image/svg+xml
ISSN Versión impresa 2218-6425
ISSN Versión Electrónica 1995-1043
Neotropical Helminthology, 20, (), -:
22161enejun7-19.
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
1
Facultad de Ciencias del Mar y de Recursos Naturales, Universidad de Valparaíso, Avenida Borgoño 16344,
Viña del Mar, Chile
2
Centro de Observación Marino para Estudios de Riesgo del Ambiente (Costa-R), Universidad de Valparaíso,
Valparaíso, Chile
*Corresponding author: gabriela.munoz@uv.cl/gabriela.munoz@cienciasdelmar.cl
Catalina Larenas-Órdenes ID: https://orcid.org/0000-0002-2052-7681
Matías Alarcón: https://orcid.org/0000-0001-9931-3645
Andrés Castro: https://orcid.org/0000-0001-5758-6469
Gabriela Muñoz: https://orcid.org/0000-0002-9915-7555
1111,2
Catalina Larenas-Órdenes;
Matías Alarcón; Andrés Castro & Gabriela Muñoz*
ABSTRACT
Key words:
Antarctica – body length
– Notothenia
– parasitological descriptors – relative abundance
This study describes the parasite communities of the fish
Notothenia rossii
Richardson, 1844 at two Antarctic
localities, the Northern Peninsula Antarctic Area (NPA), and Greenwich Island (IGR). In addition, data from
Muñoz and Rebolledo (2018) collected from a third locality, King George Island (IRJ). Abundance and species
richness of parasite infra-communities, and parasite composition were compared between these three
localities. Total length of hosts was included in the analyses. Nineteen parasite species were found in
N. rossii
at
NPA and IGR. Most of the species had already been recorded in IRJ. The acanthocephalans
Metacanthocephalus johnstoni
Zdzitowiecki, 1983 and
Aspersentis megarhynchus
(von Linstow, 1892), and
the digeneans of
Macvicaria
spp. were the most prevalent and dominant species at different localities, IRJ, NPA
and IGR, respectively. Infra-community parasite abundance was significantly different between IRJ and NPA,
while parasite richness was similar among the three localities. The total length of
N. rossii
from IRJ was
significantly higher than the other two localities. Parasite abundance and species richness were significantly
correlated with the fish total length, except the parasite richness at NPA. The Jaccard similarity index between
pairs of localities was between 65% and 76%. However, the great abundance differences among parasite
species resulted in fish having different proportions in parasite composition between IRJ and IGR. This finding
was not due to differences in host total length, but indicates that biotic and abiotic conditions are disparate, and
therefore, ecosystem dynamics differ between those localities.
Neotropical Helminthology
7
doi:10.24039/rnh20221611320
COMPARISON OF THE PARASITE COMMUNITIES OF
NOTOTHENIA ROSSII
RICHARDSON, 1844
(PISCES: NOTOTHENIIDAE) AMONG THREE ANTARCTIC LOCALITIES
COMPARACIÓN DE LAS COMUNIDADES DE PARÁSITOS DE
NOTOTHENIA ROSSII
RICHARDSON, 1844
(PISCES: NOTOTHENIIDAE) ENTRE TRES LOCALIDADES ANTÁRTICAS
D
Este artículo es publicado por la revista Neotropical Helminthology de la Facultad de Ciencias Naturales y Matemática, Universidad Nacional
Federico Villarreal, Lima, Perú auspiciado por la Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA). Este es un artículo de
acceso abierto, distribuido bajo los términos de la licencia Creative Commons Atribución 4.0 Internacional (CC BY 4.0) [https://
creativecommons.org/licenses/by/4.0/deed.es] que permite el uso, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que la obra original
sea debidamente citada de su fuente original.
D
D
image/svg+xml
8
INTRODUCCIÓN
Neotropical Helminthology, 2022, 16(1), ene-jun
El continente antártico presenta un gran
endemismo de especies, de al menos un 88%
(Eastman, 2005), debido a la existencia del Frente
Polar, que se caracteriza por tener un fuerte
gradiente térmico y salino que impide la unión de
las masas de agua del océano austral con las aguas
del Pacífico y Atlántico. Junto a la dinámica física
del océano Austral, se encuentra la Corriente
Circumpolar Antártica, una corriente impulsada
por los vientos del oeste que dirige el flujo en
dirección al este, circundando y aislando el
continente (Orsi
et al
., 1995). Este aislamiento
oceanográfico ha reducido las migraciones de
peces y han desarrollado las adaptaciones
fisiológicas pertinentes para habitar las aguas frías,
promoviendo la evolución de linajes locales
(Stankovic
et al
., 2002) y formando un sitio
evolutivo único (Eastman, 2005; Alt
et al
., 2022)
que afecta a todos los organismos de este ambiente.
De la fauna antártica registrada, existen
aproximadamente 320 especies de peces, cinco de
las ocho familias existentes allí son del suborden
Notothenioidei. La familia Nototheniidae es
endémica de la región Antártica y representa el
45% de la diversidad de especies bentónicas
(Eastman, 2005). Estos peces son hospederos de
varios taxones parasitarios, y pueden ser
hospederos primarios, secundarios o definitivos
para muchas de estas especies, permitiendo la
persistencia y diversidad de parásitos en el
ambiente (Palm
et al
., 1998; 2007). La interacción
entre parásitos y hospederos son constantes en el
tiempo (Merino, 2002), y esta interacción se
describe a través de descriptores cuantitativos en
una muestra de individuos hospederos, lo que
permite comprobar la asociación con factores
biológicos de los parásitos y de los hospederos, así
como con las condiciones ambientales y
oceanográficas. De esta forma se podría entender la
dinámica poblacional y comunitaria de parásitos en
el tiempo y el espacio. Sin embargo, el
conocimiento entre parásitos y hospederos en
peces antárticos aun es bastante limitada, pese a la
gran diversidad de parásitos que existe en esa zona
(Zdzitowiecki, 1997; Muñoz & Cartes, 2020).
Existen dos especies de peces del género
Notothenia
que son comunes en las costas de la
RESUMEN
Palabras clave:
Antártica – abundancia relativa – descriptores parasitológicos – longitud corporal –
Notothenia
En este estudio se describen las comunidades de parásitos de
Notothenia rossii
Richardson, 1844 en dos
localidades antárticas, la Zona Norte de la Península Antártica (NPA) y la Isla Greenwich (IGR). Además,
se consideró como una tercera localidad los datos de Muñoz y Rebolledo (2018) recolectados en la Isla
Rey Jorge (IRJ). Se comparó la abundancia, riqueza de las infracomunidades de parásitos, y la
composición parasitaria entre las tres localidades mencionadas. En los análisis se incluyó la longitud de
los hospederos. En NPA y IGR se encontró un total de 19 especies de parásitos, la mayoría de estas
especies habían sido registradas en IRJ. Los acantocéfalos
Metacanthocephalus johnstoni
Zdzitowiecki,
1983 y
Aspersentis megarhynchus
(von Linstow, 1892), y los digeneos de
Macvicaria
spp. fueron las
especies más prevalentes y dominantes en IRJ, NPA e IGR, respectivamente. La abundancia
infracomunitaria de parásitos fue significativamente distinta entre las localidades IRJ y NPA, mientras
que la riqueza de parásitos fue similar entre las tres localidades. La longitud total de
N. rossii
de IRJ fue
significativamente mayor que las otras dos localidades. La abundancia y riqueza de parásitos se
correlacionó con la longitud total de peces, excepto la riqueza de parásitos en NPA. El índice de similitud
de Jaccard entre pares de localidades varió entre 65% y 76%. Sin embargo, las proporciones de
abundancia de las especies de parásitos afectaron la composición de parásitos, especialmente entre IRJ e
IGR. Las diferencias en las comunidades de parásitos de
N. rossii
entre localidades no puede ser atribuida
a longitud total de los hospederos, si no que indicaría diferencias en las condiciones bióticas o abióticas,
por tanto, las dinámicas ecosistémicas serían disímiles entre esas localidades.
Larenas-Órdenes
et al.
image/svg+xml
9
península antártica e islas cercanas,
N. coriiceps
Richardson, 1844 y
N. rossii
Richardson, 1844
(DeWitt
et al
., 1990). Con respecto a las
comunidades de parásitos, se tiene mucho más
conocimiento en
N. corriceps
(Szidat, 1965, Palm
et al
., 1998 Laskowski & Zdzitowiecki, 2005;
Henríquez-Zarate, 2016; Muñoz & Rebolledo,
2018; , mientras que
Kuzmina
et al
., 2020; 2022)
solo un estudio comunitario de parásitos existe
para
N. rossii
(Muñoz & Rebolledo 2018). Los
cambios temporales y espaciales de parásitos se
relacionan a las características ambientales del
ecosistema (Kuzmina
et al
., 2022), pero también a
las condiciones de pesca y contaminación que
alteran las relaciones interespecíficas en donde los
parásitos participan (Cross
et al
., 2001; Wood
et
al
., 2014).
La similitud en la composición de la comunidad de
parásitos en una misma especie disminuye con la
distancia geográfica (Poulin, 2007).
Henríquez-
Zarate (2016) registraron diferencias significativas
entre las comunidades de parásitos del pez
N.
coriiceps
entre Bahía Fildes y Rada Covadonga, de
la Antártica, que están a 140 millas náuticas de
distancia (= 259,3 Kms), en vista de que ambos
sitios tienen distintos recursos y porque además los
peces de
Notothenia
viven en zonas costeras
aunque con un amplio rango de profundidad (5-
350 m), por lo que la composición de las
comunidades parasitarias son un buen indicador de
las condiciones ambientales y de las migraciones
del hospedero (Poulin, 2007).
El objetivo de este estudio fue describir, cualitativa
y cuantitativamente las comunidades de parásitos
de
N. rossii
en dos localidades antárticas no
estudiadas anteriormente, zona norte de la
península Antártica e Isla Greenwich, distanciadas
por 130 km, y por el Estrecho de Bransfield (Fig.
1). Las comunidades de parásitos fueron
comparadas entre localidades y se consideró una
tercera localidad, la isla Rey Jorge, en donde
previamente se analizaron los parásitos de
N. rossii
(Muñoz & Rebolledo, 2018). La isla Rey Jorge se
encuentra a 46 km de distancia de la Isla Greenwich
y a 136 km de la Zona Norte de la Península
antártica. En las comparaciones de las
comunidades de parásitos también se incluyó la
longitud de los hospederos, dado a su influencia en
la composición parasitaria.
Los peces de
N. rossii
fueron recolectados en dos
localidades de la Antártica, seis ejemplares en la
Zona Norte de la Península Antártica (NPA)
(63º19'15″S, 57º53'59″O) en 2018, y 37 ejemplares
en la Isla Greenwich (IGR) (62º28'43″S.,
59º39'48″O) en el 2019. Estos muestreos fueron
posibles debido a las campañas de verano (ECA 54
y 55), entre enero y febrero, organizadas por el
Instituto Antártico Chileno. También se consideró
una tercera localidad, Isla Rey Jorge (IRJ)
(62º12'57″S, 58º57'35″O), de la cual existen datos
parasitológicos, de 45 ejemplares de
N. rossii
,
publicados por Muñoz & Rebolledo (2018) y los
respectivos datos, lo que permite la comparación
de datos comunitarios de parásitos de los peces de
las tres localidades mencionadas (Fig. 1).
La pesca se realizó desde un bote zodiac con motor,
utilizando anzuelos y carnadas (peces), a 10-20 m
de profundidad. Los peces fueron eutanasiados con
sobredosis de anestésico (Isoeugenol al 1%) e
individualizados en bolsas plásticas. El 10% de las
muestras fueron disectadas en fresco y el resto
congeladas hasta su posterior análisis
parasitológico. Los peces fueron identificados
según DeWitt
et al
. (1990). Posteriormente fueron
medidos en su longitud corporal total. Se revisó la
superficie y branquias de cada ejemplar para
detectar ectoparásitos, y sus órganos internos
fueron disectados para hallar a los endoparásitos.
Se hizo una búsqueda exhaustiva de todos los
parásitos utilizando un microscopio
estereoscópico.
Los parásitos fueron identificados de acuerdo con
la literatura indicada en Muñoz & Rebolledo
(2018). Entre 1 a 3 ejemplares de cada especie de
parásito encontrado en este estudio, fueron
depositados en el Museo Nacional de Historia
Natural de Chile (MNHNCL). Posteriormente, los
parásitos fueron contabilizados por especie en cada
individuo hospedero. Se calcularon los
descriptores parasitológicos por especie de
parásito (prevalencia y abundancia media) en cada
muestra de hospedero. Para describir la comunidad
componente de parásitos, se utilizó la abundancia y
riqueza de especies infracomunitaria por individuo
hospedero, de acuerdo con Bautista-Hernández
et
al
. (2015). También se obtuvo la abundancia
MATERIALES Y MÉTODOS
Neotropical Helminthology, 2022, 16(1), ene-jun
Parasite communities,
Notothenia rossii
image/svg+xml
10
relativa, que es el porcentaje total de individuos
parásitos de cada taxón que aportó en cada
infracomunidad, por lo tanto, se pueden inferir las
especies dominantes en las infracomunidades. La
abundancia relativa fue calculada como el total de
parásitos de una especie dividido por el total de
parásitos en una
muestra de hospederos,
multiplicado por 100 (George-Nascimento
et al
.,
2009).
La mayoría de los datos (
e.g
. longitud de los
hospederos, abundancia y riqueza de especies
parásitas) no tuvieron distribución normal en cada
muestra de peces, en consecuencia, se utilizó solo
análisis no paramétricos (Zar, 2010). Para
comparar la longitud total de los peces entre las
localidades, se utilizó la prueba de Kruskal-Wallis
y las diferencias entre los grupos fue determinada a
través de la prueba de comparaciones múltiples de
Dunn no paramétrico. Para determinar la
importancia de la longitud total de los hospederos
con respecto a la riqueza y la abundancia de
parásitos, se realizó una correlación de Spearman
por cada muestra de peces.
La comparación de la prevalencia de parásitos
entre muestras de peces se realizó a través de tablas
de contingencia de 3 × 2 y la probabilidad exacta de
Fisher, donde las variables fueron número de peces
por localidad y condición parasitaria (con y sin
parásitos). La abundancia de cada especie de
parásito fue comparada entre las tres localidades
mediante la prueba de Kruskall-Wallis y en caso de
obtener diferencia entre los grupos, se aplicó la
prueba de comparaciones múltiples de Dunn. Estas
mismas pruebas estadísticas fueron aplicadas para
la comparación de la abundancia y la riqueza de
especies parásitas infracomunitarias entre las tres
localidades.
Para el análisis de la composición parasitaria entre
localidades se calculó el índice de similitud de
Jaccard en base a la cantidad de especies parásitas
compartidas dividida por el total de especies entre
dos muestras de peces, expresada en porcentaje.
Posteriormente, la composición de especies
parásitas, en base a la abundancia de cada especie,
se determinó con un análisis de componentes
principales (ACP). Para aplicar este análisis hubo
dos consideraciones; se utilizó aquellas especies de
parásitos con una prevalencia de al menos el 5% en
toda la muestra (n= 88) y las abundancias de
parásitos fueron transformadas a log + 1.
10
Posteriormente, se realizó otro ACP considerando
las muestras de peces de un mismo rango de
longitud total, con el propósito de reducir el
potencial efecto de la longitud de los hospederos en
los datos parasitológicos.
Todos los análisis fueron realizados en el programa
estadístico PAST 4.09
(https://www.nhm.uio.no/english/research/infrastr
ucture/past/), y en todos los análisis se aplicó el
nivel de significancia estadística de 0.05 (Zar,
2010).
Aspectos éticos
: los procedimientos de captura y
eutanasia de los peces utilizados en este estudio
fueron aprobados por el comité de bioética de la
Universidad de Valparaíso
(Acta # 69/2017) y el
permiso de captura de peces en aguas antárticas fue
otorgado por el Instituto Antártica de Chile
(permiso #75/2018 y #82/2019).
Se obtuvieron seis ejemplares de la especie
Notothenia rossii
en NPA y 37 en IGR. En ellos se
encontró un total de 19 especies de parásitos; los
endoparásitos eran de Cestoda, Digenea,
Acanthocephala y Nematoda, y los ectoparásitos
eran de Monogenea, Isopoda e Hirudinea (Tabla 1).
Del total de especies encontradas en
N. rossii
, el
62% estaban en estado larval. Los registros de
muestras de parásitos depositados en el Museo
Nacional de Historia Natural de Chile se indican en
la Tabla 1.
En el conjunto de muestras de NPA e IGR, se
encontraron seis especies de parásitos de baja
representatividad, que no habían sido registrados
en los peces de IRJ:
Ellytrophaloides oatesi
(Leiper
& Atkinson, 1914), Diphyllobothriidea gen. sp.,
Anisakis
sp,
Corynosoma beaglense
Laskowski,
Je
ż
ewski & Zdzitowiecki, 2008,
C. shackletoni
Zdzitowiecki, 1978 Johnston, 1937
y
C. australe
(Tabla 2). El porcentaje de especies de parásitos
compartidas entre localidades (índice de Jaccard)
fue relativamente alta; 65% entre IGR e IRJ, 71%
entre NPA e IGR y 76% entre IRJ y NPA. Cinco
especies de parásitos tuvieron prevalencias sobre el
59% en NPA e IGR. Hubo diferencias
RESULTADOS
Neotropical Helminthology, 2022, 16(1), ene-jun
Larenas-Órdenes
et al.
image/svg+xml
11
significativas en la prevalencia de especies
parásitas entre las localidades; cuatro especies
fueron más prevalentes en IRJ que en las otras dos
localidades (P< 0,033): Platybdellinae gen. sp.,
Pseudobedenia nototheniae
Johnston, 1931,
Metacanthocephalus johnstoni
Zdzitowiecki,
1983, y
Corynosoma hamanni
(Linstow, 1892).
Dos especies de parásitos,
Macvicaria
spp. y
Corynosoma arctocephali
Zdzitowiecki, 1984,
fueron significativamente más prevalentes en IGR
(P< 0,006) que en otras localidades (Tabla 1).
Considerando las abundancias
infracommunitarias, se encontró que cuatro
especies de parásitos fueron significativamente
diferentes entre localidades (5,9 <H < 38,6;
P<0.05), siendo
M. johnstoni, Aspersentis
megarhynchus
(von Linstow, 1892) y
C. hamanni
altamente abundantes en IRJ, mientras que
Macvicaria
spp. fue más abundante en IGR (H=
33,13; P< 0,001) (Tabla 1). Con respecto a las
abundancias relativas, en cada localidad dominó
una especie distinta, los acantocéfalos
M. johnstoni
(46,43%) y
A. megarhynchus
(48,76%) fueron
dominantes en IRJ y NPA, respectivamente,
mientras que digeneos de
Macvicaria
spp.
(51,23%) lo fueron en IGR (Fig. 2).
La longitud total de
N. rossii
tuvo diferencias
significativas entre las tres localidades (Tabla 2),
siendo los peces de IRJ de mayor longitud (Dunn,
P< 0,05). No hubo diferencias en la longitud total
de peces entre NPA e IGR. La abundancia
infracomunitaria de parásitos presentó diferencias
significativas entre IRJ y NPA (Dunn P< 0,05),
mientras que los de IGR no se diferenció con
respecto a las otras dos localidades (Tabla 2). La
riqueza de parásitos no tuvo diferencias
significativas entre las localidades (Tabla 2). La
abundancia de especies de parásitos se
correlacionó significativamente con la longitud
total de peces hospederos en las tres localidades
(Tabla 3). La riqueza de parásitos se correlacionó
significativamente con la longitud total de los
hospederos de IRJ e IGR, pero no en NPA (Tabla 3).
El ACP mostró que las muestras de peces de IRJ e
IGR se sobreponen solo parcialmente entre sí,
mientras que la muestra de peces de NPA se
encuentra en la zona de sobreposición de datos con
Neotropical Helminthology, 2022, 16(1), ene-jun
Parasite communities,
Notothenia rossii
Figura 1
. Área de estudio en la Antártica, las flechas rojas indican la ubicación de extracción de ejemplares
N. rossii
en: NPA,
Zona Norte de la Península Antártica; IRJ, Isla Rey Jorge; IGR, Isla Greenwich.
image/svg+xml
12
Neotropical Helminthology, 2022, 16(1), ene-jun
Figura 2.
Abundancias relativas de las especies de parásitos (en porcentaje) en cada una de las localidades consideradas
,
Isla
Greenwich (IGR), Isla Rey Jorge (IRJ) y Zona Norte de la Península Antártica (NPA). * datos de Muñoz & Rebolledo (2018).
Porcentajes en cero indican ausencia de la especie de parásito (según indica su color) en esa localidad.
Parasite communities,
Notothenia rossii
las otras dos localidades (Fig. 3) que tienden a estar
cerca del centro del gráfico. Los parásitos que
representan a las muestras de peces son aquellos
que se alejan del centro del gráfico y que están mas
cerca de alguna de las muestras, es decir,
M.
johnstoni
y
C. hamanni
representan mejor a IRJ,
mientras que
Macvicaria
spp. representa a la
muestra de IGR. Como los peces de distinta
localidad tenían diferencias en sus longitudes
corporales totales, un segundo análisis de
componentes principales se centró en un rango de
longitud similar entre IRJ e IGR (10,5 cm- 32,5
cm), sin considerar la muestra NPA.
En este análisis se observó un patrón similar de
distribución de datos entre las dos muestras, es
decir, que las comunidades de parásitos en
hospederos de IRJ e IGR están levemente
sobrepuestas, y sus diferencias en el primer eje
composicional (Fig. 3A) se deben a la abundancia
de las especies de parásitos, ya que
Macvicaria
spp.
representa a los peces de IGR mientras que
M.
johnstoni
representa a los peces de IRJ, pero
C.
hamanni
tiene menos representatividad que el
primer análisis de componentes principales. Ahora,
sobresale
C. pseudohamanni
, que representa mejor
a la muestra de IRJ en el segundo eje
composicional (Fig. 3B).
image/svg+xml
13
Tabla 1
. Prevalencia (%) y abundancia media (DE, desviación estándar) de 19 taxa de parásitos en
Notothenia
±
rossii
en la Zona Norte de la Península Antártica (NPA) e Isla Greenwich (IGR). Se indica solo la presencia de taxa
parasitarios de IRJ de acuerdo con Muñoz & Rebolledo (2018). El estado de desarrollo del parásito está en
paréntesis, L: larva; J: juvenil, A: adulto.
IRJ
(N= 45)
NPA (n= 6)
IGR (n= 37)
Especies de parásitos
N°
MNHNCL
Presentes
Prevalencia
(%)
Abundancia
media ± DE
Prevalencia
(%)
Abundancia
media ± DE
Caecognathia calva
(L)
ISO
-
15136
X
66,7
0,83 ± 0,75
62,2
2,24 ± 3,21
Platybdellinae
gen. sp.
(J)
ANN
-
15037
X
16,7
0,17 ± 0,41
Pseudobenedenia nototheniae
(A)
PLAT
-
15051
X
16,7
0,17 ± 0,41
Genolinea
bowersi
(A)
PLAT
-
15053
X
33,3
2,17 ± 3,37
35,1
0,62 ± 1,16
Ellytrophalloides oatesi
(A)
PLAT
-
15055
X
16,7
0,17 ± 0,41
2,7
0,03 ± 0,16
Macvicaria
spp
.
(A)
PLAT
-
15054
X
66,7
3,33 ± 4,46
89,2
41,81 ± 48,24
Diphyllobothriidea gen. sp
. (L)
PLAT
-
15052
16,7
0,17 ± 0,41
Tetraphyllidae
plerocercoids (L)
PLAT
-
15056
X
*
33,3
2,83 ± 4,92
2,7
0,14 ± 0,82
Metacanthocephalus johnstoni
(A)
ACAN
-
15014
X
100,0
8 ± 6,20
59,5
7,84 ± 15,40
Aspersentis megarhynchus
(A)
ACAN
-
15013
X
83,3
32,67 ± 55,81
100,0
18,57 ± 12,24
Corynosoma
beaglense
(L)
**
5,4
0,05 ± 0,23
Corynosoma shackletoni
(L)
ACAN
-
15012
5,4
0,14 ± 0,67
Corynosoma arctocephali
(L)
ACAN
-
15009
X
50,0
2,83 ± 4,67
37,8
1,05 ± 1,81
Corynosoma hama
n
ni
(L)
ACAN
-
15011
X
50,0
1,67 ± 2,42
46,0
3,27 ± 6,67
Corynosoma pseudohama
n
ni
(L)
ACAN
-
15010
X
66,7
8,5 ± 12,18
70,3
4,14 ± 5,52
Corynosoma australe
(L)
ACAN
-
15008
16,7
0,17 ± 0,41
Pseudoterranova
sp. (L)
NEM
-
15027
X
33,33
2,5 ± 5,21
40,5
1,3 ± 2,74
Anisakis
sp. (L)
NEM
-
15025
2,7
0,14 ± 0,82
Contracaecum
sp. (L)
NEM
-
15025
33,33
0,83 ± 1,33
18,9
0,3 ± 0,78
*
como
Onchobothrium
sp.
; **solo un ejemplar
no disponible para depósito en museo
Neotropical Helminthology, 2022, 16(1), ene-jun
Larenas-Órdenes
et al.
image/svg+xml
14
Tabla 2
. Mediana y rango de la longitud de hospederos, la abundancia y la riqueza de parásitos muestreados en Isla
Greenwich (IGR), Isla Rey Jorge (IRJ) y Zona Norte de la Península Antártica (NPA); H= estadígrafo de Kruskal-
Wallis, grados de libertad: N= 88, k-1=2, P= probabilidad estadística. Superíndices a y b en los valores de mediana
indican diferencias entre los grupos cuando tienen letras diferentes (P< 0,05), y sin diferencias cuando tienen la
misma letra.
Variables
Localidad
Mediana
Rango
H
(8
8
, 2)
P
Longitud
IRJ
30
,
8
a
10,6-38,8
20,54
<0
,
001
NPA
21
,
9
b
8,6-31,6
IGR
27
,
2
b
10,28-32,5
Abundancia
IRJ
100
,
5
a
32-354
10,22
0,006
NPA
49
,0
b
3-192
IGR
68
,0
ª
,b
21-297
Riqueza
IRJ
6,0
3-8
1,69
0,428
NPA
7
,
5
2-11
IGR
6,0
2-9
Tabla 3.
Correlación de Spearman de la abundancia infracomunitaria de parásitos, la riqueza de especies de parásitos
con respecto a la longitud total de
Notothenia rossii
obtenidos en Isla Rey Jorge (IRJ) y Zona Norte de la Península
Antártica (NPA) e Isla Greenwich (IGR), rs= coeficiente de correlación de Spearman, P= probabilidad estadística, *
correlaciones significativas.
Abundancia vs LT
n
rs
P
IRJ
‡
45
NPA
6
IGR
37
P
>
0,02*
P
>
0,02*
P
>
0,02*
Riqueza vs LT
IRJ
‡
45
P< 0,002*
NPA
6
P > 0,100
IGR
37
0,35
0,05>
0,94
0,05>
0,37
0,05>
0,46
0,71
0,3
6
0,02>
P
>
0,01*
Neotropical Helminthology, 2022, 16(1), ene-jun
Larenas-Órdenes
et al.
image/svg+xml
15
Neotropical Helminthology, 2022, 16(1), ene-jun
Figura 3.
Primeros dos ejes del análisis de componentes principales en base de la abundancia de especies parásitas (en log +1) en
10
N. rossii
: A) muestras de tres localidades antárticas, B) muestras de dos localidades considerando un mismo rango de longitud
corporal (entre 10,5 cm y 32,5 cm). Localidades: Isla Rey Jorge (IRJ), Zona Norte de la Península Antártica (NPA) e Isla
Greenwich (IGR). En letras azules se indican las especies parásitas representativas en los ejes composicionales.
Parasite communities,
Notothenia rossii
image/svg+xml
16
Las muestras de peces de
N. rossii
de NPA e IGR no
tenían ninguna especie de parásito que no haya sido
registrada previamente en el género
Notothenia
. El
acantocéfalo
C. beaglense
, que tuvo baja
prevalencia y abundancia, fue el único parásito que
no había sido registrado en
N. rossii
(Oğuz
et al
.,
2015; Laskowski & Zdzitowiecki, 2017).
Notothenia rossii
de las tres localidades analizadas
mostró una alta similitud de especies de parásitos
(entre 65% y 76%), sin embargo, las especies de
parásitos dominantes fueron distintas. Cuatro
especies de parásitos fueron compartidas entre las
tres localidades,
M. johnstoni
,
A. megarhynchus
,
C. hamanni
y
Macvicaria
spp. pero mostraron
significativas diferencias en la abundancia,
especialmente entre IRJ e IGR, lo que en
consecuencia hace que la composición de las
comunidades de parásitos sea diferente entre las
localidades debido a la proporción de estas
especies de parásitos. Particularmente, las
comunidades de parásitos de
N. rossii
de NPA
tenían a
A
.
megarhynchus
como parásito
dominante. Sin embargo, las comunidades de
parásitos de esta muestra de peces no difirieron de
las otras localidades, posiblemente al bajo tamaño
muestral que se obtuvo, lo que tiene un bajo peso
estadístico.
Las grandes diferencias en abundancia de parásitos
entre las localidades de IRJ e IGR se mantienen a
pesar de reducir el efecto de la longitud, al
considerar un rango de longitudes similares. Esto
indica que las diferencias en la composición de
parásitos no están asociadas a la longitud total de
los hospederos. En consecuencia, las diferencias en
las abundancias y prevalencias de parásitos en
N.
rossii
de IRJ e IGR son importantes ya que a través
de estas se pueden inferir diferencias en sus
hábitats (Poulin, 2007). Los parásitos más
abundantes y prevalentes en IRJ fueron
acantocéfalos, tales como
M. johnstoni
y
A
.
megarhynchus
en estado adulto, y
C.
pseudohamanni
Zdzitowiecki, 1984 en estado
larval, mientras que el parásito más abundante en
IGR fueron digeneos adultos de
Macvicaria
. Las
diferencias de sus ambientes pueden ser entendidas
si se analizan los ciclos de vida de los parásitos.
Los acantocéfalos
usualmente
tienen un hospedero
intermediario, de hecho, se han encontrado
cistacantos de
M. johnstoni
,
A
.
megarhynchus
y
Corynosoma
spp. en varias especies de anfípodos
(Zdzitowiecki & Presler, 1991; Laskowski
et al
.,
2010). Además, la dieta de los peces de
Notothenia
se compone en gran parte de anfípodos
Gammaridae, de hecho, en un estudio se analizó
una muestra de 108 peces que en conjunto tenían
más de 6 mil de estos crustáceos (Moreno &
Zamorano, 1980). Por lo tanto, las abundancias y la
composición de especies hospederas que
participan en el ciclo de vida de los acantocéfalos
podrían dar cuenta de las abundancias parasíticas
(Zdzitowiecki, 1991).
Los digeneos de
Macvicaria
requiere de dos
hospederos intermediarios, un molusco como
primer hospedero intermediario, y usualmente otro
invertebrado, como un crustáceo, un gasterópodo o
erizo (Jousson
et al
., 1999) como segundo
hospedero intermediario, antes de alcanzar al pez
que es su hospedero definitivo. Por la cantidad de
hospederos involucrados en el ciclo de vida de un
digeneo, se deduce que las interacciones
interespecíficas son distintas para la transmisión de
parásitos, porque los estadios larvales de las
cercarias de digeneos son de unas horas de vida y
de natación limitada, eso implica que los
hospederos intermediarios secundarios deben estar
cerca de los moluscos para que la infección con
larvas cercarias sea exitosa. Por otro lado, existe
evidencia de que factores ambientales, tales como
temperatura, luz, olas, afectan la capacidad de nado
de las larvas cercarias e influyen notablemente en
la infección al siguiente hospedero (Rea & Irwin,
1992; Morley, 2020). No se tiene certeza sobre los
hospederos de metacercarias de
Macvicaria
, en lo
general, desde el segundo hospedero intermediario
al pez es pasiva, ya que implica que el pez se
alimente de un hospedero intermediario secundario
parasitado. En definitiva, esta parte del ciclo de
vida implica otras dinámicas de interacción y
transmisión entre hospederos y parásitos, de lo cual
muy poco podemos decir dado a la falta de
información que existe en parásitos antárticos
(Sandaña
et al
., 2018). En general, el ambiente
antártico ha sido poco intervenido y sin
contaminación, lo que implica que las
interacciones parásito-hospedero no tengan
alteraciones por esta causa, al menos (Cross
et al
.,
2001).
DISCUSIÓN
Neotropical Helminthology, 2022, 16(1), ene-jun
Larenas-Órdenes
et al.
image/svg+xml
17
Todas las especies parásitas halladas en
N. rossii
son generalistas, es decir, habitan varias especies
de peces, aves y mamíferos (Zdzitowiecki, 1990;
1991; Oğuz
et al
., 2015). Solo como dato, los
acantocéfalos de
C
.
arctocephali, C
.
hamanni
y
C
.
pseudohamanni
parasitan entre 15 y 20 taxones de
peces (Oğuz
et al
., 2015), mientras que digeneos de
Macvicaria
habitan en más de 40 especies de
hospederos (Oğuz
et al
., 2015). Sin embargo, muy
pocos antecedentes existen sobre las infecciones
parasitarias en invertebrados, lo que limita explicar
las diferencias de parásitos en las diferentes
localidades. En todo caso, las diferencias de las
abundancias de diferentes especies de parásitos en
las localidades muestreadas indican que el
ambiente o abundancia de los hospederos son
diferentes, lo que conlleva a dinámicas de
interacción propias de cada lugar. En ese aspecto,
podemos afirmar que al menos las localidades de
IRJ e IGR son diferentes en alguno de los factores
mencionados, lo que se reflejó en las comunidades
de parásitos.
Por último, es importante mencionar además el rol
de los peces en el ciclo de vida de los parásitos
(Palm
et al
., 1998), ya que peces del género
Notothenia
albergan varios parásitos en estados
larvales (como
Corynosoma
, nemátodos
anisákidos, y larvas de cestodos) que maduran en
aves y mamíferos (Rocka, 2006). Debido a las
bajas abundancias y prevalencias de parásitos en
invertebrados antárticos (Zdzitowiecki & Presler,
1991; Laskowski
et al
., 2010, Flores
et al
., 2019)
así como en otros lugares (Muñoz & Olmos, 2008),
se puede especular que muchas especies de
parásitos también podrían ser generalistas en sus
hospederos intermediarios, ya que de esa forma
podría entenderse las altas prevalencias o
abundancias de parásitos que se han registrados en
peces, aves y mamíferos (Dailey & Vogelbein,
1991; Díaz
et al
. 2017). A pesar de que la
explicación de las diferencias de la composición de
parásitos entre localidades es un tanto especulativa,
queda claro que aún falta conocer mucho más de las
transmisiones de parásitos, sus ciclos de vida y las
dinámicas comunitarias de los parásitos-
hospederos en la zona antártica.
Los autores agradecen al proyecto CIDI # 12,
Centro de Observación Marino para Estudios de
Riesgo del Ambiente por el financiamiento parcial
de este estudio, y al Instituto Antártico Chileno por
la colaboración en terreno para la extracción de las
muestras.
AGRADECIMIENTOS
Neotropical Helminthology, 2022, 16(1), ene-jun
Alt, KG, Cunze, S, Kochmann, J & Klimpel S.
2022.
Parasites of three closely related
antarctic fish species (Teleostei:
Nototheniinae) from Elephant Island
. Acta
Parasitologica, vol. 67, pp. 218-232.
Bautista-Hernández, CE, Monks S, Pulido-Flores,
G & Rodrígez-Ibarra, AE. 2015.
Revisión
bibliográfica de algunos términos
ecológicos usados en parasitología, y su
aplicación en estudios de caso
. En Pulido-
Flores, G, Monks, S & López-Herrera, M.
(eds.).
Estudios en Biodiversidad, Volumen
I
. University of Nebraska, Lincoln.
Cross, MA, Irwin, SWB, & Fitzpatrick, SM. 2001.
Effects of heavy metal pollution on
swimming and longevity in cercariae of
Cryptocotyle lingua
(Digenea:
Heterophyidae). Parasitology, vol. 123 (Pt
5), pp. 499-507.
Dailey, MD, & Vogelbein, WK. 1991.
Parasite
fauna of 3 species of Antarctic whales with
reference to their use as potential stock
indicators
. Fishery Bulletin, vol. 89, pp.
355-365.
DeWitt, HH, Heemstra, PC, & Gon, O. 1990.
Nototheniidae. In: Gon, O & Heemstra, PC.
(eds.).
Fishes of the Southern Ocean
. J. L. B.
Smith Institute of Ichthyology.
Díaz, JI, Fusaro, B, Vidal, V, González-Acuña, D,
Schneider Costa E, Dewar, M, Gray, R,
Power M, Miller G, Blyton M, Vanstreels R,
& Barbosa A. 2017.
Macroparasites in
Antarctic Penguins
. In Klimpel, S, Kuhn, T
& Melhorn, H. (eds).
Biodiversity and
evolution of parasitic life in the Southern
Ocean
. Parasitology Research Monograph,
vol. 9, chapter 9, Cham: Springer.
Eastman, JT. 2005.
The nature of the diversity of
Antarctic fishes
. Polar Biology, vol. 28, pp.
93-107.
Flores, K, López, Z, Levicoy, D, Muñoz
-
Ramírez,
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Parasite communities,
Notothenia rossii
image/svg+xml
18
CP, González
-
Wevar, C, Oliva, ME, &
Cárdenas, L. 2019.
Identification assisted
by molecular markers of larval parasites in
two limpet species (Patellogastropoda:
Nacella) inhabiting Antarctic and Magellan
coastal systems
. Polar Biology, vol. 42, pp.
1175-1182.
George-Nascimento, M, Mellado, A, Saavedra, S
& Carvajal, J. 2009.
Variabilidad de las
comunidades de parásitos metazoos del
róbalo
Eleginops maclovinus
(Cuvier &
Valenciennes, 1830) (Pisces: Eleginopidae)
en Chile
. Revista Chilena de Historia
Natural, vol. 82, pp. 199-207.
Henríquez-Zarate, Y. 2016.
Parásito fauna del pez
Notothenia coriiceps
Richardson, 1844
(Perciformes: Nothotenoidei) recolectados
desde la Península Antártica, entre los años
2015 -2016
. Tesis doctoral, Facultad de
Ciencias, Universidad Austral de Chile,
Valdivia. Chile.
Jousson, O, Bartoli, P, & Pawlowski, J. 1991.
Molecular identification of developmental
stages in Opecoelidae (Digenea)
.
International Journal for Parasitoly, vol.
29(11), pp. 1853-1858.
Kuzmina, TA., Salganskij, OO, Lisitsyna, OI, &
Korol, EM. 2020.
Helminths of antarctic
rockcod
Notothenia coriiceps
(Perciformes,
Nototheniidae) from the akademik
Vernadsky station area (Argentine Islands,
West Antarctica): new data on the parasite
community.
Zoodiversity, vol. 54, pp. 99-
110.
Kuzmina, TA, Laskowski, Z, Salganskij, OO,
Zdzitowiecki, K, Lisitsyna, OI, & Kuzmin,
Y. 2022.
Helminth assemblages of the
Antarctic Black Rockcod,
Notothenia
coriiceps
(Actinopterygii: Nototheniidae) in
coastal waters near Galindez Island
(Argentine Islands, West Antarctic):
Temporal changes in the endoparasite
community
. Acta Parasitologica, vol. 67, pp.
207-217.
Laskowski, Z, & Zdzitowiecki, K. 2005.
The
helminth fauna of some notothenioid fishes
collected from the shelf of Argentine
Islands, West Antarctica.
Polish Polar
Research, vol. 26, pp. 315-324.
Laskowski, Z, & Zdzitowiecki, K. 2017.
Acanthocephalans in Sub-Antarctic and
Antarctic
. In: Klimpel, S, Kuhn, S &
Mehlhorn, H (eds.).
Biodiversity and
evolution of parasitic life in the Southern
Ocean
. Springer International Publishing,
Cham.
Laskowski, Z, Jeżewski, W, & Zdzitowiecki, K.
2010.
New data on the occurrence of
Acanthocephala in Antarctic Amphipoda
.
Acta Parasitologica, vol. 55, pp. 161-166.
Merino, S. 2002.
Evolución de la interacción
parásito-hospedador
. En: Soler, M (ed).
Evolución: la base de la biología
. Proyecto
Sur, Madrid.
Moreno, CA & Zamorano, JH. 1980.
Selección de
los alimentos en
Notothenia coriiceps
neglecta del cinturón de macroalgas de
Bahía South, Antártica
. Instituto Antártico
Chileno, vol. 25, pp. 33-44.
Morley, NJ. 2020.
Cercarial swimming
performance and its potential role as a key
variable of trematode transmission.
Parasitology, vol. 147, pp. 1369-1374.
Muñoz, G, & Olmos, V. 2008.
Revisión de especies
endoparásitas y hospedadoras de sistemas
acuáticos de Chile. Revista de Biología
Marina y Oceanografía, vol. 43, pp. 173-
245.
Muñoz, G & Rebolledo, M. 2018.
Comparison of
the parasite community of two notothens
Notothenia rossii
and
N. coriiceps
(Pisces:
Nototheniidae) from the King George
Island, Antarctica
. Journal of
Helminthology, vol. 93, pp. 732-737.
Muñoz, G & Cartes, F. 2020.
Parasitic diversity
from the Southern Ocean: is it really low in
Antarctic fish?
. Journal of Helminthology,
vol. 94, e180.
Oğuz, MC, Tepe, Y, Belk, MC, Heckmann, RA,
Aslan, B, Gürgen, M, Bray, RA & Akgül, Ü.
2015.
Metazoan parasites of Antarctic
fishes
. Türkiye Parazitolojii Dergisi, vol.
39, pp. 174-178.
Orsi, AH, Whitworth, T & Nowlin, WD. 1995.
On
the meridional extent and fronts of the
Antarctic Circumpolar Curren
t. Deep Sea
Research Part I: Oceanographic Research
Papers, vol. 42, pp. 641-673.
Palm, HW, Reimann, N, Spindler, M, & Plötz, J.
1998.
The role of the rock cod
Notothenia
coriiceps
Richardson, 1844 in the life-cycle
of Antarctic parasites
. Polar Biology, vol. 6,
pp. 399-406.
Palm, HW, Klimpel, S & Walter, T. 2007.
Demersal
Neotropical Helminthology, 2022, 16(1), ene-jun
Larenas-Órdenes
et al.
image/svg+xml
19
fish parasite fauna around the South
Shetland Islands: high species richness and
low host specificity in deep Antarctic
waters
. Polar Biology, vol. 30, pp. 1513-
1522.
Poulin, R. 2007.
Evolutionary Ecology of
Parasites
. Princeton University Press, New
Jersey.
Rea, JG, & Irwin, SWB. 1992.
The effects of age,
temperature, light quantity, and wavelength
on the swimming behaviour of the cercariae
of
Cryptocotyle lingua
(Digenea:
Heterophyidae).
Parasitology, vol. 105(01),
pp. 131-137.
Rocka A. 2006.
Helminths of Antarctic fishes: Life
cycle biology, specificity and geographical
distribution
. Acta Parasitologica, vol.
51(1), pp. 26–35.
Sandaña, AA. 2018.
Biodiversidad de parásitos
digeneos en tres especies de invertebrados
endémicos de la antártica
. Tesis de Grado
de Licenciado en Biología Marina y Título
Profesional de Biólogo Marino.
Universidad Austral de Chile, Valdivia,
Chile.
Stankovic, A, Spalik, K, Kamler, E, Borsuk, P, &
Weglenski, P. 2002.
Recent origin of sub-
Antarctic notothenioids
. Polar Biology, vol.
25, pp. 203-205.
Szidat, L. 1965.
Estudios sobre la fauna de
parásitos de peces antárticos. I - Los
parásitos de
Notothenia neglecta
Nybelin
.
Servicio de Hidrografía Naval, República
de Argentina, vol. H910, pp. 1-84.
Wood, CL, Sandin, SA, Zgliczynski, B, Guerra,
AS, & Micheli, F. 2014.
Fishing drives
declines in fish parasite diversity and has
variable effects on parasite abundance.
Ecology, vol. 95, pp. 1929-1946.
Zar, JH. 2010.
th
Biostatistical Analysis (5 Edition).
Prentice Hall/ Pearson.
Zdzitowiecki, K. 1990.
Antarctic representative of
the genus
Macvicaria
Gibson & Bray, 1982
(Digenea: Opecoelidae), with descriptions
of two new species
. Systematic
Parasitology, vol. 16, pp. 169-179.
Zdzitowiecki, K.1991.
Antarctic Acanthocephala,
keys and notes for the identification of the
species, vol. 3.
In: Wägele JW & Sieg J
(eds).
Synopsis of the Antarctic benthos
.
Koeltz Scientific Books.
Zdzitowiecki, K, & Presler, P. 1991.
Occurrence of
Acanthocephala in intermediate hosts,
Amphipoda, in Admiralty Bay, South
Shetland Islands, Antarctica
. Polish Polar
Research, vol. 22, pp. 205-212.
Zdzitowiecki, K. 1997.
Antarctic Digenea,
Parasites of Fishes, vol. 8
. In: Wägele JW &
Sieg J (eds.).
Synopses of the Antarctic
Benthos
. Koeltz Scientific Books.
Neotropical Helminthology, 2022, 16(1), ene-jun
Received February 11, 2022.
Accepted Abril 26, 2022.
Parasite communities,
Notothenia rossii