image/svg+xmlISSN Versión impresa 2218-6425ISSN Versión Electrónica 1995-1043Neotropical Helminthology, 2021, 15(2), jul-dic:161-167.ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL*Laboratório de Parasitologia de Peixes/ Coordenação de Biodiversidade/ Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia – INPA. *Corresponding author: jyf.cordeiro@gmail.comJéssica Yelle Ferreira Cordeiro: http://orcid.org/0000-0002-0667-1601 Amanda Karen Silva Jtineant: http://orcid.org/0000-0001-7506-0794José Celso de Oliveira Malta: http://orcid.org/https://orcid.org/0000-0003-1496-2190Lúcia Helena Rapp Py-Daniel: http://orcid.org/0000-0002-0954-73661*1Jéssica Yelle Ferreira Cordeiro; Amanda Karen Silva Jtineant; 11José Celso de Oliveira Malta & Lúcia Helena Rapp Py-DanielABSTRACTFish are the vertebrates that have the greatest number and diversity of parasitic species. Auchenipterus nuchalis(Spix & Agassiz, 1829) is a small fish that occurs in South America, popularly known as “Peruvian mandi”. It has twilight habits and its diet is basically composed of aquatic insects and microcrustaceans, which are intermediate hosts of several parasitic species. Although fish are the vertebrate group with the highest number of parasitic species, most of these species are still unknown, therefore, the main objective of this study was to know and identify the Nematoda species that parasitize A. nuchalisand calculate the parasitological indices of each species. 38 A. nuchaliswere captured in four expeditions in September, October, November and December 2016, in the Catalão lake complex in the municipality of Iranduba, Amazonas, on the left bank of the Solimões river and on the right bank of the Negro river, Brazil. The fish measured, on average, 11.8 - 18 (15.1 ± 1.35) cm in standard length and weighed 30.1 – 71.0 (47 ± 10.66) g. The individuals' digestive tract was preserved in 70% ethanol and transported to the laboratory for analysis. Of the total fish collected and examined, 31 were parasitized. Temporary and permanent slides were mounted to identify the parasitic specimens. The measurements of the individuals were made with the aid of a micrometric eyepiece, coupled to an optical microscope. Eighteen individuals of Spinitectus rodolphiheringiVaz & Pereira, 1934 parasitizing the intestine and stomach of the hosts were collected. Presenting an infection prevalence rate of 26.3%, which Neotropical Helminthology161doi:10.24039/rnh20211521198FIRST RECORD OF SPINITECTUS RODOLPHIHERINGIVAZ & PEREIRA, 1934 (SPIRURIDA: CYSTIDICOLIDAE) IN AUCHENIPTERUS NUCHALIS(SPIX & AGASSIZ, 1829) (SILURIFORMES: AUCHENIPTERIDAE) FROM AMAZONIAN FLOODPLAIN LAKESPRIMEIRO REGISTRO DE SPINITECTUS RODOLPHIHERINGI VAZ & PEREIRA, 1934(SPIRURIDA: CYSTIDICOLIDAE) EM AUCHENIPTERUS NUCHALIS(SPIX & AGASSIZ, 1829) (SILURIFORMES: AUCHENIPTERIDAE) DOS LAGOS DE VÁRZEA DA AMAZÔNIAPRIMER REGISTRO DE SPINITECTUS RODOLPHIHERINGI VAZ & PEREIRA, 1934(SPIRURIDA: CYSTIDICOLIDAE) EN AUCHENIPTERUS NUCHALIS(SPIX & AGASSIZ, 1829) (SILURIFORMES: AUCHENIPTERIDAE) DE LOS LAGOS DE LA LLANURA ALUVIAL DEL AMAZONASDDDD
image/svg+xml162Neotropical Helminthology, 2021, 15(1), jul-dicRESUMOPalavras-chave:Amazônia – água doce – endoparasitos – nematoides – siluriformes - várzeaOs peixes são os vertebrados que apresentam a maior quantidade e diversidade de espécies parasitas. Auchenipterus nuchalis (Spix & Agassiz, 1829)é um peixe de pequeno porte que ocorre na América do Sul, popularmente conhecido como “mandi peruano”. Tem hábitos crepusculares e sua dieta é basicamente composta por insetos aquáticos e microcrustáceos, que são hospedeiros intermediários de várias espécies parasitas. Apesar de os peixes serem o grupo de vertebrados com maior número de espécies parasitas, a maioria dessas espécies ainda é desconhecida, desse modo, o objetivo principal desse estudo foi conhecer e identificar as espécies de Nematoda que parasitam A. nuchalise calcular os índices parasitológicos de cada espécie. Foram capturados 38 A. nuchalis,em quatro expedições, nos meses de setembro, outubro, novembro e dezembro de 2016, no complexo de lagos do Catalão no município de Iranduba, Amazonas, margem esquerda do rio Solimões e direita do rio Negro, Brasil. Os peixes mediam, em média, 11,8 - 18 (15,1 ± 1,35) cm de comprimento padrão e pesavam 30,1 – 71,0 (47 ± 10,66) g. O trato digestivo dos indivíduos foi conservado em etanol 70% e transportado ao laboratório para análise. Do total de peixes coletados e examinados, 31 estavam parasitados. Lâminas temporárias e permanentes foram montadas para a identificação dos espécimes parasitas. As medidas dos indivíduos foram feitas com o auxílio de ocular micrométrica, acoplada a um microscópio óptico. Foram coletados 18 indivíduos de Spinitectus rodolphiheringi Vaz & Pereira, 1934 parasitando o intestino e estômago dos hospedeiros. Apresentando um índice de prevalência de infecção de 26,3%, o que a caracteriza como uma espécie satélite. Além disso, este é um registro inédito deste parasita para A. nuchalis e para a região Amazônica. characterizes it as a satellite species. Furthermore, this is an unpublished record of this parasite for A. nuchalisand for the Amazon region.Keywords: Brazil – Crocodylia – Helminths – Reptiles – Squamata – Testudines RESUMENPalabras llave: Amazonas – agua Dulce – endoparasitos – llanura aluvial – nematodos – siluriformes Los peces son los vertebrados que cuentan con mayor número y diversidad de especies parasitarias. Auchenipterus nuchalis(Spix & Agassiz, 1829) es un pequeño pez que se encuentra en América del Sur, conocido popularmente como “mandi peruano”. Tiene hábitos crepusculares y su dieta está compuesta básicamente por insectos acuáticos y microcrustáceos, que son huéspedes intermediarios de varias especies parasitarias. Si bien los peces son el grupo de vertebrados con mayor número de especies parasitarias, la mayoría de estas especies aún se desconocen, por lo que el objetivo principal de este estudio fue conocer e identificar las especies de Nematodos que parasitan A. nuchalisy calcular los índices parasitológicos de cada especie. 38 A. nuchalisfueron capturados en cuatro expediciones en septiembre, octubre, noviembre y diciembre de 2016, en el complejo del lago Catalão en el municipio de Iranduba, Amazonas, en la margen izquierda del río Solimões y en la margen derecha del río Negro, Brasil. Los peces midieron, en promedio, 11,8 - 18 (15,1 ± 1,35) cm de longitud estándar y pesaron 30,1 - 71,0 (47 ± 10,66) g. El tracto digestivo de los individuos se conservó en etanol al 70% y se transportó al laboratorio para su análisis. Del total de peces recolectados y examinados, 31 fueron parasitados. Se montaron portaobjetos temporales y permanentes para identificar los especímenes parásitos. Las medidas de los individuos se realizaron con la ayuda de un ocular micrométrico, acoplado a un microscopio óptico. Se recolectaron dieciocho individuos de Spinitectus rodolphiheringiVaz & Pereira, 1934 que parasitan el intestino y el estómago de los hospedadores. Presentando una prevalencia de infección del 26,3%, lo que la caracteriza como especie satélite. Además, este es un registro inédito de este parásito para A. nuchalisy para la región amazónica.Ferreira Cordeiro et al.
image/svg+xml155Entre os cordados os peixes são os que apresentam a maior quantidade e diversidade de espécies parasitas. Eles foram os primeiros vertebrados a surgir na escala evolutiva, e por um longo período de tempo, viveram em estreita associação com uma grande variedade de formas de invertebrados, entre eles, os parasitas. Porém, o parasitismo não surgiu como resultado do aparecimento dos peixes, pois, muito antes disso, pequenos invertebrados invadiam os invertebrados maiores, estando, portanto, pré-adaptados a parasitar os vertebrados quando surgiu a oportunidade (Thatcher 2006).Auchenipterus nuchalis (Spix & Agassiz 1829) pertence à Família Auchenipteridae, é um peixe de pequeno porte que pode chegar até 20 cm de comprimento. Ocorre na América do Sul: baixo rio Solimões, nos rios Amazonas e Tocantins, ao norte, até o rio Marowijne (Froese & Pauly, 2019). É popularmente conhecido como “mandi peruano” e apresenta baixo valor econômico. Apresenta coloração pálida com o dorso cinza claro, encontra-se mais ativo nas horas crepusculares (Santos et al.,2006). Este peixe apresenta hábito alimentar carnívoro, sua dieta é basicamente composta por insetos aquáticos e microcrustáceos que podem atuar como hospedeiros intermediários de várias espécies parasitas de peixes (Machado et al.,1996). Apesar de os peixes serem o grupo de vertebrados com maior número de espécies parasitas, a maioria dessas espécies ainda é desconhecida. Somente uma espécie havia sido citada parasitando o intestino de A. nuchalis,o Nematoda: Cucullanus (Cucullanus) brevispiculusMoravec, Kohn, & Fernandes, 1993 da superfamília Seuratoidea e família Cucullanidae, no reservatório de Itaipu na bacia do rio Paraná (Moravec, 1998). Desse modo, o objetivo principal desse estudo foi conhecer e identificar as espécies de Nematoda que parasitam A. nuchalise calcular os índices parasitológicos de cada espécie.As coletas ocorreram em expedições realizadas no INTRODUÇÃOperíodo que compreende a vazante e seca, entre setembro e dezembro de 2016 em uma área de várzea no complexo de lagos do Catalão (3º10'04''S e 59º54'45''W) no município de Iranduba, Brasil. Para as capturas foram utilizadas 15 redes de espera, cada uma medindo 100 metros de comprimento, totalizando 1.500 metros, distribuídas de maneira aleatória nos lagos. O tempo de permanência das malhadeiras foi de aproximadamente dez horas, e as despescas foram realizadas a cada duas horas. Os peixes foram identificados em campo e os dados biométricos foram registrados em fichas de necropsia. O trato digestório de todos os indivíduos fora conservado em etanol 70% e levados para o Laboratório de Parasitologia de Peixes (LPP) do Instituto Nacional de Pesquisas na Amazônia (INPA). No laboratório, o trato digestório dos hospedeirosfoi aberto e colocado em placas de Petri para observação e coleta dos nematoides, que foram transferidos para uma solução salina a 0,65%, foi realizada a limpeza dos mesmos com auxílio de pincel e estiletes, e assim, conservados em etanol 70%.Para a identificação das espécies parasitas, foram preparadas lâminas temporárias: diafanizando os nematoides em ácido fênico a 50%, 60% e 70%, e/ou ácido lático com glicerina entre lâmina e lamínula. A preparação de lâminas permanentes deu-se da seguinte maneira: diafanizando os nematoides em etanol 70º GL (para a remoção da glicerina), 80º GL, 90º GL, etanol absoluto 1, etanol absoluto 2, clarificados em lactofenol de Amann e Creosoto de faia, e montados em bálsamo do Canadá entre lâmina e lamínula (Moravec, 1998).Os nematoides muito grandes passaram por fenol 10% após o lactofenol, conforme metodologia apresentada por Moravec (1998). As medidas dos indivíduos foram feitas com o auxílio de ocular micrométrica, acoplada a um microscópio óptico (Olympus BH-2). A abordagem quantitativa foi feita em nível de infrapopulações parasitárias, sendo calculados e analisados os índices parasitários de Prevalência (P), Intensidade (I); Intensidade média (IM) e Abundância média (A) (Margolis et al.,1982). MATERIAL E MÉTODOSNeotropical Helminthology, 2021, 15(1), jul-dicSpinitectus rodolphiheringiin Auchenipterus nuchalis
image/svg+xml155Infracomunidade se refere à comunidade de parasitos de um indivíduo da espécie hospedeira, enquanto comunidade componente é referente à comunidade de parasitos de uma população de hospedeiros (Bush et al., 1997). As espécies foram categorizadas, dentro das comunidades parasitárias de acordo com Caswell (1978) e Hanski (1982) citados por Bush e Holmes (1986) em:- Espécies centrais: presentes em mais de dois terços dos hospedeiros (prevalência maior que 66%); - Espécies secundárias: presentes em um a dois terços do hospedeiro (prevalência entre 33 a 66%); - Espécies satélites: em menos de um terço do hospedeiro (prevalência menor que 33%).Aspectos éticos: A análise do material foi realizada sob autorização do Comitê de Ética e Uso Animal – CEUA 036/2016 INPA. Exemplares representativos das espécies encontradas neste trabalho foram depositados como material testemunho na Coleção de Invertebrados do INPA, em Manaus.Os espécimes foram encontrados no estômago e intestino dos peixes hospedeiros e apresentaram uma prevalência de infecção de 26,3%. Caracterizando, Spinitectus rodolphiheringiVaz & Pereira, 1934 como espécie satélite.As características morfológicas específicaspara S. rodolphiheringi: extremidade anterior do corpo alongada, uma coroa de espinhos formada por dois anéis de espinhos bem contíguos e localizados na porção anterior do corpo e presença de espículos longos nos machos, além da presença de ovos elípticos nas fêmeas foram observadas neste estudo (conforme as figuras 1 e 2) e estão de acordo com as características diagnósticas descritas na literatura. Estes nematoides são pequenos e cilíndricos, de coloração esbranquiçada, cutícula corporal dotada de anéis transversos providos de fileiras de espinhos cuticulares, posteriormente direcionados, RESULTADOSdesde a região anterior até a região posterior do corpo. O esôfago é dividido em duas porções, uma muscular e outra glandular. Anel nervoso localizado entre o segundo e terceiro anel de espinhos, poro excretor logo depois do quarto anel de espinhos. O macho apresenta porção caudal alada, com a presença de papilas. Na fêmea, a vulva situa-se geralmente na metade do corpo. Útero anfidiforme e ovos elípticos (Moravec, 1998). A diagnose específica dos parasitos é compatível com as descritas por Moravec (1998), a morfometria é apresentada em milímetros (mm), sendo expressos os valores mínimos, máximos, média e o desvio padrão, conforme a tabela 1.Três espécies de Spinitectus foram citadas para o Brasil: S. jamundensis Thatcher & Padilha 1977; S. rodolphiheringi e S. yorkei Travassos, Artigas & Pereira, 1928 (Moravec 1998). Esses nematóides geralmente são descritos parasitando o tubo digestório de anfíbios e peixes tanto dulcícolas quanto marinhos (Moravec, 1998; Thatcher, 2006). Spinitectus rodolphiheringifoi citado parasitando 10 outras espécies hospedeiras: Pygocentrus pirayaCuvier 1819 (Santos, 2008), Tetragonopterus chalceusSpix & Agassiz, 1829 (Albuquerque, 2016) e Astyanax fasciatus Cuvier, 1819 (Vieira-Menezes et al.2017) coletados no Reservatório Três Marias, Rio São Francisco, e Astyanax bimaculatus(Linnaeus, 1758), Franciscodoras marmoratus(Lütken, 1878), Pimelodella lateristriga(Liechtenstein, 1823), Pimelodus maculatusLacèpe, 1803, Salminus hilarii Valenciennes, 1850, Sternopygus macrurus(Bloch & Schneider, 1801, e Triportheus paranensis(Günther, 1874) coletados nos rios Grande e Mogi Guaçú em Pirassununga, São Paulo (Luque et al., 2011). Estudos realizados em T. chalceus demonstraram prevalência de 1,59%, em A. fasciatusa prevalência foi de 2,7% (Albuquerque, 2016; Vieira-Menezes et al.,2017). Figueiredo (2017) DISCUSSÃONeotropical Helminthology, 2021, 15(1), jul-dicFerreira Cordeiro et al.
image/svg+xml155encontrou prevalências de 4% para Laemolyta garmanie 7% para Argonectes robertsi. Portanto, para todas essas espécies hospedeiras,S. rodolphiheringi demonstrou status comunitário de espécie satélite.A presença de espécies satélites em um hospedeiro é atribuída a fatores como: nível de especificidade parasitária, hábitos de forrageio da espécie hospedeira, distribuição da espécie parasita ou degradação das populações parasitas, visto que as espécies satélites são muito sensíveis a alterações ambientais, servindo então como excelentes modelos em estudos de comunidades e avaliação ambiental (Bush e Holmes, 1986). A presença de espécies satélites indica que a infracomunidade parasitária analisada é instável e está longe do equilíbrio. Resultados semelhantes foram descritos para Triportheus angulatus (Spix & Agassiz, 1829)coletados no lago também Catalão, Amazonas (Moreira ., 2017).et alPortanto, este estudo caracteriza um registro inédito desse parasito para A. nuchalis, que passa a ser considerado o quarto hospedeiro definitivo conhecido paraS. rodolphiheringi. Além disso, a distribuição geográfica de S. rodolphiheringi foi ampliada para a região Amazônica. Anteriormente esta espécie era citada apenas para o reservatório de Três Marias e alto rio São Francisco em Minas Gerais (Santos et al., 2007; Albuquerque, 2016; Vieira-Menezes et al.,2017) e nos rios Grande e Mogi Guaçú em Pirassununga, São Paulo (Luque et al., 2011). Figura 1. Fotomicrografias deSpinitectus rodolphiheringiVaz & Pereira, 1934; A– corpo inteiro de indivíduo macho; Bextremidade anterior do corpo com os anéis de espinhos (AE); coroa de espinhos (CE) e vestíbulo (VE); C- extremidade posterior do corpo do macho, com cauda recurvada dotada de espículos (EP); D– (*) ovos no interior do corpo da fêmea; E– extremidade posterior do corpo da fêmea com projeção cuticular (PC) na cauda cônica.500 µm50 µm50 µm50 µm50µmABCDEEPPC*****CEAEVENeotropical Helminthology, 2021, 15(1), jul-dicSpinitectus rodolphiheringiin Auchenipterus nuchalis
image/svg+xml155AB***AE50 µm50 µmFigura 2. Fotomicrografias deSpinitectus rodolphiheringiVaz & Pereira, 1934; A– extremidade anterior mostrando o detalhe dos anéis de espinhos (AE) e B– (*) detalhe mostrando os ovos no interior do corpo da fêmea.Tabela 1. Morfometria de espécimes machos e fêmeas adultos de Spinitectus rodolphiheringiVaz & Pereira, 1934de Auchenipterus nuchalis(Spix & Agassiz, 1829) de lagos de várzea, rio Solimões, Iranduba, Amazonas.Caracteres dos parasitosMachos (n = 3)Fêmeas (n = 7)X ± DPMín.Máx.X ± DPMín.Máx.CorpoComprimento3,02 ± 0,3762,663,413,11 ± 1,0141,9214,403Largura0,09 ± 0,0250,070,1190,09 ± 0,0520,0510,182Esôfago MuscularComprimento total0,24 ± 0,020,2240,2660,29 ± 0,180,1320,666Esôfago GlandularComprimento total0,89 ± 0,170,7141,0710,69 ± 0,360,2811,323Cápsula bucal (anel basal)Comprimento total------Largura------CaudaComprimento total0,12 ± 0,020,1050,1740,182 ± 0,0630,1020,306EspículasComprimento total0,10 ± 0,040,0760,158***OvosComprimento total***0,041 ± 0,0030,0440,054Largura***0,029 ± 0,0030,0240,034M = média; DP = desvio padrão; Min = mínimo; Max = máximo; -= caráter não medido; * = parasito não possui o caráterNeotropical Helminthology, 2021, 15(1), jul-dicFerreira Cordeiro et al.
image/svg+xml155Três espécies de Spinitectus foram citadas para o Brasil: S. jamundensis Thatcher & Padilha 1977; S. rodolphiheringi e S. yorkei Travassos, Artigas & Pereira, 1928 (Moravec 1998). Esses nematóides geralmente são descritos parasitando o tubo digestório de anfíbios e peixes tanto dulcícolas quanto marinhos (Moravec, 1998; Thatcher, 2006). Spinitectus rodolphiheringifoi citado parasitando 10 outras espécies hospedeiras: Pygocentrus pirayaCuvier 1819 (Santos, 2008), Tetragonopterus chalceusSpix & Agassiz, 1829 (Albuquerque, 2016) e Astyanax fasciatus Cuvier, 1819 (Vieira-Menezes et al.2017) coletados no Reservatório Três Marias, Rio São Francisco, e Astyanax bimaculatus(Linnaeus, 1758), Franciscodoras marmoratus(Lütken, 1878), Pimelodella lateristriga(Liechtenstein, 1823), Pimelodus maculatusLacèpe, 1803, Salminus hilarii Valenciennes, 1850, Sternopygus macrurus(Bloch & Schneider, 1801, e Triportheus paranensis(Günther, 1874) coletados nos rios Grande e Mogi Guaçú em Pirassununga, São Paulo (Luque et al., 2011). Estudos realizados em T. chalceus demonstraram prevalência de 1,59%, em A. fasciatusa prevalência foi de 2,7% (Albuquerque, 2016; Vieira-Menezes et al.,2017). Figueiredo (2017) encontrou prevalências de 4% para Laemolyta garmanie 7% para Argonectes robertsi. Portanto, para todas essas espécies hospedeiras,S. rodolphiheringi demonstrou status comunitário de espécie satélite.A presença de espécies satélites em um hospedeiro é atribuída a fatores como: nível de especificidade parasitária, hábitos de forrageio da espécie hospedeira, distribuição da espécie parasita ou degradação das populações parasitas, visto que as espécies satélites são muito sensíveis a alterações ambientais, servindo então como excelentes modelos em estudos de comunidades e avaliação ambiental (Bush e Holmes, 1986). A presença de espécies satélites indica que a infracomunidade parasitária analisada é instável e está longe do equilíbrio. Resultados semelhantes foram descritos para Triportheus angulatus (Spix DISCUSSÃO& Agassiz, 1829)coletados no lago também Catalão, Amazonas (Moreira ., 2017).et alPortanto, este estudo caracteriza um registro inédito desse parasito para A. nuchalis, que passa a ser considerado o quarto hospedeiro definitivo conhecido paraS. rodolphiheringi. Além disso, a distribuição geográfica de S. rodolphiheringi foi ampliada para a região Amazônica. Anteriormente esta espécie era citada apenas para o reservatório de Três Marias e alto rio São Francisco em Minas Gerais (Santos et al., 2007; Albuquerque, 2016; Vieira-Menezes et al.,2017) e nos rios Grande e Mogi Guaçú em Pirassununga, São Paulo (Luque et al., 2011).Albuquerque, M.C. 2016. Endoparasites of two species of forage fish from the Três Marias reservoir, Brazil: new host records and ecological indices. Revista Brasileira de Medicina Veterinária, vol. 38, pp. 139-145.Bush, A.O. & Holmes, J.C. 1986. Intestinal helminthes of lesser scaup ducks: an interactive community. Canadian Journal of Zoology, vol. 64, pp. 142-154. Figueiredo, B.N.S. 2017. Caracterização morfológica e molecular de helmintos de piau coletados na bacia do Rio Tocantins.Tese de doutorado, Universidade Federal do Tocantins, 74pp.Froese, R. & Pauly, D. 2019. FishBase. World Wide Web electronic publication. www.fishbase.org, versionJilek, R. & Crites, J.L. 1982. The life cycle and development of Spinitectus gracilis(Nematoda: Spirurida). Transactions of the American Microscopical Society,vol. 101, pp. 75-83.Junk, W.J. 1983. As águas da região amazônica. In:E, Salati, W.J. Junk, H.O.R. Shubart, A.E. Oliveira, (eds.). Amazônia: desenvolvimento, integração e ecologia. Conselho nacional de desenvolvimento científico e tecnológico. EditoraBrasiliense, Brasília.Kennedy, C.R. 2001. Metapopulation and community dynamics of helminth parasites REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICASNeotropical Helminthology, 2021, 15(1), jul-dicSpinitectus rodolphiheringiin Auchenipterus nuchalis
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