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ISSN Versión impresa 2218-6425
ISSN Versión Electrónica 1995-1043
Neotropical Helminthology, 2021, 15(2), jul-dic:163-169.
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
1
Laboratório de Helmintologia Veterinária. Faculdade de Veterinária/Universidade Federal do Rio Grande do Sul, Brasil.
Avenida Bento Gonçalves, 9090 CEP 91540-000 Porto Alegre.RS Brasil
2
Discentes da Faculdade de Veterinária. Universidade Federal do Rio Grande do Sul, Brasil.
*Corresponding author: mary.gomes@ufrgs.br
Sandra Márcia Tietz Marques: http://orcid.org/000-0002-7541-9717
Jacqueline Meyer: https://orcid.org/0000-0002-0658-8824
Luiza de Campos Menetrier: https://orcid.org/0000-0002-7818-9873
Mary Jane Tweedie de Mattos: https://orcid.org/0000-0003-4385-5706
221
Sandra Márcia Tietz Marques¹; Jacqueline Meyer; Luiza de Campos Menetrier & Mary Jane Tweedie de Mattos
ABSTRACT
The medical clinic for reptiles has grown in recent years, whether for attending free-living animals in
rehabilitation centers or for pets. The knowledge of the parasitic fauna of the Reptilia Class is important
for the identification of pathogenic agents and effective therapy. Fecal samples were collected from 35
animals of the Orders Crocodylia (N=3), Squamata (N=3) and Testudines (N=29) attended from 2013 to
2018 at the Center for Conservation and Rehabilitation of Wild Animals (PRESERVAS) of the
Universidade Federal do Rio Grande do Sul (UFRGS). Fecal samples were processed by the methods of
Willis, Lutz and Sheather at the Laboratory of Helminthology at UFRGS. The percentage of positive
samples was 17.14% (6/35): three
Trachemys dorbogni
(Duméril & Bibron 1835)
presenting
Serpinema
spp.,
Physaloptera
spp. and Strongyloidea, respectively; two
Caiman latirostris
(Daudin, 1802) with
Strongyloides
spp. and
Augusticaecum
spp., respectively, and
Iguana iguana
(Linnaeus, 1758) with
Eimeria
spp. This study expands the list of parasites in reptiles from the state of Rio Grande do Sul.
Neotropical Helminthology
163
doi:10.24039/rnh20211521198
PARASITES IN REPTILES OF THE CONSERVATION AND REHABILITATION CENTER
FOR WILDLIFE ANIMALS OF AN PUBLIC UNIVERSITY-BRAZIL
PARASITOS EM RÉPTEIS DO NÚCLEO DE CONSERVAÇÃO E REABILITAÇÃO DE
ANIMAIS SILVESTRES DE UMA UNIVERSIDADE PÚBLICA-BRASIL
PARÁSITOS EN REPTILES DEL CENTRO DE CONSERVACIÓN Y REHABILITACIÓN
DE ANIMALES DE VIDA SILVESTRE DE UNA UNIVERSIDAD PÚBLICA-BRASIL
D
D
D
D
Keywords:
Brazil – Crocodylia – Helminths – Reptiles – Squamata – Testudines
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164
Os répteis (latim científico: Reptilia) pertencem ao
grupo de animais que possuem características de
ectotermia e pele recoberta por escamas. Esse
grupo inclui os lagartos, serpentes, anfisbenas,
quelônios e jacarés, embora algumas delas sejam
pouco aparentadas entre si (Martins & Molina,
2007; Cubas
et al
., 2014). No mundo são
registradas mais de 10.700 espécies de répteis
(Uetz & Hošek, 2018). No Brasil segundo Costa &
Bérnils (2018), foram registradas 795 espécies
sendo 36 Testudines, 6 Crocodylia e 753 Squamata
(72 anfisbenas, 276 “lagartos” e 405 serpentes).
Considerando subespécies, são 6 Crocodylia, 37
Testudines e 799 Squamata no Brasil (75
INTRODUÇÃO
anfisbenas, 282 “lagartos” e 442 serpentes),
totalizando 842 espécies e subespécies de répteis
no país. Com isso, o Brasil está em 3º lugar em
riqueza de espécies de répteis do mundo, atrás da
Austrália (1.057) e do México (942) (Uetz &
Hošek, 2018). Os mesmos autores, Costa &
Bérnils, (2018) afirmaram que um total de 395
espécies + subespécies de répteis ocorrentes no
Brasil (47%) são endêmicos do território brasileiro,
mas essa porcentagem varia bastante entre os
grandes grupos. Nenhum crocodiliano e apenas
seis espécies de quelônios (16%) são endêmicos do
país. Por outro lado, 40% das serpentes registradas
são endêmicas do Brasil (179 táxons, entre
espécies + subespécies), e porcentagens ainda
maiores são observadas para os lagartos (54%; 153
táxons) e anfisbenas (76%; 57 táxons).
RESUMO
Palavras-chave:
Répteis – Helmintos – Crocodylia – Squamata –
Testudines – Brasil
A clínica médica de répteis tem crescido nos últimos anos, seja pelo atendimento de animais de vida livre
em centros de reabilitação ou pela aquisição como pets. O conhecimento da fauna parasitária da Classe
Reptilia é importante para identificação de agentes patogênicos e terapêutica efetiva. Foram coletadas
amostras fecais de 35 animais das Ordens Crocodylia (N= 3), Squamata (N=3) e Testudines (N=29)
atendidos de 2013 à 2018 no Núcleo de Conservação e Reabilitação de Animais Silvestres (PRESERVAS)
da Universidade Federal do Rio Grande do Sul (UFRGS). Amostras fecais foram processadas pelos
métodos de Willis, Lutz e Sheather no Laboratório de Helmintologia da UFRGS. A porcentagem de
amostras positivas foi de 17, 14 % (6/35): três
Trachemys dorbogni
(Duméril & Bibron 1835)
apresentando
Serpinema
spp.,
Physaloptera
spp. e Strongyloidea, respectivamente; dois
Caiman
latirostris
(Daudin, 1802) com
Strongyloides
spp. e
Augusticaecum
spp., respectivamente é uma
Iguana
iguana
(Linnaeus, 1758)
com
Eimeria
spp. Este estudo amplia a lista de parasitos em répteis do estado do
Rio Grande do Sul.
Marques
et al.
RESUMEN
Palabras clave
: Brasil - Crocodilia - Helmintos - Reptiles - Squamata - Testudines
La clínica médica para reptiles ha crecido en los últimos años, ya sea para atender animales de vida libre en
centros de rehabilitación o para mascotas. El conocimiento de la fauna parasitaria de la clase Reptilia es
importante para la identificación de agentes patógenos y una terapia eficaz. Se recolectaron muestras
fecales de 35 animales de los Órdenes Crocodylia (N = 3), Squamata (N = 3) y Testudines (N = 29)
atendidos de 2013 a 2018 en el Centro de Conservación y Rehabilitación de Animales Silvestres
(PRESERVAS) de la Universidade Federal do Rio Grande do Sul (UFRGS). Las muestras fecales fueron
procesadas por los métodos de Willis, Lutz y Sheather en el Laboratorio de Helmintología de la UFRGS.
El porcentaje de muestras positivas fue del 17,14% (6/35): tres
Trachemys
dorbogni
(Duméril & Bibron
1835) presentaron
Serpinema
spp.,
Physaloptera
spp. y Strongyloidea, respectivamente; dos
Caiman
latirostris
(Daudin, 1802) con
Strongyloides
spp. y
Augusticaecum
spp., respectivamente, e
Iguana
iguana
(Linnaeus, 1758) con
Eimeria
spp. Este estudio amplía la lista de parásitos en reptiles del estado de
Rio Grande do Sul.
Neotropical Helminthology, 2021, 15(2), jul-dic
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165
Caiman latirostris
(Daudin, 1802) ou jacaré-do-
papo-amarelo A distribuição geográfica desta
espécie inclui as áreas de drenagens dos Rios
Paraná e São Francisco, e algumas bacias costeiras
do sudeste e nordeste brasileiro. Ocorrem também
no nordeste da Argentina, sudeste da Bolívia e
Paraguai, norte e nordeste do Uruguai (Aguiar &
Mauro, 2005).
Salvator merianae
(Duméril & Bibron 1839) ou
teiú é um lagarto onívoro da Ordem Squamata, que
habita regiões de floresta, campos de vegetação
alta, campos cultivados e áreas urbanas (Harvey
et
al
., 2012). Esta espécie possui a maior distribuição
geográfica do gênero, ocorrendo desde a Argentina
até o Brasil, incluindo Uruguai e Paraguai, além
das regiões sul, sudeste, centro-oeste, e nordeste do
Brasil. (Vieira, 2016). O gênero
Salvator
compreende alguns dos maiores lagartos do Novo
Mundo e dos maiores representantes da família
Teiidae, podendo atingir até 500 mm de
comprimento rostro-cloacal (Winck
et al
., 2011).
Iguana iguana
(Linnaeus, 1758) ou iguana verde é
da Ordem Squamata; são herbívoros que vivem em
árvores de florestas tropicais, mas podem ser
criados em terrários úmidos (Alberts, 2004;
Swanson, 2004).
Trachemys dorbigni
(Duméril & Bibron 1835) ou
tartaruga-tigre-d'água pertence a Ordem
Testudines, distribuída no Brasil, Uruguai e
Argentina. Esta espécie é considerada da fauna
silvestre e sua posse e manutenção só são
permitidas com a específica documentação, sendo
também proibida a soltura desses animais na
natureza. No Brasil, é uma das tartarugas de água
doce mais abundantes do Estado do Rio Grande do
Sul (Bujes
et al
., 2011).
Chelonoidis carbonarius
(Spix 1824) ou jabuti-
piranga pertence a Ordem Testudines, com
distribuição no Brasil, Colômbia, Bolívia,
Paraguai, Panamá, Equador, Peru e Argentina
(Vargas-Ramírez
et al
.,
2010), sendo considerado
vulnerável à extinção e está listada no Apêndice II
da CITES, restringindo o comércio internasional.
Eles também são amplamente considerados como
animais de estimação locais e seus cascos são
vendidos como lembranças e como pets populares
em todo o mundo.
Chelonoidis chilensis
(Gray 1870) ou tartaruga-do-
chaco é uma tartaruga terrestre, herbívora, típica da
América do Sul. Pertence a ordem Testudines e
caracterizam-se por habitar locais, geralmente
topograficamente planos ou com pouca inclinação.
Essas tartarugas marcam sua presença permanente
em áreas relativamente arborizadas, perto de
grandes cactos, determinando espaços abrigados
restritos quase livres de vegetação (SibGobAr,
2021).
Chelonia mydas
(Linnaeus, 1758) ou tartaruga-
verde é uma espécie marinha herbívora e está
distribuída por todos os oceanos, nas zonas de
águas tropicais e subtropicais e de qualquer altitude
do mundo. Como uma espécie classificada como
ameaçada, a tartaruga-verde é protegida contra a
exploração, na maioria dos países (Seminoff,
2006).
Acanthochelys spixii
(Duméril & Bibron, 1835) ou
cágado-preto se distribui no Brasil, Argentina,
Uruguai e Paraguai. No Brasil, ocorre nos biomas
Pampa, Mata Atlântica e Cerrado (Bernils, 2010),
tendo sido registrado em ambientes lagunares,
banhados, corpos d'água e chacos estacionais ou
semipermanentes (Bujes, 2010). Não há evidências
de ameaças que possam afetar a população como
um todo, no entanto, a subpopulação no estado do
Rio Grande do Sul, pode estar sendo afetada pelas
das atividades agrícolas (cultivo de arroz). Por
essas razões,
Acanthochelys spixii
foi categorizada
como menos preocupante (LC) (Vogt
et al.,
2010).
A popularidade dos répteis tem crescido muito por
pessoas interessadas em adquirir um animal de
estimação diferenciado. Os ditos “pets não
convencionais” representam parcela importante do
mercado pet, sendo uma área em constante
expansão no Brasil e no mundo (Marques
et al.
,
2020). Estes animais possuem necessidades
específicas e precisam de acompanhamento
veterinário especializado (Cubas
et al
., 2014). Os
exames parasitológicos através de métodos não
invasivos, permitem ao médico veterinário uma
avaliação da saúde parasitológica dos animais,
diminuindo o estresse ao manipular o animal. Além
disso, possibilita analisar se os parasitos
observados representam risco à saúde do animal ou
dos tutores (Cubas
et al
., 2014). Se tratando de
animais de vida livre, os exames permitem o
levantamento dos parasitos mais prevalentes na
Parasites in reptiles of center for wildlife animals
Neotropical Helminthology, 2021, 15(2), jul-dic
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166
população de uma espécie, com uma melhor
avaliação por parte do médico veterinário, quanto a
possibilidade de soltura ou realocação de um
indivíduo. A utilização de fármacos para controle
parasitológico é tópico de grande debate e
discordância por parte dos profissionais da área,
uma vez que não há dados suficientes que
exponham os efeitos dessa prática a longo prazo,
bem como sua consequência em uma população de
determinada espécie (Lourenço
et al
., 2018).
O objetivo do presente trabalho é registrar a
ocorrência de parasitos em animais da Classe
Reptilia atendidos pelo PRESERVAS – UFRGS,
Brasil através da análise de fezes, contribuindo
assim para o conhecimento das infecções
parasitárias da fauna silvestre.
As amostras fecais foram colhidas durante o
manejo sanitário dos animais internados no Núcleo
de Conservação e Reabilitação de Animais
Silvestres (PRESERVAS) do Hospital de Clínicas
Veterinárias da Universidade Federal do Rio
Grande do Sul (UFRGS), sendo acondicionadas
em recipientes próprios para coleta de fezes.
Imediatamente, foram levadas ao Laboratório de
Helmintologia da Faculdade de Veterinária da
UFRGS. Com exceção dos jacarés-de-papo-
RESULTADOS E DISCUSSÃO
amarelo (3) e dos teiús (2), os répteis que
receberam atendimento clínico estavam com seus
tutores.
As amostras fecais foram processadas no período
de 24 h de seu recebimento. Todas as amostras
fecais foram examinadas macroscopicamente e, na
presença de formas parasitárias, estas foram
recuperadas e processadas para identificação
taxonômica. Após, foram separadas em frações de
até 3 g para os métodos rotineiros de flutuação em
solução de solução salina (densidade=1.20) ou
método de Wiliis-Mollay, sedimentação simples
com água destilada (método de Lutz) e centrífugo-
flutuação com solução de sacarose (Sheather),
conforme Hoffmann (1987) e Marques
et al
.
(2020).
Aspectos éticos: A pesquisa foi realizada segundo
protocolo 20487/11, de autorização de uso de
animais na pesquisa cientifica (CEUA) da UFRGS.
Na avaliação macroscópica não foram observados
parasitos nas fezes. A prevalência de parasitos
observados microscopicamente, nas amostras
fecais, foi de 17,14 % (6/35) e está demonstrada na
Tabela 1.
Tabela 1.
Taxa de prevalência de parasitos encontrados em amostras fecais de répteis das Ordens
Testudines,
Crocodylia e Squamata, atendidos no PRESERVAS - UFRGS entre 2013 e 2018, no sul do Brasil.
Nome Científico
Nome comum
Total
Positivo(%)
Parasito
Ordem
Testudines
Trachemys dorbogni
Tartaruga tigre
-
d
’
água
12
03 (25)
Serpinema
spp.
Physaloptera
spp.
Strongyloidea
Chelonia mydas
Tartaruga verde
08
0
-
Chelonoides carbonaria
Jabuti
-
pitanga
07
0
-
Chelonoides chilensis
Tartaruga
-
do
-
chaco
01
0
-
Acanthochelys spixii
Cágado
-
preto
01
0
-
Ordem Crocodylia
Caiman latirostris
Jacaré
-
do
-
papo
-
amarelo
3
2 (66,7)
Strongyloides
spp.
Augusticaecum
spp.
Ordem Squamata
Iguana iguana
Iguana verde
01
01(100)
Eimeria
spp
.
Salvator merianae
Teiú
02
0
-
TOTAL
35
6
(
17, 14
)
Marques
et al.
MATERIAL E MÉTODOS
Neotropical Helminthology, 2021, 15(2), jul-dic
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167
Caudotylenchus indicus
n. gen., n. sp.
Onze espécies da ordem Testudines
compõem a
fauna do Rio Grande do Sul, seis espécies
continentais e cinco marinhas, representando cerca
de 30% das 36 espécies brasileiras (Bernils, 2010;
Bujes, 2010), porém pouco se sabe da fauna
parasitária de répteis, que geralmente são estudos
pontuais (Bernardon
et al
., 2014). As três
tartarugas tigre-d'água em atendimento no
PRESERVAS que estavam parasitadas
apresentaram monoinfecção por nematódeos, com
um único gênero:
Serpinema, Physaloptera
e
Strongyloidea. No estudo de Rataj
et al
. (2011),
que procurou estabelecer a prevalência
parasitológica de 949 animais “pets” da Classe
Reptilia (serpentes, lagartos e tartarugas), através
do método de flutuação e sedimentação, foram
encontradas 43,7% de amostras positivas para
parasitos da Família Strongylidae em Testudines,
enquanto para os lagartos, foram encontradas duas
amostras positivas (0,6%) para
Eimeria
sp.,
confirmando que estes nematódeos são
cosmopolitas. Lane & Mader (2005) destacam
Strongyloides
spp. como principal parasito de
intestino de tartarugas.
Augusticaecum
é um nematódeo ascarídeo, com
prevalência em tartaruga-esquilo (
Gopherus
polyphemus
Daudin, 1802) nativa dos Estados
Unidos (McGuire
et al
., 2013; Huffmann
et al
.,
2018). Este parasito causa uma variedade de
problemas sanitários e no caso de infecção pesada,
leva a obstrução intestinal e a morte de seu
hospedeiro (Wilson & Carpenter, 1996). Nesta
avaliação, o gênero
Augusticaecum
foi detectado
nas fezes de um jacaré-do-papo-amarelo, enquanto
amostra fecal de outro jacaré evidenciou ovos de
Strongyloides
sp., semelhante aos resultados de
Batista
et al
. (2011) quando investigaram por
exame coproparasitológico amostras fecais de 480
jacarés (
Caiman latirostris
) criados
comercialmente no estado do Rio de Janeiro e
submetidas ao método de Willis-Mollay e de Lutz,
diagnosticando parasitos do gênero
Strongyloides
sp. em 8 de 180 amostras parasitadas nos animais
alocados no sistema aberto de criação. Uma
possibilidade para disseminação de ovos do
parasito é a transmissão mecânica dos mesmos por
dípteros, uma vez que já foi observada a presença
de ovos e larvas de helmintos aderidos ao corpo de
moscas ou em seu interior intestinal, facilitando a
contaminação de recintos, alimentos e até dos
próprios animais (D'Almeida
et al
., 2002; Ferreira
et al
., 2002; Oliveira
et al
., 2002). Traversa
et al.
(2005) constataram que as tartarugas infectadas
com parasitos do gênero
Augusticaecum
eram os
exemplares jovens e talvez a maior prevalência
ocorreu pelo hábito da coprofagia (Oliveira
et al
.,
2002).
Em répteis, nem todas as infecções por coccídeos
causam doença, sendo a coccidiose,
habitualmente, uma doença de animais jovens.
Nestes animais, os sinais clínicos podem não ser
detectados, embora em lagartos possa se observar
atrasos no crescimento (Mader, 2006). Nesta
investigação, amostra fecal da
I. iguana
apresentou
oocistos de
Eimeria
sp., entretanto o animal foi
atendido no PRESERVAS para uma avaliação
geral de sua saúde e informações a cerca de seu
manejo. Muitos outros protozoários, como
Entamoeba
,
Klosiella
e
Isospora
também
parasitam lagartos. Dentre todos,
Entamoeba
invadens
Rodhaim, 1934
é o protozoário de maior
importância em criações de répteis, devido sua
patogenicidade (Bauer & Bauer, 2014).
Eimeria
sp. e
Isospora
sp. são os coccídios encontrados
mais frequentemente em amostras fecais de
anfíbios e répteis (Jacobson, 2007). Alta carga
parasitária em indivíduos jovens causa doença
clínica (McGuire
et al
., 2013). Entre os sinais
clínicos de animais infectados encontram-se
apatia, anorexia, regurgitação e hemorragia
intestinal. Os oocistos são ingeridos através do solo
ou fezes contaminados. O manejo adequado e a
hidratação do paciente, bem como medidas de
higiene são muito importantes para o tratamento
(De La Navarre, 2011).
Rosales (2011) analisou fezes de 300 iguanas-
verdes (
I. iguana
) no Equador para diagnóstico de
Eimeria
sp. e não obteve resultados positivos.
Resultado semelhante foi encontrado por
Okulewicz
et al
. (2015), que avaliou fezes de 44
iguanas-verdes na Polônia e nenhuma amostra foi
positiva para
Eimeria
sp. Foram encontrados
apenas parasitos da família Pharyngodonidae em
três indivíduos. Em um estudo realizado por Silva
(2012) parasitos do gênero
Eimeria
foram
encontrados em indivíduos de gecko-tokay (
Gekko
gecko
(Linnaeus, 1758)), gecko-de-madagascar
(
Phelsuma madagascariensis
(Gray, 1831)) e de
píton-real (
Python regius
Auguste Duméril &
Bibron, 1844). No indivíduo da espécie
I. iguana
foram encontrados apenas ovos de nematódeo, cuja
Neotropical Helminthology, 2021, 15(2), jul-dic
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