image/svg+xml125New species of UrocleidoidesNeotropical Helminthology (Lima). Vol. 17, Nº2, jul - dic 2023Neotropical HelminthologyNeotropical Helminthology, 2023, vol. 17 (2), 125-131ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINALTRICHURIS DOLICHOTIS MORINI, BOERO & RODRIGUEZ, 1955(NEMATODA: TRICHURIDAE)INDOLICHOTIS PATAGONUM (ZIMMERMANN, 1780) (RODENTIA: CAVIIDAE)OF CENTER FOR WILDLIFE CONSERVATION, SAN JUAN, ARGENTINATRICHURIS DOLICHOTISMORINI, BOERO & RODRIGUEZ, 1955(NEMATODA: TRICHURIDAE) ENDOLICHOTIS PATAGONUM (ZIMMERMANN, 1780) (RODENTIA: CAVIIDAE) DEL CENTRO PARA LA CONSERVACIÓN DE FAUNA SILVESTRE, SAN JUAN, ARGENTINACynthia J. González-Rivas1,2, Gabriel N. Castillo2,3,4*& Ivan Simoncelli1ISSN Versión Impresa 2218-6425 ISSN Versión Electrónica 1995-1403DOI: https://dx.doi.org/10.24039/rnh20231721645Volume 17, Number 2 (jul - dec) 2023Este artículo es publicado por la revista Neotropical Helminthology de la Facultad de Ciencias Naturales y Matemática, Universidad Nacional Federico Villarreal, Lima, Perú auspiciado por la Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Af nes (APHIA). Este es un artículo de acceso abierto, distribuido bajo los términos de la licencia Creative Commons Atribución 4.0 Internacional (CC BY 4.0) [https:// creativecommons.org/licenses/by/4.0/deed.es] que permite el uso, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que la obra original sea debidamente citada de su fuente original.ABSTRACTIn Argentina, there is one record of the nematode Trichuris dolichotisMorini, Boero & Rodriguez, 1955 (Nematoda: Trichuridae) parasitizing the mara Dolichotis patagonum (Zimmermann, 1780), which corresponds to its original description in 1955. In June 2023, at the Wildl ife Rehabilitation Center, San Juan province, a specimen of mara maleD. patagonum died and the necropsy´s results are under investigation at the moment. T e post-mortem identif ed (n= 5) female nematodes of T. dolichotisin the intestine. In the present study, we present the second record after 68 years of not reporting its presence, being the f rst record for the province of San Juan and the second for Argentina. T e present work contributes to the knowledge of the mammalian parasite fauna of Argentina.Keywords:captivity – endoparasites –nematodes – parasites – Wildlife1 Centro de Rehabilitación de Fauna Silvestre, Educación Ambiental y Recreación Responsable, San Juan, Argentina. Ruta Provincial N° 60 KM 14 5400 Rivadavia, San Juan, Argentina.2 Parasitología en animales silvestres. Departamento de Biología, Facultad de Ciencias Exactas Físicas y Naturales. Universidad Nacional de San Juan. Av. Ignacio de la Roza 590, 5402, San Juan, Argentina.3 CIGEOBIO- CONICET (Consejo Nacional de Investigaciones Científ cas y Técnicas). Av. Ignacio de la Roza 590, San Juan, Argentina.4 Gabinete de investigación DIBIOVA (Diversidad y Biología de Vertebrados del Árido). Universidad Nacional de San Juan. Av. Ignacio de la Roza 590, 5402, San Juan, Argentina.* Corresponding author: liolaemusparvus@gmail.comCynthia J. González-Rivas: https://orcid.org/0000-0001-8294-6999 Gabriel N. Castillo:https://orcid.org/0000-0003-1519-9457 Ivan Simoncelli: https://orcid.org/0009-0002-1251-6293
image/svg+xml126Neotropical Helminthology (Lima). Vol. 17, Nº2, jul - dic 2023González-Rivas et al.RESUMENEn Argentina existe un registro del nemátodo Trichuris dolichotisMorini, Boero y Rodriguez, 1955 (Nematoda: Trichuridae) parasitando la mara Dolichotis patagonum (Zimmermann, 1780), la cual correspondea su descripción original del año 1955. En junio del 2023, en el Centro de Rehabilitación de Fauna Silvestre, provincia de San Juan, un ejemplar de mara macho D. patagonummurió por causas que se investigan. Se procedió a realizar la necropsia correspondiente, identifcando durante el proceso a nemátodos hembras (n= 5) de T. dolichotisen intestino.Nosotros en el presente estudio presentamos un segundo registro luego de 68 años de no reportar su presencia, siendo el primer registro para la provincia de San Juan y el segundo para Argentina. El presente trabajo contribuye al conocimiento de la fauna de parásitos de mamíferos de Argentina.Palabras clave:cautiverio – endoparásitos – Fauna silvestre – nemátodos – parásitosINTRODUCCIÓNLa familia Trichuridae Ransom, 1911 contiene a la subfamilia Trichurinae Ransom, 1911 con 6 géneros y 127 especies, de las cuales el género Trichuris Roederer, 1761 presenta un total de 107 especies válidas (Hodda, 2022). El género Trichuris presenta amplia distribución en todo el mundo parasitando a mamíferos (Anderson et al., 2009). De acuerdo con nuestra revisión, en América se han mencionado 29 especies de Trichuris en roedores (Robles, 2011; Falcón-Ordaz et al., 2020): Trichuris gracilis(Rudolphi, 1819); Trichuris opacaBarker & Noyes, 1915; Trichuris fossorHall, 1916; Trichuris myocastorisEnigk, 1933; Trichuris citelliChandler, 1945; Trichuris perognathiChandler, 1945; Trichuris neotomaeChandler, 1945; Trichuris peromysciChandler, 1946; Trichuris madisonensisTiner, 1950; Trichuris dolichotisMorini, Boero y Rodriguez, 1955; Trichuris dipodomys(Read, 1956); Trichuris bradleyiBabero, Cattan & Cabello, 1975; Trichuris chilensisBabero, Cattan & Cabello, 1976; Trichuris fulviBabero & Murua, 1987; Trichuris elatorisPfafnberger & Best, 1989; Trichuris robustiBabero & Murua, 1990; Trichuris travassosiCorrea Gomes, Lanfredi, Pinto & Souza, 1992; Trichuris laevitestisSuriano & Navone, 1994; Trichuris bursacaudataSuriano & Navone, 1994; Trichuris pampeanaSuriano & Navone, 1994; Trichuris pardinasiRobles, Navone y Notarnicola, 2006; Trichuris navonae Robles 2011; Trichuris thrichomysiTorres, Nascimento, Menezes, García, Santos, Maldonado, Miranda, Lanfredi & Souza, 2011; Trichuris silviaePanti-May & Robles, 2016; Trichuris bainae Robles, Cutillas, Panei & Callejón, 2014; Trichuris massoiaRobles, Cutillas & Callejón, 2018; Trichuris cutillasaeEberhardt, Robles, Monje, Beldomenico y Callejón, 2019 y Trichuris guanacasteiFalcón-Ordaz, Monzalvo-López & García-Prieto (Robles, 2011; Falcón-Ordaz et al., 2020). Entre ellos T. dolichotis ha sido descrito basados en características morfológicas de hembras (Morini et al., 1955) en la mara o liebre patagónica Dolichotis patagonum (Zimmermann, 1780), registro que corresponde al Jardín Zoológico Municipal de la provincia de Buenos Aires, Argentina. Hasta el momento y de acuerdo a nuestra revisión bibliográfca y teniendo en cuenta el trabajo de Fugassa (2020), este sería la única mención y no habido otro registro de este nemátodo para Argentina.Dolichotis patagonum(Rodentia: Caviidae) conocida como mara, marra o liebre patagónica es el mamífero endémico más representativo de Argentina, siendo des-pués del carpincho, el roedor más grande (Villafañe et al., 2005; Chebez & Nigro, 2008). La mara presenta una restringida distribución geográfca en Argentina con-virtiéndola en una especie vulnerable (Villafañe et al., 2005; Chebez & Nigro, 2008; SAyDS-SAREM, 2019). Actualmente con presencia en las provincias de Buenos Aires, Catamarca, Córdoba, Chubut, La Pampa, La Rio-ja, Mendoza, Neuquén, Río Negro, San Juan, San Luis, Santa Cruz y Santiago del Estero (Bauni et al., 2021). Es una especie diurna con picos de actividad por la mañana y tarde, en invierno se la puede ver activa sólo al mediodía mientras que en verano está activa de noche. Es exclusiva-mente herbívoro, consume arbustos y pastos (Villafañe et al., 2005; Giannoni et al., 2021). El Centro de Rehabilitación de Vida Silvestre, Educación Ambiental y Recreación Responsable (Faunístico) es la única institución para la conservación de fauna silvestre en la provincia de San Juan, Argentina. Entre los objetivos se encuentran la educación ambiental, rehabilitación de especies e investigación. Entre las tareas de investigación se encuentra obtener conocimiento del estado sanitario de los ejemplares que ingresan al Centro de Rehabilitación de Vida Silvestre, es por ello que los análisis parasitológicos son de interés para tomar medidas
image/svg+xml127Parasitism in the Dolichotis patagonumNeotropical Helminthology (Lima). Vol. 17, Nº2, jul - dic 2023sanitarias principalmente en especies de mamíferos (González-Rivas et al., 2021). Debido a estos, el objetivo de este trabajo es reportar el primer registro de esta especie de nemátodo basados en ejemplares hembras de T. dolichotisen la mara D.patagonum en la provincia de San Juan y el segundo registro para Argentina luego de 68 años de no reportar su presencia.MATERIALES Y MÉTODOSEn el mes de junio del 2023 por causas que aún se investigan muere un ejemplar macho adulto de mara D. patagonum perteneciente al Centro de Rehabilitación de Fauna Silvestre, Educación Ambiental y Recreación Responsable, San Juan, Argentina. Se realizó la necropsia correspondiente por parte de los veterinarios del Centro de Rehabilitación, durante el cual se identifcaron nemátodos parásitos en intestino de la mara. Los nemátodos hallados en intestino ciego se conservaron en etanol de 70%. Para la observación, identifcación/determinación de los nemátodos se realizaron preparaciones semipermanentes utilizando solución de lactofenol. Para su identifcación se consultó bibliografía pertinente (Morini et al., 1955; Vicente et al., 1997; Anderson et al., 2009; Robles, 2011). Se realizaron análisis morfológico y métrico. Las medidas corresponden a milímetros (mm). Se presentan media, ± desviación estándar y valores mínimo y máximo entre paréntesis. Los nemátodos se encuentran depositados en la Colección Parasitológica del Centro de Rehabilitación de Fauna Silvestre, Educación Ambiental y Recreación Responsable (Faunístico): CRFSJ_P_51.Aspectos éticosSe siguieron estrictamente todas las pautas internacionales, nacionales y/o institucionales aplicables para el cuidado y uso de animales. Todos los protocolos de recolección de muestras cumplieron con las leyes vigentes de Argentina. Todos los procedimientos con animales realizados en esta investigación se realizaron de acuerdo con las normas éticas de la institución u organización en la que se realizó el estudio.RESULTADOSSe registraron cinco nemátodos hembras en intestino las que fueron identifcados como T. dolichotis basados en caracteres morfológicos (Fig. 1) en 1 ejemplar del hospedador mara D. patagonum (Fig. 2). FamiliaTrichuridae Ransom, 1911 (Railliet, 1915)SubfamiliaTrichurinae Ransom, 1911Género TrichurisRoederer, 1761Trichuris dolichotis Morini, Boero y Rodriguez, 1955Figura 1. Ejemplar hembra de Trichuris dolichotisregistrado en la mara Dolichotis patagonum. A, vista anterior; B, esófago; C, región media, apertura vulvar, detalle de la porción esofágica con la región posterior; D, huevo; E, vista posterior; F, vista completa de la región anterior.
image/svg+xml128Neotropical Helminthology (Lima). Vol. 17, Nº2, jul - dic 2023González-Rivas et al.Diagnosis: De esta especie solo se conocen hembras. Cutícula estriada transversalmente.Apertura vulvar en la unión de la porción esofágica con la posterior. Abertura anal terminal. Huevos bioperculados. Ovíparas. Hembras (basados en 3 ejemplares) (mm):Longitud del cuerpo 32 ±2 (30–34). Longitud de la porción anterior del cuerpo 19,3 ±2,8 (16–21), y longitud de la porción posterior del cuerpo 12,3 ±1,1 (11–13). Ancho anterior del cuerpo 0,14 ±0,04 (0,10–0,18), ancho máximo posterior del cuerpo 0,6 ±0,06 (0,60–0,70), ancho en la intersección entre el esófago e intestino 0,24 ±0,06 (0,20–0,31). Distancia entre la unión del esófago e Tabla 1.Medidas comparativas de Trichuris dolichotisregistradas en Argentina. Se observan medidas en mm.ParámetrosMorini et al.(1955) n= no indicadoPresente trabajo n= 3Longitud del cuerpo 3032Longitud de la porción anterior del cuerpo 1719,3Longitud de la porción posterior del cuerpo1312,3Ancho anterior del cuerpo 0,10,1Ancho máximo posterior del cuerpo 0,50,6Figura 2.Ejemplar de Dolichotis patagonum del Centro de Rehabilitación de Fauna Silvestre, Educación Ambiental y Recreación Responsable (Faunístico), San Juan, Argentina.intestino con la vulva 0,10 ±0,01 (0,10–0,11). Longitud de huevo 0,07 ±0,01 (0,06–0,07) y ancho de huevo 0,03 (0,03).DISCUSIÓNEn Argentina se reportan 13 especies de Trichurisentre hospedadores roedores y registros que corresponden a otros mamíferos. Entre las mencionadas en roedores de Argentina se encuentran: T. dolichotis, T. myocastoris, T. laevitestis, T. bursacaudata, T. pampeana, T. pardinasi, T.
image/svg+xml129Parasitism in the Dolichotis patagonumNeotropical Helminthology (Lima). Vol. 17, Nº2, jul - dic 2023navonae, T. cf. thrichomysi(Robles & Navone, 2014) y Trichuris cutillasae (Eberhardt et al., 2019). Entre las que se registran en otros hospedadores no roedores: Trichuris campanulaRöderer, 1761 en Leopardus geofroyi, La Pampa; Trichuris ovisAbildgaard, 1795 en Lama guanicoe, Río Negro; Trichuris tenuisChandler, 1930 en Lama guanicoe, Chubut; Trichuris vulpisFroelich, 1789 en Lycalopex gymnocercus, Buenos Aires (Morini et al., 1955; Suriano & Navone, 1994; Beldomenico et al., 2003; Beldomenico et al., 2005; Robles & Navone, 2005; Miño et al., 2012; Scioscia, 2015; Miño et al., 2019; Fugassa, 2020). Nuestro trabajo contribuye a este actual conocimiento sobre el género Trichurisen mamíferos de Argentina, reportando un nuevo registro de T. dolichotisluego de 68 años de su anterior mención en el Jardín Zoológico Municipal de la provincia de Buenos Aires, Argentina. El nuevo registro de T. dolichotis en D. patagonumen el Centro de Rehabilitación de Fauna Silvestre, Educación Ambiental y Recreación Responsable (Faunístico) corresponde al primero en la provincia de San Juan y el segundo para Argentina. Los nemátodos hembras de T. dolichotisregistrados en la mara, presenta un extremo posterior grueso y ancho que se estrecha rápidamente hasta un extremo anterior largo y flamentoso. Como puede observarse en las muestras obtenidas de la parte anterior es aproximadamente es más larga que la región posterior. Los nemátodos registrados se encontraban incrustado en la mucosa del intestino de la mara D. patagonum. Hasta el momento solo había sido reportado un solo registro (Morini et al., 1955) que correspondía al igual que nuestro trabajo a un ejemplar hembra. A pesar de que se intensifcó la búsqueda del ejemplar nemátodos machos en la mara, no hemos podido hallarlo. Los análisis morfológicos realizados en T. dolichotisde la mara en el Centro de Rehabilitación de Fauna Silvestre, provincia de San Juan, coinciden con las medidas reportadas en la descripción original de Morini et al.(1955) del Jardín Zoológico Municipal de la provincia de Buenos Aires, Argentina. Debido a esto, tenemos evidencia sufciente para asignar nuestro actual registro a la especie T. dolichotis. Sin embargo, estamos conscientes de que el estado taxonómico de las especies de Trichurises muy confuso, debido a que muchas especies descritas pueden ser sinónimas (Taylor et al., 2016). Por lo tanto, nosotros en el siguiente trabajo mantendremos el estado taxonómico de los nemátodos registrados en el hospedador mara D. patagonum en la provincia de San Juan como T. dolichotis, hasta obtener evidencia sufciente de que es otra especie o sinónimo de alguna otra ya registrada.El ciclo biológico de la especie T. dolichotis aún no ha sido estudiado, sin embargo, se conoce muy bien el ciclo del género Trichuris, debido a que este género tiene importancia médica y veterinaria (Bowman & Fogarty, 2003; Pérez-Tort et al., 2008; Taylor et al., 2016; Lucius et al., 2018), además no solo ha sido reportado en seres humano sino también este género ha sido mencionado en animales de importancia económica (Taylor et al., 2016).De esta forma contribuimos con un nuevo registro al conocimiento de nemátodos de mamíferos de la provincia de San Juan y de Argentina.AGRADECIMIENTOSAgradecemos a las autoridades e intendente del Municipio de Rivadavia, provincia de San Juan. También agradecemos a Faunístico: Centro de Rehabilitación de Fauna Silvestre, Educación Ambiental y Recreación Responsable, San Juan, Argentina. Agradecemos a Graciela Navone por compartirnos bibliografía y a los revisores anónimos por mejorar el manuscrito.Author contributions: CRediT (Contributor Roles Taxonomy)CJGR = Cynthia J. González-RivasGNC=Gabriel N. CastilloIS= Ivan SimoncelliConceptualization: CJGRData curation:CJGR, GNCFormal Analysis: GNCFunding acquisition: ISInvestigation: CJGR, GNC, ISMethodology: CJGR, GNCProject administration: ISResources: CJGRSoftware: GNCSupervision: CJGR, GNCValidation: CJGRVisualization: CJGR, GNCWriting – original draft: GNCWriting – review & editing: CJGR, GNC
image/svg+xml130Neotropical Helminthology (Lima). Vol. 17, Nº2, jul - dic 2023González-Rivas et al.REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICASAnderson, R.C., Chabaud, A.G., & Willmott, S. (2009). Keys to the nematode parasites of vertebrates. CAB International.Bauni, V., Bertonatti, C., & Giacchino, A. (2021). Inventario biológico argentino: vertebrados. Fundación de Historia Natural Félix de Azara, 1aed. Beldomenico, P.M., Kinsella, J.M., Uhart, M.M., Gutierrez, G.L., Pereira, J., Ferreyra, H.D.V., & Marull, C.A. (2005). Helminths of Geofroy’s cat, Oncifelis geofroyi(Carnivora, Felidae) from the Monte desert, central Argentina. Acta Parasitologica, 50,263–266.Beldomenico, P.M., Uhart, M., Bono, M.F., Marull, C., Baldi, R., & Peralta, J.L. (2003). Internal parasites of free-ranging guanacos from Patagonia. Veterinary Parasitology, 118, 71–77.Bowman, D.D., & Fogarty, E.A. (2003). Parasitología: Diagnósticos en perros y gatos. 1º edición, Nestlé Purina PetCare Company. Chebez, J.C., & Nigro, N.A. (2008). Mara. En: Chebez J.C. (Ed.). Los que se van. Fauna argentina amenazada. Tomo 3. Albatros.Eberhardt, A.T., del Rosario Robles, M., Monje, L.D., Beldomenico, P.M., & Callejón, R. (2019). A new Trichurisspecies (Nematoda: Trichuridae) from capybaras: morphological-molecular characterization and phylogenetic relationships.Acta Tropica, 190, 244–252.Falcón-Ordaz, J., Monzalvo-López, R.J., & García-Prieto, L. (2020). New species of Trichuris(Nematoda: Trichuridae) parasitizing Heteromys salvini(Rodentia: Heteromyidae) from Costa Rica, with a key to Trichuris species described from Heteromyidae. Revista Brasileira de Parasitologia Veterinária, 29, e022019.Fugassa, M.H. (2020). Updated checklist of helminths found in terrestrial mammals of Argentine Patagonia. Journal of Helminthology, 94, 1–56.Giannoni, S.M., Campos, C.M., Campos, V.E., Cappa, F.M., Fernández, V., Marinero, V.N., Adarvez, S., Amatta, E., Andino, N., Andrada, Y., Benetti, F., Beninato, V., Bongiovanni, S., Borghi, C.E., De Los Ríos, C., Moreno, M.C., Ontiveros, Y., Pérez, M., Quiroga, G., Rivero-Castro, G.A., Rosetti-Beiram, G., Venerdini, A., & Wurstten, Á. (2021). La biodiversidad del Parque Provincial Ischigualasto. 1raed., Universidad Nacional de San Juan. González-Rivas, C.J., Castillo, G.N., & Acosta, J.C. (2021). First record of Amblyomma tigrinum (Acari: Ixodidae) on puma (Puma concolor) in Argentina and new associations for carnivores in San Juan province. Annals of Parasitology, 67, 523–529.Hodda, M. (2022). Phylum Nematoda: a classifcation, catalogue and index of valid genera, with a census of valid species. Zootaxa, 5114, 1–289.SAyDS-SAREM. (2019). Categorización 2019 de los mamíferos de Argentina según su riesgo de extinción. Lista Roja de los mamíferos de Argentina. Lucius, R., Loos-Frank, B., & Lane, R.P. (2016). Biología de los parásitos. Versión española, Editorial Acribia. Miño, M.H., Rojas-Herrera, E.J., Notarnicola, J., & Hodara, K. (2019). Helminth community from Azara’s grass mouse (Akodon azarae) in three habitats with diferent land use in farming systems of Argentina. Journal of Helminthology, 93, 187–194.Miño, M.H., Rojas-Herrera, E.J., Notarnicola, J., Robles, M.R. & Navone, G.T. (2012). Diversity of the helminth community of the Pampean grassland mouse (Akodon azarae) on poultry farms in central Argentina. Journal of Helminthology, 86, 46–53.Morini, E.G., Boero, J., & Rodriguez, A. (1955). Parásitos intestinales en el ‘‘Marra’’ (Dolichotis patagonum patagonum). Publicación Misión de Estudios de Patología Regional Argentina, 26, 83–89.Pérez-Tort, G., Iglesias, M.F., & Más, J. (2008). Atlas de parasitología en pequeños animales. Editorial Intermédica.Robles, M.R., & Navone, G.T. (2005). Estudio morfométrico de Trichuris laevitestis(Nematoda: Trichinelloidea). Las técnicas multivariadas como herramienta para evaluar la variabilidad. Parasitología Latinoamericana, 60, 314–315.
image/svg+xml131Parasitism in the Dolichotis patagonumNeotropical Helminthology (Lima). Vol. 17, Nº2, jul - dic 2023Robles, M.R. (2011). New Species of Trichuris(Nematoda: Trichuridae) from Akodon montensisTomas, 1913, of the Paranaense Forest in Argentina. Journalof Parasitology, 97, 319–327.Robles, M.R., & Navone, G.T. (2014). New host records and geographic distribution of species of Trichuris(Nematoda: Trichuriidae) in rodents from Argentina with an updated summary of records from América.Mastozoología Neotropical, 21, 67–78.Scioscia, N. (2015). Estudio de la fauna endoparasitaria del zorro gris pampeano(Lycalopex gymnocercus) en la provincia de Buenos Aires, Argentina: su rol eco epidemiológico como reservorio de enfermedades parasitarias zoonóticas. (Tesis). Universidad Nacional de Mar del Plata, Mar del Plata, Argentina. 185 pp.Suriano, D.M., & Navone, G.T. (1994). Tree new species of the genus Trichuris Roederer, 1761 (Nematoda-Trichuridae) from Caviomorph and Cricetid rodents in Argentina. Research and Reviews in Parasitology, 54, 39–46.Taylor, M.A., Coop, R.L., & Wall, R.L. (2016). Veterinary parasitology. 4thEd. Blackwell Publishing. Vicente, J.J., Rodrigues, H.D.O., Gomes, D.C., & Pinto, R.M. (1997). Nematóides do Brasil. Parte V: nematóides de mamíferos. Revista Brasileira de Zoologia, 14, 1–452.Villafañe, G.I.E., Miño, M., Cavia, R., Hodara, K., Courtalón, P., Suaréz, O., & Busch, M. (2005). Guía de roedores de la provincia de Buenos Aires. -1ª ed. L.O.L.A.Received August 1, 2023.Accepted September 16, 2023.