image/svg+xml
225
Ectoparasites (Phthiraptera) In the Chilean Flamingo
Neotropical Helminthology (Lima). Vol. 17, N
º
2, jul - dic 2023
Neotropical Helminthology
Neotropical Helminthology, 2023, vol. 17 (2), 225-236
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
FIRST RECORD OF
PROCAMALLANUS
(
SPIROCAMALLANUS
)
INOPINATUS
TRAVASSOS, ARTIGAS & PEREIRA, 1928 AND
CONTRACAECUM
SP. FOR
AUCHENIPTERUS NUCHALIS
(SPIX & AGASSIZ 1829) (SILURIFORMES:
AUCHENIPTERIDAE) IN THE AMAZON
PRIMEIRO REGISTRO DE
PROCAMALLANUS (SPIROCAMALLANUS)
INOPINATUS
TRAVASSOS, ARTIGAS & PEREIRA, 1928E
CONTRACAECUM
SP.
PARA
AUCHENIPTERUS NUCHALIS
(SPIX & AGASSIZ 1829)(SILURIFORMES:
AUCHENIPTERIDAE) NA AMAZÔNIA
PRIMER REGISTRO DE
PROCAMALLANUS (SPIROCAMALLANUS)
INOPINATUS
TRAVASSOS, ARTIGAS & PEREIRA, 1928
Y CONTRACAECUM
SP. PARA
AUCHENIPTERUS NUCHALIS
(SPIX & AGASSIZ 1829)
(SILURIFORMES: AUCHENIPTERIDAE) EN LA AMAZONÍA
Jéssica Yelle Ferreira-Cordeiro
1
*
, Amanda Karen Silva-Jtineant
1
, José Celso de Oliveira-Malta
1
&
Lúcia Helena Rapp-Py-Daniel
1
ISSN Versión Impresa 2218-6425 ISSN Versión Electrónica 1995-1403
DOI: https://dx.doi.org/10.24039/rnh20231721689
Volume 17, Number 2 (jul - dec) 2023
Este artículo es publicado por la revista Neotropical Helminthology de la Facultad de Ciencias Naturales y Matemática, Universidad Nacional Federico
Villarreal, Lima, Perú auspiciado por la Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Af nes (APHIA). Este es un artículo de acceso abierto,
distribuido bajo los términos de la licencia Creative Commons Atribución 4.0 Internacional (CC BY 4.0) [https:// creativecommons.org/licenses/by/4.0/
deed.es] que permite el uso, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que la obra original sea debidamente citada de su fuente original.
ABSTRACT
Auchenipterus nuchalis
(Spix & Agassiz 1829) or Peruvian mandi is a small catf sh that occurs in South America, has
crepuscular habits, and feeds basically on aquatic insects and microcrustaceans. T irty-eight
A. nuchalis
were captured in
four expeditions during the ebb and dry periods of 2016, in the Catalão Lake complex, in the municipality of Iranduba,
in the interior of the state of Amazonas, Brazil. Fish averaged 11.8 - 18 (15.1 ± 1.35) cm in standard length and weighed
30.1 - 71.0 (47 ± 10.66) g. T e individuals’ digestive tract was conserved in 70% ethanol until the analyses were carried
out. Of the total number of f sh collected and examined, 21 were parasitized. Temporary and permanent slides were
mounted for the identif cation of parasitic specimens. T e measurements of the individuals were made with the aid of
1
Laboratório de Parasitologia de Peixes/ Coordenação de Biodiversidade/ Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia –
INPA. jyf.cordeiro@gmail.com
* Corresponding author: jyf.cordeiro@gmail.com
Jéssica Yelle Ferreira-Cordeiro:
https://orcid.org 0000-0002-0667-1601
Amanda Karen Silva-Jtineant:
https://orcid.org 0000-0001-7506-0794
José Celso de Oliveira-Malta:
https://orcid.org 0000-0003-1496-2190
Lúcia Helena Rapp-Py-Daniel:
https://orcid.org 0000-0002-0954-7366
image/svg+xml
226
Neotropical Helminthology (Lima). Vol. 17, N
º
2, jul - dic 2023
Ferreira-Cordeiro
et al.
a micrometric eyepiece, coupled to an optical microscope. We collected 53 individuals of
Procamallanus
(
S.
)
inopinatus
Travassos, Artigas & Pereira, 1928 with an infection prevalence rate of 52.6% and 17 individuals in the larval stage
of
Contracaecum
sp., with a prevalence of 2.63%. Tus, the species were classifed as secondary and satellite species,
respectively. Furthermore, this is an unprecedented record of these parasites for
A. nuchalis
in the Amazon region, Brazil.
Keywords:
Amazon – freshwater – endoparasites – nematodes – siluriformes – várzea
RESUMO
Auchenipterus nuchalis
(Spix & Agassiz 1829) ou mandi peruano é um pequeno
bagre que ocorre na América do Sul,
possui hábitos crepusculares e alimenta-se basicamente de insetos aquáticos e microcrustáceos. Foram capturados 38
A. nuchalis,
em quatro expedições nos períodos de vazante e seca do ano de 2016, no complexo de lagos do Catalão,
município de Iranduba, interior do estado do Amazonas, Brasil. Os peixes mediam, em média, 11,8 - 18 (15,1 ± 1,35)
cm de comprimento padrão e pesavam 30,1 – 71,0 (47 ± 10,66) g. O trato digestivo dos indivíduos foi conservado
em etanol 70% até a realização das análises. Do total de peixes coletados e examinados, 21 estavam parasitados. Foram
montadas lâminas temporárias e permanentes para a identifcação dos espécimes parasitas. As medidas dos indivíduos
foram feitas com o auxílio de ocular micrométrica, acoplada a um microscópio óptico. Foram coletados 53 indivíduos
de
Procamallanus (S.) inopinatus
Travassos, Artigas & Pereira, 1928 com índice de prevalência de infecção de 52,6% e 17
indivíduos em estágio larval de
Contracaecum
sp., com prevalência de 2,63%. Dessa forma, as espécies foram classifcadas
com espécie secundária e satélite, respectivamente. Além disso, este é um registro inédito destes parasitos para
A. nuchalis
na região Amazônica.
Palavras-chave:
Amazônia – água doce – endoparasitos – nematoides – siluriformes – várzea
RESUMEN
Auchenipterus nuchalis
(Spix & Agassiz 1829) o mandi peruano es un pequeño bagre que se encuentra en América del
Sur, tiene
hábitos crepusculares y se alimenta
básicamente de insectos acuáticos y microcrustáceos. 38
A. nuchalis
fueron
capturados en cuatro expediciones durante los períodos de vaciante y secos de 2016, en el complejo lacustre de Catalão,
municipio de Iranduba, en el interior del estado de Amazonas, Brasil. Los peces medían, en promedio, 11,8 - 18 (15,1 ±
1,35) cm de longitud estándar y pesaban 30,1 - 71,0 (47 ± 10,66) g. El tracto digestivo de los individuos se conservó en
etanol al 70% hasta la realización de los análisis. Del total de peces recolectados y examinados, 21 estaban parasitados.
Se montaron portaobjetos temporales y permanentes para identifcar los especímenes parásitos. Las mediciones de los
individuos se realizaron con la ayuda de un ocular micrométrico acoplado a un microscopio óptico. Se recolectaron 53
individuos de
Procamallanus
(
S
.)
inopinatus
Travassos, Artigas & Pereira, 1928 con una prevalencia de infección del
52,6% y 17 individuos en estado larvario de
Contracaecum
sp., con una prevalencia del 2,63%. De esta forma, las especies
fueron clasifcadas en secundaria y satélite, respectivamente. Además, este es un registro sin precedentes de estos parásitos
para
A. nuchalis
en la región amazónica.
Palabras clave:
Amazonía – agua dulce – endoparásitos – llanura aluvial
– nematodos – siluriformes
image/svg+xml
227
First record of
Procamallanus
(
Spirocamallanus
)
Neotropical Helminthology (Lima). Vol. 17, N
º
2, jul - dic 2023
INTRODUÇÃO
Na Amazônia, encontra-se a maior bacia hidrográf ca
do planeta, com sete milhões de km
2
, ela é formada por
grandes rios como o Amazonas e seus af uentes, além de
uma grande diversidade de corpos d’água como lagos e
igarapés. Formando assim, uma das redes hídricas mais
densas do planeta, que abriga a maior diversidade de pei-
xes de água doce do mundo (Junk, 1983).
A bacia Amazônica e seus tributários diferem em diver-
sos aspectos, dentre eles, suas características limnológicas,
por isso os rios são categorizados como: rios de águas
brancas, pretas e claras (Sioli, 1984). Ao longo do curso
destes rios são encontradas grandes planícies de inunda-
ção, chamadas “várzeas” e “igapós” (Irion
et al.,
1997;
Lowe-McConnell, 1999).
A inundação periódica das várzeas, através do transbor-
damento lateral dos rios de águas brancas, que possuem
grande quantidade de nutrientes e materiais em suspen-
são, proporciona a renovação de nutrientes do solo e da
própria água (Irion
et al.,
1997). São proporcionados aos
seres vivos presentes nesses habitats novos nichos entre a
planície e o rio (Junk, 1997; Melack & Forsberg, 2001).
Essa dinâmica hidrológica estimula o crescimento bioló-
gico de toda a cadeia tróf ca. Ela fornece habitats para
organismos de uma grande diversidade de táxons: bacté-
rias, fungos, algas, protozoários, esponjas, platelmintos,
nematódeos, moluscos, crustáceos, insetos, peixes, aves,
reptéis, mamíferos. Por isso, as várzeas são consideradas
habitats capazes de suportar uma alta produtividade bio-
lógica aquática (Sioli, 1984; Junk
et al.,
1989; Rocha,
2002).
Segundo Reis e
t al.
(2016), a diversidade de peixes pre-
sentes nos ecossistemas aquáticos amazônicos, chegou a
2.411 espécies. Essa grande diversidade de peixes repre-
senta um alto número de potenciais hospedeiros para hel-
mintos parasitos, dessa forma, identif car novas espécies
de helmintos parasitos, pode permitir o monitoramento
da riqueza de vertebrados em um determinado habitat
(Malta, 1984; Brooks & Hoberg, 2000; Malta & Varella,
2006; Luque & Poulin, 2008; Luque
et al
., 2017; Poulin,
2020; Virgilio
et al
., 2021, 2022).
O conhecimento sobre a ampla diversidade de helmin-
tos tem aumentado nos últimos anos, no entanto, a real
riqueza de espécies da maioria dos grupos parasitos con-
tinua indeterminada (Laf erty, 1997; Marcogliese, 2005;
Dobson
et al
., 2008; Reis
et al.
, 2021; Reis, 2022). O Filo
Nematoda é um dos mais diversos da América do Sul,
atrás de Monogenea, Trematoda e Cestoda (Luque
et al.
,
2011, 2017), e seus representantes podem ser encontra-
dos em todos os habitats (Tahseen, 2018).
Auche nipterus nuchalis
(Spix & Agassiz 1829)
(Siluriformes: Auchenipteridae), é um pequeno bagre,
com tamanho de até 20 cm de comprimento. Sua
coloração é pálida com o dorso cinza claro (Figura 1), e
apresenta hábitos crepusculares (Santos
et al.,
2006). É
um peixe carnívoro e sua dieta é basicamente composta
por insetos aquáticos e microcrustáceos, potenciais
hospedeiros intermediários de várias espécies parasitas de
peixes (Machado
et al.,
1996; Rebêlo
et al.
, 2020).
Figura 1.
Auchenipterus nuchalis
(Spix & Agassiz 1829) (Santos
et al.
2006).
Figura 1.
Auchenipterus nuchalis
(Spix & Agassiz 1829) (Santos
et al.
2006).
Este peixe é conhecido popularmente como “mandi
peruano” e apesar de ocorrer no baixo rio Solimões, rios
Amazonas e Tocantins, ao norte, até o rio Marowijne
(Froese & Pauly, 2019), apresenta baixo valor econômico.
Somente duas espécies foram citadas parasitando o
tubo digestivo de
A. nu chalis,
o Nematoda:
Cucullanus
(Cucullanus) brevispiculus
Moravec, Kohn & Fernandes,
1993, no reservatório de Itaipu na bacia do rio Paraná
(Moravec, 1998) e
Spinitectus rodolphiheringi
Vaz & Pe-
image/svg+xml
228
Neotropical Helminthology (Lima). Vol. 17, N
º
2, jul - dic 2023
Ferreira-Cordeiro
et al.
reira, 1934, no Complexo de Lagos Catalão, em uma re-
gião de confuência entre os rios Negro e Solimões (Cor-
deiro
et al.,
2021).
Dentro dessa perspectiva, torna-se de grande importân-
cia conhecer as espécies de Nematoda que parasitam
A.
nuchalis
e suas interações com o hospedeiro e com o am-
biente natural.
MATERIAL E MÉTODOS
Área de coleta e captura dos peixes
As coletas foram realizadas com a licença 036/2016 –
CEUA/INPA. As expedições foram realizadas no período
que compreende a vazante e seca, nos meses de julho,
agosto, setembro e outubro de 2016 no complexo de la-
gos do Catalão (3º10’04’’S e 59º54’45’’W), uma região
de confuência entre os rios Negro e Solimões, no muni-
cípio de Iranduba, Amazonas, Brasil (Figura 2).
Figura 2.
Mapa da região do complexo de lagos Catalão, Iranduba, Amazonas, Brasil.
Para as capturas foram utilizadas redes de espera
distribuídas de maneira aleatória nos lagos. O tempo de
permanência das malhadeiras foi de aproximadamente
dez horas, as despescas foram realizadas a cada duas horas.
Os peixes foram identifcados em campo e os dados
biométricos foram registrados em fchas de necropsia
(Moravec, 1998; Morais, 2011).
Coleta dos parasitos
Os tratos digestivos foram conservados em etanol 70%
e levados para o Laboratório de Parasitologia de Peixes
(LPP) do Instituto Nacional de Pesquisas na Amazônia
(INPA), Brasil. No laboratório, o trato digestivo dos
hospedeiros
foi aberto em placas de Petri para coleta dos
nematóides, que foram limpos em solução salina a 0,65%
com auxílio de pincel e estiletes, e assim, conservados em
etanol 70% (Moravec 1998).
Desenho e morfometria dos parasitos
Os desenhos e medidas dos indivíduos foram feitos a
partir de montagens totais dos exemplares em lâminas
temporárias e permanentes, com o uso de câmara clara e
ocular micrométrica, acopladas a um microscópio óptico
(Olympus BH-2). Os desenhos apresentados neste tra-
balho são originais e a morfometria é apresentada em
milímetros (mm), sendo expressos os valores mínimos,
máximos, e entre parênteses a média e o desvio padrão.
Exemplares representativos das espécies encontradas nes-
te trabalho foram depositados como material testemunho
na Coleção de Invertebrados do INPA, em Manaus.
Identifcação das espécies de parasitos
Para a identifcação das espécies parasitas, foram preparadas
lâminas temporárias: diafanizando os nematóides em
ácido fênico a 50%, 60% e 70%, e/ou ácido lático com
glicerina entre lâmina e lamínula. E lâminas permanentes:
diafanizando os nematóides em etanol 70º GL (para a
remoção da glicerina), 80º GL, 90º GL, etanol absoluto 1,
etanol absoluto 2, clarifcados em lactofenol de Amann e
Creosoto de faia, e montados em bálsamo do Canadá entre
lâmina e lamínula (Moravec, 1998).
Análise de dados
Índices parasitários
A abordagem quantitativa foi feita em nível de infrapo
-
pulações parasitárias, sendo calculados e analisados os
índices parasitários de Prevalência (P), Intensidade (I);
image/svg+xml
229
First record of
Procamallanus
(
Spirocamallanus
)
Neotropical Helminthology (Lima). Vol. 17, N
º
2, jul - dic 2023
Intensidade média (IM) e Abundância média (A) (Mar-
golis
et al.
1982).
- Prevalência (P):
número de indivíduos de uma espécie
particular de hospedeiro parasitado por uma espécie par-
ticular de parasita, dividido pelo número de hospedeiros
examinados, multiplicado por 100.
- Intensidade (I):
número de indivíduos de uma espécie
particular de parasita em cada hospedeiro parasitado.
- Intensidade média (IM):
número total de indivíduos
de uma espécie particular de parasita em uma amostra de
uma espécie hospedeira, dividido pelo número de indi-
víduos parasitados da espécie de hospedeiro na amostra.
- Abundância (A):
número total de indivíduos de uma
espécie particular de parasita em uma amostra de hospe-
deiros dividido pelo número de indivíduos parasitados e
não parasitados da espécie de hospedeiro na amostra.
Status comunitário ou grau de importância dos táxons
As espécies foram categorizadas, dentro das comunida-
des parasitárias de acordo com Caswell (1978) e Hanski
(1982) citados por Bush & Holmes (1986) em:
- Espécies centrais
: presentes em mais de dois terços dos
hospedeiros (prevalência maior que 66%);
- Espécies secundárias:
presentes em um a dois terços do
hospedeiro (prevalência entre 33 a 66%);
- Espécies satélites:
em menos de um terço do hospedei-
ro (prevalência menor que 33%).
RESULTADOS
Foram capturados 38 exemplares de
A. nuchalis
. Deste
total, 31 estavam parasitados. Foi coletado um total de
70 espécimes parasitas e foram identif cadas duas espécies
de Nematoda parasitando o tubo digestivo de
A. nucha-
lis
. Deste total, foram 53 indivíduos de
Procamallanus
(Spirocamallanus) inopinatus
Travassos, Artigas & Pereira,
1928 (Spirurida: Camallanidae) com índice de prevalên-
cia de infecção de 52,6% (Figura 3 e 4) e 17 indivíduos
em estágio larval de
Contracaecum
sp. Railliet & Henry,
1912 (Spirurida: Anisakidae) com prevalência de 2,63%
(Figura 3).
50 µm
A
D
E
CB
AN
EM
P = HP/HE X 100
P = Prevalência
HP = Hospedeiros parasitados
HE = Hospedeiros examinados
IM = Σxi / HP
IM = Intensidade média
Σxi
= Número total de parasitas de
uma espécie
HP = Hospedeiros parasitados
A = Σxi / PE
A = Abundância
Σxi = Número total de parasitas de
uma espécie
HE = Hospedeiros examinados,
parasitados e não parasitados.
500
µm
50 µm
A
B
C
D
E
C
B
AN
EM
*
*
*
*
*
E
P
R
Figura 3.
Fotomicrograf as de
Procamallanus (Spirocamallanus) inopinatus
Travassos, Artigas & Pereira 1958;
A
– corpo
inteiro de indivíduo macho (500
µm); B
– (*) larvas no interior do corpo da fêmea (50
µm); C
- extremidade posterior
do corpo do macho mostrando a espícula (EP) (50
µm); D
– extremidade anterior do corpo do parasito, com detalhe
para a cápsula bucal (CB); anel nervoso (AN) e esôfago muscular (EM) (50
µm); E
– extremidade posterior do corpo da
fêmea, mostrando o reto (R) (100
µm).
image/svg+xml
230
Neotropical Helminthology (Lima). Vol. 17, N
º
2, jul - dic 2023
Ferreira-Cordeiro
et al.
B
C
D
DL
Figura 4.
Procamallanus (Spirocamallanus) inopinatus
Travassos, Artigas & Pereira 1958;
A
e
B
- exemplares completos de
fêmea (esquerda) e macho (direita);
C
– extremidade posterior da fêmea: R - reto;
D
– extremidade posterior do macho:
E – espícula;
E
– extremidade anterior do corpo do parasito: DM – dentes medianos; CB – cápsula bucal; EP – espirais;
AB – anel basal; AN – anel nervoso; EM – esôfago muscular; EG – esôfago glandular.
A
B
C
D
E
R
E
E
DM
E
CB
EP
AB
AN
EM
EG
0.5 mm
0.1 mm
0.2 mm
A
B
C
D
50 µm
50 µm
50
µm
CE
CC
DL
CT
BC
CI
50 µm
AV
EM
Figura 5.
Fotomicrograf as de
Contracaecum
sp
.
;
A
– corpo inteiro;
B
– extremidade anterior do corpo, mostrando a
bainha da cutícula - BC; esôfago muscular - EM; ceco intestinal - CI e apêndice ventricular - AV;
C
- extremidade poste-
rior do corpo, mostrando a cauda cônica - CC e a cutícula estriada - CE;
D
– detalhe da extremidade anterior do corpo,
mostrando a cutícula - CT e o dente larval - DL.
image/svg+xml
231
First record of
Procamallanus
(
Spirocamallanus
)
Neotropical Helminthology (Lima). Vol. 17, N
º
2, jul - dic 2023
B
C
D
DL
Neste trabalho, as espécies foram categorizadas, dentro
das comunidades parasitárias em: espécies secundárias:
presentes em um a dois terços do hospedeiro (prevalência
entre 33 a 66%) e esp
é
cies sat
é
lites:
presentes em menos
de um terço do hospedeiro (prevalência menor que 33%),
de acordo com Caswell (1978) citado por Hanski (1982)
e Bush e Holmes (1986), conforme a Tabela 1.
Os espécimes de
P. (S.) inopinatus
foram coletados no es-
tômago e intestino de
A. nuchalis
(Tabela 1). A diagnose
específca foi baseada na morfometria de 10 indivíduos
adultos medidos (6 fêmeas e 4 machos), conforme Tabela
2. São nematoides de grande porte, apresentam cutícula
lisa e abertura oral circular. Oito papilas cefálicas distri-
buídas em dois círculos pequenos e um par de anfídeos
circundam a abertura.
Tabela 1
. Local de infestação, prevalência e “status” comunitário das espécies de Nematoda parasitas de
Auchenipterus
nuchalis
(Spix & Agassiz 1829) do complexo de lagos do Catalão, rio Solimões, Iranduba, Amazonas.
Espécie Órgão parasitadoPrevalência (%)
“Status”
comunitário
Procamallanus (S.) inopinatus
Estômago e Intestino52,6Secundária
Contracaecum sp.
Estômago2,63Satélite
Tabela 2.
Morfometria de espécimes (machos e fêmeas) de
Procamallanus (Spirocamallanus) inopinatus
Travassos, Artigas
& Pereira, 1958 parasitos
de
Auchenipterus nuchalis
(Spix & Agassiz, 1829) do Lago Catalão, Amazonas, Brasil.
Procamallanus
(Spirocamallanus)
inopinatus
Caracteres dos parasitos
Machos
(n = 4)
Fêmeas (n = 6)
X ± DP
Mín.
Máx.
X ± DP
Mín.
Máx.
Corpo
Comprimento
3,53 ± 0,65
2,61
3,96
14,49 ± 4,77
8,84
21,13
Largura
0,14 ± 0,04
0,08
0,17
0,39 ± 0,11
0,17
0,527
Esôfago Muscular
Comprimento total
0,19 ± 0,09
0,1
0,3
0,34 ± 0,03
0,28
0,37
Esôfago Glandular
Comprimento total
0,34 ± 0,09
0,25
0,47
0,85 ± 0,64
0,37
2,04
Cápsula bucal (anel
basal)
Comprimento total
0,07 ± 0,008
0,06
0,08
0,08 ± 0,012
0,07
0,098
Largura
0,06 ± 0,01
0,04
0,08
0,09 ± 0,013
0,07
0,119
Cauda
Comprimento total
0,25 ± 0,04
0,21
0,31
0,66 ± 0,32
0,3
1,02
Espículas
Comprimento total
-
-
-
*
*
*
X = média; DP = desvio padrão; Min = mínimo; Máx = máximo; (-) = caráter não medido; (*) = parasito não possui o caráter.
A cápsula bucal está situada na extremidade anterior,
com dois dentes medianos, apresenta coloração laranja e
é revestida internamente de uma camada espessa com 14-
16 espirais na região anterior da cápsula, sendo ausentes
próximo aos dentes. O esôfago está dividido na porção
anterior (muscular) e na posterior (glandular). O esôfago
muscular é pequeno e dilatado na porção posterior, está
ligado ao esôfago glandular que é largo e longo. Asa cau-
dal presente nos machos. Espículos usualmente desiguais.
Numerosas papilas pré-anais e pós-anais presentes. São
seres ovovivíparos.
Juntamente, foram encontradas no estômago de
A. nu-
chalis,
larvas de
Contracaecum
sp
.
, em terceiro estágio
(L3) (Tabela 1). A diagnose específca foi baseada na mor-
fometria de 10 larvas (Tabela 2). As características mor-
fológicas que permitiram identifcar estas larvas como
Contracaecum
sp
.
foram: corpo alongado, fno e esbran-
quiçado, cutícula espessa e com estrias transversais muito
marcadas, dente larval, esôfago, apêndice ventricular e
ceco intestinal.
DISCUSSÃO
Neste trabalho é feito o primeiro registro dessas espécies
de Nematoda para este hospedeiro. Foram encontrados
indivíduos adultos de
P. (S.) inopinatus
parasitando o
estômago e intestino do hospedeiro, e os indivíduos de
image/svg+xml
232
Neotropical Helminthology (Lima). Vol. 17, N
º
2, jul - dic 2023
Ferreira-Cordeiro
et al.
Contraceacum
sp. foram encontrados em estágio larval
infectante (L
3
) parasitando o estômago do hospedeiro.
Portanto,
A. nuchalis
é considerado hospedeiro defnitivo
para
P. (S.) inopinatus
e hospedeiro intermediário
acidental para
Contracaecum
sp.
Procamallanus (S.) inopinatus
é considerado o nematóide
mais comum no Brasil, e já foi citado para 51 espécies de
peixes (Moravec, 1998; Eiras
et al.,
2010), dentre eles:
Colossoma macropomum
(Cuvier, 1816) (Fischer
et al
.,
2002; Morais
et al.,
2009);
Brycon amazonicus
(Spix &
Agassiz, 1829) (=
B. cephalus
)
(Aquino-Pereira, 2010);
Serrasalmus rhombeus
Linnaeus, 1766 (Lima, 2010);
Pygocentrus nattereri
Kner, 1858
(Vital
et al
., 2011;
Morais, 2011);
Cichla monoculus
Agassiz, 1931 (Santana,
2013) e
Acestrorhynchus falcirostris
Cuvier 1819 (Dumbo,
2014) na Amazônia Central. Para a Amazônia Oriental
foi citado para
Metynnis lippincottianus
Cope, 1870,
Hemibrycon surinamensis
Géry, 1962,
Acestrorhynchus
falcatus
Cuvier 1819
e
Acestrorhynchus falcirostris
Cuvier
1819 no estado do Amapá (Hoshino, 2013).
É comum, encontrarmos peixes de água doce sendo
parasitados por
P. (S.) inopinatus
em toda América do
Sul, pois esta espécie apresenta baixa especifcidade para-
sitária. Quando liberadas no meio aquático, as larvas de
P. (S.) inopinatus
alcançam o fundo dos rios e lagos onde
são ingeridas por copépodes, que atuam como hospedei-
ros intermediários. Quando o peixe ingere o copépode
parasitado adquire o parasito (Fusco, 1980).
As espécies da família Anisakidae, que incluem as larvas
do gênero
Contraceacum
, apresentam baixa especifcidade
parasitária e foram citadas parasitando o intestino de
Acestrorhynchus falcirostris
Cuvier, 1819 (Dumbo, 2014)
e
Anodus elongatus
Agassiz, 1829
(Chicre, 2018) de lagos
de várzea do rio Solimões, no estado do Amazonas. Em
Triportheus angulatus
Cope,1872 do rio do Peixe do estado
de São Paulo (Abdallah
et al.
2012). Em
Triportheus
angulatus
Cope, 1872 (Oliveira
et al.,
2016) e
Metynnis
lippincottianus
Cope, 1870
do igarapé Fortaleza do estado
do Amapá (Hoshino, 2013). Em
Pygocentrus nattereri
Kner,
1858 e
Serrasalmus marginatus
Valenciennes, 1837 do rio
Cuiabá, do estado do Mato Grosso (Barros
et al.,
2006).
Espécimes do gênero
Contracaecum
também foram
encontradas em
Hoplias malabaricus
Bloch, 1794
,
Plagioscion squamosissimus
Heckel, 1840 e
Hoplerythrimus
unitaeniatus
Agassiz, 1829
(Moravec
et al.,
1993; Martins
et al.
, 2005; Pereira, 2010)
.
Em
Acestrorhynchus britskii
Menezes, 1969 e
A. lacustris
Lütken, 1875
em Minas
Gerais
(Costa, 2011). Em
Piaractus mesopotamicus
Holmberg, 1887 em São Paulo (Franceschini, 2012). Em
Cichla piquiti
Kullander & Ferreira, 2006
(Lacerda
et al.,
2013) e em
Iranocichla hormuzensis
Coad, 1982 (Ansary
et al.,
2010).
Devido ao conhecimento insufciente da morfologia das
larvas de
Contracaecum
spp. parasitas de peixes, não é
possível elaborar uma chave confável para a correta iden-
tifcação. Além disso, como a determinação da espécie
geralmente é feita baseada na morfologia de indivíduos
adultos, é praticamente impossível atribuir com certeza
o nível taxonômico de espécie a estas larvas (Moravec,
1998). Dessa forma, utilizamos das mesmas característi-
cas específcas usadas por Pardo
et al.
(2009) na identif-
cação desta espécie.
Estes parasitos utilizam-se de mecanismos de “escape”
ao sistema de defesa do hospedeiro como, formação
de cistos por exemplo. As larvas de terceiro estágio L
3
(forma infectante) localizam-se nas serosas viscerais dos
peixes, mas podem migrar para a musculatura, onde
fcam encistadas, constituindo assim um potencial risco
para humanos, se a carne do peixe for ingerida crua ou
malcozida (Moravec, 1998; Tavares & Alejos, 2006;
Tatcher, 2006).
Diversos estudos mostraram a ocorrência simultânea
de
P. (S.) inopinatus
e
Contracaecum
sp. (Barros
et al.,
2010; Abdallah
et al.,
2012; Hoshino, 2013; Dumbo,
2014). Provavelmente deve existir algum tipo de relação
interespecífca entre essas duas espécies parasitas, ou
ainda similaridades entre seus hospedeiros intermediários
(Dumbo, 2014).
O índice de prevalência de infecção do parasito
Contracaecum
sp. encontrado neste trabalho, corrobora
com os resultados para
T. angulatus,
do igarapé Fortaleza,
do estado do Amapá, que foi de apenas 3,3% e também
atribuída como acidental (Oliveira
et al.,
2016), já que
no mesmo estado, no rio Preto,
A. ocellatus
apresentou
prevalência bem mais alta, cerca de 38,5% (Bittencourt
et al.,
2014).
O valor de importância das espécies parasitas de
A. nuchalis
foi defnido da seguinte maneira:
P. (S.) inopinatus
como
espécie secundária e
Contraceacum
sp. como espécie
satélite. A ausência de espécies centrais (prevalência
maior que 66%), e a baixa ocorrência tanto de espécies
secundárias quanto de espécies satélites indicam que
a infracomunidade parasitária analisada é instável e
está longe do equilíbrio. Resultados semelhantes foram
descritos para
T. angulatus
coletados também no lago
Catalão, Amazonas (Moreira
et al
., 2017).
image/svg+xml
233
First record of
Procamallanus
(
Spirocamallanus
)
Neotropical Helminthology (Lima). Vol. 17, N
º
2, jul - dic 2023
No geral, os nematoides são ótimos modelos para
interpretar as condições ambientais de seus habitats
naturais, pois apresentam alta diversidade e densidade,
além de respostas rápidas às perturbações ambientais
(Bongers, 1999). Em uma comunidade parasitária, a alta
riqueza de espécies de nematóides pode ser indicador
de que esse ambiente ainda está bem preservado e têm
sofrido pouca ação antrópica (Abdallah
et al.,
2012).
Os dados demonstram que a relação interespecífca entre
A. nuchalis
e as duas espécies de Nematoda:
Procamallanus
(Spirocamallanus) inopinatus
e
Contracaecum
sp. está
aparentemente equilibrada, indicando que estas espécies
estão bem adaptadas a coexistência. Entretanto, estudos
futuros e continuados são necessários e importantes para
fornecer maiores informações sobre esta relação, e sobre
a relação destes indivíduos com o meio em que vivem.
Author contributions
:
CRediT (Contributor Roles
Taxonomy)
JYFC
= Jéssica Yelle Ferreira-Cordeiro
AKSJ
= Amanda Karen Souza-Jtineant
JCOM
= José Celso de Oliveira-Malta
LHRD
= Lúcia Helena Rapp-Py-Daniel
Conceptualization
: JYFC, AKSJ, JCOM, LHRD
Data curation
: JYFC, AKSJ, JCOM, LHRD
Formal Analysis
: JCOM, LHRD
Funding acquisition
: JCOM, LHRD
Investigation
: JYFC, AKSJ, JCOM, LHRD
Methodology
: JYFC, AKSJ, JCOM, LHRD
Project administration
: JCOM, LHRD
Resources
: JCOM, LHRD
Software
: JYFC, AKSJ, JCOM, LHRD
Supervision
: JCOM, LHRD
Validation
: JYFC, AKSJ, JCOM, LHRD
Visualization
: JYFC, AKSJ, JCOM, LHRD
Writing – original draft
: JYFC
Writing – review & editing
: AKSJ, JCOM, LHRD
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Abdallah, V.D., Azevedo, R.K., Carvalho, E.D., & Silva, R.J. (2012)
.
New hosts and distribution records for Nematode
parasites of freshwater fshes from São Paulo State, Brazil.
Neotropical Helminthology, 6
, 43-57
.
Ansary, T.H., Moghaddar, N., & Esmaeili, H.R. (2010).
Iranocichla hormuzensis
(
Coad, 1982), a new paratenic host
of
Contracaecum
sp. and
Phocanema
sp. (Nematoda: Anisakidae).
Comparative Clinical Pathology, 19
, 335-337.
Aquino-Pereira, S.L. (2010).
Composição e estrutura das infracomunidades parasitárias de Brycon amazonicus (Spix &
Agassiz, 1829) explotada nos rios Juruá e Purus, tributários do rio Solimões e desembarcada em Manaus no Estado do
Amazonas, Brasil.
(Tese de Doutorado, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia. 71p).
Barros, L.A., Moraes Filho, J., & de Oliveira, R.L. (2006). Nematóides com poten-
cial zoonótico em peixes com importância econômica provenientes do rio
Cuiabá.
Revista Brasileira de Ciência Veterinária, 13
, 55-57.
Bittencourt, L.S., Pinheiro, D.A., Cárdenas, M.Q., Fernandes, B.M.M., & Tavares-Dias, M. (2014). Parasites of native
Cichlidae populations and invasive
Oreochromis niloticus
in tributary of Amazonas River (Brazil).
Brazilian Jour-
nal of Veterinaty Parasitology
,
23
, 1-11.
Bush, A.O., & Holmes, J.C. (1986). Intestinal helminthes of lesser scaup ducks: an interactive community.
Canadian
Journal of Zoology, 64
, 142-154.
Bongers, T. (1999). Te maturity index, the evolution of nematode life history traits, adaptive radiation and cp-scaling.
Pant and Soil,
212,
12-22.
Brooks, D.R.A., & Hoberg, E.P. (2000). Triage for the biosphere: Te need and rationale for taxonomic inventories and
phylogenetic studies of parasites.
Comparative Parasitology, 67
, 1
-
25.
Cordeiro, J.Y.F., Jtinenat, A.K., Malta, J.C.O., & Py-Daniel, L.H.R. (2021). Primer registro de
Spinitectus Rodolphihe-
ringi
Vaz & Pereira, 1934 (Spirurida: Cystidicolidae) en
Auchenipterus nuchalis
(spix & agassiz, 1829) (Silurifor-
mes: Auchenipteridae) de los lagos de la llanura aluvial del Amazonas.
Neotropical Helminthology
,
15
, 161-168.
image/svg+xml
234
Neotropical Helminthology (Lima). Vol. 17, N
º
2, jul - dic 2023
Ferreira-Cordeiro
et al.
Costa, D.P.C. (2011).
Fauna endoparasitária comparativa de Acestrorhynchus britskii Menezes, 1969 e Acestrorhynchus
lacustris Lütken, 1875 (Actinopterygii, Acestrorhynchidae) do reservatório de Três Marias, bacia do rio São Francisco,
Minas Gerais, Brasil.
(Dissertação de Mestrado, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro. 71p).
Chicre, M.A. (2018).
As infracomunidades parasitárias de Anodus elongatus Agassiz, 1829 (Characiformes: Hemiodontidae)
de um lago de várzea da Amazônia brasileira.
(Dissertação de Mestrado. Instituto Nacional de Pesquisas da Ama-
zônia. 80p).
Dobson, A., Laferty, K. D., Kuris, A. M., Hechinger, R. F., & Jetz, W. (2008). Homage to Linnaeus: how many pa-
rasites? How many hosts?.
Proceedings of the National Academy of Sciences
,
105
(Supplement 1), 11482-11489.
Dumbo, J.C. (2014). Espécies de metazoários parasitos de
Acestrorhynchus falcirostris
(Cuvier, 1819) (Characiformes:
Acestrorhynchidae) de lagos de várzea da
Amazônia Central
.
Tese de Mestrado, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Manaus, 150p.
Eiras, J.C., Takemoto, R.M., & Pavanelli, G.C. (2010). Diversidade dos parasitas de peixes de água doce do Brasil.
Ed.
Clichetec.
Fischer, C., Malta, J.C.O., & Varella, A.M.B. (2002). A fauna de parasitas do
tambaqui,
Colossoma macropomum
(Cuvier, 1818) (Characiformes: Characidae) do médio rio Solimões, estado
do Amazonas (AM) e do baixo rio Amazonas, estado do Pará (PA) e seu potencial como indicadores biológicos.
Acta Amazonica
,
33,
651
-
662.
Fusco, A.C. (1980). Larval development of
Spirocamallanus cricotus
(Nematoda:
Camallanidae).
Proceedings of. Helminthology Society of Washington, 47
, 63
-
71.
Franceschini, L. (2012).
Infecções parasitárias e microbianas na produção do pacu Piaractus mesopotamicus e do híbrido
patinga procedentes da região noroeste do estado de São Paulo.
(Dissertação de Mestrado, Universidade Estadual
Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Botucatu, São Paulo, 99p).
Froese, R., & Pauly, D. (2019).
FishBase.
World Wide Web electronic publication. www.fshbase.org, version.
Hanski, I. (1982). Dynamics of regional distribution: the core and satellite species Hypothesis.
Oikos, 38
, 210
-
221.
Hoshino, M.D.F.G. (2013).
Parasitofauna em peixes Characidae e Acestrorhynchidae da bacia do Igarapé Fortaleza, estado
do Amapá, Amazônia Oriental.
(Dissertação de Mestrado, Biodiversidade Tropical, Universidade Federal do Ama-
pá. 85p).
Irion, G., Junk, W.J. & Mello, J.A.S.N. (1997). Te large Central Amazonian River Floodplains Near Manaus: Geo-
logical, Climatological, Hydrological and Geomorphological Aspects. In: Junk, W.J. (Ed.).
Te Central Amazon
Floodplain. Ecological Studies
(Analysis and Synthesis). v. 126. Springer, (pp. 23-46).
Junk, W.J. (1983). As águas da região amazônica. In: Salati, E., Junk, W.J., Shubart, H.O.R., & Oliveira, A.E. (Eds.).
Ama-
zônia: desenvolvimento, integração e ecologia. Conselho nacional de desenvolvimento científco e tecnológico
. Editora
Brasiliense. (pp. 45-100).
Junk, W.J. (1997). Structure and function of the large Central Amazonian river - foodplains: Sythesis and discussion.
In: Junk, W.J. (Ed.).
Te central Amazon foodplain: ecology of a pulsing system: ecological studies
. Springer-Verlag,
Heidelberg. (pp. 455 – 472).
Junk, W.J., Bayley, P.B., & Sparks, R.E. (1989). Te food pulse concept in river-foodplain systems. In: Dodge, D.P.
(Ed.).
Proceedings of the International Large River Symposium. Canadian Special Publication of Fisheries and Aquatic
Sciences
. (pp. 110-127).
Lacerda, A.C.F., Takemoto, R.M., Poulin, R., & Pavanelli, G.C. (2013). Parasites of the fsh
Cichla piquiti
(Cichlidae)
in native and invaded Brazilian basins: release not from the enemy, but from its efects.
Parasitology Research
,
112,
279-288.
Laferty, K.D. (1997). Environmental parasitology: what can parasites tell us about human impacts on the environ-
ment?.
Parasitology today
,
13
, 251-255.
image/svg+xml
235
First record of
Procamallanus
(
Spirocamallanus
)
Neotropical Helminthology (Lima). Vol. 17, N
º
2, jul - dic 2023
Lima, M.A. (2010).
A fauna de parasitas de Serrasalmus rhombeus (Linnaeus, 1776) (Characiformes: Characidae) de lagos
de várzea da Amazônia Central.
(Dissertação de Mestrado, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia. 25p).
Lowe-McConnell, R.H. (1999).
Estudos ecológicos de comunidades de peixes tropicais
. Editora da Universidade de São
Paulo.
Luque, J.L., Pereira, F.B., Alves, P.V., Oliva, M. E., & Timi, J. (2017). Helminth parasites of South American fshes:
current status and characterization as a model for studies of biodiversity.
Journal of helminthology
,
91
, 150-164.
Luque, J.L., Aguiar, J.C., Vieira, F.M., Gibson, D.I., & Santos, C.P. (2011). Checklist of nematoda associated with the
fshes of Brazil.
Zootaxa, 3082
, 1-88.
Luque, J.L., & Poulin, R. (2008). Linking ecology with parasite diversity in Neotropical fshes.
Journal of Fish Biology
,
72
, 189-204.
Machado, M.H., Pavanelli, G.C., Takemoto, R.M. (1996). Infuence of the host’s sex and size on endoparasitic
infrapopulations of
Pseudoplatystoma corruscans
and
Schizodon borelli
(Osteichthyes) of the high Paraná River,
Brazil.
Revista Brasileira de Parasitologia Veterinária, 3,
143-148.
Malta, J.C.O., & Varella, A.M.B. (2006). Os crustáceos branquiúros parasitas de peixes (Argulidae: Maxillopoda). In:
Fonseca, C.R.V., Magalhães, C., Rafael, J.A., & Franklin, E. (Eds.).
A Fauna de Artrópodos da Reserva Florestal
Adolpho Ducke. Estado Atual do Conhecimento Taxonômico e Biológico.
Instituto Nacional de Pesquisas da Amazô-
nia, (pp. 17-29).
Malta, J.C.O. (1984). Os peixes de um lago de várzea da Amazônia Central (lago Janauacá, rio Solimões) e suas relações
com os crustáceos ectoparasitas (Branchiura: Argulidae).
Acta Amazonica, 14,
355-372.
Marcogliese, D.J. (2005). Parasites of the superorganism: are they indicators of ecosystem health?.
International journal
for parasitology
,
35
, 705-716.
Margolis, L., Esch, G.W., Holmes, J.C., Kuris, A.M., & Schad, G.A. (1982). Te Use of Ecological Terms in Parasitolo-
gy (Report of an Ad Hoc Committee of the American Society of Parasitologists).
Te Journal of Parasitology, 68
,
131-133.
Martins, M.L., Onaka, E.M., & Fenerick-Junior, J. (2005). Larval of
Contracaecum
sp. (Nematoda: Anisakidae) in
Hoplias malabaricus
and
Hoplerythrinus unitaeniatus
(Osteichthyes: Erythrinidae) of economic importance in
occidental marshlands of Maranhão, Brazil.
Veterinary Parasitology
,
127
, 51-59.
Melack, J.M., & Forsberg, B.R. (2001). Biogeochemistry of Amazon foodplain lakes and associated wetalands. In:
McClain, M.E., Victoria, R.L. & Richey, J.E. (Eds.).
Te biogeochemistry of the Amazon Basin
. Oxford University
Press, (pp. 235-274).
Morais, A.M. (2011). Biodiversidade da piranha vermelha
Pygocentrus nattereri
(Kner,1858) (Characiformes; Serrasalmi-
dae) e sua avaliação como bioindicadores na Amazônia Central.
(Teste de doutorado, Manaus, Instituto Nacional
de Pesquisas da Amazônia, 243p).
Morais, A.M., Varella, A.M.B., Villacorta-Correa, M.A., & Malta, J.C.O. (2009). Fauna de parasitos em juvenis de
tambaqui
Colossoma macropomum
(Cuvier, 1818) (Characidae: Serrasalminae) criados em tanques-rede em lago
de várzea da Amazônia central.
Biologia Geral e Experimental, 9
, 14-23.
Moravec, F. (1998).
Nematodes of freshwater fshes of the Neotropical region
. Institute of Parasitology, Academy of Sciences
of the Czech Republic.
Moravec, F., Kohn, A., & Fernandes, B.M.M. (1993). Nematode parasites of fshes of the Paraná River, Brazil: part 2,
Seuratoidea, Ascaridoidea, Habronematoidea
and
acuarioidea. Folia Parasitologica
,
40
, 115-134.
Moreira, A.C., Oliveira, T.T.S., Morey, G.A.M., & Malta, J.C.O. (2017). Me-
tazoários parasitas de
Triportheus angulatus
(Spix & Agassiz, 1829) do lago
Catalão, Rio Solimões, Amazonas, Brasil.
Folia Amazónica, 26
, 9-16.
image/svg+xml
236
Neotropical Helminthology (Lima). Vol. 17, N
º
2, jul - dic 2023
Ferreira-Cordeiro
et al.
Oliveira, M.S.B., Gonçalves, R.A., & Tavares-Dias, M. (2016). Community of parasites in
Triportheus curtus
and
Triportheus angulatus
(Characidae) from a tributary of the Amazon River system (Brazil).
Studies on Neotropical
Fauna and Environment, 51
, 29-36.
Pardo, C.S., Núñez, D.M., Barrios de A., R., Prieto, G.M., & Atencio, G.V. (2009). Índices parasitarios y descripción
morfológica de
Contracaecum
sp. (nematoda: anisakidae) en blanquillo
Sorubim cuspicaudus
(pimelodidae) del río
Sinú.
Revista Medicina Veterinaria y Zootecnia Córdoba, 14
, 1712-1722.
Pereira, T.L. (2010).
Parasitismo em Hoplias malabaricus (Characiformes: Erythrinidae) destinadas ao consumo humano,
oriundos do lago de Furnas, Minas Gerais.
(Dissertação de Mestrado. Universidade Federal de Lavras. 84p).
Poulin, R. (2020). Meta-analysis of seasonal dynamics of parasite infections in aquatic ecosystems.
International journal
for parasitology
,
50
, 501-510.
Rebêlo, G.L., dos Santos, A.N., Willkens, Y., Macedo, L.C., dos Santos, J.N., & Melo, F.T.V. (2020). Nematode para-
sites of
Ameerega hahneli
(Boulenger, 1884) from the Eastern Brazilian Amazon.
Herpetology Notes,
13
, 165-168.
Reis, M.H.D.S. (2022).
Biodiversidade de nematoides parasitos de peixes da Amazônia Brasileira
[Dissertação, Universidade
Federal do Maranhão].
Reis, M.S., Santos, C.P., Nunes, J.L.S., & Mugnai, R. (2021). Checklist of nematodes parasitizing fsh in the Brazilian
Amazon.
Journal of Helminthology
,
95
, e75.
Reis, R., Albert, J., Di Dario, F., Mincarone, M., Petry, P., & Rocha, L. (2016). Fish biodiversity and conservation in
South America.
Journal of fsh Biology
,
89
, 12-47.
Rocha, O. (2002). Perfl do conhecimento de biodiversidade em águas doces do Brasil. In: Lewinsohn, T.M., & Prado,
P.I. (Eds.).
Biodiversidade brasileira: síntese do estado atual do conhecimento
. Contexto (pp. 165-169).
Santana, H.P. (2013).
A fauna parasitária de Cichla monoculus (Spix & Agassiz, 1831) (Perciformes: Cichlidae) de lagos de
várzea da Amazônia Central, Brasil.
(Dissertação de Mestrado, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia. 66p).
Santos, G.M., Ferreira, E.J.G., Zuanon, J.A.S. (2006). Peixes comerciais de Manaus
.
IBAMA – AM Pró-várzea.
Sioli, H. 1984. Te Amazon and its main afuents: hydrography, morphology of the river courses, and river types. In:
Sioli, H. (Ed.).
Te Amazon, Monographiae Biologicae
. v. 56. (pp.127-165). Dr W. Junk Publishers.
Tahseen, Q. (2018). Helminth parasites: the cause of distress and diseases. In
Infectious Diseases and Your Health
(pp.
135-187). Springer.
Tatcher, V.E. (2006).
Amazon Fish Parasites.
Aquatic Biodiversity in Latin America, 2, 1-508.
Tavares, L.E.R., & Alejos, J.L.F.L. (2006).
Sistemática, biologia e importância em saúde coletiva das larvas de Anisakidae
(Nematoda: Ascaridoidea) parasitas de peixes ósseos marinhos do estado do Rio de Janeiro, Brasil
. Sanidade de
Organismos Aquáticos no Brasil, 14, 387p.
Virgilio, L. R., da Silva Lima, F., Takemoto, R. M., Camargo, L. M. A., & de Oliveira Meneguetti, D.U. (2021).
Endofauna of helminth parasites of fsh in the amazonic basin.
South American Journal of Basic Education,
Technical and Technological
,
8
, 102-116.
Virgilio, L.R., Martins, W.M.O., Lima, F.S., Takemoto, R.M., Camargo, L.M.A., & Meneguetti, D.U.O. (2022).
Endoparasite fauna of freshwater fsh from the upper Juruá River in the Western Amazon, Brazil.
Journal of
Helminthology, 96
, e 55.
Vital, J.F., Varella, A.M.B., Porto, D.B., & Malta, J.C.O. (2011). Sazonalidade da fauna de metazoários de
Pygocentrus
nattereri
(Kner, 1858) no lago Piranha (Amazonas, Brasil) e a avaliação de seu potencial como indicadora da saúde
do ambiente.
Biota Neotropica, 11
, 199-204.
Received September 20, 2023.
Accepted December 7, 2023.