en la que se
encuentra y la poca abundancia de la especie, hacen
necesario la realización de estudios de su
parasitofauna, pues tiende a afectar el comercio
pesquero de la región al dañar tejido muscular lo
cual disminuye el peso del individuo y por lo tanto
aminora la producción. El objetivo de este trabajo
fue determinar las especies de helmintos parásitos
de L. campechanus capturados a través de la pesca
artesanal en la localidad de Chachalacas, Veracruz,
México y así contribuir al conocimiento de las
especies de helmintos que infectan a los peces de
importancia comercial del estado de Veracruz.
El huachinango (Lutjanus campechanus Poey,
1860) es un pez asociado a los arrecifes entre los 20
y 130 m de profundidad, se distribuye desde el
sureste de Estados Unidos hasta el sur del mar
Caribe (GMFMC, 2004). Se alimenta
principalmente de peces y crustáceos (Ouzts &
Szedlmayer, 2003; Szedlmayer & Lee, 2004;
Pérez-Díaz et al., 2007; Piko & Szedlmayer, 2007;
Gallaway et al., 2009) y alcanza la madurez sexual
a los cuatro años de edad aunque existen registros
de ejemplares maduros a una edad de dos años
(Rodríguez, 1992). Históricamente, el
huachinango ha sido el blanco de pescadores
comerciales y deportivos en el Golfo de México
(Camber, 1955); sin embargo, de acuerdo con la
Lista Roja de la Unión Internacional para la
Conservación de la Naturaleza (UICN), esta
especie se encuentra en Criterio Vulnerable, por lo
tanto, se considera que se enfrenta a un alto riesgo
de extinción en la naturaleza.
Neotropical Helminthology, 2019, 13(1), ene-jun Uscanga Alvarado et al.
51
y especialistas (especies de helmintos que se
restringen en distribución, desarrollo y
reproducción a un grupo de hospederos: especie,
género o familia) utilizando diferentes estudios
(Wilson & Nieland, 1994; Argáez-García et al.,
2010; González-Solís et al., 2007; Montoya-
Mendoza et al., 2014).
Aspectos éticos: los autores declaran que se
cumplieron todos los aspectos éticos del país e
internacionales.
Se colectaron 155 helmintos parásitos
pertenecientes a 10 especies, tres fueron
trematodos, dos cestodos, un acantocéfalo y cuatro
nematodos (Tabla 1). El rango de infección fue de
uno a 21 individuos por hospedero; mientras que
por especie los registros variaron de una hasta
cinco especies en un solo hospedero. De los
hospederos revisados, sólo tres hospederos no
presentaron helmintos parásitos. El número
promedio de helmintos por huésped fue siete.
El intestino fue el órgano más parasitado,
registrando el mayor número de especies de
helmintos con ocho, donde el grupo de los
nematodos fue el más elevado con un total de
cuatro especies, seguido por los trematodos con
tres especies y una especie de acantocéfalo.
El trematodo Metadena sp. Linton, 1910 registró el
mayor porcentaje de infección (59%), seguido del
nematodo Hysterothylacium reliquens Deardorff
& Overstreet, 1981 parasitando al 32% de los
hospederos revisados. Así mismo, Metadena sp.,
registró la mayor intensidad media en el intestino
con 8±0.7 individuos (Tabla 1). El resto de las
especies de helmintos registraron baja intensidad
de infección.
De las 10 especies de parásitos registradas en el
huachinango, los cestodos Tetraphyllidea sp.
Carus, 1863 y Callitetrarhynchus sp. Pintner,
1931; así como el nematodo Anisakis sp. Dujardin,
1845, se presentaron en estado larval.
Todas las especies de trematodos registradas en L.
campechanus se consideran especies especialistas
En junio y julio de 2017 se colectaron las vísceras
(estómago, intestino y mesenterio) de 22
huachinangos en la localidad de Chachalacas,
Veracruz, (19º 25' 18.32'' N, 96º 19' 19.81'' O) a una
elevación de 8 msnm. Estas muestras fueron
proporcionadas por los pescadores debido a la
importancia comercial que presentan dichos peces
para ellos. Las vísceras se colocaron en bolsas de
plástico con formol neutralizado al 10% y fueron
sacudidas constantemente en un lapso de 20 a 30
seg para la penetración del formol y causar la
muerte de manera rápida a los helmintos que se
encontraran en las vísceras. A cada bolsa se le
agregó su etiqueta correspondiente con los
siguientes datos: número de hospedero, localidad y
fecha. En el laboratorio, las muestras fueron
lavadas en repetidas ocasiones con agua de la llave
para eliminar el exceso de formol. Las muestras se
separaron por órganos en cajas de Petri para una
mejor revisión bajo el microscopio estereoscópico
Leica zoom 2000. Todos los helmintos encontrados
se separaron por grupos, se contaron y colocaron en
frascos viales con alcohol al 70%.
Para la determinación taxonómica se realizaron
preparaciones permanentes de platelmintos y
acantocéfalos, los cuales fueron deshidratados en
series de alcoholes etílicos (85°, 96° y 100°),
teñidos con paracarmín de Mayer, transparentados
con salicilato de metilo y finalmente se montaron
en bálsamo de Canadá. Los nemátodos fueron
transparentados con glicerina y observados en
preparaciones temporales, para después
preservarlos en alcohol etílico al 70% (Vidal-
Martínez et al., 2002; Caspeta-Mandujano et al.,
2009). Algunos especímenes serán depositados en
la Colección Nacional de Helmintos (CNHE) del
Instituto de Biología de la Universidad Nacional
Autónoma de México (UNAM).
Se calcularon los parámetros ecológicos de
prevalencia (porcentaje de peces parasitados por
una especie de helminto en una muestra) e
intensidad media de infección (número promedio
de parásitos de una especie por hospedero
infectado en una muestra), propuestos por Bush et
al. (1997). Se determinaron las especies de
helmintos generalistas (especies que se encuentran
y desarrollan en diferentes familias de hospederos)
MATERIALES Y MÉTODOS
RESULTADOS
Helminth parasites of Lutjanus campechanus
Neotropical Helminthology, 2019, 13(1), ene-jun
52
helmintos parásitos se clasificaron como especies
generalistas (Tabla 1).
de la familia Lutjanidae, así como el nematodo
Cucullanus pargi González-Solís, Tuz-Paredes &
Quintal-Loria, 2007. El resto de las especies de
Tabla 1. Parámetros ecológicos de infección de helmintos parásitos de Lutjanus campechanus en Chachalacas,
g I
Veracruz, México. P (%): prevalencia, IM: intensidad media. Especies especialistas §; generalistas ; estado larval ;
a
adulto .
Helmintos Intestino
Mesenterio
Estómago
P (%)
IM
P (%)
IM
P (%) IM
Trematoda
Stephanostomum casumᵃ§
5
1
-
-
5 1
Metadena
sp. ᵃ§
59
8±0.7
-
-
18 1±0.5
Lecithochirium
oridenseᵃ§
-
-
-
-
14 1±0.5
Cestoda
Tetraphyllidae
sp.ᴵᵍ
14
2±0.5
-
-
5 1
Callitetrarhynchus
sp.ᴵᵍ
-
-
-
-
5 1
Nematoda
Anisakis
sp.ᴵᵍ
8
2 ±
0.7
8
2±0.7
5 1
Cucullanus pargiᵃ§
8
1
-
-
- -
Hysterothylacim
sp.ᵃᵍ
5
1
5
1
- -
Hysterothylacium
reliquensᵃᵍ 32 2±1 - - 3 1
Acanthocephala
Serrasentis sagittiferᵃᵍ 5 2 5 1 - -
DISCUSIÓN Nacional Sistema Arrecifal Veracruzano. Esta gran
diferencia en la composición de especies de
helmintos se debe tanto al bajo número de
hospederos, como a los órganos (estómago,
intestino y mesenterio) examinados en este estudio.
Los ejemplares de L. campechanus son capturados
por la pesca artesanal de la localidad de
Chachalacas para su venta al público y son
manejados por los pescadores, dificultando el
examen helmintológico y limitando el registro de
especies de helmintos parásitos localizados en
otros órganos (músculo, branquias, aletas, etc.).
Nuestros datos revelan que los grupos
predominantes son trematodos y nematodos, y esto
concuerda con lo registrado por otros autores
(Moravec et al., 1977; Argáez-García et al., 2010),
quienes mencionan que estos dos grupos de
helmintos constituyen los componentes principales
de las infecciones de helmintos parásitos de peces
marinos en el sur del Golfo de México.
La alta frecuencia de estos grupos parásitos indica
la relevancia de la ingesta de hospederos
La Familia Lutjanidae (pargos) es de los
principales recursos pesqueros en el Golfo de
México, gracias a su excelente calidad y alto valor
de mercado (Paris et al., 2005). El huachinango L.
campechanus es una de las ocho especies de peces
que sustentan la pesca en la localidad de
Chachalacas tanto por su valor económico como
por su abundancia de captura. En este estudio,
aportamos el registro de los helmintos parásitos de
L. campechanus para una nueva localidad en el
estado de Veracruz.
El número de especies de parásitos registradas es
baja en comparación con registros previos para
otras especies de la misma familia de la región.
Argáez-García et al. (2010) reportaron 44 especies
de helmintos parásitos para Lutjanus griseus del
Golfo de México y el Caribe. Montoya-Mendoza et
al. (2014) registraron 21 especies de helmintos en
114 individuos de L. campechanus del Parque
Neotropical Helminthology, 2019, 13(1), ene-jun Uscanga Alvarado et al.
53
intermediarios como crustáceos y peces pequeños
(Deardorff & Overstreet, 1981; Sánchez-Ramírez
& Vidal-Martínez, 2002). Los huachinangos son
peces carnívoros que se alimentan de
representantes de las familias Anguillidae,
Scorpaenidae, Tetraodontidae, Serranidae e
incluso Lutjanidae, así como de crustáceos como
estomatópodos, penéidos y braquiuros en
proporciones inferiores, los cuales pueden ser
utilizados como hospederos intermediarios
facilitando la infección por helmintos parásitos
(Pérez-Díaz et al., 2007).
La presencia de estadios larvarios de helmintos
sugiere que L. campechanus se encuentra en un
nivel intermediario en la red alimentaria marina, al
igual que otros peces en el Atlántico occidental
(Argáez-García et al., 2010). Así mismo, la
presencia de estadios larvales como helmintos
parásitos adultos sugiere que el pargo rojo actúa
como hospedero intermediario y definitivo de
muchas especies de helmintos.
La alta prevalencia de Metadena sp. parasitando a
L. campechanus está vinculada a las condiciones
de hábitat o la presencia de hospederos
intermediarios, además de que algunas especies de
trematodos son específicos para los pargos,
incluidos Lecithochirium floridense Crowcroft,
1946 y Stephanostomum casum McFarlane, 1954
(Argáez-García et al., 2010). Algunos estudios
indican una relación entre la prevalencia y la
intensidad media con el grado de especialización
de un parásito, pero en sentido opuesto al conocido
en otros grupos, los generalistas tienen
prevalencias e intensidades medias menores que
los especialistas (Kennedy, 1995; Valtonen &
Julkunen, 1995). Así mismo, el nematodo
Cucullanus pargi González-Solís, Tuz-Paredes &
Quintal-Loira, 2007 muestra especificidad hacia L.
campechanus debido a que la mayoría de las
especies de Cucullanus registradas, han sido
e n c o n t r a d a s e n p e c e s r e l a c i o n a d o s
filogenéticamente (González-Solís et al., 2007).
Argáez-García, N, Guillén-Hernández, S &
Aguirre-Macedo, ML. 2010. Intestinal
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
helminths of Lutjanus griseus (Perciformes:
Lutjanidae) from three environments in
Yucatán (Mexico) with a checklist of its
parasites in the Gulf of Mexico and
Caribbean region. Revista Mexicana de
Biodiversidad, vol. 81, pp. 903-912.
Bush, AO, Lafferty, KD, Lotz, JM & Shostak, AW.
1997. Parasitology meets ecology on its
own terms: Margolis et al. The Journal of
parasitology, vol. 83, pp. 575-583.
Camber, CI. 1955. A survey of the red snapper
fishery of the Gulf of Mexico, with special
reference to the Campeche Banks. Marine
Laboratory, University of Miami.
Caspeta-Mangujano, JM, Cabañas-Carranza, G &
Mendoza-Franco, EF. 2009. Helmintos
parásitos de peces dulceacuícolas
mexicanos. AGT Editor. Cuernavaca,
México.
Deardoff, TL & Overstreet, RM. 1981. Larval
Hysterothylacium (= Thynnascaris)
(Nematoda: Anisakidae) from shes and
invertebrates in the Gulf of Mexico.
Proceedings of the Helminthological
Society of Washington, vol. 43, pp.
113–120.
Gallaway, BJ, Szedlmayer, ST & Gazey, WJ. 2009.
A life history review for red snapper in the
Gulf of Mexico with an evaluation of the
importance of offshore petroleum platforms
and other artificial reefs. Reviews in
Fisheries Science, vol. 17, pp. 48–67.
GMFMC. 2010. Final regulatory amendment to
the reef fish fishery management plan to set
total allowable catch for red snapper. Gulf
of Mexico Fishery Management Council,
Tampa, Florida., p. 77.
González-Solís, D, Tuz-Paredes, VM & Quinta-
Loria, MA. 2007. Cucullanus pargi sp. n.
(Nematoda: Cucullanidae) from the grey
snapper Lutjanus griseus off the southern
coast of Quintana Roo, Mexico. Folia
Parasitológica, vol. 54, pp. 220-224.
Kennedy, C. 1995. Richness and diversity of
macroparasite communities in tropical eels
Anguilla reinhardtii in Queensland,
Australia. Parasitology vol.111, pp. 233-
245.
Monroy-García, C, Ríos-Lara, GV & Arceo-
Briceno, P. 2004. Análisis de la pesquería
del huachinango del golfo (Lutjanus
campechanus) en el banco de Campeche
Helminth parasites of Lutjanus campechanus
Neotropical Helminthology, 2019, 13(1), ene-jun
54
(temporada de pesca 2001). Proceedings of
th
the 55 Gulf and Caribbean Fisheries
Institute, vol. 55, pp. 865-880.
Montoya-Mendoza, J, Jiménez-Badillo, L,
Salgado-Maldonado, G & Mendoza-
Franco, F. 2014. Helminth Parasites of the
Red Snapper, Lutjanus campechanus
(Perciformes: Lutjanidae) from the Reef
Santiaguillo, Veracruz, Mexico. Journal of
Parasitology, vol. 100, pp. 868-872.
Moravec, F, Vidal-Martínez, VM, Vargas-
Vázquez, J, Vivas-Rodríguez, C, González-
Solís, D, Mendoza-Franco, E, Simá-
Álvarez, R & Gûemez-Ricalde, J. 1997.
Helminth parasites of Epinephelus morio
(Pisces: Serranidae) of the Yucatan
Peninsula, southeastern Mexico. Folia
Parasitologica, vol. 44, pp. 255–266.
Nieland, D. L.,Fischer, Baker, M.S., & Wilson,
C.A. 2007. Red snapper in the northern
Gulf of Mexico: Age and size composition of
the commercial harvest and mortality of
regulatory discards. In Red snapper
ecology and fisheries in the U.S. Gulf of
Mexico, Patterson III, WF, Cowan Jr., JH,
Fitzhugh, GR & Nieland, DL (eds.).
American Fisheries Society Symposium 60,
Bethesda, Maryland, pp. 301–310.
Ouzts, AC & Szedlmayer, ST. 2003. Diel feeding
patterns of red snapper on artificial reefs in
the north-central Gulf of Mexico.
Transactions of the American Fisheries
Society, vol. 132, pp. 1186–1193.
Overstreet, RM, Cook, JO & Heard, R. 2009.
Trematoda (Platyhelminthes) of the Gulf of
Mexico. In Gulf of Mexico—origins, waters,
and biota. Biodiversity, vol. 1, pp. 419-486.
Paris, CB, Cowen, RK, Claro R & Lindeman, KC.
2005. Larval transport pathways from
Cuban snapper (Lutjanidae) spawning
aggregations based on biophysical
modeling. Marine Ecology Progess Series,
vol. 296, pp. 93-106.
Pérez-Díaz, E, Colás-Marrufo, T, Sámano-Zapata,
JC & Brulé, T. 2007. Aspectos sobre los
hábitos alimenticios del pargo del golfo
Lutjanus campechanus (P 1860) del banco
d e C a m p e c h e , Yu c a t á n , M é x i c o .
th
Proceedings of the 58 Gulf and Caribbean
Fisheries Institute, vol. 58, pp. 754–779.
Piko, AA & Szedlmayer, ST. 2007. Effects of
habitat complexity and predator exclusion
on the abundance of juvenile red snapper.
Journal of Fish Biology, vol. 70, pp.
758–769.
Rodríguez, CH. 1992. Contribución al
conocimiento de la biología pesquera del
huachinango Lutjanus campechanus (Poey,
1960) en las costas del sur de Tamaulipas,
México. Tesis profesional. Instituto
Tecnológico de Ciudad Victoria. Ciudad
Victoria, Tampaulipas, México. p. 65.
Sánchez-Ramírez, C & Vidal-Martínez, VM. 2002.
Metazoan parasite infracommunities of
Florida pampano (Trachinotus carolinus)
from the coast of the Yucatán Peninsula,
Mexico. Journal Parasitology, vol. 88, pp.
1087–1094.
Schirripa, MJ & Legault, CM. 1999. Status of the
red snapper in U.S. waters of the Gulf of
Mexico: updated through 1998. Sustainable
Fisheries Division, p. 44.
Szedlmayer, ST & Lee, JD. 2004. Diet shifts of
j u v e n i l e re d s n a p p e r ( L u t j a n u s
campechanus) with changes in habitat and
fish size. Fishery Bulletin, vol. 102, pp.
366–375.
Valtonen, ET & Julkunen, M. 1995. Influence of the
transmission of parasites from prey fishes
on the composition of the parasite
community of a predatory fish. Canadian
Journal of Fisheries Aquatic Sciences, vol.
52, pp. 233-245.
Vélez, I. 1987. Sobre la fauna de trematodos en
peces marinos de la familia Lutjanidae en el
mar Caribe. Actualidades Biológicas, vol.
16, pp. 70–84.
Vidal-Martínez, VM, Aguirre-Macedo, ML,
Schólz, T, González-Solís, D & Mendoza-
Franco, EF. 2002. Atlas de los helmintos
parásitos de cíclidos de México. Instituto
Politécnico Nacional, México DF.
Wilson, CA & Nieland, DL. 1994. Reproductive
biology of red drum, Sciaenops ocellatus,
from the neritic waters of the northern Gulf
of Mexico. National Marine Fisheries
Service Fishery Bulletin, vol. 92, pp. 841-
850.
Received February 15, 2019.
Accepted April 28, 2019.
Neotropical Helminthology, 2019, 13(1), ene-jun Uscanga Alvarado et al.
