143 Gastrointestinal Parasitism in Rescued Wild Birds Neotropical Helminthology (Lima). Vol. 18, Nº2, jul - dec 2024 Neotropical Helminthology Neotropical Helminthology, 2024, vol. 18 (2), 143-148 ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL PREDATORY BEHAVIOR OF GAMBUSIA PUNCTATA (POEY, 1854) ON AEDES AEGYPTI (LINNAEUS, 1762) LARVAE BASED ON VISUAL DETECTION IN A CONTROLLED EXPERIMENTAL SYSTEMCOMPORTAMIENTO DEPREDADOR DE GAMBUSIA PUNCTATA (POEY, 1854) SOBRE LARVAS DE AEDES AEGYPTI (LINNAEUS, 1762) DADO SU DETECCIÓN VISUAL EN UN SISTEMA EXPERIMENTAL CONTROLADO George Argota-Pérez 1,2* ; José Iannacone 2,3,4,5 & Rigoberto Fimia-Duarte 6 ISSN Versión Impresa 2218-6425 ISSN Versión Electrónica 1995-1403 DOI: https://dx.doi.org/10.62429/rnh20242181834 Universidad Nacional Federico Villarreal Volume 18, Number 2 (jul - dic) 2024 Este artículo es publicado por la revista Neotropical Helminthology de la Facultad de Ciencias Naturales y Matemática, Universidad Nacional Federico Villarreal, Lima, Perú auspiciado por la Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Af nes (APHIA). Este es un artículo de acceso abierto, distribuido bajo los términos de la licencia Creative Commons Atribución 4.0 Internacional (CC BY 4.0) [https:// creativecommons.org/licenses/by/4.0/deed.es] que permite el uso, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que la obra original sea debidamente citada de su fuente original. ABSTRACT T e objective was to evaluate the predatory behavior of Gambusia punctata (Poey, 1854) on Aedes aegypti (Linnaeus, 1762) larvae given its visual detection in a controlled experimental system. Two males and eight females of G . punctata were placed in a plastic container with submerged aquatic plants in the f rst third of the container. For the f rst three days, 30 A . aegypti larvae were supplied daily. A device was designed to distribute the mosquito larvae uniformly across the container’s surface. A vertical plastic sheet was introduced in the second third of the container, restricting the f sh to the f rst third. Four-millimeter mesh cylinders were placed near the vegetation, designed to conf ne two larvae within each cylinder. Predatory response was assessed based on detection time and near-total permanence of the f sh close to the cylinders. T e experiment was replicated twice. Detection times were similar between replicates (6.01±0.21 s and 1 Centro de Investigaciones Avanzadas y Formación Superior en Educación, Salud y Medio Ambiente “AMTAWI”. Ica, Perú. george.argota@gmail.com 2 Grupo de investigación One Health-Una Salud, Universidad Ricardo Palma. Lima, Perú. 3 Laboratorio de Zoología. Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Ricardo Palma (URP). Lima, Perú. jose.iannacone@urp.edu.pe 4 Laboratorio de Ecología y Biodiversidad Animal. Facultad de Ciencias Naturales y Matemática. Lima, Perú. 5 Grupo de Investigación en Sostenibilidad Ambiental (GISA). Escuela Universitaria de Posgrado. Universidad Nacional Federico Villarreal. Lima, Perú. 6 Facultad de Tecnología de la Salud y Enfermería. Universidad Ciencias Médicas de Villa Clara. Villa Clara, Cuba. rigoberto.f mia66@gmail.com* Corresponding author: george.argota@gmail.comGeorge Argota Pérez: https://orcid.org/0000-0003-2560-6749José Iannacone: https://orcid.org/0000-0003-3699-4732Rigoberto Fimia Duarte: https://orcid.org/0000-0001-5237-0810
144 Neotropical Helminthology (Lima). Vol. 18, Nº2, jul - dec 2024 Argota-Pérez et al. 6.04±0.18 s), but replicate 1 showed greater variability and lower precision compared to replicate 2, which demonstrated higher consistency. No statistically signifcant diferences were found. It was concluded that G . punctata efectively detects A . aegypti larvae when visible, but detection decreases when larvae are hidden, suggesting the use of other senses. Te variability in detection times highlights the infuence of experimental factors. Keywords: Aedes aegypti – Gambusia punctata – larvae – predation – visual detection RESUMEN El objetivo fue evaluar el comportamiento depredador de la Gambusia punctata (Poey, 1854) sobre larvas de Aedes aegypti (Linnaeus, 1762) dado su detección visual en un sistema experimental controlado. Se ubicaron dos machos y ocho hembras de la especie G . punctata en un recipiente plástico que contenía plantas acuáticas sumergidas en el primer tercio del recipiente. Durante los tres primeros días, se suministraron diariamente 30 larvas de mosquitos de A. aegypti . Se diseñó un utensilio para colorar simultáneamente las larvas de mosquitos en toda la superfcie del recipiente. Se introdujo una mica plástica en forma vertical en el segundo tercio que limitó la presencia de ejemplares al primer tercio del recipiente. Se introdujeron cuatro cilindros de malla milimétrica cerca de la vegetación, diseñados para restringir la salida de dos larvas que se colocaron en cada interior de los cilindros. Se consideró la respuesta depredatoria, según el tiempo de detección y la permanencia casi total de los ejemplares cercanos a los cilindros. El experimento se replicó dos veces. Los tiempos promedio de detección fueron similares entre las réplicas (6,01±0,21 s y 6,04±0,18 s), pero la réplica 1 mostró mayor variabilidad y menor precisión. La réplica 2 mostró mayor consistencia. No hubo diferencias estadísticas signifcativas. Se concluye que, G . punctata detecta bien las larvas de A . aegypti cuando están visibles, pero la detección disminuye al estar ocultas, sugiriendo el uso de otros sentidos. La variabilidad en tiempos de detección destaca la infuencia de factores experimentales. Palabras clave : Aedes aegypti – depredación – detección visual – Gambusia punctata – larvas INTRODUCCIÓN E l estudio de la alimentación en peces constituye un aspecto fundamental de la biología acuática. La disponibilidad de alimento, no solo defne su crecimiento y bienestar, también afecta su reproducción, longevidad y sistema inmunológico (Cominassi et al. , 2020; Cruz et al ., 2023). Las fuctuaciones en la oferta alimentaria provocan respuestas adaptativas que permiten a los peces sobrevivir en condiciones adversas. Estas adaptaciones incluyen cambios metabólicos y conductuales que facilitan la búsqueda de alimento, especialmente en especies que dependen de presas específcas, como los peces larvívoros (Flourizel et al ., 2024). El género Gambusia es conocido por su alta depredación de larvas de mosquitos (Steven et al ., 2021), siendo la Gambusia punctata (Poey, 1854), una de las especies representantes en Cuba (Argota et al. , 2013).Varios estudios destacan la relevancia de los peces larvívoros en el control biológico de mosquitos, como Aedes aegypti (Linnaeus, 1762), vector de enfermedades como el dengue y la febre amarilla. La especie G . punctata ha sido objeto de numerosas investigaciones por su efciencia como depredador de larvas y su capacidad para aclimatarse a variaciones en la oferta de alimento (Rodríguez et al ., 2019; Argota et al ., 2020). Se reconoce que la respuesta visual de esta especie es crucial en la captura de larvas, especialmente cuando estas se encuentran en proximidad. Sin embargo, el uso de otros mecanismos sensoriales, como la detección acústica o química, recibe menos atención a pesar de su potencial relevancia en la depredación cuando las larvas están más distantes o en menor cantidad (Mearns et al ., 2020). A pesar de la extensa investigación sobre la capacidad depredadora de G . punctata , no se comprende completamente cómo esta especie adapta su comportamiento y fsiología cuando las larvas de mosquito son escasas o difíciles de localizar visualmente. En particular, se desconoce hasta qué punto utiliza otros sentidos, como la detección de señales acústicas o químicas
145 Predatory response of Gambusia punctata Neotropical Helminthology (Lima). Vol. 18, Nº2, jul - dec 2024 emitidas por las larvas, y cómo estos mecanismos infuyen en la depredación cuando la visibilidad o proximidad de las presas es limitada. Este vacío en el conocimiento limita nuestra comprensión de la capacidad adaptativa de la especie en ambientes fuctuantes, lo que obstaculiza el desarrollo de estrategias más efectivas durante los programas de control biológico contra las larvas de A . aegypti .El objetivo fue evaluar el comportamiento depredador de la G . punctata sobre larvas de A . aegypti dado su detección visual en un sistema experimental controlado. MATERIALES Y MÉTODOS Se ubicaron dos machos y ocho hembras de la especie G . punctata en un recipiente plástico: 2,0 m de largo; 1,0 m de ancho y 1,0 m de altura. En el recipiente se colocaron cuatro plantas acuáticas sumergidas en el fondo del primer tercio del recipiente. Durante los tres primeros días, se suministraron diariamente 30 larvas de mosquitos (L3 o L4) de A . aegypti en la mañana (06:00-06:30 h) y la tarde (17:30-18:00 h). Se diseñó un utensilio para colorar simultáneamente las larvas de mosquitos en toda la superfcie del recipiente (Figura 1). I tercio I I tercio I I I tercio Durante el cuarto y quinto día, se colocó una mica plástica delgada sobre la superfcie del primer tercio, donde igualmente se suministró el alimento. En esta condición experimental, se produjo una restricción a la disponibilidad alimentaria porque las larvas fueron depositadas por encima de la mica plástica impidiendo su depredación. En el sexto día las larvas se concentraron en el último tercio del recipiente debido a que se introdujo, una mica plástica vertical en el segundo tercio que limitó la presencia de ejemplares en el primer tercio del recipiente. En esta fase, se colocaron cuatro cilindros de malla milimétrica cerca de la vegetación, diseñados para restringir la salida de dos larvas de mosquitos que se colocaron en cada interior de los cilindros. En el séptimo día, se retiró la mica de la superfcie del primer tercio como la mica vertical y de manera inmediata se suministraron larvas de mosquitos para su depredación.Se consideró la respuesta depredatoria, según el tiempo de detección y la permanencia casi total de los ejemplares (desde seis individuos) cercanos a los cilindros que contenían las larvas de mosquitos. El experimento se replicó dos veces. Para el tratamiento de los datos se utilizó el programa estadístico SPSS v25. Se comparó el valor promedio del tiempo de detección y la permanencia mediante la prueba t-Student. Los resultados se consideraron signifcativos cuando p<0,05. Aspectos éticos : existió un adecuado parafraseo desde la literatura científca, no hubo manipulación intencional de los datos para cumplir con el objetivo del estudio y tampoco, existió subjetividad en la interpretación teórica de los hallazgos. RESULTADOS La Tabla 1 presenta una comparación de los tiempos de detección de los ejemplares cercanos a los cilindros con larvas de mosquitos en dos réplicas experimentales.
146 Neotropical Helminthology (Lima). Vol. 18, Nº2, jul - dec 2024 Argota-Pérez et al. Tabla 1 . Tiempo de detección (seg) y la permanencia casi total de los ejemplares cercanos a los cilindros con larvas de mosquitos. Estadígrafos Réplica 1Réplica 25,245,445,535,576,176,096,266,336,326,386,516,41Promedio 6,016,04Desviación estándar0,500,43Coefciente variación (%)8,357,11Error estándar0,210,18 Figura 2. Caja y bigotes para la comparación de las réplicas experimentales sobre el tiempo de detección y la permanencia casi total de los ejemplares cercanos a los cilindros con larvas de mosquitos.Los tiempos promedio de detección en ambas réplicas fueron similares, con 6,01±0,21 seg para la réplica 1 y 6,04±0,18 seg para la réplica 2. La réplica 1 muestra una mayor variabilidad en los tiempos de detección, con una desviación estándar de 0,50 segundos frente a 0,43 segundos en la réplica 2. Además, el coeficiente de variación es algo más alto en la réplica 1 (8,35%) en comparación con la réplica 2 (7,11%), indicando una menor consistencia en los tiempos de detección en la primera. Los errores estándar también refejan una mayor precisión en la réplica 2, con 0,18 seg frente a 0,21 seg en la réplica 1. En general, los resultados sugieren que, aunque los tiempos promedio de detección son comparables, la réplica 2 presenta una menor variabilidad y mayor precisión en las mediciones. Al comparar los resultados entre ambas réplicas experimentales mediante la prueba t-Students, no hubo diferencias estadísticas (t = 0,18; valor p = 0,91) (Figura 2). 5.25.55.86.16.46.7Réplica 1Réplica 2
147 Predatory response of Gambusia punctata Neotropical Helminthology (Lima). Vol. 18, Nº2, jul - dec 2024 DISCUSIÓN Los resultados señalaron cómo la especie G . punctata adapta su comportamiento depredador en condiciones donde las larvas de A . aegypti están parcialmente ocultas dentro de los cilindros y entre la vegetación acuática. Los resultados muestran que, aunque los tiempos promedio de detección entre las réplicas experimentales no diferen signifcativamente, la variabilidad en los tiempos de de-tección y la precisión en las mediciones sugieren aspectos relevantes sobre la capacidad de detección y adaptación de esta especie. Gambusia punctata se ha identifcado como una especie efciente en la depredación de larvas de mosquitos, utili-zando principalmente su capacidad visual para localizar presas (Argota et al ., 2020). Sin embargo, cuando las lar-vas están prácticamente ocultas dentro de los cilindros y camufadas en la vegetación, la detección visual directa se vuelve menos efectiva. Este escenario quizás pone en evidencia la importancia de entender cómo esta especie ajusta sus mecanismos sensoriales para compensar la dif-cultad de localización de las presas.La respuesta adaptativa de G . punctata bajo estas condi-ciones puede involucrar una combinación de estrategias sensoriales. La detección visual sigue siendo crucial, pero el estudio plantea la necesidad de explorar otros mecanis-mos sensoriales como la percepción acústica y química. Aunque el análisis se centra en la detección visual, la ca-pacidad de G . punctata para utilizar señales acústicas o químicas emitidas por las larvas podría explicar, cómo la especie logra detectar presas escondidas o en baja cantidad. Estos mecanismos adicionales pueden ser esenciales para la depredación eficiente en entornos complejos (Cohen et al ., 2023; Wang et al ., 2024).A pesar de la efciencia observada en la detección visual, la habilidad para detectar señales no visuales en condiciones de ocultamiento podría ser un factor crucial para el éxito de la depredación en ambientes naturales (Culp & Crowl, 1994; Naundorf & Freund, 2002; Zerulla & Stoddard, 2021; Hoover et al ., 2024).La principal limitación del estudio fue que solo se con-sideró la depredación larvaria desde su detección visual, sin explorar otros posibles mecanismos sensoriales que podrían ser relevantes para la depredación efectiva en condiciones de ocultamiento de las larvas. Por lo tanto, la investigación futura debería centrarse en cuantifcar y comparar la efcacia de la detección visual frente a otros mecanismos sensoriales para obtener una imagen más completa de la estrategia depredadora de G . punctata . Este entendimiento ampliado podría mejorar las estra-tegias de control biológico de mosquitos y proporcionar una perspectiva valiosa sobre la ecología y comporta-miento adaptativo de esta especieSe concluye que, G . punctata tiene una capacidad efectiva para detectar larvas de A . aegypti cuando están cercanas y visibles. Sin embargo, la detección disminuyó cuando las larvas estuvieron ocultas entre los cilindros y la vegetación acuática, sugiriendo la posible utilización de mecanismos sensoriales adicionales, como la percepción acústica o química. La variabilidad en los tiempos de detección en-tre réplicas destaca la infuencia de factores experimenta-les en la precisión de la detección. Author contribution: CRediT ( Contributor Roles Taxonomy )GAP = George Argota-Pérez JI = José Iannacone RFD = Rigoberto Fimia-Duarte Conceptualization : GAP, RFD Data curation : GAP Formal Analysis : GAP, JI, RFD Funding acquisition : GAP Investigation : GAP, JI, RFD Methodology : GAP, RFD Project administration : GAP Resources : GAP, JI Software : GAP Supervision : RFD, JI Validation : GAP, RFD Visualization : RFD, JI Writing – original draft : GAP Writing – review & editing : GAP, RFD, JI
148 Neotropical Helminthology (Lima). Vol. 18, Nº2, jul - dec 2024 Argota-Pérez et al. REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS Argota, P.G., Fimia, D.R., & Iannacone, J. (2013). Características de la Gambusia punctata (Poeciliidae) para su selección como biomonitor en ecotoxicología acuática en Cuba. Te Biologist (Lima) , 11 , 229-236.Argota, P.G., Fimia, D.R., Iannacone, J., & María, A.P. (2020). Crecimiento ante la respuesta visual y regímenes prolongados de alimentación en el biorregulador larval de mosquitos gambusia punctata poey, 1854. Neotropical Helminthology , 14 , 111-116.Cohen, R.M., Mazurais, D., & Bégout, M.L. (2023). Response to visual and mechano-acoustic predator cues is robust to ocean warming and acidifcation and is highly variable in European sea bass. Frontiers in Marine Science , 10 , 2296-7745.Cominassi, L., Moyano, M., Claireaux, G., Howal, S., Zambodino, I.J.L., Mark, F.C., & Peak, M.A. (2020). Food availability modulates the combined efects of ocean acidifcation and warming on fsh growth. Scientifc Reports , 10 , 2338. Cruz, S.M., Awruch, C.A., Somoza, G.M., Svagelj, W., & Palacios, M.G. (2023). Links between reproduction and immunity in two sympatric wild marine fshes. Comparative Biochemistry and Physiology Part A : Molecular & Integrative Physiology , 287 , 111538.Culp, J.M., & Crowl, T.A. (1994). Non-visual cues in benthic predator-prey systems: Introduction to a symposium. Journal of Te North American Benthological Society , 13 , 266-267.Flourizel, I., Ebimie, N.N., & Obadiah, N. (2024). Te use of larvivorous fsh species to control malaria transmission in Africa: A review. International Journal of Fisheries and Aquaculture Research , 10 , 23-43.Hoover, H., Manenti, R., & Melotto, A. (2024). Te role of experience in the visual and non-visual prey recognition of fre salamander populations from caves and streams. Diversity , 16 , 312.Mearns, D.S., Donovan, J.C., Fernandes, A.M., Semmelhack, J.L., & Baier, H. (2020). Deconstructing hunting behavior reveals a tightly coupled stimulus-response loop. Current Biology , 30 , 54-69.Naundorf, B., & Freund, J.A. (2002). Signal detection by means of phase coherence induced through phase resetting. Physical Review , 66 , 040901.Rodríguez, M.S., Hidalgo, G., Brito, L., Arrebola, M., Morales, L., Hernández, D., Sánchez, D., Rodríguez, G.J., & Ponce de León, J.L. (2019). Partial trophic segregation in co-occurring Gambusia species (Cyprinodontiformes: Poeciliidae) in a natural wetland of Cuba. Revista de Investigaciones Marinas , 39 , 117-130.Steven, W., Ombeni, K., Kweka, E.J., Kimirei, M., & Cleopa, C. (2021). Predator preferences: a key to efective biological control design. Journal of Health & Biological Sciences , 9 , 1-4.Wang, J., Lv, J., Wang, F., Chen, X., & Jia, Y. (2024). Light perception and related alternation of physiologial performance in spotted knifejaw Oplegnathus punctatus . Aquaculture , 592 , 741224.Zerulla, T.C., & Stoddard, P.K. (2021). Te biology of polymorphic melanic side-spotting patterns in poeciliid fshes. Frontiers in Ecology and Evolution , 8 , 608289.Received February 23, 2024Accepted September 13, 2024.