105
Endoparasites of anurans in the seven cities national park
Neotropical Helminthology, Vol. 19, Nº1, jan - jun 2025
Neotropical Helminthology
Neotropical Helminthology, 2025, vol. 19 (1), 105-111
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
PARASPIDODERA UNCINATA
(RUDOLPHI, 1819) (SPIRURIDA:
ASPIDODERIDAE) PARASITIZING
CTENOMYS EILEENAE
(RODENTIA:
CTENOMYIDAE) IN SAN JUAN PROVINCE, ARGENTINA
PARASPIDODERA UNCINATA
(RUDOLPHI, 1819) (SPIRURIDA:
SPIDODERIDAE) PARASITANDO A
CTENOMYS EILEENAE
(
RODENTIA:
CTENOMYIDAE) EN LA
PROVINCIA DE SAN JUAN, ARGENTINA
Gabriel N. Castillo
1,2*
, Cynthia J. González-Rivas
2,3
, Elisa Bressan
4
, Fabricio R. Gómez
4,5
& Héctor J. Villavicencio
5
ISSN Versión Impresa 2218-6425 ISSN Versión Electrónica 1995-1403
DOI: https://dx.doi.org/10.62429/rnh20251911962
Universidad Nacional
Federico Villarreal
Volume 19, Number 1 (jan - jun) 2025
Este artículo es publicado por la revista Neotropical Helminthology de la Facultad de Ciencias Naturales y Matemática, Universidad Nacional Federico
Villarreal, Lima, Perú auspiciado por la Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Af nes (APHIA). Este es un artículo de acceso abierto,
distribuido bajo los términos de la licencia Creative Commons Atribución 4.0 Internacional (CC BY 4.0) [https:// creativecommons.org/licenses/by/4.0/
deed.es] que permite el uso, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que la obra original sea debidamente citada de su fuente original.
ABSTRACT
Paraspidodera
Travassos, 1914 is a genus of nematode that parasitizes rodents from the order Rodentia in South America.
T e objective of the present study is to document the f rst record of nematodes in the rodent
Ctenomys eileenae
Teta, Jayat,
Alvarado-Larios, Ojeda, Cuello & D’Elía, 2023 in the province of San Juan, Argentina. For this, the gastrointestinal
content of a female specimen of
C. eileenae
from the department of Iglesia was analyzed. Examination of the long intestine
revealed the presence of
Paraspidodera uncinata
(Rudolphi, 1819) (Spirurida: Aspidoderidae). T is study provides novel
information on parasitism in rodents in Argentina, representing the f rst record of this nematode species in
C. eileenae
in
the country and the f rst mention for the province of San Juan.
1
CIGEOBIO- CONICET (Consejo Nacional de Investigaciones Científ cas y Técnicas). Av. Ignacio de la Roza 590, San Juan,
Argentina.
2
Parasitología en animales silvestres, Departamento de Biología, Facultad de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, Universidad
Nacional de San Juan. Av. Ignacio de la Roza 590, 5402, San Juan, Argentina.
3
Centro de Rehabilitación de Fauna Silvestre, Educación Ambiental y Recreación Responsable, San Juan, Argentina. Ruta
Provincial N° 60 KM 14 5400 Rivadavia, San Juan, Argentina.
4
CONICET (Consejo Nacional de Investigaciones Científ cas y Técnicas), Departamento de Biología, Facultad de Ciencias
Exactas, Físicas y Naturales, Universidad Nacional de San Juan. Av. Ignacio de la Roza 590, San Juan, Argentina.
5
Departamento de Biología, Facultad de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, Universidad Nacional de San Juan. Av. Ignacio
de la Roza 590, 5402, San Juan, Argentina.
*
Corresponding author: nataliocastillo@unsj-cuim.edu.ar
Gabriel N. Castillo:
https://orcid.org/0000-0003-1519-9457
Cynthia J. González-Rivas:
https://orcid.org/0000-0001-8294-6999
Elisa Bressan:
https://orcid.org/0009-0001-7409-7488
Fabricio R. Gómez:
https://orcid.org/0000-0002-5846-6853
Héctor J. Villavicencio:
https://orcid.org/ 0009-0006-0120-4867
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Neotropical Helminthology, Vol. 19, Nº1, jan - jun 2025
Castillo
et al.
Keywords:
Nematodes – parasites – parasitism – rodents
RESUMEN
Paraspidodera
Travassos, 1914 es un género de nemátodo que parasitan a roedores del orden Rodentia en América del
Sur. El presente estudio tiene como objetivo documentar el primer registro de nemátodos en el roedor
Ctenomys eileenae
Teta, Jayat, Alvarado-Larios, Ojeda, Cuello & D’Elía, 2023 en la provincia de San Juan, Argentina. Para ello, se analizó el
contenido gastrointestinal de un ejemplar hembra de
C. eileenae
proveniente del departamento de Iglesia. El examen del
intestino largo reveló la presencia de
Paraspidodera uncinata
(Rudolphi, 1819) (Spirurida: Aspidoderidae). Este estudio
aporta información novedosa sobre el parasitismo en roedores de Argentina, representando el primer registro de esta
especie de nemátodo en
C. eileenae
en el país y la primera mención para la provincia de San Juan.
Palabras clave:
Nematodos – parásitos – parasitismo – roedores
INTRODUCCIÓN
Las especies del género
Paraspidodera
Travassos, 1914
(Spirurida: Heterakoidea, Aspidoderidae) son parásitos
que habitan en el ciego y colon de roedores caviomorfos
(histricognatos) del Neotrópico (Anderson
et al
., 2009).
Hasta el momento, se han reconocido tres especies de este
género de nemátodos:
Paraspidodera uncinata
(Rudolphi,
1819),
Paraspidodera americana
Khalil & Vogelsang,
1931 y
Paraspidodera uruguaya
Khalil & Vogelsang, 1931
(Gardner, 1991; Rossin
et al
., 2004). No obstante, según
Rossin
et al
. (2004),
P. uncinata
es la única especie que
ha sido registrada en una amplia distribución de roedores
en países como Argentina, Bolivia, Brasil y Perú. Por esta
razón,
P. americana
y
P. uruguaya
podrían considerarse
sinonimia de
P. uncinata
(Rossin
et al
., 2004).
Ctenomys eileenae
Teta, Jayat, Alvarado-Larios, Ojeda,
Cuello & D’Elía, 2023, es un roedor perteneciente a
la familia Ctenomyidae. Habita diversas localidades
situadas a más de 3.500 msnm en la ecorregión de
la Puna, abarcando el oeste de La Rioja y el extremo
norte de la provincia de San Juan, Argentina (Teta
et al
., 2023). Aunque su distribución es limitada, la
especie es localmente abundante y no se encuentra bajo
amenaza. Sin embargo, hasta el momento, su biología es
desconocida (Teta
et al
., 2023).
El presente estudio tiene como objetivo documentar el
primer registro de
P. uncinata
en el roedor
C. eileenae
en
la Argentina y la primera mención para la provincia de
San Juan.
MATERIALES Y MÉTODOS
En enero del 2025 se examinó un ejemplar hembra de
Ctenomys eileenae
(Rodentia) procedente de la Que-
brada de Bauchaceta un sitio ubicado a 3.500 msnm
(31º17’2.1”S; 67º13’45.7”O) en la ecorregión de la
Puna, Departamento de Iglesia, provincia de San Juan,
Argentina. El roedor fue encontrado muerto en su hábi-
tat por causas desconocidas. Para aprovechar el ejemplar
encontrado se realizó una revisión minuciosa en busca
de parásitos. Fue extraído el contenido gastrointestinal
y transportado en recipientes con alcohol etílico 70º al
laboratorio para la búsqueda de endoparásitos. En la-
boratorio, mediante lupas binoculares estereoscópicas
se analizaron intestino y estómago. Los nemátodos ha-
llados fueron extraídos y conservados en alcohol etílico
70° hasta su observación. Para su identifcación fueron
diafanizados en lactofenol, luego montados entre porta y
cubreobjetos en preparaciones temporarias y observados
con un microscopio óptico Olympus BX51 equipado con
cámara fotográfca. Las fotografías fueron utilizadas para
una correcta identifcación mediante el uso de claves y
bibliografía especializada (Rossin
et al
., 2004; Anderson
et al
., 2009). Los datos morfométricos en las imágenes se
encuentran expresados en µm y en las tablas se encuen-
tran expresados en mm para poder realizar una adecuada
comparación con otros autores.
Los especímenes se encuentran depositados en la Colec-
ción Parasitológica del Centro de Rehabilitación de Vida
Silvestre, Educación Ambiental y Recreación Responsa-
ble (Parque Faunístico) = CRFSJ-P-N° 56.
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Parasitism in
Ctenomys eileenae
Neotropical Helminthology, Vol. 19, Nº1, jan - jun 2025
Aspectos éticos
Se siguieron estrictamente todas las pautas internacionales,
nacionales y/o institucionales aplicables para el cuidado y uso
de animales. Todos los protocolos de recolección de muestras
cumplieron con las leyes vigentes de Argentina. Todos los
procedimientos con animales realizados en esta investigación
se realizaron de acuerdo con las normas éticas de la institución
u organización en la que se realizó el estudio.
RESULTADOS
Se registraron 2 nemátodos de
Paraspidodera uncinata
(1
macho/ 1 hembra) en el intestino largo.
Filo Nematoda
Cobb, 1932
Orden
Spirurida
Railliet, 1915
Suborden Ascaridina
Inglis, 1983
Familia
Aspidoderidae
Skryabin & Schikhobalova,
1947
Subfamilia Lauroiinae
Skryabin & Schikhobalova,
1951
Género
Paraspidodera
Travassos, 1914
Paraspidodera uncinata
(Rudolphi, 1819) Travassos,
1914 (Fig. 1 y 2)
figura
Figura 1
.
Paraspidodera uncinata
colectada en
Ctenomys eileenae
.
Macho
, (A); vista lateral, extremidad posterior, (B);
vista lateral, extremidad anterior, (C); vista lateral, sector medio del cuerpo. ei= espícula izquierda, ed= espícula derecha,
v= ventosa, cc= capuchón cefálico, an= anillo nervioso, e= esófago, pe= poro excretor, i= intestino.
Syn.:
Ascaris uncinata
Rudolphi, 1819;
Heterakis unci-
nata
Schneider, 1866;
Paraspidodera americana
Khalil et
Vogelsang, 1931;
Paraspidodera uruguaya
Khalil et Vogel-
sang, 1931
General:
Nemátodos de color blanco y cuerpo alargado.
Dimorfsmo sexual no muy evidente, siendo machos y
hembras similares en tamaños. Presentan un extremo an-
terior con tres labios, uno dorsal y dos ventro-laterales.
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Neotropical Helminthology, Vol. 19, Nº1, jan - jun 2025
Castillo
et al.
Labios separados del cuerpo por un surco. Alas laterales
presentes. Anillo nervioso ubicado antes del poro excre-
tor. Poro excretor ubicado antes del bulbo. Hembra con
vulva a mitad del cuerpo. Macho con ventosa pre-anal
bien desarrollada. Espículas de diferentes tamaños. Papi-
las caudales distribuidas en 16 pares, con 9 pares post-
cloacales y 7 pares precloacales.
Macho (Basado en 1 espécimen) (µm):
Longitud total
del cuerpo 15890; ancho máximo del cuerpo 635; lon-
gitud del capuchón cefálico 117; ancho del capuchón
cefálico 49; longitud del esófago 1078; longitud del bul-
bo 343; ancho del bulbo 235; distancia desde la región
anterior al poro excretor 980; distancia desde la región
anterior al anillo nervioso 539; longitud de ventosa 147;
ancho de ventosa 68; longitud de espícula derecha 68;
longitud de espícula izquierda 102. Número de papilas
16.
Hembra (Basado en 1 espécimen) (µm):
Longitud total
de cuerpo 11804; ancho máximo del cuerpo 703; lon-
gitud del capuchón cefálico 117; ancho del capuchón
cefálico 49; longitud del esófago 1078; longitud del bul-
bo 392; ancho del bulbo 245; distancia desde la región
anterior al poro excretor 882; distancia desde la región
anterior al anillo nervioso 441; distancia desde la región
anterior a la vulva 5880; longitud del huevo 17; ancho
del huevo 15.
Figura 2.
Paraspidodera uncinata
colectada en
Ctenomys eileenae
.
Hembra
, (A); vista lateral, extremidad anterior, (B);
vista ventral, extremidad posterior, (C);
vista lateral, detalle de la extremidad anterior. cc= capuchón cefálico, an= anillo
nervioso, e= esófago, b= bulbo, pe= poro excretor, i= intestino, h= huevos, cl= cloaca.
DISCUSIÓN
En el presente estudio analizamos los endoparásitos del
contenido gastrointestinal de
C. eileenae
un roedor pre-
sente en el centro- oeste de Argentina. Hasta el momento,
no hay información biológica disponible de
C. eileenae
,
salvo su descripción por Teta
et al
. (2023).
Presentamos el primer registro endoparasitario de
C. ei-
leenae
para Argentina. Mencionamos al género
Paraspi-
dodera
, un nemátodo de ciclo monoxeno (Osche, 1956),
característico de roedores sudamericanos y con una fuerte
relación co-evolutiva con el género
Ctenomys
(Gardner,
1991). De acuerdo con Gardner (1991) los nemátodos
del género
Paraspidodera
se asociaron al linaje de
Cte-
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Parasitism in
Ctenomys eileenae
Neotropical Helminthology, Vol. 19, Nº1, jan - jun 2025
nomys
en algún momento antes de que los ctenómidos
comenzaran a diversifcarse en el pleistoceno temprano.
Los nemátodos de
P. uncinata
han sido registrados en
diversas especies del género
Ctenomys
. Hasta el momento,
su presencia ha sido documentada en
C. talarum
(Tomas,
1898) en la provincia de Buenos Aires, Argentina (Rossin
et al
., 2004) y en
C. eileenae
en la provincia de San Juan
(presente estudio). Además, existen reportes de este
nemátodo en
Ctenomys opimus
Wagner, 1848,
Ctenomys
boliviensis
Waterhouse, 1848,
Ctenomys conoveri
Osgood,
1946,
Ctenomys frater
Tomas, 1902,
Ctenomys lewisi
Tomas, 1926 y
Ctenomys steinbachi
en Bolivia (Lent &
De Freitas, 1939).
La revisión bibliográfca de los estudios realizados por
Travassos (1914), Sutton (1976), Rossin
et al
. (2004) y
Silva Rocha
et al
. (2015) sobre las medidas morfométricas
del género
P.
uncinata
en roedores sudamericanos reve-
ló similitudes con el presente estudio. No obstante, las
mayores coincidencias morfométricas se observan en el
análisis de Rossin
et al
. (2004) (ver Tablas 1 y 2).
Tabla 1
. Comparación de medidas (mm) morfométricas en machos de
P. uncinata
de diferentes autores con el presente
estudio en la provincia de San Juan, Argentina.
Travassos
(1914)
Pereira y Vaz
(1933)
Sutton
(1976)
Rossin
et
al
. (2004)
Silva Rocha
et al.
(2015)
Presente
estudio
Longitud total de
cuerpo
1111- 17,414- 22
14,1-
15,84
11,2- 11,415,89
Ancho máximo del
cuerpo
0,30,30- 0,380,34- 0,36
0,55- 0,68
0,23- 0,250,635
Longitud del
capuchón cefálico
-
--
0,069-
0,080-
0,1
Ancho del capuchón
cefálico
-
--
0,11-
0,128-
0,04
Longitud del esófago
1,068- 1,1891,07- 1,411- 1,6
1,11- 1,40
0,891,078
Longitud del bulbo-
--
0,31- 0,36-
0,343
Ancho del bulbo-
0,16-
0,21- 0,26-
0,235
Distancia desde la
región anterior al
poro excretor
0,5-
-
0,84- 1,08
0,55- 0,620,98
Distancia desde la
región anterior al
anillo nervioso
-
0,5-
0,48- 0,50
-0,539
Longitud de espícula
derecha
-
--
0,72- 0,84
0,380,068
Longitud de espícula
izquierda
-
--
0,76- 0,88
0,430,102
Número de papilas
4215- 21-
40- 44
2116
Hospedadores
Cavia aperea
,
Cavia
porcellus
,
Aguti paca
Cavia aperea
,
C. porcellus
,
Aguti paca
Cavia aperea
pamparum
Ctenomys
talarum
Cavia magna
,
Cavia aperea
Ctenomys
eileenae
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Neotropical Helminthology, Vol. 19, Nº1, jan - jun 2025
Castillo
et al.
Paraspidodera uncinata
presenta características que
permiten diferenciarlas de otros nemátodos de la familia
Aspidoderidae, como la ausencia de cordones cefálicos,
ventosas bien desarrolladas y numerosas papilas en
machos (Anderson, 2009). Se ha observado que el número
de papilas varía en los diferentes reportes de
P. uncinata
en otros hospedadores, en
Travassos (1914) menciona 42
papilas, Pereira & Vaz (1933) entre 15- 21, Rossin
et al
.
(2004) entre 40- 44 y Silva Rocha
et al
. (2015) 21, por
su parte nosotros mencionamos 16 papilas.
En el presente estudio documentamos el primer registro de
P.
uncinata
en el roedor
C. eileenae
(Rodentia) en la Argentina
y la primera mención para la provincia de San Juan.
Tabla 2.
Comparación de medidas (mm) morfométricas en hembras de
P. uncinata
de diferentes autores con el presente
estudio en la provincia de San Juan, Argentina.
Travassos
(1914)
Pereira
y Vaz
(1933)
Sutton
(1976)
Rossin
et al.
(2004)
Silva Rocha
et al.
(2015)
Presente
estudio
Longitud total de
cuerpo
1615- 193013,5- 20,612,4- 15,511,804
Ancho máximo del
cuerpo
0,40,32- 0,460,640,57- 1,110,28- 0,340,703
Longitud del
capuchón cefálico
-
--
0,07- 0,09-0,117
Ancho del capuchón
cefálico
-
--
0,13- 0,17-0,049
Longitud del esófago-
-
1,2- 1,71,15- 1,60,93- 1,051,078
Longitud del bulbo-
--
0,31- 0,44-0,392
Ancho del bulbo-
--
0,17- 0,31-0,245
Distancia desde la
región anterior al poro
excretor
-
--
0,88- 1,400,60,882
Distancia desde la
región anterior al
anillo nervioso
-
--
0,54- 0,58-0,441
Distancia desde la
región anterior a la
vulva
-
0,7- 0,86-6,02- 8,520,625,88
Longitud del huevo
0,0430,0620,073- 0,0940,05- 0,0560,05- 0,060,017
Ancho del huevo
0,0310,0570,052- 0,0730,040- 0,0440,03- 0,040,015
Hospedadores
Cavia aperea
,
C. porcellus
,
Aguti paca
Cavia
aperea
,
C.
porcellus
,
Aguti paca
Cavia aperea
pamparum
Ctenomys
talarum
Cavia magna
,
Cavia aperea
Ctenomys
eileenae
Contribuciones de autores: CRediT (Contributor
Roles Taxonomy)
GNC
= Gabriel N. Castillo
CJGR =
Cynthia J. Gonzalez-Rivas
EB
= Elisa Bressan
FRG
= Fabricio R. Gómez
HJV
= Héctor J. Villavicencio
Conceptualización:
GNC, CJGR,
HJV
Curación de datos:
GNC, CJGR, HJV
Análisis formal:
GNC, CJGR, EB, HJV
111
Parasitism in
Ctenomys eileenae
Neotropical Helminthology, Vol. 19, Nº1, jan - jun 2025
Obtención de fnanciación:
EB, FRG, HJV
Investigación:
GNC, CJGR, HJV
Metodología:
GNC, CJGR, HJV
Administración del proyecto:
GNC, CJGR, HJV
Recursos:
EB, FRG, HJV
Software:
GNC
Supervisión:
GNC, CJGR, HJV
Validación:
GNC, CJGR, HJV
Visualización:
GNC, CJGR, FRG, HJV
Redacción del borrador original:
GNC, CJGR, EB,
FRG, HJV
Redacción- revisión y edición:
GNC, CJGR, EB, FRG,
HJV
REFERENCIAS BIBLIOGRAFICAS
Anderson, R.C., Chabaud, A.G., & Willmott, S. (2009).
Keys to the nematode parasites of vertebrates
. CAB International.
Gardner, S.L. (1991). Phyletic coevolution between subterranean rodents of the genus
Ctenomys
(Rodentia: Hystricog-
nathi) and nematodes of the genus
Paraspidodera
(Heterakoidea: Aspidoderidae) in the Neotropics: temporal and
evolutionary implications.
Zoological Journal of the Linnean Society
,
102
, 169–201.
Lent, H., & De Freitas, J.F.T. 1939. Some remarks on the genus
Paraspidodera
Travassos, 1914 (Nematoda: Subul-
roidt-a).
Volumen Jubilare Professor Sado Yoshida
,
2
, 273–278.
Osche, G. (1956). Untersuchungen über die morphologie vorallem des „Lippenapparates” von
Paraspidodera uncina-
ta
(Nematoda) aus dem meerschweinchen.
Zeitschrift für Morphologie und
Ökologie
der Tiere,
45
, 250–274.
Pereira, C., & Vaz, Z. (1933). Nota sobre a presença de Paraspidodera uncinata, em cobayas de São Paulo.
Revista de
Biologia e Hygiene
,
4
, 52–55.
Rossin, M.A., Timi, J.T., & Malizia, A.I. (2004). Redescription and new host record of
Paraspidodera uncinata
[Rudol-
phi, 1819] [Nematoda, Aspidoderidae] from the South American subterranean rodent
Ctenomys talarum
[Roden-
tia, Octodontidae].
Acta Parasitologica
,
4
, 325–331.
Silva Rocha, A.G.D., Gallas, M., da Silveira, E.F., & Périco, E. (2015).
Paraspidodera uncinata
(Nematoda, Lauroiinae)
como parasita de
Cavia magna
e
Cavia aperea
(Rodentia, Caviidae) no Sul do Brasil.
Biotemas
,
28
, 97–102.
Sutton, C.A. (1976). Contribución al conocimiento de la fauna parasitaria Argentina III. Endoparásitos de
Cavia aperea
pamparum
Tomas.
Neotrópica
,
22
, 33–40.
Teta, P., Jayat, J.P., Alvarado-Larios, R., Ojeda, A.A., Cuello, P., & D’Elía, G. (2023). An appraisal of the species richness
of the
Ctenomys mendocinus
species group (Rodentia: Ctenomyidae), with the description of two new species
from the Andean slopes of west-central Argentina.
Vertebrate Zoology
,
73
, 451–474.
Travassos, L. (1914). Contribuição para o conhecimento da fauna helmintológica brasileira.
Memorias do Instituto
Oswaldo Cruz,
6
, 137–142.
Received March 20, 2025.
Accepted May 3, 2025.