ISSN Versión impresa 2218-6425 ISSN Versión Electrónica 1995-1043
Neotropical Helminthology, 2020, 14(1), ene-jun:67-73.
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
INTESTINAL HELMINTH PARASITES OF THE STINGRAY HYPANUS AMERICANUS
(HILDEBRAND & SCHROEDER, 1928) IN CHACHALACAS, VERACRUZ, MEXICO
HELMINTOS PARÁSITOS INTESTINALES DE LA RAYA HYPANUS AMERICANUS (HILDEBRAND
& SCHROEDER, 1928) EN CHACHALACAS, VERACRUZ, MÉXICO
Laboratorio de Hidrobiología, Facultad de Biología, Campus Xalapa, Universidad Veracruzana. Circuito Gonzalo
Aguirre Beltrán S/N Zona Universitaria. CP 91090. Xalapa, Veracruz, México.
*Corresponding author: E-mail: spiroxys@hotmail.com
Daniel Augusto Pozos-Carré; Diana Helena Uscanga-Alvarado;
Citlalli Oyuki Mendoza-Chacón & Oscar Méndez*
ABSTRACT
Keywords: Cestoda – Gulf of Mexico – Helminthfauna – Nematoda
The southern stingray or balá Hypanus americanus (Hildebrand & Schroeder, 1928), is distributed from
the United States to Brazil, including the Gulf of Mexico. It feeds on mollusks, crustaceans and bone fish,
and its wide distribution can make a difference in the helminth fauna. The study of their parasites may be
useful for obtaining ecological information, migration patterns and biology. The composition of parasitic
helminth species of H. americanus in the Chachalacas, Veracruz was determined. Intestines of 27
individuals were examined and the parasitological technique was applied according to the group of
parasites found. The ecological parameters of prevalence, abundance, and mean intensity of infection
were calculated. We obtained 2154 cestodes (10 species) and 14 nematodes (2 species). Altogether, 66.6%
of the hosts were parasitized by the cestode Pterobothrium sp. with a mean intensity of 14.8±16.7
followed by Acanthobothrium sp. with 62.9% presenting an infection intensity of 44±46.2. Helminths of
H. americanus allow us to better understand host-parasite interactions.
Neotropical Helminthology
67
Volume14,Number1(jan-jun2020)
ÓrganooficialdelaAsociaciónPeruanadeHelmintologíaeInvertebradosAfines(APHIA)
Lima-Perú
VersiónImpresa:ISSN2218-6425VersiónElectrónica:ISSN1995-1043
Auspiciado por:
doi:10.24039/rnh2020141615
68
RESUMEN
La raya del sur Hypanus americanus (Hildebrand & Schroeder, 1928) se distribuye desde los Estados
Unidos hasta Brasil, pasando por el Golfo de México. Se alimenta de moluscos, crustáceos y peces óseos,
y su amplia distribución se puede denotar en su helmintofauna. Por lo tanto, el estudio de sus parásitos
resulta muy útil para obtener información ecológica, patrones de migración y biología de su hospedero. Se
determinó la composición de especies de helmintos parásitos de H. americanus en Chachalacas, Veracruz.
Se examinaron 27 intestinos y se aplicó la técnica parasitológica de acuerdo con el grupo de parásitos
encontrados. Se calcularon los parámetros ecológicos de prevalencia, abundancia e intensidad media de
infección. Obteniendo 2154 cestodos (10 especies) y 14 nematodos (dos especies). El 66,6% de los
hospederos fueron parasitados por el cestodo Pterobothrium sp. con una intensidad media de 14,8±16,7,
seguida de Acanthobothrium sp. con una prevalencia de 62,9% y una intensidad media de infección de
44±46,2. Los helmintos de la raya H. americanus nos permite comprender mejor las interacciones
parásito-hospedero.
Palabras clave: Cestoda – Golfo de México – Helmintofauna – Nematoda
La raya Hypanus americanus (Hildebrand &
Schroeder, 1928), conocida como raya látigo o
balá, es una especie marina costera y estuarina con
una amplia distribución en el Atlántico, desde el sur
de Nueva Jersey, EUA, a través del Golfo de
México y el Caribe, hasta el sureste de Brasil. Se
asocia con arenales, lechos de pastos marinos y
arrecifes de coral de 0 a 53m de profundidad
(Grubbs et al., 2016). Conocida anteriormente
como Dasyatis americana Hildebrand &
Schroeder, 1928, es el elasmobranquio más
capturado y desembarcado por flotas artesanales en
el sur del Golfo de México. La especie aparece
como captura incidental en varias pesquerías a lo
largo de su área de distribución y se cultiva en
algunas partes de América del Sur. En algunos
lugares, como la península de Yucatán, es un
importante recurso ecoturístico (Grubbs et al.,
2016).
Los elasmobraquios, como H. americanus, son
ubicados en la parte superior de la cadena
alimenticia marina, y muestran un amplio patrón
alimentario que incluye organismos planctónicos y
bentónicos de áreas costeras y estuarios (Radhawa
INTRODUCCIÓN
Neotropical Helminthology, 2020, 14(1), ene-jun
& Poulin, 2010). Hypanus americanus se alimenta
principalmente de poliquetos, camarones,
cangrejos, bivalvos y peces (McEachran & de
Carvalho, 2002). Esta amplia variedad de alimento
(hasta 65 especies) sugiere que es un depredador
oportunista (Gillian & Sullivan, 1993),
proporcionando un hábitat excepcional para una
variedad de fauna parasitaria, actuando como
hospedero definitivo para diversos grupos de
helmintos como cestodos y nematodos.
Se han realizado estudios helmínticos en
elasmobranquios, principalmente en tiburones en
el Golfo de México (Méndez & Dorantes-
González, 2017), pero en el caso de H. americanus,
se basan principalmente en la dieta, pesca y
reproducción del organismo, dejando de lado los
análisis parasitológicos (Gillian & Sullivan, 1993;
Ramírez-Mosqueda et al., 2012; Tagliafico et al.,
2013; López & Zanella, 2014). Esto hace necesario
la realización de estudios de su parasitofauna, pues
tiende a afectar el comercio pesquero
disminuyendo el peso del individuo y aminorando
la producción. El objetivo de este trabajo es
determinar las especies de helmintos parásitos de
H. americanus capturados a través de la pesca
artesanal en la localidad de Chachalacas, Veracruz,
México y así contribuir al conocimiento de las
Pozos- Carré et al.
De 2014 a 2015 los tractos digestivos de 27 rayas,
H. americanus fueron adquiridos a través de la
pesca artesanal de la barra de Chachalacas,
Veracruz (19° 25' - 19° 30' N; 96° 18' - 96° 29' W).
Cada uno de los individuos fueron disectados por
los pescadores de acuerdo con su rutina. Se obtuvo
la válvula espiral (intestino) de cada raya, y se selló
en los extremos para evitar la pérdida de contenido
y helmintos. Cada intestino fue inyectado con
formaldehído al 10% y se colocaron en bolsas de
plástico con más formaldehído a la misma
concentración, se etiquetaron con la información
del hospedero (fecha, número de hospedero,
nombre de hospedero, sexo) y la localidad.
Posteriormente se transportaron al laboratorio de
hidrobiología de la Facultad de Biología,
Universidad Veracruzana, México, para el análisis
helmintológico. Para la extracción de los parásitos
se realizó un corte circular en cada una de las
cámaras del intestino, posteriormente se separaron
y precedió la revisión del intestino utilizando
equipo de disección y un microscopio
estereoscópico. Todos los helmintos parásitos se
contaron y preservaron en frascos viales de 3 mL
con alcohol etílico al 70% y su etiqueta
correspondiente. Para su determinación
taxonómica algunos individuos de cada especie
fueron deshidratados en una serie de alcoholes al
70%, 90% y 100%, teñidos con Paracarmín de
Mayer, transparentados en una serie de
concentraciones de salicilato de metilo al 50%,
75% y 100%, y finalmente montados en un
portaobjeto con bálsamo de Canadá. Los
nematodos fueron transparentados en glicerina y
observados al microscopio compuesto en una
preparación temporal, posteriormente fueron
colocados en alcohol al 70% para preservarlos.
Algunos especímenes fueron depositados en la
Colección Nacional de Helmintos (CNHE) del
Instituto de Biología de la Universidad Nacional
Autónoma de México (UNAM).
Para determinar la infección de cada una de las
especies de helmintos se usaron los parámetros
ecológicos de prevalencia (porcentaje de
69
MATERIALES Y MÉTODOS
especies de helmintos que infectan a los peces de
importancia comercial del estado de Veracruz,
México.
hospederos parasitados por una especie de
helminto en una muestra), abundancia (número de
individuos de una especie parásita en un
hospedero) e intensidad media de infección (±
desviación estándar) (número promedio de
parásitos de una especie por hospedero infectado
en una muestra) según Bush et al. (1997).
Aspectos éticos: los autores declaran que se
cumplieron todos los aspectos éticos del país e
internacionales.
De los 27 intestinos examinados, se obtuvieron
2168 helmintos parásitos; 2154 pertenecen a la
Clase Cestoda y 14 al Phylum Nematoda. Un total
de 12 especies de helmintos fueron identificados,
con 10 especies de cestodos: Oncomegas wageneri
(Linton, 1890) Dollfus, 1929, Rhinebothrium sp.
Linton, 1889, Pterobothrium kingstoni Campbell
& Beveridge, 1996, Acanthobothrium sp. 1 Van
Beneden, 1850, Acanthobothrium sp. 2 Van
Beneden, 1850, Cathetocephalus sp. Dailey &
Overstreet, 1973, Phyllobothrium sp. 1 Van
Beneden, 1849, Phyllobothrium sp. 2 Van
Beneden, 1849, Tylocephalum sp. Linton, 1890 y
Prochristianella sp. (Linton, 1890) Campbell &
Carvajal, 1975, y dos especies de nematodos:
Procamallanus halitrophus (Fusco & Overstreet,
1978) Cárdenas & Lanfredi, 2005 y Nematodo sp.
Los cestodos están distribuidos en 6 ordenes (Tabla
1), siendo el orden Trypanorhyncha el que presenta
un mayor número de especies.
Todos los intestinos estuvieron parasitados con al
menos una especie de helminto. De los 27
intestinos, 4 presentaron una sola especie, mientras
que solo un intestino registró el mayor número de
especies (10 especies). El rango del número de
individuos de helmintos por intestino fue de 1 a
547. Solo un intestino estuvo parasitado con un
único individuo.
Los cestodos Acanthobothrium sp. 1 y
Rhinebothrium sp., registraron la mayor
abundancia con 719 y 666 individuos,
respectivamente (Tabla 1). Estos dos cestodos
RESULTADOS
Neotropical Helminthology, 2020, 14(1), ene-jun Intestinal parasites of Hypanus americanus
junto con P. kingstoni y Phyllobothrium sp., se
registraron parasitando a más del 50% de los
hospederos examinados. A pesar de que P.
kingstoni se encontró parasitando a 18 de los 27
intestinos (66,66%), se registró con bajas
intensidades de infección (14,8±16,7). Por otro
70
lado, Acanthobothrium sp.1 (62,9%) y
Rhinebothrium sp. (55,5%), parasitaron a menos
hospederos, pero con una mayor intensidad de
infección (42,2±46 y 44,4±76), respectivamente.
El cestodo Cathetocephalus sp. solo se registró con
un único individuo (Tabla I).
Tabla 1. Parámetros de infección de los helmintos intestinales en la raya látigo Hypanus americanus en la localidad
de Chachalacas, Veracruz, México.
Prev= prevalencia; Ab= abundancia; IM= intensidad media; DE= desviación estándar.
Helmintos
Prev (%)
Ab
IM±DE
Cestoda
Trypanorhyncha
Oncomegas wageneri
(Linton, 1890) Dollfus, 1929
Pterobothrium kingstoni
Campbell & Beveridge, 1996
Prochristianella sp.
Dollfus, 1946
29,2
66,6
44,4
65
267
231
8,1±6
14,8±16.7
19,2±18
Rhinebothriidea
Rhinebothrium
sp. Linton, 1889
55,5
666
44,4±76
Onchoproteocephalidea
Acanthobothrium sp. 1
Van Beneden, 1850
Acanthobothrium sp. 2
Van Beneden, 1850
62,9
11,1
719
73
42,2±46
24,3±24,5
Phyllobothriidea
Phyllobothrium sp. 1
Van Beneden, 1849
Phyllobothrium sp. 2 Van Beneden, 1849
51,8
14,8
92
16
6,5±6,92
4±3,16
Cathetocephalidea
Cathetocephalus
sp.
Dailey & Overstreet, 1973
3,7
1
1±0
Lecanicephalidea
Tylocephalum
sp. Linton, 1890
7,4
24
12±15,5
Nematoda
Rhabditida
Procamallanus halitrophus (Fusco & Overstreet, 1978)
Cárdenas & Lanfredi, 2005
Nematodo sp.
14,8
3,7
8
6
1,5±0
8±0,5
La helmintofauna de los elasmobranquios presenta
un alto grado de especificidad, con algunos taxones
superiores exclusivos de este grupo, entre ellos: los
cestodos del orden Trypanorhyncha y
Tetraphyllidae, que parasitan la válvula espiral de
la mayoría de los taxa de elasmobranquios (Cislo &
Caira, 1993; Olson et al., 2010), con baja presencia
de nematodos, y ocasionalmente, digéneos y
acantocéfalos (Caira et al., 2012).
DISCUSIÓN La variedad, incidencia e intensidad de infección
de la fauna parasitaria se debe a distintos factores
como la dieta, movilidad, longevidad y talla del
hospedero (Polansky, 1961). La variedad de
especies de cestodos registrada en H. americanus
puede deberse principalmente a la amplia
disponibilidad de hospederos intermediarios
presentes en la zona y que conforman su dieta. En la
costa central del estado de Veracruz, H. americanus
se alimenta de peces de las familias Mugilidae,
Haemulidae, Gobiidae y Hemiramphidae, así
como de crustáceos estomatópodos y decápodos,
Neotropical Helminthology, 2020, 14(1), ene-jun Pozos- Carré et al.
posiblemente infectados con larvas de cestodos;
además de la alta especificidad hospedatoria que
muestran los cestodos con respecto a las rayas
(McVicar, 1973). A su vez, la infección puede
ocurrir por la ingesta de presas que actúan como
hospederos definitivos constituyendo una
transmisión accidental como en el caso de las
especies de nematodos o por el consumo de
hospederos paraténicos infectados con larvas
viables que pueden madurar en las rayas (Weaver
& S m a l e s , 2 0 1 4 ) c o m o s u c e d e c o n
Cathetocephalus sp., el cual madura en tiburones
de la familia Carcharhinidae.
El cestodo O. wageneri ya ha sido registrado en
otros elasmobranquios para la misma zona de
estudio (Méndez & Dorantes-González, 2017;
Méndez et al., 2018; Martínez-Aquino et al.,
2019). Vidal-Martínez et al. (2014) mencionan que
O. wageneri es la especie de helminto más
abundante y frecuente infectando al lenguado
Syacium gunteri Ginsburg, 1933, el cual actúa
como hospedero intermediario en la Sonda de
Campeche (sur del GM) y en donde la raya
Dasyatis centroura Mitchill, 1815 actúa como un
potencial hospedero definitivo. La baja abundancia
de O. wageneri registrada en H. americanus en este
estudio puede deberse a que tiene preferencia por
otras presas. En la costa central del estado de
Veracruz, Aguilar et al. (2012) mencionan que H.
americanus se alimenta principalmente de
Hemiramphus balao Lesueur, 1821, Gobionellus
oceanicus Pallas, 1770, Haemulon aurolineatum
Cuvier, 1830 y Mugil curema Valenciennes, 1836.
El nematodo Procamallanus halitrophus (Fusco &
Overstreet, 1978) Cárdenas & Lanfredi, 2005 es
conocido por infectar peces de la familia Scaridae,
la cual está incluida en la dieta de la raya látigo. Se
encuentra en estado larvario en los teleósteos,
completando su ciclo en otros peces como H.
americanus. La baja abundancia de este parásito en
los individuos de H. americanus puede deberse a la
ingesta incidental de alguno de estos teleósteos
infectados (Portes et al., 1999).
Respecto a la elevada abundancia que reflejan
algunos cestodos como Acanthobothrium sp.1 y
Rhinebothrium sp., esto puede ser influenciado por
un proceso de acumulación de cestodos en el
tiempo en el hospedero definitivo y por la ingesta
de grandes cantidades de presas infectadas por
estos cestodos. El ciclo biológico de
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calamares, camarones, cangrejos y teleósteos que
actúan como segundos hospederos intermediarios,
siendo los elasmobranquios como H. americanus
los hospederos definitivos que al ingerir una
amplia variedad de presas potencialmente
infectadas con larvas de Acanthobothrium sp. 1.,
mostrará una abundancia alta en su etapa adulta
(Iannacone et al., 2011; Grubbs et al., 2016). El
cestodo Rhinebothrium sp. es común del intestino o
válvula espiral principalmente de rayas batoideas y
es cosmopolita en su distribución (Euzet, 1994;
Ruhnke et al., 2017). El género está representado
actualmente por unas 40 especies descritas, por lo
que seguiremos trabajando en su descripción para
el posible registro de nuevas especies.
La pesca intensiva a la que son expuestas varias
especies de elasmobranquios como H. americanus
puede llegar a reducir su abundancia como especie
hospedera por debajo del umbral de densidad
necesario para la transmisión exitosa de una
determinada especie de parásito (Dobson & May,
1987). Esta situación puede resultar en la extinción
de parásitos en un área determinada (Lafferty et al.,
2004). El registro de helmintos parásitos
intestinales en H. americanus consta de 18 especies
de cestodos a nivel mundial, en este trabajo se
registran 10 especies de cestodos y dos especies de
nematodos. Estos datos representan únicamente la
helmintofauna de una sola especie de raya en
particular en una única localidad, limitando aún
más la interpretación que se pueden colocar en
estos datos; sin embargo, se incrementa el
conocimiento de la helmintofauna para rayas de
importancia comercial.
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