141 Endoparasites of anurans in the seven cities national park Neotropical Helminthology, Vol. 19, Nº1, jan - jun 2025 Neotropical Helminthology Neotropical Helminthology, 2025, vol. 19 (1), 141-147 RESEARCH NOTE / NOTA CIENTÍFICA OCCURRENCE OF THE ECTOPARASITIC MITE OF THE GENUS ORNITHONYSSUS SAMBON, 1928 (MESOSTIGMATA: MACRONYSSIDAE) AS A POTENTIAL VECTOR OF ZOONOTIC DISEASES IN SIGMODONTINAL RODENTS (CRICETIDAE: SIGMODONTINAE) OF THE ANDEAN REGION, PERUOCURRENCIA DEL ÁCARO ECTOPARÁSITO DEL GÉNERO ORNITHONYSSUS SAMBON, 1928 (MESOSTIGMATA: MACRONYSSIDAE) COMO POTENCIAL VECTOR DE ENFERMEDADES ZOONÓTICAS EN ROEDORES SIGMODONTINOS (CRICETIDAE: SIGMODONTINAE) DE LA REGIÓN ANDINA, PERÚ Carla Yauris S. 1,2 , Edgardo Rengifo M. 2 , David Minaya 1 & José Iannacone 1,3* ISSN Versión Impresa 2218-6425 ISSN Versión Electrónica 1995-1403 DOI: https://dx.doi.org/10.62429/rnh20251911932 Universidad Nacional Federico Villarreal Volume 19, Number 1 (jan - jun) 2025 Este artículo es publicado por la revista Neotropical Helminthology de la Facultad de Ciencias Naturales y Matemática, Universidad Nacional Federico Villarreal, Lima, Perú auspiciado por la Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Af nes (APHIA). Este es un artículo de acceso abierto, distribuido bajo los términos de la licencia Creative Commons Atribución 4.0 Internacional (CC BY 4.0) [https:// creativecommons.org/licenses/by/4.0/deed.es] que permite el uso, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que la obra original sea debidamente citada de su fuente original. ABSTRACT Mites of the Macronyssidae family (Oudemans, 1936) are ectoparasites of reptiles, birds, and mammals, especially bats and rodents. Despite being a family of zoonotic and veterinary importance, their study has not been addressed in some areas of Peru. T erefore, this research focused on the search for mites of the Macronyssidae family in Ancash. Rodents were captured in three districts: Huari, Huachis, and San Marcos, in the department of Ancash, using Sherman traps. T e ectoparasites were manually extracted with entomological forceps, collected in 70% ethyl alcohol, and transported to the laboratory. For taxonomic identif cation, adult female Macronyssidae mites were selected, rinsed with lactophenol, and mounted on Hoyer’s medium. Identif cation was based on morphological characteristics according to specialized references. A total of 118 rodents were captured, distributed across seven species, with Akodon mollis T omas, 1894, being the most abundant rodent (82.2%) of the entire sample. Ornithonyssus sp. were found primarily on A. mollis in Huari and San Marcos, and in lesser numbers on Microryzomys altissimus (Osgood, 1933) in Huachis. All mites collected were female, with two protonymphs present. 1 Laboratorio de Investigación en Ecología y Biodiversidad Animal (LEBA), Grupo de Investigación de Sostenibilidad Ambiental (GISA), Facultad de Ciencias Naturales y Matemática, Universidad Nacional Federico Villarreal, Lima, Perú. 2 Centro de Investigación Biodiversidad Sostenible BioS, Piura, Perú. 3 Laboratorio de Zoología, Grupo de Investigación “One Health”, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Ricardo Palma, Lima, Perú.* Corresponding author: joseiannacone@gmail.com Carla Yauris S.: https://orcid.org/0000-0003-3123-9789Edgardo Rengifo M.: https://orcid.org/0000-0003-1467-1035David Minaya: https://orcid.org/0000-0002-9085-5357José Iannacone: https://orcid.org/0000-0003-3699-4732
Yauris et al. 142 Neotropical Helminthology, Vol. 19, Nº1, jan - jun 2025 Keywords : mites – ectoparasites – Macronyssidae – rodents RESUMEN Los ácaros de la familia Macronyssidae Oudemans, 1936 son ectoparásitos de reptiles, aves y mamíferos, especialmente murciélagos y roedores. A pesar de ser una familia de importancia zoonótica y veterinaria, aún hay zonas en Perú donde no se ha abordado su estudio, es por ello esta investigación se enfocó en la búsqueda de ácaros de la familia Macronyssidae en Ancash. La captura de los roedores se realizó en tres distritos, Huari, Huachis y San Marcos, en el departamento de Ancash, utilizando trampas Sherman para su captura. Los ectoparásitos fueron extraídos manualmente con pinzas entomológicas, recolectados en alcohol etílico al 70% y transportados al laboratorio. Para la identifcación taxonómica, se seleccionaron hembras adultas de ácaros Macronyssidae, se aclararon con lactofenol y montadas en medio de Hoyer. La identifcación se basó en características morfológicas según referencias especializadas. Se capturaron 118 roedores, distribuidos en siete especies, con Akodon mollis Tomas, 1894 siendo el roedor más abundante (82,2%) de toda la muestra. Ornithonyssus sp. se encontraron principalmente en A. mollis en Huari y San Marcos, y en menor cantidad en Microryzomys altissimus (Osgood, 1933) en Huachis. Todos los ácaros recolectados fueron hembras, además de dos protoninfas. Palabras clave : ácaros – ectoparásitos – Macronyssidae – roedores INTRODUCCIÓN Los ácaros de la familia Macronyssidae Oudemans, 1936 (Parasitiformes, Mesostigmata) comprenden 34 géneros con aproximadamente 240 especies (Bassini-Silva et al ., 2021). Estos ácaros son ectoparásitos de reptiles, aves y mamíferos, principalmente roedores, marsupiales y murciélagos (Orlova et al ., 2021). Muchas especies han sido registradas a partir de un único hospedador, lo que sugiere una alta especifcidad parasitaria, aunque otras especies se consideran generalistas, como Ornithonyssus bacoti (Hirst, 1913), que ya ha sido registrada a partir de varias especies de roedores (Beck, 2008), incluidos roedores urbanos (Watson, 2008; Yin et al ., 2021). La mayoría de los miembros de este grupo aún conservan el comportamiento dermanysoideo de habitar el nido o el refugio y solo hacer contacto con el hospedador cuando es necesario alimentarse. La familia Macronyssidae se distinguen por un ciclo de vida que incluye una protoninfa que se alimenta activamente, una deutoninfa inactiva, no alimentaria y muy regresiva, y un adulto que también se alimenta activamente. Esta peculiar modifcación del ciclo de vida es característica de todos los Macronyssidae y no se encuentra en ninguna otra familia de los Mesostigmata, salvo en Rhinonyssidae, una familia de endoparásitos aviares dermanysoideos que claramente deriva de los Macronyssidae (Dowling, 2006).Los ácaros macronísidos se clasifcan en dos subfamilias: Macronyssinae y Ornithonyssinae (Radovsky, 1967, 1969), ambas con características parasitarias distintivas. Los Macronyssinae son principalmente parásitos de murciélagos, aunque dos géneros, Acanthonyssus unker & Radovsky, 1966 y Argitis Yunker & Saunders, 1973, se encuentran en roedores neotropicales. En cambio, los Ornithonyssinae tienen un rango de hospedadores mucho más amplio, que incluye murciélagos, roedores, lagartijas, serpientes y aves (Dowling, 2006; Leiva et al ., 2021). Desde el punto de vista morfológico, los dos grupos se diferencian fácilmente por las características asociadas con su alimentación. A diferencia de los Macronyssinae, los Ornithonyssinae experimentan un notable aumento de tamaño durante los períodos de alimentación prolongada, lo que da como resultado cuerpos menos esclerotizados y más expansibles. En general, el blindaje dorsal y ventral en los Ornithonyssinae es menos pronunciado, y aunque los quelíceros de todos los Macronyssinae carecen de dientes, los quelíceros de los Ornithonyssinae están mucho más especializados para perforar la piel (Dowling, 2006). Ornithonyssus bacoti Hirst, 1931 es un ácaro hematófago obligado de la subfamilia Macronyssinae que se asocia comúnmente con roedores silvestres a nivel global
Ectoparasitic mite of the genus Ornithonyssus 143 Neotropical Helminthology, Vol. 19, Nº1, jan - jun 2025 (Bhuyan & Nath, 2016; Islam et al ., 2021; Dumitrache et al ., 2023; Núñez-Corea et al ., 2024). Esta especie se encuentra principalmente en zonas de clima tropical y templado y es causante de dermatitis por ácaros de la rata en humanos (Beck & Fölster-Holst, 2009). Aunque no se ha confrmado ofcialmente que los ácaros de las ratas actúen como vectores de infecciones humanas de manera natural, existen numerosas publicaciones que sugieren que O. bacoti puede transmitir experimentalmente diversos patógenos, como Rickettsia akari Huebner, 1946 (viruela rickettsial), Yersinia pestis Lehmann & Neumann, 1896 (peste), virus Coxsackie, Francisella tularensis (McCoy & Chapin, 1912) Dorofe’ev, 1947 (tularemia), Trypanosoma cruzi Chagas, 1909 (enfermedad de Chagas). Además, se ha encontrado evidencia de que los ejemplares de O. bacoti son positivos para Coxiella burnetii (febre Q), hantavirus, Borrelia sp . , Bartonella sp . y Rickettsia sp . (Watson, 2008; Sargison et al ., 2025). Debido a la importancia potencial de estos ácaros hematófagos en la transmisión de patógenos a animales y humanos, tenemos como objetivo en este estudio dar a conocer localidades en donde se encuentran especies del género Ornithonyssus Sambon, 1928 como potencial vector de enfermedades zoonóticas y sus hospederos en el distrito de Huari, Ancash, Perú. MATERIALES Y MÉTODOSMuestreo Se realizó en tres distritos del departamento de Ancash: distrito de Huachis, localidad de Tambillo (-9,67267 LS, -77,212444 LO, 3954 msnm), distrito de Huari, localidad Laguna de Purhuay (-9,314430 LS, -77,20697 LO, 3490 msnm) y distrito San Marcos, localidad Tunel Cahuish – vertiente oriental (-9,687797 LS, -77,247361 LO, 4413 msnm). Se colocaron trampas Sherman con cebo para la captura de roedores durante 3 a 4 noches por localidad, una vez capturados fueron colocados y transportados en bolsas de tela para su identifcación taxonómica. Extracción de ectoparásitos Los roedores fueron capturados en febrero del 2018, se sacrifcaron e inmediatamente se colocaron en bolsas de polietileno con cierre hermético para evitar la pérdida de ectoparásitos. Se utilizaron pinzas de punta fna para revisar manualmente la bolsa de tela y obtener la mayor cantidad de individuos posibles. Así mismo, el hospedero fue cepillado y revisado de forma manual. Todos los ectoparásitos fueron recolectados en viales con alcohol etílico de 96° y etiquetados con el mismo código de su hospedero, fnalmente fueron transportados al laboratorio para su separación en grupos taxonómicos. Identifcación taxonómica de ectoparásitos E n el laboratorio se separaron ácaros de la familia Macronyssidae para su identifcación y se procesaron durante los meses de junio a diciembre del 2022. Para ello se utilizaron solo individuos adultos hembras que fueron aclarados con lactofenol y se montaron en medio de Hoyer, se observaron al microscopio óptico y se fotografaron. Para la identifcación taxonómica de estos ácaros se revisó y comparó las características morfológicas siguiendo a Baker (1999), Micherdzinski (1980), Guimarães et al. (2001) y Nieri-Bastos et al. (2011). Aspectos éticos : Todos los roedores colectados en campo se obtuvieron bajo los permisos de investigación RD N°41-2018-225-MINAGRI-SERFOR-DGGSPFFS y RJ. PNH 015-2017-SERNANP-JEF. Esta investigación forma parte del trabajo de campo fnanciado por CONCYTEC a través de la beca de doctorado en el Extranjero otorgada a Edgardo M. Rengifo y por FONDECYT bajo la subvención 057-221 2017 – FONDECYT. RESULTADOS La comunidad de roedores capturadas en el distrito de Huari estuvo compuesta por 118 individuos distribuidos entre siete géneros y siete especies. El ratón campestre, Akodon mollis Tomas, 1894 fue el roedor con la mayor incidencia de captura (n = 97; 82,2%) seguido por Microryzomys altissimus (Osgood, 1933) (n = 7, 6%), Phyllotis andium Tomas, 1912 (n = 3, 4%), Auliscomys pictus (Tomas, 1884) (n = 4, 3%) y Calomys sorellus (Tomas, 1900) (n = 4, 3%), Oligoryzomys andinus (Osgood, 1914) (n = 1, 1%) y Tomasomys praetor (Tomas, 1900) (n = 1, 1%).
Yauris et al. 144 Neotropical Helminthology, Vol. 19, Nº1, jan - jun 2025 Tabla 1 . Comunidad de roedores capturados en los tres distritos de la provincia de Huari, Ayacucho, Perú. Especies de roedoresHuachisHuariSan MarcosTotal% del total de roedores Akodon mollis 3254119782,20 Auliscomys pictus 40043,38 Calomys sorellus 21032,55 Microryzomys altissimus 33175,93 Oligoryzomys andinus 01010,85 Phyllotis andium 05054,24 Tomasomys praetor 10010,85 426412118 DISCUSIÓN En nuestro estudio, la mayoría de individuos de Ornithonyssus sp. fueron encontraron en A. mollis . Este género tiene especies que parasitan a diferentes grupos de hospederos; Nieri-Bastos (2011) menciona Ornithonyssus monteiroi en Perú en Cavia aperea . Los roedores del género Akodon son reportados como huésped principal de algunas especies de Orhithonyssus como en el caso de Brasil donde fueron reportados principalmente La mayor cantidad de los ácaros Ornithonyssus sp. se encontraron en el roedor A. mollis en las localidades de Huari (11 adultos y dos protoninfas) y San Marcos (un adulto); y en menor cantidad en Microryzomys altissimus en la localidad de Huachis (un adulto) (Tabla 2). Todos los individuos de Ornithonyssus sp. fueron hembras (Figura 1), adicionalmente se encontraron dos protoninfas. Los valores de prevalencia e intensidad media de infestación de Ornithonyssus sp. son señalados en la Tabla 2. Tabla 2 . Prevalencia del ácaro ectopárasito Ornithonyssus sp. en roedores tres localidades de la provincia de Huari, Ancash, Perú. %: porcentaje que representa cada hospedero respecto al total de la muestra evaluada. A = adulto. P = protoninfa. Pre = prevalencia. IM = Intensidad media. Pre (%)IMEspecies HospederoPre totalIM totalHuachis HuariSan MarcosHuachis HuariSan Marcos Akodon mollis 4,23 A y 1,69 P2,40 A y 1 P06,25 A y 3,12 P8,3302,75A y 1 P1 Auliscomys pictus 00000000 Calomys sorellus 00000000 Microryzomys altissimus 0,852,3800100 Oligoryzomys andinus 00000000 Phyllotis andium 00000000 Tomasomys praetor 00000000en Akodon cursor (Winge, 1887) y otras especies de roedores silvestres: Cerradomys subfavus (Wagner, 1842), Euryzygomatomys spinosus (Fischer de Waldheim, 1814) , Necromys lasiurus (Lund, 1841), N. squamipes, Proechimys decumanus (Tomas, 1899) , Aegialomys xanthaeolus (Tomas, 1894) , Oxymycterus roberti Tomas, 1901 , Rattus norvegicus (Berkenhout, 1769) , Rattus rattus (Linnaeus, 1758) y Cavia porcellus (Linnaeus, 1758) (Santos et al ., 2020) . Pero los roedores no son los únicos huéspedes para este parasito, otros estudios mencionan
Ectoparasitic mite of the genus Ornithonyssus 145 Neotropical Helminthology, Vol. 19, Nº1, jan - jun 2025 Authors contribution: CREdiT (Contributor Roles Taxonomy) CYS = Carla Yauris S. ERM = Edgardo Rengifo M. DM = David Minaya JI = José Iannacone Conceptualization : CYS, ERM, DM, JI Data curation : CYS, DM Formal Analysis : CYS, ERM Funding acquisition : ERM, JI Investigation : CYS, DM, JI Methodology : CYS, ERM Project administration : ERM, JI Resources : ERM, JI Software : CYS, DM Supervision : DM, JI Validation : CYS, ERM, DM, JI Visualization : CYS, ERM, DM, JI Writing-original draft : CYS, ERM, DM, JI Writing-review & editing : CYS, DM, JI Figura 1. Hembra de Ornithonyssus sp. (A) Vista dorsal general, las fechas señalan los bordes laterales posteriores de la placa dorsal. (B) Placa genital (C) Placa anal con setas paranales (paa) y setas postanales (poa).diferentes especies de Orhithonyssus sp. parasitando aves y réptiles (Nieri-Bastos, 2011; Santos et al ., 2020; Bassini-Silva et al ., 2021, Beck, 2009).Por otro lado, Santos et al . (2020) mencionan Ornithonyssus bursa en muestras de C. porcellus , así como otros estudios realizados en el país han identifcado otras especies de Ornithonyssus , tales como O. sylviarum por Flores et al. (2010) en Ancash, quienes mencionan la transmisión en cuyes sería por la presencia de aves en los galpones; en tanto que Dittmar (2001) en Huancayo encontró O. bacoti , cuya fuente de transmisión es básicamente por roedores del género Rattus .En conclusión, este estudio reporta por primera vez a Ornithonyssus sp en las zonas del distrito de Huachis, localidad de Tambillo, distrito de Huari, localidad Laguna de Purhuay y distrito San Marcos, localidad Tunel Cahuish y de manera muy específca en un huésped principal A. mollis .
Yauris et al. 146 Neotropical Helminthology, Vol. 19, Nº1, jan - jun 2025 AGRADECIMIENTO Esta investigación forma parte del trabajo de campo fnanciado por CONCYTEC a través de la beca de doctorado en el Extranjero otorgada a Edgardo M. Rengifo y por FONDECYT bajo la subvención 057-221 2017 – FONDECYT. REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS Bassini-Silva, R., Jacinavicius, F. D. C., Huang-Bastos, M., Dowling, A. P., & Barros-Battesti, D. M. (2021). A checklist of macronyssid species (Mesostigmata: Macronyssidae) from Brazil. Journal of Medical Entomology , 58 , 625-633.Baker, A. S. (1999). Mites and ticks of domestic animals. An identifcation guide and information source . Te Natural History Museum.Beck, W. (2008). Occurrence of a house-infesting tropical rat mite ( Ornithonyssus bacoti ) on murides and human beings. Travel Medicine and Infectious Disease, 6 , 245-249.Beck, W., & Fölster Holst, R. (2009). Tropical rat mites ( Ornithonyssus bacoti )–serious ectoparasites. JDDG: Journal der Deutschen Dermatologischen Gesellschaft , 7 , 667-670.Bhuyan, P. J., & Nath, A. J. (2016). Record of tropical rat mite, Ornithonyssus bacoti (Acari: Mesostigmata: Macronyssidae) from domestic and peridomestic rodents ( Rattus rattus ) in Nilgiris, Tamil Nadu, India. Journal of Arthropod-Borne Diseases , 10 , 98-101. Dittmar, K. (2001). Untersuchungen zum vorkommen von ektoparasiten bei domestizierten und wildlebenden meerschweinchen (Cavia spp) sowie an präinkaischen meerschweinchenmumien in Peru, Südamerika . [Doktorarbeit. Universität Leipzig. 156 p.]Dumitrache, M.O., Györke, A., Julien, F., Kondratjeva, J., & Cadiergues, M.C. (2023). Case report: Identifcation of the tropical rat mite ( Ornithonyssus bacoti ) on a domestic donkey in France. Frontiers in Veterinary Science, 10 , 1141290.Dowling, A. P. G. (2006). Mesostigmatid mites as parasites of small mammals: Systematics, ecology, and the evolution of parasitic associations. In: S. Morand, B. Krasnov, & R. Poulin (Eds.), Micromammals and macroparasites (pp. 103–117). Springer.Flores, S., Chávez, A., & Morales S. (2010). Ectoparásitos en cobayos (Cavia porcellus) del distrito de San Marcos –Huaraz. En: XXII Congreso Panamericano de Ciencias Veterinarias - PANVET. Lima.Guimarães, J.H., Tucci, E., & Barros-Battesti, D.M. (2001). Ectoparasitos de importância veterinária. Plêiade/FAPESP.Islam, M. M., Farag, E., Eltom, K., Hassan, M. M., Bansal, D., Schafner, F., Medlock, J. M., Al-Romaihi, H., & Mkhize-Kwitshana, Z. (2021). Rodent ectoparasites in the Middle East: A systematic review and meta-analysis. Pathogens, 10 , 139.Leiva, Y., Hasbún-Acuña, P., & Cruz-Choapa, R. (2021). Ornithonyssus spp.. Revista chilena de infectología, 38 , 555-556.Micherdzinski, W. (1980). Eine taxonomische Analyse der Familie Macronyssidae. I. Subfamilie Ornithonyssinae , Lange, 1958 (Acarina, Mesostigmata) [A Taxonomic Analysis of the Family Macronyssidae Ondemans, 1936: I. Subfamily Ornithonyssinae Lange, 1958 (Acarina, Mesostigmata)]. Institute of Systematics and Evolution of Animals, Polish Academy of Sciences.Nieri-Bastos, F. A., Labruna, M. B., Marcili, A., Durden, L. A., Mendoza-Uribe, L., & Barros-Battesti, D. M. (2011). Morphological and molecular analysis of Ornithonyssus spp. (Acari: Macronyssidae) from small terrestrial mammals in Brazil. Experimental and applied acarology , 55 , 305-327.
Ectoparasitic mite of the genus Ornithonyssus 147 Neotropical Helminthology, Vol. 19, Nº1, jan - jun 2025 Núñez-Corea, D.A., Loría-Cervera, E.N., Sosa-Bibiano, E.I., López-Ávila, K.B., Baak-Baak, C.M., Cab-Cauich, I.Y., Tzuc-Dzul, J.C., & García-Rejón, J.E. (2024). Hematophagous Ectoparasites of Wild and Synanthropic Rodents in Yucatan, Mexico. Southwestern Entomologist 49 , 1290-1300.Orlova, M. V., Klimov, P. B., Orlov, O. L., Smirnov, D. G., Zhigalin, A. V., Budaeva, I. V., Emelyanova, A. A., & Anisimov, N. V. (2021). A checklist of bat-associated macronyssid mites (Acari: Gamasina: Macronyssidae) of Russia, with new host and geographical records. Zootaxa, 4974 , 537-564.Santos, R.F., Pinedo V, R., & Chávez, V. A. (2020). Prevalencia de ectoparásitos en cuyes ( Cavia porcellus ) de crianza familiar-comercial en el distrito de Matahuasi, Junín (Perú). Revista de Investigaciones Veterinarias del Perú , 31 , e18162.Sargison, N.D., Chaudhry, U., Costa-Junior, l., Kutcher, J.R., Li, K., Sargison, F.A., & Zahid, O. (2025). Te diagnosis and vector potential of Ornithonyssus bacoti tropical rat mites in northern Europe. Veterinary Parasitology: Regional Studies and Reports, 58 , 101204Radovsky, F.J. (1967). Te Macronyssidae and Laelapidae (Acarina: Mesostigmata) parasitic on bats. University of California publications in entomology, 46 , 1–288.Radovsky, F.J. (1969). Adaptive radiation in parasitic Mesostigmata. Acarologia, 11 , 450–483.Watson, J. (2008). New building, old parasite: mesostigmatid mites—an ever-present threat to barrier rodent facilities. ILAR Journal, 49 , 303–309. Yin, P.W., Guo, X.G., Jin, D.C., Fan, R., Zhao, C.F., Zhang, Z.W., Huang, X.B., & Mao, K.Y. (2021). Distribution and host selection of tropical rat mite, Ornithonyssus bacoti , in Yunnan Province of Southwest China. Animals, 11 , 110.Received January 5, 2025.Accepted March, 14, 2025.