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Este artículo es publicado por la revista Neotropical Helminthology de la Facultad de Ciencias Naturales y Matemática, Universidad Nacional
Federico Villarreal, Lima, Perú auspiciado por la Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA). Este es un artículo de
acceso abierto, distribuido bajo los términos de la licencia Creative Commons Atribución 4.0 Internacional (CC BY 4.0) [https://
creativecommons.org/licenses/by/4.0/deed.es] que permite el uso, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que la obra original
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ISSN Versión impresa 2218-6425
ISSN Versión Electrónica 1995-1043
Neotropical Helminthology, 2022, 16(2), jul-dic:141-146.
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
1
Facultad de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, Universidad Nacional de San Juan.
Av. Ignacio de la Roza 590, 5402, San Juan, Argentina.
2
CONICET (Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas).
Av. Ignacio de la Roza 590, 5402, San Juan, Argentina.
3
Gabinete de investigación DIBIOVA (Diversidad y Biología de Vertebrados del Árido).
Universidad Nacional de San Juan. Av. Ignacio de la Roza 590, 5402, San Juan, Argentina.
*
Corresponding author:liolaemusparvus@gmail.com
Gabriel Natalio Castillo: https://orcid.org/0000-0003-1519-9457
Juan Carlos Acosta: https://orcid.org/0000-0003-2524-3474
1,2,3*1,3
Gabriel Natalio Castillo & Juan Carlos Acosta
ABSTRACT
Within the oxiuros, the genus
Parapharyngodon
is characterized by parasitizing mainly reptiles. In
Argentina, up to now four species of
Parapharyngodon
spp. have been reported;
Parapharyngodon
sanjuanensis
Ramallo, Bursey, Castillo & Acosta, 2016,
Parapharyngodon riojensis
Ramallo, Bursey &
Goldberg, 2002,
Parapharyngodon bainae
Pereira, Sousa & Lima, 2011 and
Parapharyngodon
sceleratus
Freitas, 1957. We mention the first record of the nematode
P. sanjuanensis
in the lizard
Phymaturus
cf.
palluma
Molina, 1782 in the locality of Laguna Blanca, San Juan province, Argentina.
Two male specimens of
P.
cf.
palluma
were analyzed. Sixty-five nematodes
P. sanjuanensis
(2 males and
63 females) were recorded with mean intensity of 32.5 and prevalence of 100%. Morphometric data for
males and females are provided. The genus
Phymaturus
includes the reptiles with the highest parasitic
intensities of reptiles in Argentina. This is probably associated with its herbivorous diet and limited range
of action. We mention a new parasite-host interaction, expanding the geographic distribution of the
parasite.
Neotropical Helminthology
141
DOI: http://dx.doi.org/10.24039/rnh20221621485
PARAPHARYNGODON SANJUANENSIS
(NEMATODA: PHARYNGODONIDAE) PARASITIZING
PHYMATURUS CF. PALLUMA
(IGUANIA, LIOLAEMIDAE) IN SAN JUAN PROVINCE, ARGENTINA
PARAPHARYNGODON SANJUANENSIS
(NEMATODA: PHARYNGODONIDAE) PARASITANDO A
PHYMATURUS CF. PALLUMA
(IGUANIA, LIOLAEMIDAE) EN LA PROVINCIA DE SAN JUAN,
ARGENTINA
D
Keywords:
Nematodes
Parapharyngodon sanjuanensis
San Juan White lagoon
–––
D
art. 1=10-24
art. 2=26-41
Art 3 =42-51
art. 4=52-59
art. 5=60-65
art 6=66-79
art. 7=80-91
art 8 =92-100
art 9=102-111
nota 1=112-116
nota 2=118-123
rev =124-134
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El orden Oxyurida tiene una única Superfamilia:
Oxyuroidea, que incluye a las Familias:
Pharyngodonidae, Oxyuridae y
Heteroxynematidae (Petter & Quentin, 1974). La
Familia Pharyngodonidae incluye 35 géneros
(Hodda, 2022), uno de ellos muy importante y
común de localizar en la herpetofauna del
Neotrópico:
Parapharyngodon
Chatterji, 1933,
respectivamente (Castillo
et al
., 2020).
Actualmente se mencionan a 14 especies de
Parapharyngodon
registradas en el Neotrópico.
Diez de ellas son válidas, debido a que
Parapharyngodon
senisfaciecaudus
Freitas, 1957,
Parapharyngodon yurensis
Calisaya & Córdova,
1997
y
Parapharyngodon moqueguensis
Calisaya
& Córdova, 1997
,
pertenecen al género
Thelandros
Wedl, 1862,
mientras que
Parapharyngodon
arequipensis
Calisaya & Córdova, 1997 es
considerada especie
inquirendae (Velarde-Aguilar
et al
., 2015). Las especies válidas de la Región
Neotropical son:
Parapharyngodon alvarengai
Freitas, 1957;
Parapharyngodon sceleratus
Freitas, 1957;
Parapharyngodon verrucosus
Freitas & Dobbin, 1959;
Parapharyngodon
largitor
Alho & Rodrigues, 1963;
Parapharyngodon riojensis
Ramallo, Bursey &
Goldberg, 2002;
Parapharyngodon bainae
Pereira, Sousa & Lima, 2011;
Parapharyngodon
Dentro de los oxiuros, el género
Parapharyngodon
se caracteriza por parasitar principalmente a reptiles.
En Argentina, hasta el momento se han mencionado cuatro especies de
Parapharyngodon
spp.;
Parapharyngodon sanjuanensis
Ramallo, Bursey, Castillo & Acosta, 2016,
Parapharyngodon riojensis
Ramallo, Bursey & Goldberg, 2002,
Parapharyngodon bainae
Pereira, Sousa & Lima, 2011 y
Parapharyngodon sceleratus
Freitas, 1957. En el presente estudio se hace el primer registro del nemátodo
P. sanjuanensis
en la lagartija
Phymaturus
cf.
palluma
Molina, 1782 en la localidad de Laguna Blanca,
provincia de San Juan, Argentina. Se analizaron dos ejemplares machos de
P.
cf.
palluma
. Se registraron
65 nemátodos
P. sanjuanensis
(dos machos y 63 hembras), con una intensidad media de 32,5 y prevalencia
del 100%. Se proporcionan datos morfométricos de machos y hembras. El género
Phymaturus
son los
reptiles con las mayores intensidades parasitarias de reptiles en Argentina. Esto probablemente asociado a
su dieta herbívora y rango de acción limitado. También se reporta una nueva interacción parásito-
hospedador, ampliando distribución geográfica del parásito.
142
Neotropical Helminthology, 2022, 16(2), jul-dic
RESUMEN
Palabras clave:
Laguna Blanca – Nemátodos –
Parapharyngodon sanjuanensis
– San Juan
INTRODUCCIÓN
silvoi
Filho, Brito, Almeida, Morais y Ávila, 2015;
Parapharyngodon sanjuanensis
Ramallo, Bursey,
Castillo & Acosta, 2016 y
Parapharyngodon hugoi
Pereira, Campiao, Luque & Tavares, 2017;
Parapharyngodon curupira
Santos, Ronald,
Macedo, Santos & Melo, 2022 (Bursey &
Goldberg, 2015; Velarde-Aguilar
et al
., 2015;
Santos
et al
., 2022).
Las especies de
Parapharyngodon
poseen un ciclo
vital monoxeno (Anderson, 2000). Se caracterizan
por la morfología del labio cloacal anterior,
ubicación del ovario, forma de huevo y número de
papilas cloacales (Anderson
et al
., 2009).
El género
Phymaturus
Gravenhorst, 1838 se
distribuye en la cordillera de los Andes, entre
Argentina y Chile, hasta la estepa patagónica (Cei,
1986; Abdala & Quintero, 2013). Esta especie se
caracteriza por ser lagartos robustos, herbívoros y
vivíparos, que habitan roquedales (Acosta
et al
.,
2017). Dadas las particularidades del género, las
especies de
Phymaturus
recientemente han sido
categorizadas como “vulnerables” (Abdala
et al
.,
2012).
El objetivo del presente trabajo fue mencionar el
primer registro del nemátodo
P. sanjuanensis
en la
lagartija
Phymaturus
cf.
palluma
Molina, 1782 en
la provincia de San Juan, Argentina. Se aportan
datos morfométricos de nemátodos machos y
hembras.
Castillo & Acosta
art. 1=10-24
art. 2=26-41
Art 3 =42-51
art. 4=52-59
art. 5=60-65
art 6=66-79
art. 7=80-91
art 8 =92-100
art 9=102-111
nota 1=112-116
nota 2=118-123
rev =124-134
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143
MATERIALES Y MÉTODOS
Los muestreos se realizaron en la localidad de
Laguna Blanca, Departamento de Calingasta, San
Juan, Argentina. Esta localidad geográfica se
encuentra en la Cordillera de los Andes, límite
oeste del Valle Iglesia-Calingasta-Uspallata
(31,216654°S, 69,681305°W). El área de estudio
abarca el pie de monte cordilleranoubicado entre
2500 y 3000 m de altitud (Suvires, 1999). Desde el
punto de vista fitogeográfico, corresponde a la
provincia de Puna, un área dominada por
matorrales de altura baja de
Ephedra breana
Phil,
1889,
Lycium tenuispinosum
Phil, 1891, cactus
como
Maihueniopsis glomerata
Ritter, 1980 y
Lobivia formosa
(Pfeiff.), y gramíneas como
Stipa
ichu
Kunth, 1829 y
Aristida mendozana
Phil
(Cabrera & Willink, 1973).
Se recolectaron mediante lazo un total de dos
ejemplares adultos machos de
Phymaturus
cf.
palluma
(Fig. 1). Los ejemplares colectados fueron
sacrificados mediante inyección intraperitoneal de
solución para eutanasia, Euthanyle®
(pentobarbital sódico), fijados en solución Bouin
durante 24 h, etiquetados y conservados en alcohol
etílico al 70%.
A cada ejemplar se registró: longitud hocico-cloaca
(LHC) con un calibre de precisión 0,01 mm. El
tubo digestivo fue extraído y revisado mediante
microscopio binocular estereoscópico. Los
nemátodos hallados se conservaron en etanol 70°.
Para su observación e identificación se utilizó la
técnica de diafanización en lactofenol. Se
calcularon indicadores de infección parasitaria
para helmintos; prevalencia, abundancia e
intensidad media, según lo propuesto por Bush
et
al
. (1997).
Los nematodos estudiados (Fig. 1) se encuentran
depositados en la Colección Parasitológica,
Departamento de Biología, Facultad de Ciencias
Exactas, Físicas y Naturales, Universidad Nacional
de San Juan, Argentina, (UNSJPar 285). Las
medidas se presentan en micras (µ), salvo que se
indique lo contrario.
Aspectos éticos
: Se siguieron estrictamente todas
las pautas internacionales, nacionales y/o
institucionales aplicables para el cuidado y uso de
animales. Todos los protocolos de recolección de
muestras animales cumplieron con las leyes
vigentes de Argentina.
Se registró en el intestino largo una especie de
nemátodo de la familia Pharyngodonidae. Los
nemátodos fueron determinados y asignados a
Parapharyngodon sanjuanensis
. Sus
características diagnósticas son; machos con ocho
papilas caudales, seis grandes y pedunculadas, dos
pequeñas, labio anterior equinado, labio posterior
bilobado; hembras con vulva prominente y una
punta de cola corta y rígida.
Los valores de los indicadores ecológicos
parasitarios son; prevalencia= 100% e intensidad
media= 32,5.
Nematoda Cobb, 1932
Familia Pharyngodonidae Travassos, 1920
Parapharyngodon sanjuanensis
Ramallo, Bursey,
Castillo & Acosta, 2016
Descripción general:
Nemátodos robustos con
anulaciones prominentes que comienzan justo
detrás de la extremidad cefálica y continúan hasta
el ano. Dimorfismo sexual evidente, los machos
miden aproximadamente la mitad de la longitud de
las hembras. Alas laterales presentes en machos,
ausentes en hembras. Esófago cilíndrico,
terminado en bulbo valvulado (Fig. 1). Abertura
oral triangular delimitada por 3 labios bilobados,
cada uno con 1 papila pequeña. Anillo nervioso en
la región anterior del esófago, poro excretor
posterior al bulbo esofágico tanto en machos como
en hembras. Machos sin alas caudales. Vulva en la
mitad del cuerpo.
Machos (basados en 2 ejemplares) (Fig. 1A, B):
Longitud máxima 3,2 ± 0,2 mm (3–3,4); ancho
máximo 350 ± 14 (340–360); longitud del esófago
647 ± 54 (609–686); ancho del bulbo 94 ± 5,6 (90-
98); longitud del bulbo 185 ± 14 (175–196);
distancia al anillo nervioso 204 ± 8,4 (198–210);
distancia al poro excretor 1360 ± 85 µ
(1300–1421).
Hembras grávidas (basados en 4 ejemplares) (Fig.
1C, D, E): Longitud total 5,6 ± 0,86 mm (4,96,8);
–
Neotropical Helminthology, 2022, 16(2), jul-dic
Parapharyngodon sanjuanensis
parasitizing
Phymaturus
RESULTADOS
art. 1=10-24
art. 2=26-41
Art 3 =42-51
art. 4=52-59
art. 5=60-65
art 6=66-79
art. 7=80-91
art 8 =92-100
art 9=102-111
nota 1=112-116
nota 2=118-123
rev =124-134
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En Argentina se han mencionado 408 especies de
reptiles, de estas 265 son especies de lagartijas
(Abdala
et al
., 2012), de las cuales únicamente 32
especies se les han mencionado algún registro de
nemátodos parásitos (Castillo
et al
., 2020). Los
nemátodos del género
Parapharyngodon
spp. son
los más comunes de encontrar dentro de la fauna de
lagartijas en Argentina (Castillo
et al
., 2020).
Hasta el momento en Argentina se registraron 4
144
ancho máximo 899 ± 244 (795–1113); longitud del
esófago 1123 ± 127 (1022-1295); longitud del
bulbo 217 ± 11,8 (204–227); ancho del bulbo 365 ±
24 (340–386); distancia al anillo nervioso 217 ± 6,4
(210–225); distancia al poro excretor 1619 ± 323
(1363–2043); distancia a la vulva 2471 ± 542
(2044–3180); ancho huevos 62,5 ± 4,9 (57–68); y
largo huevos 132 ± 17 (210–225).
Figura 1.
Parapharyngodon sanjuanensis
. A: Macho, vista posterior, pc= papilas caudales y al= ala lateral. B: Macho, vista
completa, an= anillo nervioso, b= bulbo y pc= papilas caudales. C: Hembra, vista anterior y media, an= anillo nervioso, b= bulbo,
v= vulva y h= huevos. D y E: huevos.
DISCUSIÓN
especies de nemátodos
Parapharyngodon
spp. en
lagartijas;
P. riojensis
(Ramallo
et al
., 2002;
Castillo & Acosta, 2019; Castillo
et al
., 2017;
2018; 2019),
P. sanjuanensis
(Ramallo
et al
., 2016;
Castillo
et al
., 2020) y
P. sceleratus
(Castillo
et al
.,
2022) y
P. bainae
(Colunga
et al
., 2021).
En el género
Phymaturus
spp. solo fueron
reportados dos nemátodos parásitos;
P. riojensis
y
P. sanjuanensis
en intestino largo (Castillo
et al
.,
2020) con prevalencias del 100% e intensidades
medias de más de 60 nemátodos por individuos
(Castillo
et al
., 2020). Las altas prevalencias e
Neotropical Helminthology, 2022, 16(2), jul-dic
Castillo & Acosta
art. 1=10-24
art. 2=26-41
Art 3 =42-51
art. 4=52-59
art. 5=60-65
art 6=66-79
art. 7=80-91
art 8 =92-100
art 9=102-111
nota 1=112-116
nota 2=118-123
rev =124-134
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145
intensidades de
Parapharyngodon
spp. en
Phymaturus
spp., probablemente se encuentran
asociado con su dieta exclusivamente herbívora
(Castro
et al
., 2013) y un rango de acción
restringido (Victorica-Erostarbe
et al
., 2022)
encontrándose de esta forma continuamente con
estadios infectivos.
En este trabajo mencionamos una nueva
interacción parásito-hospedador y contribuimos al
conocimiento parasitológico en reptiles de
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Parapharyngodon sanjuanensis
parasitizing
Phymaturus
art. 1=10-24
art. 2=26-41
Art 3 =42-51
art. 4=52-59
art. 5=60-65
art 6=66-79
art. 7=80-91
art 8 =92-100
art 9=102-111
nota 1=112-116
nota 2=118-123
rev =124-134
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art. 1=10-24
art. 2=26-41
Art 3 =42-51
art. 4=52-59
art. 5=60-65
art 6=66-79
art. 7=80-91
art 8 =92-100
art 9=102-111
nota 1=112-116
nota 2=118-123
rev =124-134