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209
New species of
Urocleidoides
Neotropical Helminthology (Lima). Vol. 17, N
º
2, jul - dic 2023
Neotropical Helminthology
Neotropical Helminthology, 2023, vol. 17 (2), 209-216
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
ECTOPARASITES (PHTHIRAPTERA) IN THE CHILEAN FLAMINGO
(
PHOENICOPTERUS CHILENSIS
MOLINA, 1782) IN BOLIVIA
ECTOPARÁSITOS (PHTHIRAPTERA) EN EL FLAMENCO CHILENO
(
PHOENICOPTERUS CHILENSIS
MOLINA, 1782
)
EN BOLIVIA
Jose Luis Mollericona-Quispe
1-2*
; Grover Vinaya-Challapa
3
; Cinthia Coronel-Mamani
2
&
Humber Alberto-Alberto
1
ISSN Versión Impresa 2218-6425 ISSN Versión Electrónica 1995-1403
DOI: https://dx.doi.org/10.24039/rnh20231721644
Volume 17, Number 2 (jul - dec) 2023
Este artículo es publicado por la revista Neotropical Helminthology de la Facultad de Ciencias Naturales y Matemática, Universidad Nacional Federico
Villarreal, Lima, Perú auspiciado por la Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Af nes (APHIA). Este es un artículo de acceso abierto,
distribuido bajo los términos de la licencia Creative Commons Atribución 4.0 Internacional (CC BY 4.0) [https:// creativecommons.org/licenses/by/4.0/
deed.es] que permite el uso, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que la obra original sea debidamente citada de su fuente original.
1
Wildlife Conservation Society Bolivia – Programa de Conservación del Gran Paisaje Madidi-Tambopata, Calle Jaime
Mendoza 987, Bloque N 10 Zona San Miguel, Teléfono 2 2117969, La Paz, Bolivia.
2
Universidad Pública de El Alto Carrera de Medicina Veterinaria y Zootecnia, La Paz, Bolivia.
3
Zoológico Municipal Andino, Oruro-Bolivia.
* Corresponding author: jmollericona@wcs.org
Jose Luis Mollericona-Qui spe:
https://orcid.org/0000-0002-9181-0396
Grover Vinaya-Challapa:
https://orcid.org/0009-0003-3835-4103
Cinthia Coronel-Mamani:
https://orcid.org/0009-0004-6253-5585
Humber Alberto-Alberto:
https://orcid.org/0009-0003-6417-1247
ABSTRACT
In the present study, we recorded two species of lice
Anaticola phoenicopteri
(Coinde, 1859) and
Colpocephalum heterosoma
(Piaget, 1880) on the Chilean f amingo (
Phoenicopterus chilensis
Molina, 1782). Specimens were collected from f amingo
broods referred by the Forestry and Environmental Preservation Police (POFOMA) to the Andean Municipal Zoo of
the Department of Oruro in October 2018, and from an individual found dead in the Tajzara Lagoon of the Reserva
Nacional de la Cordillera De Sama of the department of Tarija in October 2022. T e lice identif ed present a highly
specialist and co-evolved host relationship and show the richness of ectoparasites in birds in Bolivia.
Keywords:
Bolivia – Flamingo – Phthiraptera – Lice
RESUMEN
En el presente estudio registramos a dos especies de piojos
Anaticola phoenicopteri
(Coinde, 1859) y
Colpocephalum
heterosoma
(Piaget, 1880) en el f amenco chileno (
Phoenicopterus chilensis
Molina, 1782). Los especímenes fueron
colectados en f amencos crías derivados por la Policía Forestal y de Preservación del Medio Ambiente (POFOMA) al
Zoológico Municipal Andino del departamento de Oruro, Bolivia en octubre de 2018, y de un individuo encontrado
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Neotropical Helminthology (Lima). Vol. 17, N
º
2, jul - dic 2023
Mollericona-Quispe
et al.
muerto en la Laguna de Tajzara de la Reserva Nacional de la Coordillera De Sama del departamento de Tarija, Bolivia en
octubre de 2022. Los piojos identifcados presentan una relación con el hospedero altamente especialista y de coevolución
y muestra la riqueza de ectoparásitos en aves del territorio de Bolivia.
Palabras clave:
Bolivia – Flamenco – Phthiraptera – Piojos
INTRODUCCIÓN
Tres especies de famencos
Phoenicoparrus andinus
Philippi, 1854 (famenco andino),
Phoenicoparrus jamesi
Sclater, 1886 (famenco de james) y
Phoenicopterus
chilensis
Molina, 1782 (famenco chileno o austral) son
las representativas de los salares y lagunas de los Andes
centrales de Sudamérica, distribuyéndose entre los
países de Argentina, Bolivia, Chile y Perú (Suárez, 2020;
Ortiz
et al
., 2023). Son aves gregarias que nidifcan en
colonias y pueden viajar grandes distancias entre sitios de
alimentación y cría (Romano
et al.
, 2017). El famenco
chileno es el más común y de mayor distribución en
Bolivia, que puede ser observado en bandadas de miles en
lagunas altoandinas y en menor número en lagos y lagunas
de agua dulce y bofedales (Herzog
et al.
, 2017). Dentro
su comportamiento esta ave presenta desplazamientos
estacionales y altitudinales debido a los recursos
alimenticios y las condiciones climáticas (Contreras
et
al
., 2022). Sin embargo, presiones sobre el ambiente,
cacería ilegal y alteraciones como la desaparición de su
hábitat debido al cambio climático, la contaminación y la
incursión humana pueden provocar modifcaciones en su
hábitat, por lo cual los famencos se han visto obligados a
migrar (Ortiz
et al
., 2023). También se han identifcado
amenazas como la contaminación de los humedales por
actividad minera y por aguas residuales, la actividad
turística intensiva y no regulada, drenaje de lagunas para
fnes de riego y la extracción de huevos de colonias de
nidifcación (Petracci
et al
., 2020).
Los estudios en esta especie referen sobre abundancia
y distribución de sus poblaciones, donde se estima una
población mayor a los 100.000 individuos en todo su
rango de distribución (Rodríguez, 2005) y muy escasos
en salud en el país donde podemos mencionar a los
estudios de Carriker (1956), realizando el reporte de
Colpocephalum heterosoma boliviana
(Carriker, 1956) y
Colpocephalum poopoensis
(Carriker, 1956), en
P. chilensis
.
En el presente estudio y debido a su importancia en la
conservación, se estudió ectoparásitos en el famenco
austral a fn de entender la relación de hospedero-
parásito y plantear herramientas para el manejo de
las aves silvestres. Se registra el hallazgo de
Anaticola
phoenicopteri
Coinde 1859 y
C. heterosoma
Piaget 1880
y en el famenco chileno de cautiverio en el Zoológico
Municipal de Oruro y de un individuo muerto de
vida silvestre encontrado en la Laguna de Tajzara de la
Reserva Nacional de la Coordillera De Sama (RNCS) del
departamento de Tarija, Bolivia.
MATERIAL Y MÉTODOS
Se recolectaron nueve piojos de un polluelo de famenco
chileno derivado por la Policía Forestal y de Protección
al Medio Ambiente (POFOMA) al Zoológico Municipal
Andino del departamento de Oruro, (17°58’47.33’’
Latitud Sur, 67°7’22.83’’ Longitud Oeste, altitud de
3.725 msnm). La colecta de los piojos se realizó durante
la revisión del ave como parte del manejo dentro el
zoológico. Durante la inmovilización se utilizó el
protocolo de Fowler (1993). Los piojos fueron colectados,
fjados y conservados en etanol al 75% en crioviales de 2
mL y remitidos al laboratorio de Wildlife Conservation
Society-Bolivia en la ciudad de La Paz.
Durante la actividad de censo poblacional de vicuñas
dentro el Área Protegida de la Reserva Nacional de la
Cordillera de Sama del departamento de Tarija en la
Laguna de Tajzara, Bolivia (21°49'2.91'' LS, 65°6'37.61''
LO, altitud de 3.645 msnm), se observó un individuó
adulto muerto de famenco chileno, del cual se procedió
a realizar la necropsia y se recolectaron a 19 especímenes
de piojos, los cuales fueron depositados en criotubos y
conservados en alcohol etílico al 75%.
Los especímenes fueron transparentados en hidróxido de
potasio al 10% para su observación morfológica (Palma,
1978; Price
et al
., 2003). La identifcación morfológica
se realizó mediante claves taxonómicas descritas por
(Carriker, 1956; Price & Beer, 1963, 1965; Clay, 1974).
Se realizó preparación permanente para su remisión
a la Colección Boliviana de Fauna para su ingreso,
catalogación y depósito, bajo la numeración: CBF-
Pht-00008 al CBF-Pht-00011.
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Ectoparasites (Phthiraptera) In the Chilean Flamingo
Neotropical Helminthology (Lima). Vol. 17, N
º
2, jul - dic 2023
Aspectos éticos
: Se siguieron todos los protocolos de
contención y sujeción de aves en cautiverio, así como la
realización de necropsia de aves muertas.
RESULTADOS
Se registran dos especies de piojos
A. phoenicopteri
y
C.
heterosoma
, siendo los primeros registros para famencos
de vida libre del departamento de Tarija-Bolivia.
La descripción de
A. phoenicopteri
se realiza en base a cinco
ejemplares (2 hembra y 3 machos), según la revisión de
Martínez-Gómez
et al.
(1981) y Galaz
et al.
(1999). La
descripción de
C. heterosoma
se realiza bajo la observación
de 25 ejemplares (14 hembras y 11 machos) basados en la
descripción de Price & Beer (1965) y Galaz
et al.
(1999).
Anaticola phoenicopteri
Coinde, 1859
Los especímenes presentan el cuerpo alargado (Fig. 1
A-B), y de tamaño mediano de 3 a 4 mm de longitud.
Cabeza alargada con los márgenes laterales subparalelos.
Labro estrecho, redondeado en su margen anterior.
Las antenas distintas a las hembras. Presentan surco
transversal con dos setas postulonas entre la placa
signatural y el pulvinus. Frente trapezoidal, témporas
poco expandidas lateralmente. Antenas fliformes y
cinco segmentadas en el macho el tercer artejo con una
proyección lateral. Trabéculas triangulares y pequeñas. El
tórax es igualmente alargado con un pronoto pequeño
casi cuadrado con ángulos redondeados. El metatono más
largo y ligeramente más ancho que el pronoto y de forma
cilíndrica. Pterosternito unido al esternito abdominal I
por un proceso esclerotizado.
El primer par de patas son cortas y macizas, en tanto que
las del segundo y tercero tienen el doble de longitud,
siendo más largo que el tercer par que el segundo.
Apreciamos una notable separación entre las inserciones
de los pares segundo y tercero.
El abdomen es alargado, cilíndrico algo más ancho a la
altura de los segmentos centrales. En sus bordes laterales
existe una pequeña línea de quitinización, presente en
todos los segmentos, e interrumpida en la confuencia
de un segmento a otro. Los segmentos abdominales son
desiguales. El mayor de ellos es el tercero, a continuación
del segundo, decreciendo cada vez más acentuadamente
hasta el último de ellos.
Estructuras genitales masculinas características con
parámeros alargados, esclerotizados y libres, aedeagus
tubuliforme y recto, placa basal corta y ancha. Espiráculos
ubicados en los segmentos II al VII. Las medidas tomadas
se registradas en mm y se compara con estudios similares
(Tabla 1).
Tabla 1
. Medidas tomadas en milímetros (mm) y comparadas en especímenes de
Anaticola phoenicopteri.
Características
Presente estudio
Martínez-Goméz
et al.
(1981)
Galaz
et al.
(1999)
Tandan & Brelih
(1971)
MachoHembraMachoHembraMachoMachoHembra
Longitud total
3-3,953,933,0323,2443,062,873,7
Longitud cabeza
0,67-0,760,770,6350,6610,760,640,72
Ancho cabeza
0,39-0.450,450,3870,4080,40,380,43
Antena
0,32-0.420,370,4050,2880,5
Longitud protorax
0,24-0.250,25
Ancho protorax
0,29-0.320,340,310,3220,33
Longitud pterotorax
0,49-0.510,520,434
Ancho pterotorax
0,35-0,380,430,4040,4
Longitud abdomen
1,66-2.492,441,6691,8791,61,652,31
Ancho abdomen
0,52-0.860,82
(Continúa Tabla 1)
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Neotropical Helminthology (Lima). Vol. 17, N
º
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Mollericona-Quispe
et al.
Longitud genitalia
0,310,366
Ancho genitalia
0,110,1
Seg. Abdominal I
0,35-0,470,420,3390,3940,31
Seg. Abdominal II
0,4-0,590,58
Seg. Abdominal III
0,47-0,780,77
Seg. Abdominal IV
0,50-0,860,820,4690,5470,41
Seg. Abdominal V
0,51-0,830,78
Seg. Abdominal VI
0,47-0,740,69
Seg. Abdominal VII
0,41-0,590,57
Seg. Abdominal VIII
0,310,320,3440,390,35
Seg. Abdominal IX
0,16
(Continúa Tabla 1)
Colpocephalum heterosoma
Piaget, 1880
Cuerpo de tamaño moderado que excede 2 mm de
longitud (Fig. 1 C-D). No existe notorio dimorfsmo
sexual. Cabeza ligeramente más ancha que larga,
frente redondeada y convexa con los márgenes laterales
sin hendiduras. Fosas antenales pronunciadas e
incompletamente cubiertas por proyecciones de la frente
y de las témporas. Témporas poco expandidas y angulosas.
Antenas clavadas y cuatro segmentadas. Mandíbulas
desarrolladas, ubicadas en el tercio anterior de la cabeza.
Palpos maxilares notorios y cuatro segmentados. Labio
desarrollado con palpos unisegmentados.
Esclerito sitoforo desarrollado y quitinizado. Bandas
occipitales pronunciadas, generalmente de color marrón o
negro. Ojos compuestos rudimentarios y profundamente
emarginados.
El tórax es más ancho que la cabeza y más pequeño
que el abdomen. El primer segmento torácico presenta
dos mitades claramente diferenciables, la anterior
semihexagonal y las posterior ovoide unidas ambas
mitades en ángulo. Se aprecia una banda marginal con
tres sedas. El metatono es trapezoidal, ofreciendo sus
extremos posterolaterales una fla más o menos continúa
formada por cuatro o cinco espinas. Todo el tórax está
tapizado dorsalmente con pequeños cilios de distribución
irregular.
Patas robustas aspecto ventral del fémur III con varios
peines tarsos bisegmentados con el tarsómero I proyectado
más allá de la base del tarsómero II, dos uñas tarsales. El
tercer par de patas, con uñas es más largo que el segundo,
y este a su vez más largo que el primero.
Abdomen oval alargado con los segmentos separados
por hendiduras laterales intersegmentales, aumentando
de anchura los segmentos del primero al cuarto y
disminuyendo a partir de éste hasta el fnal. En cada
segmento existen quitinizaciones marginales, más anchas
en la porción anterior del segmento y más estrechas en
la posterior. En la cara dorsal de los primeros segmentos
se observan pequeños cilios de distribución irregular,
dispuestos en dos o tres flas. En el resto de los segmentos
se aprecian numerosos cilios distribuidos en tres o cuatro
flas y de forma irregular, excepto en el noveno segmento,
en el que no se observa ciliación. En el borde posterior
de los segmentos, cara dorsal se insertan 9-14 sedas,
correspondiendo el número mayor (14) a los segmentos
tercero, cuarto y quinto. Estructura genital masculina con
placa basal alargada y fliforme que puede prolongarse
cefálicamente hasta el segmento abdominal III. Todas las
medidas obtenidas son en mm y se compara con estudios
similares (Tabla 2).
DISCUSIÓN
En la especie
A. phoenicopteri,
la principal característica de
identifcación es la genital en los machos, los parámeros
muy largos, acuminados y rectilineos, el pene es de forma
tubular y se bifurca en el extremo proximal (Tandan &
Brelih, 1971; Clay, 1974).
Las características para la identifcación de
C. heterosoma
son la forma característica del protórax que tiene una
forma bastante diferente, y el resto del tórax es más
grande. El abdomen es mucho más largo y están ausentes
las incrusiones en los pleuritos.
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Ectoparasites (Phthiraptera) In the Chilean Flamingo
Neotropical Helminthology (Lima). Vol. 17, N
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1
Figura 1
. A
-
B
.
Anaticola
phoenicopteri
A. H
embra vista ventral, B.
Macho
vista ventral,
2
C
-
D
.
Colpocephalum heterosoma
C. H
embra vista dorsal, D.
Macho
vista dorsal.
3
4
5
A
B
C
D
Figura 1. A-B.
Anaticola phoenicopteri
A. Hembra vista ventral, B. Macho vista ventral, C-D.
Colpocephalum
heterosoma
C. Hembra vista dorsal, D. Macho vista dorsal.
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Neotropical Helminthology (Lima). Vol. 17, N
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Mollericona-Quispe
et al.
La hembra de
C. heterosoma
presenta la quetotaxia
torácica y abdominal es mucho menos abundante y tosca
que en el macho. Los segmentos abdominales I y II son
considerablemente más anchos (transversalmente) que
los siguientes.
Las principales características que identifcan a
C.
heterosoma
son su mayor tamaño, la forma diferente del
protórax y la ausencia de incrusiones conspicuas en los
pleuritos abdominales (Carriker, 1956; Price & Beer,
1965).
Los piojos registrados
A. phoenicopteri
y
C. heterosoma
en el famenco chileno (
Phoenicopterus chilensis
) también
fueron descritos por Clay (1974), en cuatro especies de
famencos
Phoenicopterus antiquorum
(Temminck, 1815),
P. ruber
(Linnaeus, 1758),
Phoeniconaias minor
(Geofroy
Saint-Hilaire, 1798) y
P. jamesi
. Martínez-Gómez
et al
.
(1981) registran similares hallazgos, además de
Trinoton
femoratum
(Paiget, 1880) y
Anatoecus pygaspis
(Nitzsch,
1886) en
P. ruber
. Galaz
et al
. (1999), en Chile registraron
Tabla 2.
Medidas tomadas en milímetros (mm) y comparadas en especímenes de
Colpocephalum heterosoma.
Características
Presente estudio
Martínez-Goméz
et al.
(1981)
Galaz
et
al.
(1999)
Tandan & Brelih
(1971)
MachoHembraMachoHembraMachoMachoHembra
Longitud total
3-3,953,933,0323,2443,062,873,7
Longitud cabeza
0,67-0,760,770,6350,6610,760,640,72
Ancho cabeza
0,39-0,450,450,3870,4080,40,380,43
Antena
0,32-0,420,370,4050,2880,5
Longitud pronoto
0,24-0,250,25
Ancho pronoto
0,29-0,320,340,310,3220,33
Longitud metatono
0,49-0,510,52 0,434
Ancho metatono
0,35-0,380,430,404 0,4
Longitud abdomen
1,66-2,492,441.6691,8791,61,652,31
Ancho abdomen
0,52-0,860,82
Longitud genitalia
0,31 0,366
Ancho genitalia
0,11 0,1
Seg. Abdominal I
0,35-0,470,420,3390,3940,31
Seg. Abdominal II
0,4-0,590,58
Seg. Abdominal III
0,47-0,780,77
Seg. Abdominal IV
0,50-0,860,820,4690,5470,41
Seg. Abdominal V
0,51-0,830,78
Seg. Abdominal VI
0,47-0,740,69
Seg. Abdominal VII
0,41-0,590,57
Seg. Abdominal VIII
0,310,320,3440,390,35
Seg. Abdominal IX
0,16
similares malófagos
C. heterosoma
,
A. phoenicopteri,
así
como
A. pygaspis
. En Perú, Minaya
et al
. (2021), registran
ambas especies de piojos en
P. chilensis
. Estos registros
al parecer son comunes en famencos y mantienen una
relación específca parásitos-hospederos.
La presencia de otras especies malófagos en un mismo
individuo podría ser resultado de una coadaptación y
coevolución de los parásitos a sus hospederos, así como
características compartidas que favorecen la transmisión
compartida (Cattan
et al
., 1992). Al parecer existe una
marcada especifcidad a nivel de este grupo taxonómico,
independientemente de la actual distribución geográfca
de los hospederos. Tandan & Brelih (1971) indican que
A. phoenicopteri
evolucionó en
Phoenicopterus
y es posible
observar otras especies de piojos debido a la competencia
interespecífca en el mismo hospedero.
Este registro de dos especies de piojos en famencos es de
gran utilidad para ampliar el rango de los hospedadores
de malófagos para Bolivia. Podríamos suponer que la
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Ectoparasites (Phthiraptera) In the Chilean Flamingo
Neotropical Helminthology (Lima). Vol. 17, N
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2, jul - dic 2023
carencia de registros en otros departamentos del país
se debe a la falta de recolecciones en su hábitat de su
distribución antes que una ausencia real.
AGRADECIMIENTOS
El trabajo de laboratorio fue apoyado por Wildlife
Conservation Society en el marco del Programa Gran
Paisaje Madidi-Tambopata de WCS-Bolivia. Agradecemos
al Gobierno Municipal Autónomo de Oruro, a través de
la Dirección de Gestión y Salud Ambiental y el equipo
técnico del Zoológico Municipal Andino de Oruro,
Ovidio Callizaya Mayta, Felix Martin Pascual Mamani, y
Luz Milenca Mancilla Yucra. Al cuerpo de guardaparques
de la Reserva Biológica Cordillera de Sama Carmen
Ortega, Hermelinda Tarraga, Máximo Condori, Alfredo
Delgado, Alfredo Gabriel Miranda, German Ferfan,
Fabio Jurado y Eleodor Marquez. A Robert Wallace por
la revisión y comentarios para mejorar este trabajo.
Author contributions: CRediT (Contributor Roles
Taxonomy)
JLMQ = Jose Luis Mollericona-Quispe
FGVCH = Franklin Grover Vinaya-Challapa
CCM = Cinthia Coronel-Mamani
HAA = Humber Alberto-Alberto
Conceptualization
: JLMQ
Data curation
: JLMQ
Formal Analysis
: JLMQ
Funding acquisition
: JLMQ, FGVCH, CCM, HAA
Investigation
: JLMQ, FGVCH, CCM, HAA
Methodology
: JLMQ, FGVCH, CCM
Project administration
: JLMQ, HAA
Resources
: JLMQ, HAA
Software
: JLMQ
Supervision
: JLMQ, FGVCH, CCM, HAA
Validation
: JLMQ, FGVCH, CCM, HAA
Visualization
: JLMQ, FGVCH, CCM, HAA
Writing – original draft
: JLMQ, CCM
Writing – review & editing
: JLMQ, FGVCH, CCM, HAA
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Received September 6, 2023.
Accepted December 5, 2023.