93 Endoparasites of anurans in the seven cities national park Neotropical Helminthology, Vol. 19, Nº1, jan - jun 2025 Neotropical Helminthology Neotropical Helminthology, 2025, vol. 19 (1),93-103 ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL PARASITIC PREVALENCE IN CANIS LATRANS (SAY, 1823) (CARNIVORA: CANIDAE) OF THE SAMALAYUCA DUNES FLORA AND FAUNA PROTECTION AREA, MEXICO: SEASONAL RISKSPREVALENCIA PARASITARIA EN CANIS LATRANS (SAY, 1823) (CARNIVORA: CANIDAE) DEL ÁREA DE PROTECCIÓN DE FLORA Y FAUNA MÉDANOS DE SAMALAYUCA, MÉXICO: RIESGOS ESTACIONALES José Petters 1,2, *, Cuauhcihuatl Vital-García 1 ,Lilian Cristina de S.O. Batista-Cirne 1 ,Ana Gatica-Coli-ma 3 ,Jesús Manuel Martínez-Calderas 1 ,Angélica Escárcega-Ávila 1 & Nadia Abarca-De Hoyos 1 ISSN Versión Impresa 2218-6425 ISSN Versión Electrónica 1995-1403 DOI: https://dx.doi.org/10.62429/rnh20251911961 Universidad Nacional Federico Villarreal Volume 19, Number 1 (jan - jun) 2025 Este artículo es publicado por la revista Neotropical Helminthology de la Facultad de Ciencias Naturales y Matemática, Universidad Nacional Federico Villarreal, Lima, Perú auspiciado por la Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Af nes (APHIA). Este es un artículo de acceso abierto, distribuido bajo los términos de la licencia Creative Commons Atribución 4.0 Internacional (CC BY 4.0) [https:// creativecommons.org/licenses/by/4.0/deed.es] que permite el uso, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que la obra original sea debidamente citada de su fuente original. ABSTRACT Coyotes are the most widely distributed mesocarnivores in North America and can be found in natural, rural, peri-urban, and urban areas, thanks to their ability to adapt. Like the rest of wild carnivores, it is capable of carrying pathogens that can be harmful to wild populations, domestic animals, and even humans. T is investigation aimed to determine parasite prevalence in coyote feces from the Flora and Fauna Protected Area Médanos de Samalayuca (APFFMS) and to evaluate the season of greatest risk of elimination of parasitic forms. A total of 180 feces from coyotes, in the period from September 2018 to October 2019. Feces were analyzed using coproparasitoscopic techniques. In the results, Toxocara presented a higher prevalence of 29%, followed by Ancylostoma 28%, Strongyloides 16%, Taenia 6%, Hymenolepis 5%, 1 Universidad Autónoma de Ciudad Juárez, Instituto de Ciencias Biomédicas, Departamento de Ciencias Veterinarias, Programa de Maestría en Ciencia Animal, Anillo envolvente y Estocolmo s/n, Zona PRONAF, Juárez, Chihuahua. CP. 32310, México. gasparpy@hotmail.com / cuauhcihualt.vital@uacj.mx / agatica@uacj.mx / jesus.calderas@uacj.mx / maria.escarcega@uacj.mx / nadia_abarca@live.com.mx 2 Servicio Nacional de Calidad y Salud Animal, Ciencias Veterinarias 265, San Lorenzo, Paraguay. 3 Centro Universitário de Valença, UNIFAA. Rua Sargento Vitor Hugo, 161, Bairro Fátima, Valença, Rio de Janeiro, Brasil. lilian.batista@faa.edu.br* Corresponding author: gasparpy@hotmail.comJosé Petters: https://orcid.org/0000-0002-6500-741XCuauhcihuatl Vital-García: https://orcid.org/0000-0002-3634-2964Lilian Cristina de S.O. Batista-Cirne: https://orcid.org/0000-0002-4434-8207Ana Gatica-Colima: https://orcid.org/0000-0002-6117-1327Jesús Manuel Martínez-Calderas: https://orcid.org/0000-0001-6343-5851Angélica Escárcega-Ávila: https://orcid.org/0000-0002-4066-0586Nadia Abarca-De Hoyos: https://orcid.org/0000-0002-6851-6666
94 Neotropical Helminthology, Vol. 19, Nº1, jan - jun 2025 Petters et al. Physaloptera 3%, Toxascaris 2% and Echinococcus 1%, seven protozoan taxa, Balantidium 8%, Cystoisospora 7%, Cyclospora 6%, Sarcocystis 6%, Eimeria 3%, Chilomastix 1% and Entamoeba 1%. Te cold season presented a 2.71 times higher risk of fnding parasitized feces than the rest of the seasons. Several of these parasites are zoonotic, so a high prevalence represents a risk to public health in areas of human activity, as well as a health hazard for the population of coyotes, the rest of wildlife, and domestic animals. Keywords: Coyote – helminths – Protozoa – wildlife – Chihuahuan desert RESUMEN Los coyotes son los mesocarnivoros de mayor distribución de Norteamérica, pudiéndose encontrar en áreas naturales, rurales, periurbanas e incluso urbanas, gracias a su capacidad de adaptación. Como el resto de los carnívoros silvestres es capaz de llevar consigo patógenos que pueden ser nocivos para la población silvestre, los animales domésticos e incluso el ser humano. El objetivo de esta investigación fue determinar la prevalencia de parásitos en heces de coyotes colectadas del Área de Protección de Flora y Fauna Médanos de Samalayuca (APFFMS) y analizar las temporadas de mayor riesgo de eliminación de formas parasitarias. Se colectaron 180 heces de coyotes del APFFMS entre septiembre del 2018 y octubre del 2019. Se analizaron a partir de técnicas coproparasitoscópicas. En los resultados Toxocara presentó mayor prevalencia 29%, seguida de Ancylostoma 28%, Strongyloides 16%, Taenia 6%, Hymenolepis 5%, Physaloptera 3%, Toxascaris 2% y Echinococcus 1%, siete taxas de protozoarios, Balantidium 8%, Cystoisospora 7%, Cyclospora 6%, Sarcocystis 6%, Eimeria 3%, Chilomastix 1% y Entamoeba 1%. La temporada fría presentó un riesgo 2,71 veces mayor de encontrar heces parasitadas que el resto de las temporadas.Varios de éstos parásitos tienen carácter zoonótico, por lo que una alta prevalencia representa riesgo para la salud pública en áreas de actividad humana, así como un peligro para la salud población de los coyotes, el resto de la fauna silvestre y animales domésticos. Palabras clave: Coyote – desierto chihuahuense – fauna silvestre – helmintos – protozoos INTRODUCCIÓN El coyote, Canis latrans (Say, 1823), posee diversas características que lo convierten en un bioindicador ideal. Entre ellas destacan su elevada sensibilidad a estresores ambientales y agentes patógenos, su amplia distribución geográfca lo que facilita estudios comparativos, su longevidad, y su alta abundancia que permite el acceso sencillo a individuos y a muestras biológicas como heces, carcasas y pelo (Capó V., 2002; Rocha et al ., 2021). Su notable capacidad de adaptación a distintos ambientes también los expone a múltiples interacciones, incluidas aquellas de tipo patógeno (Valdés, 2014; Rodríguez-Carpena et al ., 2020). Dentro de estos agentes, los parásitos tienen un rol fundamental en el control de poblaciones silvestres, constituyendo factores clave para la dinámica ecológica y la conservación de especies (Holmes & Price, 1986; Bowman, 2020; Hatcher et al ., 2020). Las enfermedades parasitarias, generalmente mediadas por el ambiente, provocan elevada morbilidad y mortalida d en las poblaciones hospedadoras (Michael et al ., 1996; Acosta-Jamett et al ., 2010; Tompson et al., 2019). Factores ambientales como la humedad alta y las temperaturas moderadas favorecen el desarrollo de los parásitos, mientras que climas secos y extremos limitan su ciclo de vida (Stodart, 1968; Martínez-Valladares, 2012; Ezquiaga et al ., 2014; Alvarado-Esquivel et al ., 2022). La densidad de vectores, la acumulación de residuos, la presencia de animales domésticos y el aumento de basura también incrementan la exposición a parásitos zoonóticos (Patz et al ., 2000; NRC, 2001; Romero-Ríos et al. , 2023).Alteraciones en el equilibrio ecológico afectan directamente la relación huésped-parásito, lo que puede derivar en infecciones parasitarias severas debido al incremento de parásitos o a la disminución de la capacidad inmunitaria del hospedador (Anderson & May, 1979; Poulin, 1998; Altizer et al ., 2020).Debido a su dieta omnívora y comportamiento oportunista, los coyotes actúan como receptores de una amplia variedad de parásitos, tanto de sus presas naturales
95 Parasitic prevalence in Canis latrans Neotropical Helminthology, Vol. 19, Nº1, jan - jun 2025 como de fuentes antropogénicas, lo que aumenta el riesgo de transmisión de patógenos a otras especies, incluidos los humanos (Capó MA, 2002; Sánchez et al ., 2021).Estudios parasitológicos en coyotes silvestres han reportado prevalencias generalmente superiores al 50%, con predominancia de helmintos, particularmente nematodos de los órdenes Strongylida y Ascaridida (Salais-Martínez, 1982; Domínguez & De la Torre, 2002; Cortés-Vecino et al ., 2022). En cuanto a los cestodos, las especies del orden Cyclophyllidea son las más frecuentemente documentadas, aunque existen reportes con prevalencias inferiores al 30% (Marquard-Petersen, 1997; Niehaus et al ., 2012).Este estudio tuvo como objetivo determinar las prevalencias parasitarias en heces de coyotes del Área de Protección de Flora y Fauna Médanos de Samalayuca (APFFMS) a lo largo de tres temporadas, generando así los primeros reportes de este tipo en la región. Los resultados obtenidos proporcionan información relevante que podría ser utilizada para diseñar estrategias de prevención y control, enfocadas en mitigar los riesgos zoonóticos asociados a estos parásitos. MATERIALES Y MÉTODOS El estudio de campo contempló la colecta de heces en el Área de Protección de Flora y Fauna Médanos Sama-layuca (APFFMS), ubicado a 50 km al sur de Ciudad Juárez, específ camente en dos zonas bien delimitadas: a) Área 1; en la zona Rancho Ojo de la Punta y alrededo-res, (31°23’11,39”N, 106°36’03,52”O; 31°23’05,14”N, 106°34’17,83”O; 31°21’08,21”N, 106°35’42,79”O; 31°21’06,42”N, 106°34’43,88”O). Esta zona se en-cuentra predominada por formaciones rocosas, donde se encuentran petrograbados, es un sitio de mayor arri-bo de turistas y actividades agropecuarias. Se realizó un transecto de 4,95 km de longitud y b) Área 2, la región del Rancho el Lobo (Figura 1), ubicada al Sureste del sitio de médanos, (31°14’24,39” N, 106°26’37,10” O; 31°28’14,91” N, 106°25’10,39” O; 31°12’26,10” N, 106°25’08,43” O) se realizó un transecto de 4,01 km de longitud. Esta región se caracteriza por encontrarse con un menor grado de alteración (ganadería escasa) y casi nula presencia humana. Ambas zonas se encuentran a una distancia 24 km una de otra, presentan barreras naturales (Sierra de Samalayuca y la zona de Médanos) y barreras antropogénicas (Carretera Federal 45). Figura 1. Mapa de distribución de los puntos de colecta de heces de Canis latrans en el APFF Méda-nos de Samalayuca (Petters & Martínez, 2020).
96 Neotropical Helminthology, Vol. 19, Nº1, jan - jun 2025 Petters et al. El periodo de muestreo abarco desde septiembre del 2018 a octubre del 2019, clasifcando estas colectas en tres tem-poradas teniendo en cuenta las medias de temperaturas; fría (noviembre y diciembre del 2018/ enero y febrero del 2019) con una temperatura variando entre 10°C a 20°C, temporada templada con temperaturas de 21°C a 30°C (octubre 2018/ marzo, abril, mayo y octubre 2019), y cálida (septiembre 2018/ agosto 2019) con temperaturas encima de 30°C (AccuWeather, 2020). Se colectaron he-ces de coyotes encontradas a lo largo de los trayectos def-nidos, con un total de 10 muestras por mes y por área. De esta manera, se estableció la colecta de 20 heces al mes, es decir, 10 provenientes del área 1 y 10 provenientes del área 2. Las muestras fueron colectadas en bolsas de polie-tileno y/o en los guantes de látex utilizados para la colec-ta, identifcadas debidamente y geo-referenciadas. Poste-riormente fueron colocadas en recipientes contenedores térmicos y refrigerados a una temperatura constante de entre 4 a 8°C, para ser transportadas hasta el Laboratorio de Ecología y Biodiversidad Animal, de la Universidad Autónoma de Ciudad Juárez (LEBA-UACJ), México. En este lugar, las muestras fueron analizadas a partir de las técnicas de la formalina (Villalobos et al. , 2015) y la téc-nica de centrifugo-fotación (Enríquez, 2000; Cardona, 2005; Puerto-Jiménez & Vicente-Romero, 2015).La prevalencia fue calculada de acuerdo con el número de heces que dieran positivo a uno o más individuos de un género de parásitos dividido entre el número de heces examinados (Bush et al. , 1997). Para determinar la temporada de mayor riesgo de expul-sión de huevos de parásitos a partir de heces o aquellas en las que los huevos presentes en las heces perduran por más tiempo, se realizó Odds Ratio con las prevalencias obtenidas comparando las tres temporadas, estos análisis fueron sometidos a partir del Software Epi Info TM –CDC. Aspectos Éticos La colecta de muestras fecales de Canis latrans se realizó de forma no invasiva, sin captura ni manipulación de individuos vivos, siguiendo protocolos éticos de respeto y bienestar animal. El estudio contó con la autorización de la Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales (SEMARNAT) mediante los permisos N° SGPA/DGVS/003086/18 y N° SGPA/DGVS/09/K5-0598/19. El transporte, almacenamiento y análisis de las muestras se llevaron a cabo bajo condiciones controladas, siguiendo buenas prácticas de bioseguridad. La investigación se enmarca en los principios éticos para estudios de fauna silvestre según Sikes & ACUCASM et al. (2016). RESULTADOS Un total de 97 muestras resultaron positivas a algún hel-minto y/o protozoo, con una prevalencia del 54% (Tabla 1), a continuación, se describe la prevalencia encontrada en cada taxón. Tabla 1. Prevalencias en heces de coyote del APFF Médanos de Samalayuca, México. Género ParasitarioPositivos 97/180(%) Nemátodos9754 Ancylostoma 5128 Physaloptera 63 Strongyloides 2816 Toxascaris 32 Toxocara 5229 Céstodos3017 Echinococcus 21 Hymenolepis 95 Taenia 116 Protozoos6033 Balantidium 158 Chilomastix 11 (Continúa Table 1)
97 Parasitic prevalence in Canis latrans Neotropical Helminthology, Vol. 19, Nº1, jan - jun 2025 Cyclospora 106 Cystoisospora 127 Eimeria 63 Entamoeba 11 Sarcocystis 106Infecciones por un solo parásito2212Infecciones mixtas7542Total9754 (Continúa Table 1)hpg: Huevos por g. 0: no se reportaron huevos por conteo. (+): sólo se reporta la presencia de protozoos. NA: No Aplica. Los helmintos se presentaron en ocho taxones (Figura 2), el género Toxocara presentó mayor prevalencia, siendo esta 29%, seguida de Ancylostoma 28%, Strongyloides 16%, Taenia 6%, Hymenolepis 5%, Physaloptera 3%, Toxascaris 2% y Echinococcus 1%. Los protozoarios se presentaron en siete taxas de la siguiente manera, Balantidium 8%, Cystoisospora 7%, Cyclospora 6%, Sarcocystis 6%, Eimeria 3%, Chilomastix 1% y Entamoeba 1% (Tabla 1). a b c d e f Figura 2 . Huevos de a. Ancylostoma ; b. Strongyloides ; c. Toxocara ; d. Physaloptera ; Me. Echinococus y f. Hymenolepis .Las prevalencias por temporada fueron para la fría 60%, donde se observa que la mayor prevalencia parasitaria fue para el género Toxocara con 50% seguida de Ancylostoma con un 41%, templada 44% y cálida 56% (Tabla 2). La temporada fría resultó exhibir mayor riesgo, presentando 2,71 más probabilidades de encontrar estructuras parasi-tarias en heces de coyotes (Tabla 3). Las probabilidades de encontrar parásitos en heces en la temporada templada y cálida son similares (1,88 OR).
98 Neotropical Helminthology, Vol. 19, Nº1, jan - jun 2025 Petters et al. Tabla 2 . Prevalencias en heces de coyote del APFF Médanos de Samalayuca, calculadas por temporadas del APFF Médanos de Samalayuca, México. 38/60(%)31/70(%)28/50(%)Género ParasitarioFríaTempladaCálidaNematodos366031442856 Ancylostoma 25411826816 Physaloptera 233412 Strongyloides 12201014612 Toxascaris 230012 Toxocara 3050571734 Cestodos23383448 Echinococcus 120012 Hymenolepis 58113 Taenia 582348 Protozoos284620291224 Balantidium 8133448 Chylomastix 120000 Cyclospora 6102324 Cystoisospora 7121148 Eimeria 6100000 Entamoeba 120000 Sarcocystis 581148 Total386031442856 0= no se reportaron parásitos Tabla 3 . Variables evaluadas en el estudio y su asociación con la presencia de parásitos en heces del APFF Médanos de Samalayuca, México. ND = No determinado. Variable TemporadaPrevalenciaOR (IC 95%) Temporada fría (10°C-20°C )38/602,17 (1,07 - 4,40)Temporada templada (21°C-30°C )31/70NDTemporada cálida (> 30°C)28/501,88 (0,90 - 3,94) DISCUSIÓN En general, los resultados sugieren una alta prevalencia parasitaria (54%) en Canis latrans Say, 1823, con mayor probabilidad de colectar heces parasitadas durante la temporada de invierno. Se identifcaron 15 taxones en total: cinco nematodos, tres cestodos y siete protozoarios. Esta tendencia coincide con reportes sobre la susceptibilidad de los coyotes a infecciones parasitarias (Salais-Martínez, 1982; Gompper et al ., 2003; Niehaus et al ., 2011; Wapenaar et al ., 2013), reforzada por hallazgos recientes en mamíferos silvestres expuestos a ambientes modifcados (Formenti et al ., 2022).
99 Parasitic prevalence in Canis latrans Neotropical Helminthology, Vol. 19, Nº1, jan - jun 2025 Los géneros identifcados coinciden mayormente con la literatura previa, aunque se encontraron diferencias relevantes. Wapenaar et al . (2013) reportaron adicionalmente Uncinaria stenocephala Railliet, 1885, Capillaria Zeder, 1800 spp., Mesocestoides Vaillant, 1863, Alaria Schrank, 1788, Cryptocotyle lingua Creplin, 1825, Neospora caninum Dubey, Carpenter, Speer, Topper & Uggla, 1988, y Coccidia Leuckart, 1879 spp.; Saláis-Martínez (1982) identifcó Passalurus ambiguus Rudolphi, 1819, Syphacia obvelata Rudolphi, 1802 y Hypoderma Latreille, 1818 spp.; mientras que Gompper et al. (2003) detectaron Giardia duodenalis Lambl, 1859. Las diferencias metodológicas explican parte de esta variabilidad: Gompper et al. (2003) utilizaron la técnica de Ritchie (Silva-Quispe, 2017), considerada estándar para protozoarios, con una especifcidad del 100% (Calchi et al ., 2014). La prevalencia del 54% observada es similar a la reportada por Gompper et al. (2003) (56%). Es superior a la de Niehaus et al. (2011) (36,84% en Costa Rica) y Marquard-Petersen (1997) (14% en lobos del Ártico), pero inferior al 72% reportado en lobos ibéricos (Domínguez & De la Torre, 2002). Estas diferencias podrían deberse a las técnicas aplicadas: mientras Domínguez & De la Torre (2002) utilizaron tanto métodos coproparasitoscópicos como necropsias, Niehaus et al. (2011) emplearon únicamente técnicas de fotación, lo cual puede subestimar huevos de mayor densidad. El género más prevalente fue Toxocara canis Werner, 1782 (29%), seguido por Ancylostoma caninum Ercolani, 1859 (28%). La alta resistencia de los huevos de T. canis al ambiente (Fortes, 2004; Carvalho & Rocha, 2011) explicaría esta tendencia. En comparación, los huevos de A. caninum , de cáscara más delgada, son más susceptibles a las condiciones ambientales adversas (Urquhart et al ., 1998). Aunque las prevalencias son similares, las diferencias pueden deberse a factores como la sensibilidad de las técnicas utilizadas, el estado de conservación de las muestras y la ecología local de los hospederos (Hernández-Lara et al ., 2021).En cuanto a cestodos, se registraron prevalencias de Taenia Linnaeus, 1758 (6%), Hymenolepis Weinland, 1858 (5%) y Echinococcus granulosus Batsch, 1786 (1%). La literatura respalda que los coyotes actúan como hospedadores defnitivos de estos parásitos, cuya transmisión involucra hospedadores intermediarios como roedores ( Geomys arenarius Merriam, 1895; Xerospermophilus spilosoma Bennett, 1833) y rumiantes ( Odocoileus virginianus Zimmermann, 1780; Odocoileus hemionus Rafnesque, 1817) (Botero & Restrepo, 2003; CFSPH, 2005; Gatica, 2019; WHO, 2020). El hallazgo de E. granulosus es particularmente relevante por su implicancia en salud pública (Díaz et al ., 2019). Respecto a protozoarios, Balantidium coli Malmsten, 1857 presentó una prevalencia del 15%. Este parásito, común en humanos y cerdos (Marti & Hale, 1986), se transmite principalmente por vía fecal-oral, y su hallazgo sugiere contaminación hídrica en el área de estudio (Le Chevallier, 1991ab). Además, el hallazgo de otros protozoarios como Giardia y Cryptosporidium refuerza la hipótesis de transmisión ambiental en ecosistemas con presión antropogénica (Erlandsen et al ., 1990; Fischer et al ., 2022 ). El análisis estacional reveló un aumento signifcativo de la prevalencia parasitaria en invierno, incrementando en 2,71 veces la probabilidad de encontrar heces infectadas. Estos resultados son coherentes con estudios que indican que bajas temperaturas y elevada humedad ambiental favorecen la supervivencia de formas parasitarias (Stodart, 1968; Ezquiaga et al ., 2014; Formenti et al ., 2022). Sin embargo, algunos trabajos recientes como el de Figueroa et al. (2018) en ganado en Guerrero, México, no encontraron diferencias signifcativas entre estaciones. Este estudio constituye el primer reporte de prevalencias parasitarias en coyotes del APFF Médanos de Samalayuca, destacando la presencia de numerosos agentes zoonóticos. Se subraya la necesidad de implementar programas de control de enfermedades en fauna silvestre, monitoreo sanitario constante, educación comunitaria y gestión adecuada del turismo en áreas protegidas, bajo un enfoque de Una Salud (Destoumieux-Garzón et al ., 2018; Ezenwa et al ., 2020). La estacionalidad debe considerarse al diseñar programas de monitoreo parasitológico, recomendándose el uso combinado de diferentes técnicas para mejorar la sensibilidad diagnóstica (Fischer et al ., 2022). AGRADECIMIENTOS Los autores agradecen al CONACYT por el apoyo fnan-ciero del proyecto y la beca de posgrado. Se agradece a los compañeros y colaboradores de esta investigación en las áreas adyacentes y subyacentes del estudio, por la ayuda prestada durante el desenvolvimiento de este trabajo en la etapa de campo y laboratorio. Por último, a los dueños de los establecimientos donde se realizaron las colectas.
100 Neotropical Helminthology, Vol. 19, Nº1, jan - jun 2025 Petters et al. Author contributions: CRediT (Contributor Roles Taxonomy)JP = José Petters CVG = Cuauhcihuatl Vital-García LCB = Lilian Cristina de S.O. Batista-Cirne AGC = Ana Gatica-Colima JMMC = Jesús Manuel Martínez-Calderas AEA = Angélica Escárcega-Ávila NAH = Nadia Abarca-De Hoyos Conceptualization : JP Data curation : JP, JMMC, AEA Formal Analysis : JP, LCB, JMMC, AEA Funding acquisition : JP, CVG Investigation : JP, CVG, NAH Methodology : JP, CVG, LCB, JMMC, AEA Project administration : JP, CVG Resources : JP, AGC, NAH Software : JP, JMMC, AEA Supervision : JP, CVG, LCB, AGC, JMMC, AEA Validation : JP, CVG, AGC Visualization : JP, LCB, JMMC, AEA Writing – original draft : JP, CVG, LCB, NAH Writing – review & editing : JP, CVG, LCB, AGC, JMMC, AEA REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS AccuWeather. (2020). Weather history for Juarez, Mexico . https://www.accuweather.com/es/mx/juarez/242376/decem-ber-weather/242376?year=2018/2019Acosta-Jamett, G., Cleaveland, S., Cunningham, A. A., & Bronsvoort, B. M. (2010). Demography of domestic dogs in rural and urban areas of the Coquimbo Region of Chile and implications for disease transmission. Preventive Veter-inary Medicine, 94 , 272–281.Altizer, S., Becker, D. J., Epstein, J. H., Forbes, K. M., Gillespie, T. R., Hall, R. J., & Streicker, D. G. (2020). Food for contagion: Synthesis and future directions for studying host–parasite responses to resource shifts in anthropogenic environments. Philosophical Transactions of the Royal Society B, 375 (1811), 20190491. Alvarado-Esquivel, C., Villena, I., & Dubey, J. P. (2022). Environmental factors infuencing parasitic zoonoses in wildlife: A global review. Parasitology Research, 121 , 2415–2427. Anderson, R. M., & May, R. M. (1979). Population biology of infectious diseases: Part I. Nature, 280 (5721), 361–367. https://doi.org/10.1038/280361a0Botero, D., & Restrepo, M. (2003). Parasitosis humanas (4 ta ed.). Corporación para Investigaciones Biológicas.Bowman, D. D. (2020). Georgis’ Parasitology for Veterinarians (11 th ed.). Elsevier.Bush, A. O., Laferty, K. D., Lotz, J. M., & Shostak, A. W. (1997). Parasitology meets ecology on its own terms: Margolis et al. revisited. Journal of Parasitology, 83 , 575–583.Calchi, L., Eberhard, M., & Tavares-Dias, M. (2014). Diagnóstico parasitológico: técnicas y especifcidad. Revista Peruana de Parasitología , 29, 85–91.Capó, M.A. (2002). Principios de ecotoxicología: Diagnóstico, tratamiento y gestión del medio ambiente . McGraw-Hill Profe-sional.Capó, V. (2002). Coyotes como bioindicadores: Consideraciones ecológicas y parasitológicas. Revista de Ciencias Ambien-tales, 18 , 45–58.Cardona, E. (2005). La coprología como técnica de diagnóstico. (pp. 1–13). En Parasitología práctica veterinaria. Univer-sidad de Antioquía.
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