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Clinostomum marginatum
in
Poecilia reticulata
Neotropical Helminthology, Vol. 19, Nº1, jan - jun 2025
Neotropical Helminthology
Neotropical Helminthology, 2025, vol. 19 (1), 9-16
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
CLIN
O
STOMUM MARGINATUM
INFESTATION IN
POECILIA RETICULATA
GUPPY COLLECTED IN THE PERUVIAN AMAZON AND THE
IDENTIFICATION OF THE SPECIES INVOLVED IN ITS LIFE CYCLE
INFESTACIÓN POR
CLINOSTOMUM MARGINATUM
EN
POECILIA RETICULATA
GUPPYS COLECTADOS EN LA AMAZONÍA PERUANA E IDENTIFICACIÓN DE
LAS ESPECIES INVOLUCRADAS EN SU CICLO DE VIDA
Germán Augusto Murrieta-Morey
1,2*
, Luciano Alfredo Rodríguez-Chu
1
, Hilmer Angélica Dávila-
Pizango
3
, Roger Fernando Chuquipiondo-Sánchez
4
, Carlos Tobias Chuquipiondo-Guardia
4
,
Diego
Carvalho-Viana
5
&
Víctor Humberto Puicón-Niño de Guzmán
6*
ISSN Versión Impresa 2218-6425 ISSN Versión Electrónica 1995-1403
DOI: https://dx.doi.org/10.62429/rnh20251911882
Universidad Nacional
Federico Villarreal
Volume 19, Number 1 (jan - jun) 2025
Este artículo es publicado por la revista Neotropical Helminthology de la Facultad de Ciencias Naturales y Matemática, Universidad Nacional Federico
Villarreal, Lima, Perú auspiciado por la Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Af nes (APHIA). Este es un artículo de acceso abierto,
distribuido bajo los términos de la licencia Creative Commons Atribución 4.0 Internacional (CC BY 4.0) [https:// creativecommons.org/licenses/by/4.0/
deed.es] que permite el uso, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que la obra original sea debidamente citada de su fuente original.
ABSTRACT
Poecilia reticulata
(Peters, 1859), popularly known as the guppy, is a small f sh commonly conf ned to the shallow
edges of pools and streams and also found in heavily polluted water bodies. In natural and artif cial environments, this
f sh species can be infected by a wide range of pathogens and parasites. In the present study, we reported for the f rst
time in the Peruvian Amazon, the infestation of metacercariae of
Clinostomum marginatum
(Rudolphi, 1819)in the
1
Instituto de Investigaciones de la Amazonía Peruana (IIAP). Laboratorio de Parasitología y Sanidad Acuícola, Loreto-Perú.
2
Universidade Estadual do Maranhão (UEMA). Programa de Pós graduação em Ciência Animal (PPGCA), Maranhão-Brazil.
3
Universidad Nacional de la Amazonía Peruana (UNAP). Iquitos, Loreto-Perú
4
Amazon Research Center for Ornamental Fishes (ARCOF). Iquitos, Loreto, Perú.
5
Universidade Estadual da Regiao Tocantina do Maranhão (UEMASUL). Programa de Pós-graduação em Ciência Animal
(PPGCA), Cidade Universitária Paulo IV, São Luís, 65055-310, Maranhão-Brasil.
6
Grupo de Investigación Parasitología Veterinaria y Zoonosis Parasitaria, Laboratorio de Histopatología animal, Escuela de
Medicina Veterinaria, Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad Nacional de San Martín. Dirección. Jr. Maynas N°
177, Tarapoto - Perú; Teléfono. (51-42) 52-4253.
* Correesponding author: germantiss1106@gmail.com
Germán Augusto Murrieta-Morey:
https://orcid.org/0000-0001-6244-2654
Luciano Alfredo Rodríguez-Chu:
https://orcid.org/0000-0002-3192-3006
Hilmer Angélica Dávila-Pizango:
https://orcid.org/0009-0003-0100-2366
Roger Fernando Chuquipiondo-Sánchez:
https://orcid.org/0000-0002-5313-3275
Carlos Tobias Chuquipiondo-Guardia:
https://orcid.org/0000-0002-4157-3476
Diego Carvalho-Viana:
https://orcid.org/0000-0002-3302-9892
Víctor Humberto Puicón-Niño de Guzmán:
https://orcid.org/0000-0003-2532-2551
10
Neotropical Helminthology, Vol. 19, Nº1, jan - jun 2025
Murrieta-Morey
et al.
body of specimens of
P. reticulata
. Between May and June 2024, ffty specimens of
P. reticulata
were collected from an
urban stream in the city of Iquitos, Loreto, Peru. Samples were collected at the “Laboratorio de Parasitología y Sanidad
Acuícola” from the “Instituto de Investigaciones de la Amazonía Peruana” (IIAP) in Loreto, Peru. Metacercariae of
C.
marginatum
were observed embedded in the muscle tissue of 100% of sampled guppies. Te freshwater snail
Pomacea
maculata
(Perry, 1810) was captured in the same stream as guppies, acting as the frst intermediate host.
Poecilia reticulata
acts as the second intermediate host, while the striated heron
Butorides striata
(Linnaeus, 1758) was observed as the
defnitive host where the adult parasites feed and reproduce. Tis is the frst record of
C. marginatum
parasitizing
P.
reticulata
from the Peruvian Amazon.
Key words:
Butorides striata
– Clinostomidae –
Pomacea maculata
– Trematoda
RESUMEN
Poecilia reticulata
(Peters, 1859), conocida popularmente como guppy, es un pez pequeño que suele vivir en los bordes
poco profundos de charcas y arroyos, y que también se encuentra en masas de agua muy contaminadas. En entornos
naturales y artifciales, esta especie puede estar infectada por una amplia gama de patógenos y parásitos. En el presente
estudio, reportamos por primera vez en la Amazonía peruana, la infestación de metacercarias de
Clinostomum marginatum
(Rudolphi, 1819) en el cuerpo de ejemplares de
P. reticulata
. Entre mayo y junio de 2024, cincuenta ejemplares de
P.
reticulata
fueron colectados en una quebrada urbana de la ciudad de Iquitos, Loreto-Perú. Las muestras fueron llevadas
al “Laboratorio de Parasitología y Sanidad Acuícola” del “Instituto de Investigaciones de la Amazonía Peruana” (IIAP) en
Loreto, Perú. Se observaron metacercarias de
C. marginatum
incrustadas en el tejido muscular del 100% de los guppies
muestreados. El caracol de agua dulce
Pomacea maculata
(Perry, 1810) fue capturado en el mismo ambiente donde fueron
colectados los guppies, actuando como primer hospedador intermediario de
C. marginatum
.
Poecilia reticulata
actúa
como segundo hospedador intermediario, mientras que la garza
Butorides striata
(Linnaeus, 1758) fue observada como
hospedador defnitivo donde se alimentan y reproducen los parásitos adultos. Este es el primer registro de
C. marginatum
parasitando
P. reticulata
colectados en la Amazonía peruana.
Palabras clave:
Butorides striata
– Clinostomidae –
Pomacea maculata
– Trematoda
INTRODUCCIÓN
Diferentes especies de peces exóticos se introdujeron en
el Perú con fnes acuícolas y pesqueros desde la década
de 1930. La especie
Poecilia reticulata
(Peters, 1859) fue
introducida en la región costera durante la década de
1950 para controlar los insectos vectores de la malaria.
En 1965,
P. reticulata
fue introducida en la Amazonia
peruana, específcamente en la Laguna Sauce debido a
que la fauna nativa de peces era insufciente para satisfacer
las demandas alimentarias del paiche
Arapaima gigas
(Schinz, 1822) (Ríos, 2012). Según Ortega
et al.
(2007),
P. reticulata
se encuentra óptimamente establecida
y ampliamente distribuida en las cuencas de los ríos
Huallaga (Selva alta, sistema del río Amazonas) y Río
Grande (sistema costero del Océano Pacífco) en Perú.
Poecilia reticulata,
comúnmente llamados guppies, son
peces tropicales pequeños que han sido distribuidos por
todo el mundo a través del comercio de acuarios y como
agentes de control de mosquitos. Su área de distribución
abarca actualmente en al menos 70 países pertenecientes
a seis continentes (Selinger
et al.,
2024).
El guppy es una especie de acuario extremadamente
popular y se encuentra entre las especies de peces
ornamentales de agua dulce más importadas en todo el
mundo, su reproducción prolífca lo ha convertido en
una especie utilizada para alimentar a peces piscívoros de
agua dulce de gran tamaño (Selinger
et al.,
2024).
Los guppies suelen estar confnados en los bordes de
estanques poco profundos y arroyos, en tanto que,
en las zonas más profundas de los arroyos se podrían
encontrar en escaso número.
Poecilia reticulata
puede
tolerar una amplia gama de temperaturas y grados de
salinidad (Chervinski, 1984), sin embargo, generalmente
se encuentran en arroyos de agua dulce cerca de la
costa. En áreas no nativas, los guppies se encuentran
11
Clinostomum marginatum
in
Poecilia reticulata
Neotropical Helminthology, Vol. 19, Nº1, jan - jun 2025
comúnmente como la única especie en cuerpos de agua
muy contaminados (Selinger
et al.,
2024).
En su hábitat natural, el guppy coexiste con varios peces
depredadores (Selinger
et al.,
2024). La composición y
densidad de los depredadores varían mucho entre hábitats,
reportando a crustáceos, peces de mediano y grande
porte, así como aves piscívoras como sus principales
depredadores (Selinger
et al.,
2024).
Los guppies pueden infectarse por una amplia gama de
patógenos y parásitos. Entre estos parásitos, son reportadas
las metacercarias de tremátodos infectando diferentes
partes del cuerpo y órganos internos de estos peces
(Hofman, 2023). Durante la fase de metacercaria, los
parásitos se alojan en la musculatura o a nivel subcutáneo
de los peces (Hofman, 2023). Existen diversos reportes
de parasitismo en musculatura de peces causada por
tremátodos (Olsen, 1986), además, de encontrarse en
anfbios (Hofman, 2023).
Los quistes del parásito son muy visibles a la observación
directa (Hofman, 2023). Se ha informado que las larvas
de gusano amarillo podrían sobrevivir inclusive durante
cuatro años dentro de los quistes tisulares en los peces
infectados. Este es el primer reporte de infestación por
Clinostomun marginatum
(Rudolphi, 1819) en guppies
capturados en la Amazonía peruana, que incluye la
identifcación de las especies involucradas en su ciclo de
vida.
MATERIALES Y MÉTODOS
De mayo a junio de 2024, se evaluaron metacercarias
incrustadas en el tejido muscular de guppies (Fig. 1)
recolectados en un cuerpo de agua de una zona urbanizada
de la ciudad de Iquitos, Loreto-Perú (3°46
′
01
″
S 73°14
′
48
″
O). Los quistes con metacercarias se cuantifcaron y luego
se aperturaron para colectar ejemplares que permitan
realizar los análisis morfológicos descriptivos bajo un
microscopio óptico (Leica® DM750). Los tremátodos
enquistados fueron extirpados de sus quistes utilizando un
estilete y luego se fjaron en una solución de AFA (93 partes
de Etanol al 70%, 5 partes de Formalina comercial al 40%
y 2 partes de Ácido acético glacial). Después de 24 horas,
los trematodos se transfrieron a etanol al 70% para su
conservación. Para la identifcación parasitaria, se tiñeron
con carmín alcohólico de Langeron (Morey, 2019). Los
parásitos se identifcaron en base a la morfología observada
bajo microscopía óptica, utilizando claves taxónomicas
para la familia Clinostomidae (Gibson
et al.,
2002). Todos
los parásitos montados en portaobjetos se observaron bajo
un microscopio óptico (Leica® DM750).
Los índices parasitológicos se calcularon según Bush
et al.
(1997). Para determinar el principal huésped intermediario,
se recolectaron caracoles que vivían en los mismos
microhábitats que los guppies infectados. Para determinar
el huésped fnal de las metacercarias, se llevaron a cabo
observaciones diarias en el estanque donde se recolectaron
los guppies, para registrar las especies de aves visitantes.
Figura 1
.
A.
Poecilia reticulata
con presencia de
Clinostomum
marginatum
incrustado en el mús-
culo.
B.
Poecilia reticulata
con
dos metacercarias incrustadas en
el músculo cerca de la aleta anal.
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Neotropical Helminthology, Vol. 19, Nº1, jan - jun 2025
Murrieta-Morey
et al.
Vouchers de los parásitos fueron depositados en la Colección
de Parásitos del Laboratorio de Parasitología y Sanidad
Acuícola (LAPYSA) del Instituto de Investigaciones de la
Amazonía Peruana (IIAP).
El sacrifcio de los peces, se realizó mediante la aplicación
de una aguja o estilete, se introdujo a la altura de la zona
de la cabeza (fontanela), realizando un ligero movimiento
lateral que destruyó el cerebro y provocó la muerte
inmediata del pez.
Aspectos éticos
El Instituto de Investigaciones de la Amazonía Peruana-
IIAP cuenta con la R. D. N° 132-2014-GRL-DIREPRO
del Ministerio de la Producción, otorgándole la facultad
de recolectar, investigar y producir peces, así como
desarrollar trabajos en acuicultura el mismo que esta
actualizado con la R. D. N° 217-2016-GRL-DIREPRO.
El IIAP cuenta con habilitación PTH-068-16-PEC-
SANIPES para trabajos acuícolas de acuerdo con las
normas sanitarias. Con esta normativa, los planes de
investigación vigentes se regirán por las normas éticas
establecidas a nivel institucional, nacional e internacional
para generar nuevos conocimientos.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se observaron metacercarias de
C. marginatum
incrustadas
en los músculos de los peces infectados (Fig. 2A). Los
parásitos se registraron en las zonas laterales hasta la región
más distal del cuerpo, próximo a la aleta caudal (Fig. 2B); en
la mitad corporal (Fig. 2C, D) y en la región dorsal, cerca de
la aleta dorsal (Fig. 3A). Los quistes tuvieron la apariencia
de manchas ligeramente ovaladas de color amarillo, de
aproximadamente 3 a 6 mm de largo (Fig. 3B). El número
de metacercarias varió de 1 a 4 parásitos por pez, con una
prevalencia del 100%, intensidad y abundancia media de 2,
y registrándose un número total de 100 parásitos.
La morfología del parásito fue consistente con la familia
Clinostomidae y la especie
C. marginatum
: con un cuerpo
linguiforme de tamaño mediano a grande, dorsalmente
convexo y ventralmente cóncavo (Fig. 3C), con 8 ± 2,0 mm
de longitud. Posee una ventosa oral de tamaño mediano. La
ventosa ventral es musculosa y está bien desarrollada. Los
ciegos son largos y simples, con una pared bastante sinuosa,
particularmente pronunciada en la mitad anterior del cuerpo,
pero desprovista de ramas laterales largas o divertículos. Los
testículos presentan una forma lisa o irregular, ubicados en la
mitad posterior del cuerpo, en posición tándem. El ovario es
intratesticular y submediano (Fig. 3).
Figura 2
.
Poecilia reticu
-
lata
siendo parasitado por
metacercarias de
Clinos
-
tomum
marginatum
.
A.
vista lateral de ejemplares
parasitados.
B.
Metacer
-
carias de
Clinostomum
marginatum
incrustados
en el
músculo cerca de la
aleta caudal.
C.
Parásitos
en la mitad del cuerpo, D.
Metacercarias liberadas de
quistes.
13
Clinostomum marginatum
in
Poecilia reticulata
Neotropical Helminthology, Vol. 19, Nº1, jan - jun 2025
Figura 3.
A.
Poecilia
reticulata
mostrando
un parásito incrusta-
do en la región dorsal
del cuerpo.
B.
Poecilia
reticulata
con tres me-
tacercarias incrustadas
en el músculo (fechas
blancas).
C.
Metacer-
carias vivas de
Clinos-
tomum
marginatum
.
En el mismo cuerpo de agua donde se colectaron los
guppies, se pudo capturar el caracol de agua dulce
Pomacea
maculata
(Perry, 1810)
, conocido localmente como
“churo” el cual actúa como primer huésped intermedio,
P. reticulata
actúa como segundo huésped intermedio,
mientras que la garza estriada
Butorides striata
(Linnaeus,
1758)
fue observada como el huésped defnitivo, dado
que se alimenta de los peces, dentro de los cuales, los
parásitos se reproducen, dando continuidad al ciclo de
vida (Fig. 4).
Figura 4.
A.
Guppies adultos
dentro de la garza
Butoroides
striata
liberan a
Clinostomum
marginatum
.
B.
Clinostomum
marginatum
libera los huevos
en el agua.
C.
Larva miracidi-
um emerge del huevo.
D.
Lar-
va miracidum nada y busca el
primer huésped intermediario,
el caracol acuático
Pomacea
maculate
.
E.
Larva miracidum
se desarrolla en esporocistos,
redias y cercarias, que se lib
-
eran del caracol.
F.
La cercaria
penetra en el cuerpo del se-
gundo huésped intermediario,
Poecilia reticulata
.
G.
La cer-
caria se convierte en metacer-
caria y permanece enquistada
en el músculo de
Poecilia re-
ticulata
hasta su depredación
por el huésped fnal, la garza
Butoroides striata.
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Neotropical Helminthology, Vol. 19, Nº1, jan - jun 2025
Murrieta-Morey
et al.
Hay varios casos de clinostómidos que infestan los tejidos
musculares de
P. reticulata
. Se ha reportado la presencia
de quistes de
Euclinostomum heterostomum
(Rudolphi,
1809) incrustados en el músculo de
P. reticulata
cultivados
en un Centro de Investigación de Salud en el sur de
Tailandia (Suanyuk
et al.,
2013). Además, se reportó que
Clinostomum
sp. parasitaba a
P. reticulata
del embalse de
Pampulha, Belo Horizonte, Minas Gerais, Brasil (Pinto
et
al.,
2015). Se informó que la larva amarilla
Clinostomum
complanatum
(Rudolphi, 1814) infestaba los músculos
de
P. reticulata
capturados en el distrito de Wayanad del
estado de Kerala, India (Prasadan & Sudha 2007). En
una revisión sobre las especies de
Clinostomum
en peces
de agua dulce de Brasil, se presenta un conjunto de datos
de
Clinostomum
spp. especies parasitarias de
Poecilia
spp.
(Tavares-Dias
et al.,
2021).
En la Amazonia peruana existen algunos registros de
Clinostomum
spp., así se reportó a esta especie parasitando
las aletas de
Apistogramma
sp.,
Cichlasoma amazonarum
(Kullander, 1983) y
Pterophyllum scalare
(Schultze, 1823)
de peces recolectados en un estanque acuícola en Iquitos,
Perú (Morey
et al.,
2022a);
C. marginatum
fue reportado
en
Pimelodella cristata
(Müller & Troschel, 1849)
(Pimelodidae),
Hoplerythrinus unitaeniatus
(Spix &
Agassiz, 1829) (Erythrinidae),
Acestrorynchus falcirostris
(Cuvier, 1819) (Acestrorhynchidae),
Trachelyopterus
galeatus
(Linnaeus, 1766) (Auchenipteridae) y
Pygocentrus
nattereri
Kner, 1858 (Serrasalmidae) obtenidos en
mercados pesqueros de la ciudad de Iquitos-Perú (Morey
et al.,
2022b). En el presente estudio,
C. marginatum
se
reporta por primera vez en Perú parasitando a
P. reticulata
recolectados de un arroyo urbano en la ciudad de Iquitos,
Perú.
El número medio de parásitos en los guppies fue menor
que en otras infecciones por clinostómidos (Suanyuk
et al.,
2013). En el presente estudio los guppies fueron
recolectados de un cuerpo de agua natural de una
zona urbanizada que presentaba la constante presencia
humana, evitando la aproximación de aves piscívoras en
determinados periodos, en comparación con los valores
reportados por Suanyuk.
et al.
(2013) quienes analizaron
guppies cultivados a una alta densidad en un sistema
cerrado que permitió que los peces fueran fácilmente
infectados por cercarias y depredados por aves piscívoras,
facilitando en menor tiempo el ciclo de vida de los
clinostómidos.
Las metacercarias de tremátodos pueden modifcar el
comportamiento de su segundo pez huésped intermedio,
aumentando las posibilidades de ser devorados por el
huésped fnal (Simsek
et al.,
2018). Como estrategia
adaptativa,
Clinostomum
spp. puede infectar los músculos
y aletas de los peces, provocando difcultad para nadar
y, por tanto, ser más susceptibles a la depredación por
aves piscívoras (Simsek
et al.,
2018). Además, en peces
infectados, las metacecarias inducen a presentar una leve
degeneración de las fbras musculares y la destrucción de las
células grasas de las aletas, haciendo que los movimientos
y la capacidad de respuesta a estímulos sean más lentos
que en ejemplares no infectados (Eiras
et al.,
1999). En
el presente estudio, se podría indicar que la ubicación de
las metacercarias en los músculos de
P. reticulata
podría
ser una estrategia del parásito para inducir una natación
errática, susceptibilidad a nadar más cerca de la superfcie
del agua y causar otras afecciones para difcultar la huida
ante la presencia de sus depredadores.
De los resultados obtenidos del presente estudio se
concluye que
C. marginatum
utiliza a
P. maculata
como su
primer huésped intermediario; los guppies de
P. reticulata
actúan como segundos huéspedes intermediarios donde el
parásito se enquista en fase de metacercaria hasta esperar
a ser consumido por el ave piscívora
B. striata
en la que el
parásito alcanza la madurez y puede volver a reproducirse,
continuando con su ciclo de vida.
Es probable que la ubicación de los parásitos a nivel
de los músculos, cerca de las aletas, sea una estrategia
para difcultar la natación de los peces y hacerlos más
vulnerables a ser depredados por el huésped fnal. Los
resultados de este estudio deben considerarse debido a
la importancia de los guppies en el comercio de peces
ornamentales, los cuales se utilizan para alimentar a peces
carnívoros de importancia ornamental. En este sentido, los
peces ornamentales podrían convertirse en hospedadores
paraténicos de
C. marginatum
, comprometiendo su
calidad y salud, lo que podría provocar el rechazo por
parte de los importadores de peces ornamentales.
AGRADECIMIENTOS
La publicación de este estudio se realizó con el apoyo
del Centro Amazónico de Investigación de Peces
Ornamentales (ARCOF) en Iquitos, Loreto-Perú.
Author contributions: CRediT (Contributor Roles
Taxonomy)
GAMM
= Germán Augusto Murrieta-Morey
LARC
= Luciano Alfredo Rodríguez-Chu
HADP
= Hilmer Angélica Dávila-Pizango
RFCS
= Roger Fernando Chuquipiondo-Sánchez
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Clinostomum marginatum
in
Poecilia reticulata
Neotropical Helminthology, Vol. 19, Nº1, jan - jun 2025
CTCG
= Carlos Tobias Chuquipiondo-Guardia
DCV
= Diego Carvalho Viana
VHPNG
= Víctor Humberto Puicón-Niño de Guzmán
Conceptualization
: GAMM, LARC, HADP, RFCS,
CTCG, DCV, VHPNG
Data curation
:
GAMM, LARC, HADP, RFCS, CTCG,
DCV, VHPNG
Formal Analysis
: GAMM, CTCG
Funding acquisition
: LARC
Investigation
: GAMM, HADP, RFCS
Methodology
: GAMM, RFCS, CTCG
Project administration
:
GAMM, LARC, HADP,
RFCS, CTCG, DCV, VHPNG
Resources
: LARC, CTCG
Software
: GAMM, LARC, HADP, RFCS, CTCG,
DCV, VHPNG
Supervision
: GAMM, DCV
Validation
: GAMM, LARC, HADP, RFCS, CTCG,
DCV, VHPNG
Visualization
: GAMM, DCV
Writing – original draft
: GAMM, VHPNG
Writing – review & editing
: GAMM, DCV, VHPNG
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Received December 15, 2024.
Accepted February 8, 2025.