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Este artículo es publicado por la revista Neotropical Helminthology de la Facultad de Ciencias Naturales y Matemática, Universidad Nacional
Federico Villarreal, Lima, Perú auspiciado por la Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA). Este es un artículo de
acceso abierto, distribuido bajo los términos de la licencia Creative Commons Atribución 4.0 Internacional (CC BY 4.0) [https://
creativecommons.org/licenses/by/4.0/deed.es] que permite el uso, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que la obra original
sea debidamente citada de su fuente original.
ISSN Versión impresa 2218-6425
ISSN Versión Electrónica 1995-1043
Neotropical Helminthology, 2022, 16(2), jul-dic:183-192.
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
1
Facultad de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, Universidad Nacional de San Juan. Av. Ignacio de la Roza 590, 5402, San
Juan, Argentina. Av. Ignacio de la Roza 590, 5402, San Juan, Argentina.
2
Gabinete de Investigación Diversidad y Biología de Vertebrados del Árido (DIBIOVA). Universidad Nacional de San Juan.
Av. Ignacio de la Roza 590, 5402, San Juan, Argentina.
3
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET). Av. Ignacio de la Roza 590, 5402, San Juan,
Argentina.
4
CIGEOBIO (Centro de Investigaciones de la Geósfera y Biósfera) CONICET-UNSJ, Av. Ignacio de la Roza 590, 5402, San
Juan, Argentina.
*Corresponding author: liolaemusparvus@gmail.com
Gabriel N. Castillo: https://orcid.org/0000-0003-1519-9457
Rubén Fernandez: https://orcid.org/0000-0002-1130-7396
Lucas Corrales Zuñiga: https://orcid.org/0000-0003-3485-9561
1,2,3,4*1,2,31,2,3
Gabriel N. Castillo; Rubén Fernandez; Lucas Corrales-Zuñiga
Neotropical Helminthology
183
DOI: http://dx.doi.org/10.24039/ rnh20221621500
IS THERE A RELATION BETWEEN PARASITISM AND TAIL AUTOTOMY IN LIZARDS? CASE
STUDY IN
LIOLAEMUS DARWINII
(IGUANIA: LIOLAEMIDAE)
¿EXISTE RELACIÓN ENTRE EL PARASITISMO Y LA AUTOTOMÍA DE COLA EN LAGARTIJAS?
CASO DE ESTUDIO EN
LIOLAEMUS DARWINII
(IGUANIA: LIOLAEMIDAE)
ABSTRACT
Tail autotomy acts as anti-predatory mechanism in a great diversity of lizard species. Research links tail
loss with various aspects of lizard life history. However, parasitic aspects are not taken into consideration,
despite being a variable that greatly influences reptile ecology. For the first time, it is proposed that the
existence of a relationship between the caudal autotomy of a lizard species is related to its parasitic
condition. We studied 30 adult specimens of
Liolaemus darwinii
Bell, 1843 in the desert of Monte, San
Juan province, Argentina. Autotomy was used as a direct measure of predator-prey interaction. A series of
variables were analyzed that could be related to tail autotomy. The following variables were studied using
generalized linear models: sex, environments (disturbed vs. conserved), condition (parasitized vs. not
parasitized), parasitic intensity, weights (g) and snout-vent length (Lhc). The dependent variable
(presence of tail: 1, absence of tail: 0) was adjusted to a binomial distribution, whose link function is logit
(logistic regression). Only the variable parasitized vs. non-parasitized condition was significantly
associated with tail autotomy. Parasitized individuals all have cut tails or in some stage of regeneration.
D
D
D
art. 1=10-24
art. 2=26-41
Art 3 =42-51
art. 4=52-59
art. 5=60-65
art 6=66-79
art. 7=80-91
art 8 =92-100
art 9=102-111
nota 1=112-116
nota 2=118-123
rev =124-134
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184
Neotropical Helminthology, 2022, 16(2), jul-dic
Los efectos a largo plazo de los parásitos en reptiles
son poco conocidos teniendo un impacto casi
indetectable en sus hospedadores. La aptitud de los
hospedadores es afectada negativamente por el
parasitismo, alterando así, la dinámica de la
población (Sinclair
et al
., 2006; Vitt & Caldwell,
2009; Er-Rguibi
et al
., 2021). Existen pocos
estudios ecológicos de los efectos negativos del
parasitismo en la fauna silvestre, siendo aún más
escasos los relacionados a reptiles (Castillo
et al
.,
2020).
La autotomía caudal en lagartos (la capacidad de
auto-amputarse una parte de la cola), es un
mecanismo eficaz de defensa ante el ataque de un
INTRODUCCIÓN
depredador (Arnold, 1984) o una confrontación
agonística entre machos (Itescu
et al.,
2017). Existe
evidencia que sugiere que factores ecológicos,
como la estructura del hábitat, están relacionados
con la autotomía de la cola (Arnold, 1984; Bateman
& Flemming, 2009). Además, el sexo, la edad de la
presa y el tipo de depredador también pueden
influir en la liberación de la cola (Higham
et al.
,
2013). La autotomía caudal es un mecanismo
efectivo de supervivencia (Fox & Rotsker, 1982;
Arnold, 1984), pero también es una defensa muy
costosa (Bateman & Fleming, 2009). Las
consecuencias del desprendimiento de la cola
constituyen costos ecológicos, energéticos y
sociales (Fox & Rotsker, 1982; García-Rosales &
Martínez-Coronel, 2016; Savvides
et al
., 2018).
Los detalles de los costos y beneficios de la
autotomía de la cola en lagartos se revisaron en
La autotomía de cola es usada como estrategia antipredatoria en diversas especies de lagartijas. Las
investigaciones relacionan la pérdida de cola con diversos aspectos en la historia de vida en reptiles. Sin
embargo, los aspectos parasitarios no son tenidos en cuenta, a pesar de ser una variable que influye
enormemente en la ecología de reptiles. Por primera vez, se propone la existencia de una relación entre la
autotomía caudal de una especie de lagartija con su condición parasitaria. Se analizaron 30 ejemplares
adultos de
Liolaemus darwinii
Bell, 1843 capturados en el desierto del Monte, provincia de San Juan,
Argentina. Se utilizó la autotomía caudal como medida directa de interacción entre depredador y presa. Se
analizaron cinco variables que podrían relacionarse con la autotomía de cola. Para ello, fueron estudiadas
mediante modelos lineales generalizados las variables; sexos, ambientes (perturbado/ conservado),
condición (parasitado/ no parasitado), intensidad parasitaria, pesos (g) y longitud hocico- cloaca (Lhc). La
variable dependiente (presencia cola: 1, ausencia de cola: 0) se ajustó a una distribución binomial, cuya
función de enlace es logit (regresión logística). Solo la variable condición parasitado/ no parasitado se
asoció significativamente con la autotomía de cola. Los individuos que se encontraban parasitados,
presentaban en su mayoría colas cortadas o en alguna etapa de su regeneración. Sin embargo, los
individuos que no estaban parasitados presentaban colas completas (intactas). Los resultados establecen
por primera vez una relación entre el parasitismo y la pérdida de cola en
L. darwinii
. Se discuten los
resultados en un contexto ecológico comportamental y asignación fisiológica de recurso. Además, nuestro
trabajo es una aproximación al entendimiento del rol de los parásitos en la ecología de
L. darwinii
en el
desierto del Monte en Argentina.
RESUMEN
Palabras clave:
Argentina – comportamiento –
Liolaemus darwinii
– parasitismo –pérdida de cola – San Juan
Individuals that were not parasitized had complete tails (intact). The results establish for the first time a
relationship between parasitism and tail loss in
L. darwinii
. The results are discussed in a behavioral
ecological context and physiological resource allocation. In addition, our work is an approach to
understanding the role of parasites in the ecology of
L. darwinii
in the Monte desert in Argentina.
Keywords:
Argentina – behavior –
Liolaemus darwinii
– parasitism – tail loss – San Juan
Castillo
et al.
art. 1=10-24
art. 2=26-41
Art 3 =42-51
art. 4=52-59
art. 5=60-65
art 6=66-79
art. 7=80-91
art 8 =92-100
art 9=102-111
nota 1=112-116
nota 2=118-123
rev =124-134
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185
Arnold (1984), Maginnis (2006), Bateman &
Fleming (2009), Higham
et al
. (2013) y Emberts
et
al
. (2019).
Las infecciones parasitarias pueden dar como
resultado patologías que afecten el
comportamiento del hospedador en la naturaleza
(Schall & Sarni, 1987). El parasitismo tiene
múltiples efectos potenciales sobre las decisiones
de escape (Cooper & Frederick, 2010). Los
lagartos parasitados pueden tener un estado físico
más bajo, así como una menor capacidad
locomotora, lo que reduce la capacidad de escape y
aumenta las probabilidades de ser capturado por un
depredador (Garrido
et al.
, 2014). Por otro lado, en
individuos con colas autotómicas, después de la
pérdida de la cola, la regeneración caudal puede ser
costosa (Maginnis, 2006; Bateman & Fleming,
2009). Esto puede comprometer otras funciones
fisiológicas, como el sistema inmunológico,
aumentando la probabilidad de infecciones
parasitarias (Kuo
et al.
, 2013). Estas infecciones,
pueden afectar rasgos fisiológicos, como la
velocidad de regeneración celular en colas
autotómicas (Oppliger & Clobert, 1997) y rasgos
morfológicos como una disminución del peso (g)
(
et al.
, 2017). Bower
et al
. (2019) realizan
Lazić
una revisión de los múltiples efectos de las
infecciones parasitarias en reptiles que incluyen
aspectos fisiológicos y comportamentales. Sin
embargo, un tema que no es tratado por este autor
es la relación entre la autotomía de cola en reptiles
y el parasitismo.
Liolaemus darwinii
Bell, 1843 es un lagarto de
tamaño medio de 65 mm. Esta especie se distribuye
en distintas provincias de Argentina (Cei, 1986;
Abdala
et al
., 2012; Acosta
et al
., 2017). Son
ovíparos con dos posturas al año y tamaño medio
de camada entre 3 y 6 huevos (Cei, 1986; Acosta
et
al
., 2017). Es una especie insectívora,
alimentándose principalmente de hormigas
(Videla, 1983; Ávila & Acosta, 1993). Su estado de
conservación es no amenazado (Abdala
et al
.,
2012). Castillo
et al
. (2020) realizaron un análisis
parasitario el cual mencionaron que
L. darwinii
se
encuentra parasitada por estadios larvales del
nemátodo
Physaloptera retusa
Rudolphi, 1819.
Este nemátodo presenta ciclo heteroxeno.
Goldberg & Bursey (1989) encontraron que
P.
retusa
causa serios daños al hospedador generando
una lesión inflamatoria erosiva en la mucosa
gástrica.
Dado los antecedentes mencionados, es un hecho
que los parásitos pueden afectar la dinámica de la
población y comunidad en lagartijas. Debido a
esto, nosotros proponemos la hipótesis que el
parásito
P. retusa
se encuentra relacionado con la
autotomía caudal de
L. darwinii
. Predecimos que
individuos parasitados presentarán colas cortadas o
en alguna etapa de regeneración. Contrariamente,
individuos no parasitados en su gran mayoría no
presentarán signos de pérdida o regeneración de
cola.
El objetivo de este artículo es analizar si existe
relación entre el endoparasitismo y la autotomía
caudal en una población de
L. darwinii
en el
desierto del Monte, provincia de San Juan,
Argentina.
El área de estudio se localiza en la localidad del
Encón, Departamento 25 de Mayo (32°12′72″ S,
67°47′28″ W) provincia de San Juan, Argentina.
Este sector se encuentra representado por la
provincia fitogeográfica del Monte, abarcando
extensas áreas áridas con un promedio de
precipitación menor a 100 mm/año, con años sin
registros algunos. Abarca una superficie
2
aproximada de 40.499 km, correspondiendo al
45% del total de la provincia. Predominan plantas
xerófilas adaptadas al clima cálido y seco, con
escasas precipitaciones estivales. La vegetación
responde a los ciclos húmedos y secos y se
caracteriza por la presencia de estepas arbustivas
que sobrepasan los 3 m de altura, que se ramifican
desde la base (Morello, 1958). En el matorral del
monte dominan las Zigofiláceas, Malpigiáceas y
Fabáceas. Entre las Zigofiláceas se mencionan
jarilla (
Larrea divaricata
Cavanilles, 1800,
Larrea
cuneifolia
Cavanilles, 1800), retamo (
Bulnesia
retama
Grisebach, 1874), manca potrillo
(
Plectrocarpa tetracantha
Gillies, Hooker &
Arnoot); entre las Malpigiáceas a
Tricomaria
ucillo
Hooker & Arnoot, 1833; y las Fabáceas se
encuentras especies arbustivas como
Prosopis
, el
tintitaco (
Prosopis torquata
Candolle, 1825), y el
lamar (
Prosopis alpataco
Phil, 1832) (Marquez
et
al
., 2016).
Neotropical Helminthology, 2022, 16(2), jul-dic
MATERIALES Y MÉTODOS
Parasitism and tail autotomy in lizards
art. 1=10-24
art. 2=26-41
Art 3 =42-51
art. 4=52-59
art. 5=60-65
art 6=66-79
art. 7=80-91
art 8 =92-100
art 9=102-111
nota 1=112-116
nota 2=118-123
rev =124-134
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186
Los muestreos se realizaron durante tres años 2017,
2018 y 2019. Se capturaron un total de n= 30
ejemplares adultos de
L. darwinii
(14 machos; 16
hembras). Se colocaron 16 trampas de caída al azar
(ancho 25 cm, alto 37 cm), de las cuales ocho
fueron colocadas en un sitio perturbado y 8 en un
sitio que consideramos control. Cada trampa se
encontraba enterrada con una profundidad de 37
cm, dejando al ras del suelo la abertura de entrada a
la trampa
.
Los ejemplares capturados fueron
llevados al laboratorio y sacrificados mediante
inyección intraperitoneal de solución para
eutanasia, Euthanyle® (pentobarbital sódico),
fijados en solución Bouin durante 24 h, etiquetados
y conservados en alcohol etílico al 70%. Los
ejemplares de
L. darwinii
estudiados se encuentran
depositados en la colección herpetológica del
departamento de Biología de la Facultad de
Ciencias Exactas Físicas y Naturales, Universidad
Nacional de San Juan, Argentina (
L. darwinii
:
UNSJ: 4033–4052).
Sexos, pesos (g) y longitud hocico- cloaca (Lhc)
De cada ejemplar se registraron: longitud hocico-
cloaca (lhc) con un calibre de precisión 0,01 mm y
pesos (g) mediante una balanza digital. Se
determinó el sexo en campo y se confirmó en
laboratorio mediante la presencia de gónadas.
Autotomía de cola
Se clasificaron los individuos capturados en dos
grupos; a) los ejemplares con cola intacta, sin
ningún tipo de señales de regeneración, de hora en
más los hemos dado en llamar “cola completa” y b)
ejemplares con alguna señal de regeneración, con
daños o cola amputada, le hemos llamado para
simplificar “cola cortada”. Para ello, se procedió a
la observación directa de los individuos una vez
capturados.
Condiciones parasitadas y no parasitadas
Para caracterizar los individuos que estaban
parasitados, estos fueron disecados para la
extracción de nemátodos mediante una incisión
longitudinal ventral boca- cloaca. El tubo digestivo
fue extraído y revisado mediante microscopio
binocular estereoscópico. Los nemátodos hallados
se conservaron en etanol 70°. Para su observación e
identificación se utilizó la técnica de diafanización
en lactofenol. Para la identificación del parásito se
usó un microscopio óptico Arcano y bibliografía
pertinente (Ramallo & Díaz, 1998; Anderson
et al
.,
2009). Los nemátodos estudiados se encuentran
depositados en la colección parasitológica del
departamento de Biología de la Facultad de
Ciencias Exactas Físicas y Naturales, Universidad
Nacional de San Juan, Argentina (
Physaloptera
retusa
: UNSJPar: 260).
Se calcularon los indicadores de infección
parasitaria propuestos por Bush
et al
. (1997):
Prevalencia (P), abundancia media (Am),
intensidad (I) e intensidad media (Im).
Elección de áreas perturbada y control (poco
perturbada)
Para la elección de las áreas con diferentes grados
de perturbación seguimos los criterios propuestos
por Hannah
et al
. (1994) y Sanderson
et al
. (2002).
Hannah
et al
. (1994) definen el disturbio humano
en categorías que clasifica los ecosistemas como
“no perturbados” o “perturbado”. Sanderson
et al
.
(2002) y Hannah
et al
. (1994) definen la influencia
humana o huella humana (“human footprint”),
mediante proxies geográficos. Estos consideran
que se pueden diferenciar un sector perturbado de
uno más conservado por la proximidad a puntos de
accesos, como podrían ser carretera. Como así
también por transformación de la tierra.
En la localidad del Encón, departamento
Sarmiento, provincia de San Juan, Argentina,
nuestro lugar de muestreo,
se consideraron dos
sectores, a) sector perturbado, es el más próximo a
la ruta, que se caracteriza por un gran porcentaje de
suelo desnudo, presencia humana, animales
domésticos y de granja. Se colocaron ocho trampas
de caída a lo largo de una transecta de 100 m de
longitud y b) sector control, se encuentra más
alejado de la ruta, a 400 m distancia del sitio
perturbado, se colocaron 8 trampas de caída a lo
largo de una transecta de 100 m de longitud. Este
sitio se caracteriza por no tener actividades
humanas ni de animales.
Análisis de datos
Se realizó un análisis binomial binario mediante
modelos lineales generalizados (GLM) en R
(versión 0,9). Se estudiaron las relaciones entre las
variables; peso (g), tamaño (longitud hocico-
cloaca), sexo (machos y hembras), condición
(parasitado/ no parasitado), ambientes (perturbado
y control) e intensidad parasitaria, con la variable
presencia/ ausencia cola. La variable dependiente
Neotropical Helminthology, 2022, 16(2), jul-dic
Castillo
et al.
art. 1=10-24
art. 2=26-41
Art 3 =42-51
art. 4=52-59
art. 5=60-65
art 6=66-79
art. 7=80-91
art 8 =92-100
art 9=102-111
nota 1=112-116
nota 2=118-123
rev =124-134
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(presencia cola: 1, ausencia de cola: 0) se ajustó a
una distribución binomial, cuya función de enlace
es logit (regresión logística). Se usó el siguiente
modelo: glm (presencia/ ausencia ~ peso + tamaño
+ sexo + condición + ambientes + intensidad
parasitaria, family = binomial). Se partió de un
modelo “full”, se eliminaron las variables que no
tuvieron un efecto significativo y se evaluó el
cambio en la desvianza (deviance), hasta llegar a
un modelo mínimo adecuado. Para evaluar el
porcentaje de la variación que explicaba nuestro
análisis (Binomial), se lo calculó como porcentaje
de variación: ((Null deviance – residual deviance)/
Null deviance) x 100.
Aspectos éticos:
Se siguieron estrictamente todas
las pautas internacionales, nacionales y/o
institucionales aplicables para el cuidado y uso de
animales. Todos los protocolos de recolección de
muestras animales cumplieron con las leyes
vigentes de Argentina.
Se capturó un total de 30 ejemplares de
L. darwinii
(machos n= 14 y hembras n= 16). La frecuencia de
captura de machos con cola completa n= 5; cortada
n= 9 y hembras cola completa n= 7; cortada n= 9.
Tanto machos como hembras no se encontraron
diferencias estadísticas en la frecuencia de pérdida
2
de cola: machos (X= 1,14, df= 1, p= 0,20),
2
hembras (X= 0,25, df = 1, p= 0,60). Nuestro
análisis de GLM indicó que no hay efecto del sexo
en la autotomía caudal de
L. darwinii
(Binomial
GLM, Z= 0,006, p= 0,90).
En el ambiente perturbado fueron registrados
nueve individuos con cola cortada y nueve con cola
completa. A su vez en el sitio control se registraron
tres individuos con cola completa y nueve con cola
cortada. No se registró un efecto del tipo de
ambiente (perturbado o control) en la autotomía
caudal de
L. darwinii
(Binomial GLM, Z= 1,20, p=
0,20).
Las medidas de tendencia central respecto al peso
y tamaño (lhc) de los individuos con cola completa
y cortada se observan en la tabla 1
.
No se
encontraron diferencias estadísticas en peso (test-
Mann Whitney, U= 82; p= 0,26) y tamaño (lhc)
187
RESULTADOS
(test- Mann Whitney, U= 68,5; p= 0,09) entre
individuos de cola completa y cortada. Las
variables peso (Binomial GLM, Z= 1,3, p= 0,10) y
tamaño (Binomial GLM, Z= 0,06, p= 0,90) no
ejercen efecto en la autotomía caudal de
L.
darwinii
. De igual forma, no se observó un efecto
de la intensidad parasitaria (Binomial GLM, Z=
0,001, p= 0,90) en la pérdida de cola de
L. darwinii
.
Sin embargo, la autotomía caudal de
L. darwinii
se
encuentra asociado significativa con la condición
parasitado (Binomial GLM, Z= -3,4, p= 0,0006).
Nuestro resultados explicaron el 42,12% ((Null
deviance-residual deviance)/Null deviance)*100)
de la asociación entre la autotomía caudal y la
condición parasitado de
L. darwinii
.
En la figura 1, se observan las frecuencias de cola
cortadas y completas en individuos parasitados
2
(X= 4,4, df = 1, p = 0,03) e individuos no
2
parasitados (X= 9, df = 1, p = 0,002), observándose
en ambos casos diferencias estadísticas.
Con respecto a individuos con cola cortada (n= 12),
10 se encontraban parasitados y dos sin parásitos.
Los valores de los índices ecológicos parasitarios
para individuos con cola cortada son; intensidad
media= 1,5; abundancia media= 1,25;
prevalencia= 83%. Con respecto a individuos con
cola completa (n= 18) solo se hallaron 2
parasitados, siendo sus valores ecológicos
parasitarios intensidad media= 2; abundancia
media= 0,20; prevalencia= 11%).
Sin considerar el parasitismo, no se observaron
diferencias estadísticas en las frecuencias entre
individuos con colas amputada (n= 18) y sin ningún
2
tipo de señales de daño (n= 12) (X= 1,2, df = 1, p =
0,20).
Evaluamos posibles relaciones entre la autotomía
caudal (cola completa, sin deterioro/ cola cortada,
con deterioro de cola) y diferentes variables
asociadas a la lagartija
L. darwinii
; peso (g),
tamaño (longitud hocico-cloaca), sexo (machos y
hembras), condición (parasitado/ no parasitado),
ambientes (perturbado y control) e intensidad
parasitaria. Se infiere que podría existir
relaciones
DISCUSIÓN
Neotropical Helminthology, 2022, 16(2), jul-dic
Parasitism and tail autotomy in lizards
art. 1=10-24
art. 2=26-41
Art 3 =42-51
art. 4=52-59
art. 5=60-65
art 6=66-79
art. 7=80-91
art 8 =92-100
art 9=102-111
nota 1=112-116
nota 2=118-123
rev =124-134
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importantes entre el parasitismo con el apéndice
caudal de
L. darwinii
. Nuestros resultados
indicaron que solo la variable “condición no
parasitado/ parasitado” por el nemátodo
P. retusa
se asoció significativamente con la autotomía de
cola. Esto abre un debate y una nueva variable
(parasitismo) a tener en cuenta en estudios
ecológicos de comportamiento e interacción social
en lagartijas. Un aspecto que nunca se había tenido
en cuenta en estudios de interacción social.
Este estudio implica dos aspectos interesantes de
analizar, en primer lugar, es conocido que existen
factores que influyen en la autotomía de cola en
lagartijas, tales como el hábitat, sexo, edad, estado
reproductivo y densidad poblacional (García de la
Peña
et al
., 2004; Castañeda
et al
., 2011; Casas
et
al
., 2016). En segundo lugar, existen
consecuencias asociadas a la pérdida de cola, lo
que implican costos energéticos asociados a la
asignación de recursos, llamado asignación
fisiológica de recursos (Maginnis, 2006). Además
de los relacionados a la locomoción, búsqueda de
alimento, supervivencia y/o reproducción
(Maginnis, 2006). Maginnis (2006) realizó una
revisión sobre la autotomía en animales asociado a
costos y beneficios de la pérdida de un apéndice.
Sin embargo, el parasitismo no fue tomado en
cuenta como factor relacionado a la autotomía
caudal en lagartijas. Este hecho probablemente se
deba a que no habían sido realizado estudios que
relacionaran los parásitos con la autotomía. Por lo
tanto, este trabajo resalta de interés, debido a que
por primera vez mostramos una relación entre el
parasitismo y la autotomía caudal en una lagartija.
Nuestros resultados mostraron que habría una
relación entre el endoparásito de ciclo heteroxeno
P. retusa
y la permanencia o ausencia de cola en la
lagartija del desierto del Monte
L. darwinii
. Estos
resultados indicaron que los individuos que se
encontraban parasitados, casi todos presentaban
colas cortadas o en alguna etapa de su
regeneración. Sin embargo, los individuos que no
estaban parasitados presentaban colas completas
(no la habrían perdido). De estos resultados
obtenidos en
L. darwinii
es difícil deducir si los
parásitos entraron al hospedador antes o después de
Neotropical Helminthology, 2022, 16(2), jul-dic
Figura 1.
Relación entre ejemplares parasitados y no parasitados con la autotomía caudal en
Liolaemus darwinii
.
No parasitados
(cola completa n= 14, cortada/ regenerada n= 2), parasitados (cola completa n= 2, cortada/ regenerada n= 9).
Tabla 1.
Medidas de resumen para individuos de
Liolaemus darwinii
con cola cortadas y completas. DE =
Desviación Estándar.
Colas
Media
D
E
Min.
Max.
Cortadas
/
regeneradas
Peso
4,43
1,01
2,5
6,3
Lhc
50,67
7,36
35
61
Completas
Peso
3,9
0,75
2,5
5,5
Lhc
46,58
7,46
35
58
Castillo
et al.
art. 1=10-24
art. 2=26-41
Art 3 =42-51
art. 4=52-59
art. 5=60-65
art 6=66-79
art. 7=80-91
art 8 =92-100
art 9=102-111
nota 1=112-116
nota 2=118-123
rev =124-134
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perder la cola. Sin embargo, podemos inferir dos
situaciones posibles con el solo propósito de
acercarnos a una realidad; las dos hipótesis que
planteamos son; 1) La primera consiste en suponer
que el individuo ya se encontraba parasitado, lo que
origina que los parásitos induzcan de alguna forma
la susceptibilidad del hospedador a la predación.
De esta forma, afectando el comportamiento de
escape, como así también influyendo en las
decisiones de escape frente a un predador. Los
individuos parasitados presentarían algún tipo de
comportamiento más arriesgados o una conducta
de escape menos eficientes y mayor riesgo de ser
atrapado por un depredador en comparación de
individuos no parasitados. Varios estudios han
demostrado que la mayoría de los huéspedes
parasitados experimentan un riesgo de depredación
desproporcionadamente mayor (Moller & Nielsen,
2007; Genovart
et al.
, 2010; Garrido
et al
., 2014).
Además, la eficiencia metabólica y el rendimiento
locomotor deteriorado de los organismos
infectados reducen la capacidad de escape
(Bauwens & Thoen, 1981; Schall & Sarni, 1987;
Hernandez-Caballero
et al
., 2022). En muchas
especies de lagartos, la velocidad de carrera
disminuye a medida que aumenta la carga
parasitaria (Oppliger
et al
., 1996; Main & Bull,
2000; Garrido & Pérez-Mellado, 2014). Por lo
tanto, las lagartijas parasitadas podrían ser más
vulnerables a la depredación (Temple, 1987)
porque su movilidad y capacidad de escape es
reducida (Oppliger
et al
., 1996). Por lo que
suponemos que la mayor probabilidad de ser
capturado por un predador se ve reflejado por una
relación entre un mayor porcentaje de pérdida de
cola o colas regeneradas y presencia de parásitos.
La segunda situación podría ocurrir con individuos
que en principio no se encontrarían parasitados. La
pérdida del apéndice debido a depredación o lucha
interespecífica, podría ocurrir por eventos ajenos a
los parásitos. La pérdida de cola y su posterior
regeneración implica un gasto extra de energía y
probablemente una asignación fisiológica de
recurso. En su trabajo Dial & Fitzpatrick (1981)
mencionan que la selección favorece aquellos
individuos que priorizan la asignación de energía
(la que nosotros hemos dado en llamar asignación
fisiológica de recursos) a la reproducción, a
expensas de otros receptores de energía como la
regeneración de cola. Los costos relacionados con
la pérdida de la cola en varias especies de lagartos
incluyen la pérdida directa de reservas de energía
(Vitt
et al.
, 1977; Cooper
et al.
, 2004). Debido a que
la defensa inmunológica también cuesta energía
(Klasing, 2004), perder la cola y dedicar energía
(que se desvía de otros procesos) a su regeneración,
podría comprometer el sistema inmunológico (Kuo
et al
., 2013), y dejar a los individuos susceptibles a
ser parasitados.
Nuestros resultados mostraron que no hay
evidencia suficiente de que el tipo de ambiente
influya en la pérdida de cola en
L. darwinii
. La
autotomía caudal de los lagartos en el campo se ha
utilizado como una medida indicadora de la
depredación (Bateman & Fleming, 2009). Los
cambios en la estructura y calidad del hábitat
inducidos por las actividades humanas, pueden
afectar la dinámica de las interacciones entre
lagartos y depredadores (Anderson & Burgin,
2008; Kheen & Feldman, 2018), cambiando la
intensidad de la depredación experimentada por las
especies de presa en hábitats alterados (Fischer
et
al.
, 2012). Por ejemplo, la reducción de la
cobertura vegetal (Castañeda
et al
., 2011) puede
alterar la percepción de riesgo de los lagartos al
reducir la disponibilidad de refugios seguros y
aumentar el riesgo de depredación (Bels & Russell,
2019). Por lo tanto, en hábitats o microhábitats
donde los lagartos son más detectables o más
vulnerables a los ataques, se espera que
experimenten un mayor riesgo de depredación
(Cooper & Blumstein, 2015). Sin embargo, en
nuestro estudio, no encontramos evidencia que el
tipo de sitio perturbado (menores parches de
vegetación) o poco perturbado (mayores parches
de vegetación) se encuentre asociado a la pérdida
de cola. Resultados similares obtuvieron García-
Rosales & Martínez-Coronel (2016) donde la
pérdida de cola en las tres especies de lagartijas
estudiadas, no mostraron diferencias significativas
entre hábitats. Por lo tanto, el hábitat en nuestro
sistema de estudio en
L. darwinii
no es una variable
que explique la frecuencia de pérdida de cola.
Además, nuestros resultados no muestran
evidencia que el peso, tamaño o sexo se encuentre
relacionado con la pérdida de cola en
L. darwinii
.
García-Rosales & Martínez-Coronel (2016)
también mencionan que el sexo o la edad del
individuo no influyeron en la frecuencia de pérdida
de cola en un ensamble de lagartijas en México.
En nuestra revisión bibliográfica observamos que
Neotropical Helminthology, 2022, 16(2), jul-dic
Parasitism and tail autotomy in lizards
art. 1=10-24
art. 2=26-41
Art 3 =42-51
art. 4=52-59
art. 5=60-65
art 6=66-79
art. 7=80-91
art 8 =92-100
art 9=102-111
nota 1=112-116
nota 2=118-123
rev =124-134
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190
son sumamente escasos los trabajos que incluyan al
parasitismo como un posible factor que se
relacione con la autotomía de cola en lagartijas.
Nosotros proponemos que los factores
parasitológicos deben ser incluidos como una
variable fundamental que afecta a la ecología en
reptiles. El parasitismo en el hospedador produce
un incremento en el tiempo de regeneración celular
en la autotomía de colas en lagartijas. En un estudio
Oppliger & Clobert (1997) encontraron que las
infecciones pueden afectar la velocidad de
regeneración celular en colas autotómicas.
Finalmente, en las interacciones parásitos-
hospedadores existe una coevolución en las
asociaciones, en donde el parásito en ciertas
ocasiones no le convendría destruir a su
hospedador (Rodríguez
et al
., 2014). Sin embargo,
los parásitos pueden alterar drásticamente el
comportamiento del hospedador, incluido el
comportamiento antidepredador (Moore, 2002;
Garrido
et al
., 2014). Por lo tanto, el parásito
P.
retusa
podría tener efectos sobre el
comportamiento de escape de
L. darwinii
,
aumentando las posibilidades de ser capturado por
el predador. Esto con el fin de que el parásito
complete el ciclo (debido a que
L. darwinii
es
hospedador paraténico) hacia un hospedador
definitivo. Sin embargo, estas situaciones son
inferencias nuestras, que deberán ser analizadas
con profundidad, debido a que hasta el momento no
fueron realizados ningún trabajo que asocie el
parasitismo con la pérdida de cola en lagartijas.
Neotropical Helminthology, 2022, 16(2), jul-dic
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art 6=66-79
art. 7=80-91
art 8 =92-100
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