Key words: Crustacea –
Emerita analoga
– Parasite communities –
Profilicollis altmani
–
Proleptus
–
Trypanorhyncha
1 Facultad de Ciencias Biológicas, Laboratorio de Invertebrados, Universidad Ricardo Palma. Lima, Perú.
Neotrop. Helminthol., 1(2), 2007
59
Se investigaron algunos componentes comunitarios de la parasitofauna de 860 especímenes de
Emerita
analoga
(Stimpson, 1857) adquiridos del Terminal Pesquero de Chorrillos, Lima, Perú, periódicamente
entre octubre 1996 y setiembre 2007, y necropsiados para estudiar sus comunidades parasitarias. De los
crustáceos colectados, 317 fueron machos y 543 hembras. Los crustáceos mostraron una longitud del ce-
falotórax promedio de 2,77 ± 0,84 cm. Los parásitos metazoos fueron colectados y censados empleando las
técnicas convencionales, que incluyó superficie corporal externa, hemoceloma, intestino y hepatopáncreas.
Se colectaron 1267 especímenes durante todo el muestreo, con una abundancia media total de 1,47 (1 -22).
El promedio de especies de parásitos fue 1,14 (1-3). Trescientos cincuenta y uno hospederos no presentaron
ningún parásito. Cuatrocientos treinta y dos hospederos (50,2 %) mostraron infección con un solo parásito,
76 (8,8 %) y 1 (0,1 %) tuvieron una infección múltiple, con 2 y 3 especies de parásitos, respectivamente. Se
encontraron tres parásitos:
Profilicollis altmani
(Perry, 1942) Van Cleave, 1947 (Acantocephala) (prevalen-
cia = 55,3 %; intensidad media = 2,21),
Proleptus
sp. (Nematoda) (prevalencia = 12,1 %; intensidad media
= 2,01) y una larva de trypanorhyncha no identificada (Cestoda) (prevalencia = 0,69 %; intensidad media
= 1). No se observó relación entre el sexo y la longitud cefalotoráxica de
E. analoga
con la intensidad,
abundancia media y la prevalencia de infección de
P. altmani
y
Proleptus
sp. Solo se encontró relación del
sexo con la intensidad media de infección de
Proleptus
sp.
Resumen
Abstract
Some components of 860 specimens from
Emerita analoga
acquired in the Chorrillos Fismarket (Lima,
Peru) were investigated between October 1996 and September 2007. From the crabs collected, 317 were
males and 543 were females. Mole crabs showed a cephalothorax length mean 2.77 ± 0.84. Metazoan
parasites were collected and counted employing conventional techniques, including outer body surface,
hemocoel, gut and hepatopancreas. One thousand two hundred sixty-seven specimens were collected dur-
ing all the survey, with a mean abundance of 1.47 (1-22). The mean parasite species was 1.14 (1-3). Three
hundred fifty-one hosts were not parasited. Four hundred thirty-two hosts (50.2 %) showed infection with
one parasite species, and seventy-six (8.8 %) and one (0.1 %) had multiple infection, 2 and 3 parasite spe-
cies, respectively. Three parasites:
Profilicollis altmani
(Perry, 1942) Van Cleave, 1947 (Acantocephala)
(prevalence = 55.3 %; mean intensity = 2.21),
Proleptus
sp .(Nematoda) (prevalence = 12.1 %; mean inten-
sity = 2.01) and an unidentified trypanorhynch tapeworm (Cestoda) (prevalence = 0.69 %; mean intensity
= 1) were found. Effect of the sex and cephalothorax length of
E. analoga
on mean intensity, abundance
of Infection and prevalence of
P. altmani
and
Proleptus
sp
.
were not observed. Only a relation of sex with
mean intensity of infection with
Proleptus
sp
.
was found.
Palabras clave: Crustacea –
Emerita analoga
–
Profilicollis altmani
– Comunidad parasitaria –
Proleptus
–
Trypanorhyncha
ARTÍCULOS ORIGINALES/ORIGINAL ARTICLES
ASPECTOS CUANTITATIVOS DE LOS METAZOOS PARÁSITOS DEL MUY
MUY
EMERITA ANALOGA
(STIMPSON) (DECAPODA, HIPPIDAE) EN
CHORRILLOS, LIMA, PERÚ
QUANTITATIVE ASPECTS OF METAZOAN PARASITES OF MOLE CRAB
EMERITA ANALOGA
(STIMPSON) (DECAPODA, HIPPIDAE) FROM
CHORRILLOS, LIMA, PERU
José Iannacone1; Lorena Alvariño1; Berenisse Bolognesi1
Forma de citar: Iannacone, J, Alvariño, L & Bolognesi, B. 2007. Aspectos cuantitativos de los metazoos parásitos del muy
muy
Emerita analoga
(Stimpson) (Decapoda, Hippidae) en Chorrillos, Lima, Perú. Neotropical Helmin-
thology, vol. 1, no 2, pp. 59-67.
Neotrop. Helminthol., 1(2) , 2007
© 2007 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA)
Parásitos de Emerita analoga en Lima, Perú.
Iannacone J, Alvariño, L & Bolognesi, B
60
periódicamente, entre octubre de 1996 y septiembre
2007 con el objetivo de evaluar la influencia del
tamaño, sexo del hospedero, y el periodo evaluado
sobre las principales especies componentes de su
fauna parasitaria.
Se adquirieron 860 especímenes de “Muy muy”,
E. analoga en octubre y noviembre de 1996, abril
2003, abril 2004, abril 2006, septiembre 2006, abril
2007 y septiembre 2007 en el Terminal Pesquero
de Chorrillos, Lima, Perú (12o30´S, 76o 50´W). La
superficie corporal externa, hemoceloma, intestino
y hepatopáncreas fueron examinados para la
búsqueda de parásitos. Los parásitos se colectaron,
fijaron, preservaron, colorearon y montaron de
acuerdo a las recomendaciones de Eiras et al. (2000)
y Oliva et al. (2007).
La determinación del sexo de E. analoga se hizo de
acuerdo a las características de su dimorfismo sexual,
con ayuda de un estereomicroscopio, teniendo en
cuenta: los pleópodos en número de 3 pares que
aparecen sólo en hembras; el poro genital, en el
caso de los machos ubicado en la coxa del quinto
par de periópodos, en tanto, que en las hembras se
encuentra en la coxa del tercer par (Alvitres et al.,
1998).
Especímenes representativos del acantocéfalo
P. altmani (Perry, 1942) Van Cleave, 1947 y del
nematodo Proleptus sp., fueron depositados en la
colección helmintológica del Museo de Historia
Natural de la Universidad Nacional Mayor de San
Marcos (MUSM-UNMSM), MUSM N° 2731 y
MUSM N° 2732, respectivamente. Especímenes
representativos del cestodo Trypanorhyncha gen.
sp., no identificados fueron depositados en la
helmintoteca de la Facultad de Ciencias Naturales
y Matemática de la Universidad Nacional Federico
Villarreal, Lima.
Se determinó en los hospederos, el sexo, la
longitud total (LT) hasta el extremo del telson (en
cm), la longitud del cefalotórax (LC) y el ancho
máximo del cefalotórax (AC). LT no fue obtenido en
abril de 2003 y abril de 2004. AC no se determinó
en octubre y noviembre de 1996. La LC de los
hospederos se dividió en cuatro rangos de 1,0
cm cada uno aplicando la regla de Sturges (Zar,
1996) para relacionarlos con la prevalencia. Estos
rangos fueron: < 2 cm (n = 113); 2,0 a < 3 cm (n =
Las especies del género Emerita son decápodos
anomuros pertenecientes a la clase Crustacea,
muy comunes en el estado adulto en las playas de
arena (Lepez et al., 2001), y la larva forma parte
de la comunidad planctónica (Alvitres et al., 1998;
Sorte et al., 2001). Estas especies han sido objeto de
numerosos estudios poblacionales y relativos a su
biología (Fupuy et al., 2002).
Emerita analoga (Stimpson, 1857) tiene una
distribución desde las islas Kodiac en Alaska,
hasta la bahía de Magdalena en California, y de
Salaverry, Perú hasta Punta Magallanes, y Bahía
Falsa, Argentina, excluyendo la zona tropical
con temperaturas superiores a 20 °C (Alvitres et
al., 1998, 1999a; Sorte et al., 2001). Esta especie
filtradora forma densas agregaciones localizándose
en los niveles medios e inferior del intermareal
arenoso, especialmente, en las playas expuestas y
con gran dominancia en este biotopo (Alvitres et al.,
1999b; Contreras et al., 2000; Jaramillo et al., 2000;
Chávez & Paz, 2004; McLachlan & Dorvlo, 2007).
Las larvas eclosionan en el agua, donde se queda
en un estado larval denominado zoea de tres a seis
meses (Sorte et al., 2001). Este crustáceo es depredado
por muchas especies marinas como peces, así como,
aves marinas como los playeritos y chorlitos (Alvitres
et al., 1998; Tantaleán et al., 2002).
Se han descrito y registrados siete parásitos metazoos
para E. analoga en el Perú (Oliva et al., 1992; Alvitres
et al., 1999b; Oliva et al., 2007; Smith, 2007).
Oliva et al. (1992, 2007), publicaron las primeras
aproximaciones cuantitativas de los parásitos de E.
analoga en playas de las costas de Perú y de Chile.
Alvitres et al. (1999b) evaluaron los cambios en la
prevalencia de los helmintos parásitos de E. analoga
durante “El Niño” 1997-1998 en la playa Caleta
de San José, Lambayeque, Perú. Tantaleán et al.
(2002) registraron la prevalencia de cistacantos de
Profilicollis altmani (Perry, 1942) Van Cleave, 1947 de
E. analoga en la playa Bujama, Mala, Lima, Perú.
Posteriormente, no se ha efectuado ningún análisis
cuantitativo de las comunidades parasitarias en este
hospedero en Perú.
Este trabajo representa un análisis cuantitativo de
las comunidades parasitarias de E. analoga realizadas,
INTRODUCCIÓN
MATERIAL Y MÉTODOS
Neotrop. Helminthol., 1(2), 2007
61
418); 3,0 a < 4 cm (n = 227) y ≥4 cm (n = 102).
El análisis de los metazoos parásitos a nivel de
infracomunidades y comunidades parasitarias se
hizo para las especies con prevalencias mayores al 10
%, de acuerdo a Bush et al., (1997). Se determinó la
prevalencia, intensidad media y abundancia media
por crustáceo para todos los parásitos encontrados.
El Índice de dispersión (ID) empleado, calculó la
relación entre Varianza (S2) /intensidad media y se
contrastó con el estadístico d (Azevedo et al., 2007).
La prueba de t de Student, previa evaluación de
homogeneidad de varianzas empleando el estadístico
de Levene, fue usada para determinar si la LT, LC y
AC de los crustáceos hospederos machos y hembras
presentaban diferencias significativas. Se empleó el
ANDEVA para determinar si existían diferencias
entre los siete periodos evaluados (en octubre y
noviembre de 1996, abril 2003, abril 2004, abril
2006, septiembre 2006, abril 2007 y septiembre
2007) usando a posteriori la prueba de Tukey.
La influencia de la LC del hospedero en la prevalencia
de infección de los parásitos se determinó usando el
coeficiente de correlación de Pearson (r). El mismo
estadístico se usó para relacionar LC, LT y AC con
la intensidad media y la abundancia media para
cada parásito. Así como, para determinar la relación
entre los parásitos más prevalentes. Se aplicó la
prueba X2 para tablas de contingencia para evaluar
Tabla 1. Prevalencia, intensidad y abundancia de los parásitos de Emerita analoga en el terminal Pesquero
de Chorrillos, Lima, Perú.
el posible efecto del sexo sobre la prevalencia. De
igual manera se empleó este mismo estadístico para
comparaciones múltiples entre el periodo evaluado
y la prevalencia parasitaria. La relación entre el sexo
y la intensidad media y la abundancia media de
infección parasitaria se calculó utilizando la prueba
de t de Student (Zar, 1996). El nivel de significancia
fue evaluado a a = 0,05.
La terminología ecológica (prevalencia, abundancia
e intensidad media) siguió los criterios de Bush
et al. (1997). La prevalencia de los parásitos fue
transformada a raíz cuadrada de arcoseno, y la
intensidad y abundancia fue transformada a log
n+1 para normalizar los datos (Smith, 2007). Para
el cálculo de las pruebas estadísticas descriptivas
e inferenciales se usó el paquete estadístico SPSS®
15,0 para Windows® 2007.
La tabla 1 muestra la prevalencia, intensidad
y abundancia media de infestación de los tres
parásitos encontrados. Además, en los parásitos más
prevalentes como los cistacantos de P. altmani, y las
larvas de Proleptus sp., se observó una distribución
sobredispersa (distribución binomial negativa), pues
el Índice de dispersión fue mayor a 1, d > 1,96. La
distribución binomial negativa se observó para P.
altmani, Proleptus sp., y para los parásitos totales (Fig.
1). Para el caso de las larvas de Trypanorhyncha gen.
sp., no identificada indicó una dispersión uniforme.
Parásito
Cestoda
Trypanorrhyncha, gen.sp.,
no identificada
Acantocephala
Profilicollis altmani
Nematoda
Proleptus sp.
Prevalencia
(%)
0,69
(n = 6)
55,3
(n = 476)
12,1
(n = 104)
Intensidad
Media
(Rango)
1 ± 0
(0–1)
2,21 ± 2,08
(1–19)
2,01±1,35
(1-8)
Abundancia
Media (Rango)
0,008 ± 0,08
(0-1)
1,22 ± 1,89
(0-19)
0,24 ± 0,80
(0-8)
Índice de
Dispersión
0,8
2,9
2,66
d
-4,34
29,16*
26,18*
* = valores significativos: d> 1,96.
RESULTADOS
Parásitos de Emerita analoga en Lima, Perú.
Iannacone J, Alvariño, L & Bolognesi, B
62
El promedio de la LT de los crustáceos
machos (3,82 ±1,04 cm) y de las hembras
(5,08 ± 1,25 cm) fue significativamente
diferente (t = 14,65; g.l. = 733;
p
< 0,001).
De igual manera, el promedio de la LC y del AC de los
crustáceos machos (2,55 ± 0,77 cm y 1,91 ±0,89 cm;
n = 317) y de las hembras (2,89 ± 0,85 cm y 2,69 ±1,04
cm; n = 543), respectivamente, fue significativamente
diferente (
t
= 6,01; g.l. = 858;
p
< 0,001 y
t
=
10,54; g.l. = 735;
p
< 0,001), respectivamente.
La tabla 2 indica según el ANDEVA que existen
diferencias significativas entre la LT, LC y AC en
los siete periodos evaluados. La LT de octubre-
noviembre 1996, fue diferente a abril 2006. De
igual manera, la LC de abril 2003 y abril 2004 fue
menor a los otros cinco periodos de evaluación.
El AC fue abril 2003, abril 2004 y abril 2007
fue menor a abril y septiembre 2006 (Tabla 2).
Se observó la ausencia de relación entre la LC del
hospedero y la prevalencia (r = 0,15;
p
= 0,74; n =
4 y r = 0,005;
p
= 0,99; n = 4), intensidad media (r
= -0,001;
p
= 0,99; n = 477 y r = 0,02;
p
= 0,82; n
= 104) y abundancia media (r = -0,06;
p
= 0,35; n
= 860 y r = -0,02;
p
= 0,54; n = 860) de
P. altmani
y
Proleptus
sp., respectivamente. De igual forma,
se vio ausencia de dependencia entre el sexo y la
prevalencia (x2 = 0,10; g.l. = 1;
p
= 0,74 y x2 = 2,85;
g.l. = 1;
p
= 0,09), e intensidad media (t = 0,40; g.l.
= 474;
p
= 0,88 y t = 1,63; g.l. = 102; p = 0,10)
de
P. altmani
y
Proleptus
sp
.
, respectivamente.
Tampoco se encontró dependencia entre el sexo y
la abundancia media de
P. altmani
(t = 0,05; g.l.
= 858; p = 0,95). Solo se encontró relación entre
el sexo y la abundancia de
Proleptus
sp
.
(Machos
= 0,32 ± 0,98; hembras = 0,19 ± 0,68) (t = 2,33;
g.l. = 858; p = 0,02). Se observó variación en la
abundancia e intensidad media de
P. altmani
y parásitos totales (PT) durante el periodo
evaluado. Para
Proleptus
sp
.
, se vio diferencias
en la abundancia, pero no en la intensidad media
entre los siete periodos evaluados (Tabla 3).
Tabla 2. Variación de la longitud total (LT), longitud del cefalotórax(LC),
ancho del cefalotórax (AC) de Emerita analoga entre 1996 y 2007.
Figura 1. Frecuencia del número de parásitos encontrados en Emerita analoga.
0
100
200
300
400
500
600
700
800
0 5 10 15 20 25
Total parásitos
P. altmani
Proleptus sp.
Nº hospederos
Periodo
n = número de individuos. Sig. = significancia. ND = no determinado. F = estadístico de Fisher.
P = Probabilidad. Letras minúsculas iguales en una misma columna indican que los promedios
son estadísticamente iguales según la prueba de Tukey a un nivel de significancia de 0,05.
nLT
(cm)
LC
(cm)
Sig. Sig. AC
(cm) Sig.
Oct - nov 1996 100 3,38 a 2,91 b ND
Abr - 2003 95 ND 2,16 a 1,69 a
Abr - 2004 23 ND 2,22 a 2,20 a
Abr - 2006 96 5,16 c 2,89 b 2,94 b
Sep - 2006 96 5,09 bc 2,92 b 2,92 b
Abr - 2007 230 4,54 b 2,85 b 2,17 a
Sep - 2007 220 4,76 bc 2,81 b 2,57 ab
F33,93 12,64 24,98
P000 0,000 0,000
Neotrop. Helminthol., 1(2), 2007
63
De igual forma se observó ausencia de relación
entre la LT del hospedero y la intensidad media
y abundancia media (r = -0,03; p = 0,48; n =
359 y r = -0,04; p = 0,22; n = 735) de P. altmani,
respectivamente. Sin embargo, se encontró relación
entre la LT del hospedero y la intensidad media y
abundancia media (r = -0,31; p = 0,005; n = 78
y r = -0,20; p < 0,001; n = 735) de Proleptus sp.,
respectivamente.
En adición, se observó la ausencia de relación entre
la AC del hospedero y la intensidad media (r = -
0,05; p = 0,29; n = 377 y r = -0,15; p = 0,29; n = 49)
y abundancia media (r = -0,005; p = 0,89; n = 737 y
r = -0,05; p = 0,20; n = 737) de P. altmani y Proleptus
sp., respectivamente.
Para la abundancia e intensidad media de P.
altmani y para los PT, se encontraron diferencias
significativas entre abril 2003 y abril 2004 (Tabla
3). De igual forma, Proleptus presentó diferencias en
la abundancia media entre octubre y noviembre
de 1996 y el resto de las evaluaciones (Tabla 3). La
prevalencia de infección de P. altmani, de Proleptus
sp., y de los PT mostraron diferencias significativas
en los siete periodos de evaluación (X2 = 56,19, X2
= 224 y X2 = 207, g.l. = 6; en todos los casos p <
0,001), respectivamente (Tabla 4).
No se encontró correlación entre el número de
hospederos examinados en cada periodo y la
prevalencia de infección por P. altmani (r = 0,30; p =
0,51; n = 7), por Proleptus sp. (r = -0,21; p = 0,65; n =
7) y por los PT (r = 0,20; p = 0,66; n = 7). Tampoco
entre la LC en cada periodo y la prevalencia de
infección por P. altmani (r = 0,15; p = 0,74; n = 7),
por Proleptus sp. (r = 0,005; n = 7; p = 0,99) y por los
PT (r = 0,12; p = 0,79; n = 7).
Quinientos nueve (59,1 %) “Muy muy” estuvieron
parasitadas por lo menos con una especie de parásito.
Se colectaron 1267 especímenes de parásitos
durante todo el muestreo, con una abundancia
media total de 1,47 (rango = 1-22) y con un número
de especies de parásitos de 1,14 (rango = 1-3), las
que no estuvieron correlacionadas con la longitud
del cefalotórax (p > 0,05).
Trescientos cincuenta y un hospederos no
Tabla 3. Variación de la abundancia y la intensidad media de dos de sus parásitos componentes de su comuni-
dad parasitaria de Emerita analoga en la costa central de Lima, Perú entre 1996 y 2007.c
Pa = Profilicollis altmani. Prol = Proleptus sp. PT = parásitos totales. Sig = Significancia. F = estadístico de Fisher. P = Probabilidad. Letras minúsculas
iguales en una misma columna indican que los promedios son estadísticamente iguales según la prueba de Tukey a un nivel de significancia de 0,05.
Tabla 4. Variación de la prevalencia de dos
de sus parásitos componentes de su comunidad
parasitaria de Emerita analoga en la Costa
Central de Lima, Perú entre 1996 y 2007.
Periodo
Abundancia media Intensidad media
Oct - nov 1996
Abr - 2003
Abr - 2004
Abr - 2006
Sep - 2006
Abr - 2007
Sep - 2007
F
P
8,29
0,000
1,94
0,000
5,03
0,000
46,43
0,000
24,86
0,000
14,09
0,000
Pa
1,69
2,58
0,13
0,92
0,94
0,82
1,20
Sig.
b
c
a
ab
ab
ab
b
Prol
1,30
0,43
0,04
0,09
0,01
0,06
0,06
Sig.
c
b
a
ab
a
a
a
PT
2,99
3,03
0,17
1,04
0,96
0,89
1,26
Sig.
c
c
a
ab
ab
ab
b
Pa
2,38
3,28
1,00
1,89
1,97
1,74
2,09
Sig.
ab
b
a
ab
ab
ab
ab
PT
2,41
1,71
1,00
1,28
1,00
2,00
1,40
Sig.
a
a
a
a
a
a
a
Prol
3,43
3,55
1,00
2,08
1,97
1,81
2,15
Sig.
b
b
a
ab
ab
ab
ab
Periodo
Prevalencia
Pa = Profilicollis altmani. Prol = Proleptus sp.
PT = parásitos totales.
Oct - nov 1996
Abr - 2003
Abr - 2004
Abr - 2006
Sep - 2006
Abr - 2007
Sep - 2007
Pa
71,0
78,4
13,0
48,9
47,9
46,9
57,2
Prol.
54,0
25,2
4,3
7,3
1,0
3,0
4,5
PT
87,0
85,2
17,4
50,0
48,9
49,1
58,6
Parásitos de Emerita analoga en Lima, Perú.
Iannacone J, Alvariño, L & Bolognesi, B
64
presentaron ningún parásito. El monoparasitismo
se encontró en 432 hospederos (50,2 %), el
biparasitismo en 76 hospederos (8,8 %) y el
triparasitismo en 1 (0,1 %) hospedero. Se encontró
una relación positiva entre la abundancia de P.
altmani y la abundancia de Proleptus sp. (r = 0,21; p
< 0,001; n = 860). Sin embargo, no se observó este
patrón para la prevalencia de infección de P. altmani
y la prevalencia de Proleptus sp. (r = 0,61; p = 0,13;
n = 7).
Durante el presente estudio observamos una
composición helmíntica en E. analoga adquiridos
de Chorrillos, Lima, Perú conformada solo por
tres especies: un céstodo, un acantocéfalo y un
nemátodo (Tabla 1). En cambio, Alvitres et al.
(1999b) en Lambayeque, en el norte del Perú
(6°44´S, 79°47¨W) encontraron para E. analoga siete
especies de parásitos: dos trematodos: Maritrema sp.,
y un digeneo no identificado; dos céstodos: Nybelinia
y Eutetrarhynchus sp.; un acantocéfalo: P. altmani ( =
Polymorphus bullocki, y Polymorphus kenti ver Tantaleán
& Cárdenas, 2004 y Tantaléan et al., 2005), y dos
nematodos: Proleptus sp., y un spiruroideo.
Posiblemente, diferencias en la temperatura del
agua, y en la presencia y abundancia de aves y peces
que sean hospederos definitivos de los helmintos de
E. analoga entre ambas localidades: Lambayeque y
Lima, explicarían los resultados obtenidos.
La distribución agregada de dos de los parásitos de E.
analoga: P. altmani y Proleptus sp. (Tabla 1 y Fig. 1) en el
presente estudio, es considerado un aspecto típico del
parasitismo en el ambiente acuático, en función de la
amplitud de dimensiones de los sitios de infección y
de la heterogeneidad de la comunidad de hospederos
(Azevedo et al., 2007). Sin embargo, algunas especies
de parásitos como las larvas de Trypanorhyncha,
en función a algunas peculiaridades morfológicas
como la larva plerocercoide con presencia de
blastocisto, escolex con botrios y ganchillos
tentaculares (Palm, 1997; Malcom et al., 2004), de
su ciclo biológico y de su localización de infección,
pueden presentar un patrón uniforme (Azevedo et
al., 2007). La distribución uniforme de las larvas de
los Trypanorhyncha en E. analoga ha sido también
encontrada por Smith (2007).
En nuestro estudio el helminto con mayor
prevalencia, intensidad y abundancia media fue P.
altmani (Tabla 1). Alvitres et al. (1999b) encontraron
para la playa San José, Lambayeque, entre marzo-
96 y noviembre-97 una prevalencia entre 84 % y
99,7 %, mayor a la de la presente investigación
(Tablas 1 y 4). Oliva et al., (1992) para diferentes
playas del departamento de Lima, Perú, observaron
una prevalencia de P. altmani del 40 %. Smith (2007)
para ocho playas de las costas de California, en los
Estados Unidos de América, a lo largo de 800 km
encontró una prevalencia de P. altmani fluctuante
entre 5 % y el 60 % entre junio y noviembre de 1994.
Oliva et al. (2007) mostraron que la prevalencia de
infección de P. altmani fue de 57,9 % hasta 100 % en
la playa Mejillones al norte de Chile, disminuyendo
durante el “El Niño”. De igual manera, con relación
a la intensidad media de P. altmani se observó un
aumento en E. analoga en ausencia de “El Niño”
(marzo-2002) (Oliva et al., 2007).
Smith (2007) indica que el ciclo biológico de los
acantocéfalos envuelve solo dos hospederos, y que
la infección de un hospedero intermediario puede
reflejar la estructura y calidad del hábitat local,
y su relación trófica con el hospedero definitivo
(Marcogliese, 2005). En adición, la prevalencia
de los acantocéfalos en E. analoga puede estar
indirectamente influenciada por la proximidad de
las playas costeras a estuarios. Así como, con la
temperatura del agua, la calidad del agua, las mareas,
los movimientos de las corrientes y la presencia de
aves hospederas definitivas de P. altmani como Larus
belcheri (Vigors, 1829), L. dominicanus Lichtenstein
1823, L. modestus (Tschudi, 1843), L. pipixcans Wagler,
1831, L. serranus Tschudi, 1844, Podiceps occipitalis
Garnot, 1826, Numenius phaeopus Linné, 1758 y
Calidris sp. (Hinojosa & Gonzáles, 2005; Tantaleán
et al., 2005; Riquelme et al., 2006; Smith, 2007), éstas
últimas por ser hospederos definitivos pueden crear
una variación espacial y temporal de la prevalencia y
abundancia de la parasitofauna en E. analoga en una
escala geográfica amplia, y disminuir la variación
en el parasitismo en una escala espacial pequeña
(Smith, 2007).
Varias especies de aves marinas que son hospederos
definitivos de P. altmani son migratorias: neárticas
como N. phaeopus, L. dominicanus, L. pipixcans y
Calidris sp., del sur de Sudamérica como L. modestus;
altoandina como L. serranus, y local como Larus
belcheri. Por ende, estas aves migratorias incrementan
sus poblaciones entre noviembre a abril de cada
año en Chorrillos, Lima, Perú, lo cual explicaría
DISCUSIÓN
Neotrop. Helminthol., 1(2), 2007
65
el aumento en la abundancia y prevalencia media
de P. altmani en su hospedero intermediario E.
analoga en noviembre de 1996 y abril del 2003 por
altos reclutamientos de los huevos de este parásito.
Smith (2007) encontró que abundancias altas de
aves marinas hospederas pudieran explicar las
abundancias altas de acantocéfalos en E. analoga
en Chorrillos. Sin embargo, la abundancia alta
y prevalencia media de P. altmani en septiembre
del 2007, mes con muy baja presencia de aves
migratorias no puede ser claramente explicado.
Por otro lado, los peces litorales, teleósteos y
elasmobranquios que depredan sobre E. analoga, no
tienen ningún papel en el ciclo biológico de P. altmani
(Oliva et al., 2007). Solo en el pez óseo Anisotremus
scapularis (Tschudi, 1846) se han encontrado
cistacantos de P. altmani (Tantaleán et al., 2005),
aunque su presencia pudiera ser consecuencia de una
reciente ingesta de E. analoga infestados, y por ende
no formar parte de la comunidad endoparasitaria
de A. scapularis.
Alvitres et al., (1999b) y Smith (2007) han encontrando
una correlación positiva entre la LC y la abundancia
de P. altmani. Oliva et al. (2007) indican que el hecho
que E. analoga viva sobre los 3,5 años en el norte
de Chile, permitiría una acumulación constante de
los cistacantos de P. altmani en la cavidad celómica
en las tallas mayores. Sin embargo, nosotros no
encontramos ninguna relación entre la prevalencia,
intensidad y abundancia media de P. altmani y la LC
del “Muy muy”, lo cual concuerda con Latham &
Poulin (2003). Estos autores sugieren que los factores
abióticos como la temperatura del agua, calidad del
agua, mareas y movimiento de las corrientes, y el
tamaño del sedimento influirían en la eficiencia de
trasmisión de los huevos de los acantocéfalos a su
hospedero. Estos factores no han sido cuantificados
en el presente estudio.
Las larvas de Proleptus sp., también han sido
encontradas en E. analoga por Oliva et al., (1992) y
por Alvitres et al. (1999b). Esta género también ha
sido registrada en el “trambollo” Labrisomus philippi
(Steindachner, 1866) (Rivera & Sarmiento, 1990).
Sin embargo, no existe ninguna evidencia que
Proleptus sp., de E. analoga corresponda a la misma
entidad específica que Proleptus sp., de L. philippi.
Las formas adultas de Proleptus se han registrado
en varias especies de peces cartilaginosos como
Schroederichthys chilensis (Guichenot, 1848), Raja
chilensis Guichenot 1848, Discopyge tschudi (Heckel,
1841) y Rhinobatos planiceps Garman, 1880
(George-Nascimento et al., 1994). Smith (2007) ha
encontrando una correlación positiva entre la LC y
la abundancia de las larvas de Proleptus en E. analoga,
aunque sus rangos de talla fueron de 10 a 25 mm.
Alvitres et al. (1999b) no encontraron relación entre
la LC de E. analoga y la intensidad media de infección
de Proleptus. En cambio, nosotros no encontramos
ninguna relación entre la prevalencia, intensidad
y abundancia media de Proleptus y la LC del “Muy
muy”. Solo hallamos relación entre el sexo y la
intensidad media de infección de Proleptus sp., los
machos tienen una mayor intensidad media que
las hembras, donde las hembras son corporalmente
mas grandes. George-Nascimento et al. (1994)
encontraron que no existían diferencias entre
machos y hembras en la prevalencia de infección por
Proleptus sp., en el crustáceo Cancer plebejus Poeppig,
1836, así, las hembras son más pequeñas que los
machos. Sin embargo, una acumulación continua
de las larvas de Proleptus sp., en las hembras de E.
analoga de tallas mayores a los machos, explicarían
los resultados obtenidos en el presente estudio.
Alvitres et al. (1999b) indican como una especie
abundante y prevalente a la metacecaria del
digeneo Maritrema sp., en E. analoga, donde el “Muy
muy” es el segundo hospedero intermediario y no
definitivo como fue señalado Alvitres et al. (1999b).
Los hospedadores definitivos de Maritrema son aves,
principalmente, gaviotas del género Larus, y el primer
hospedero intermediario son moluscos (Martorelli et
al., 2004; Muñoz, 2005). Sin embargo, Maritrema sp.,
y Spelotrema nicolli (Cable & Hunnienen, 1938) citada
por Smith (2007) para el hemisferio norte, ambas de
la familia Microphallidae no han sido encontrados
en el presente estudio, debido posiblemente a la
ausencia del caracol primer hospedero intermediario
en las playas de Chorrillos, Lima, Perú.
Las diferencias en la prevalencia, abundancia e
intensidad media de P. altmani y para Proleptus sp., en
los siete diferentes periodos evaluados entre 1996 y
2007 (Tablas 3 y 4) nos muestran que el dinamismo
en el ecosistema marino debido a factores abióticos
como la temperatura del agua, calidad del agua,
mareas y movimiento de las corrientes, y el tamaño
del sedimento en la playa del Terminal Pesquero de
Chorrillos, Lima, Perú, afectarían la estructura de la
cadena trófica, impactando en la transmisión de los
Parásitos de Emerita analoga en Lima, Perú.
Iannacone J, Alvariño, L & Bolognesi, B
66
Chile. Revista Chilena de Historia Natural,
vol, 73, pp. 705-715.
Eiras, J, Takemoto, R & Pavanelli, GC. 2000.
Métodos de estudo e técnicas laboratoriais
em parasitología de peixes. Maringá, Editora
Universidade Estadual de Maringá
Fupuy, J, Alvitres, V & Chaname, J. 2002. Variation
of the intertidal macrozoobenthos community of a
sandy beach during El Niño/Southern Oscillation,
Lambayeque, Peru. Investigaciones marinas, vol.
30, supl., pp. 138-140.
George-Nascimento, M, Carmona, R & Riffo, R.
1994. Occurrence of larval nematodes Proleptus
sp. (Spirurida: Physalopteridae) and Anisakis
sp. (Ascaridida: Anisakidae) in the crab Cancer
plejebus, in Chile. Scientia Marina, vol. 58, pp.
355-358.
Hinojosa, A & González, D. 2005. Estado actual del
conocimiento de helmintos en aves silvestres de Chile.
Gayana, vol. 69, pp. 241-253.
Jaramillo, E, Dugan, JE & Contreras, H. 2000.
Abundance, tidal movement, population structure and
burrowing rate of Emerita analoga (Anomura:
Hippidae) at a dissipative and a reflective sandy beach
in the south central Chile. Marine Ecology, vol.
21, pp.113-127.
Latham, ADM & Poulin, R. 2003. Spatiotemporal
heterogeneity in recruitment of larval parasites to shore
crab intermediate hosts: the influence of shorebirds
definitive hosts. Canadian Journal of Zoology,
vol. 81, pp. 1282-1291.
Lepez, I, Furet, L & Aracena, O. 2001. Población
de Emerita analoga (Simpson 1857) en playas
Amarilla y Rinconada, Antofagasta: aspectos abióticos,
bióticos y concentración de cobre. Gayana, vol. 65,
pp. 55-76.
Malcolm, KJ, Beveridge, I, Campbell, RA &
Palm, HW. 2004. Terminology of the sucker-like
organs of the scolex of trypanorhynch. Systematic
Parasitology, vol. 59, pp. 121-126.
Marcogliese, D. 2005. Parasites of the superorganism: are
they indicators od ecosystem health?. International
Journal for Parasitology, vol. 35, pp. 705-716.
Martorelli, SR, Fredensborg, BL, Mouritsen, KN
& Poulin, R. 2004. Description and proposed
life cycle of Maritrema novaezealandensis n.
sp. (Microphallidae) parasitic in red-billed gulls,
Larus novaehollandiae scopulinus, from Otago
Harbor, South Island, New Zealand. Journal of
Parasitotology, vol. 90, pp. 272–277.
McLachlan, A & Dorvlo, A. 2007. Global patterns
in sandy beach macrobenthic communities: biological
parásitos y modificando la prevalencia, abundancia
e intensidad media de estos dos helmintos parásitos
(Marcogliese, 2005).
Una de las principales limitaciones de nuestro
estudio es la periodicidad con intervalos de tiempo
no definidos de los datos obtenidos a lo largo de
doce años, entre 1996 y 2007.
Los autores expresan su agradecimiento al personal
del Laboratorio de Invertebrados y a los estudiantes
del curso de Helmintología de los semestres 2
003-II, 2 004-I, 2 006-I y II y 2 007-I y II de la
Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad
Ricardo Palma, Lima, por su apoyo en la presente
investigación.
Alvitres, V, Gutierrez, R, Veneros, B, Chanamé, J
& Fupuy, J. 1998. Distribución de la población de
Emerita analoga, durante abril –octubre 1995,
Playas de Trujillo, La Libertad-Perú. Ecología, vol.
1, pp. 65-71.
Alvitres, V, Chanamé, J, Fupuy, J, Chambergo, A,
Angulo, E, Amaya & R, Cortez, M. 1999a.
Influencia de «El Niño» sobre la fecundidad de
Emerita analoga en Lambayeque- Perú. Revista
peruana de biología, vol. Extraordinario, pp.
77-84.
Alvitres, V, Chanamé, J, Fupuy, J, Chambergo &
R, Cortez, M. 1999b. Cambios en la prevalencia
de los helmintos parásitos de Emerita analoga por
efecto de «El Niño 1997-98». Revista peruana de
biología, vol. Extraordinario, pp. 69-75.
Azevedo, RK, Abdallah, VD & Luque, JJ. 2007.
Aspectos quantitativos da comunidade de metazoarios
parásitos do gordiho Peprilus paru (Linnaeus,
1758) (Perciformes: Stromateidae), do litoral do
estado do Rio de Janeiro, Brasil. Revista Brasileira
de Parasitologia Veterinaria, vol. 16, pp. 10-
14.
Bush, AO, Lafferty, KD, Lotz, JL & Shostak, AW.
1997. Parasitology meets ecology on its own terms:
Margolis et al. revisited. Journal of Parasitology,
vol. 83, pp. 575-583.
Chávez, M & Paz, I. 2004. Efectos ambientales
y aprovechamiento del muy muy en Arequipa.
Economía y Sociedad, vol. 52, pp. 63-67.
Contreras, H, Jaramillo, E & Quijón, P. 2000.
Natural history of Emerita analoga (Stimpson)
(Anomura, Hippidae) in a sandy beach of northern
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
AGRADECIMIENTOS
Neotrop. Helminthol., 1(2), 2007
67
Autor para correspondencia/Correspondence to
author:
José Iannacone,
Facultad de Ciencias Biológicas, Laboratorio de
Invertebrados, Universidad Ricardo Palma.
Avenida Benavides 5440. Lima 33, Perú.
Correo electrónico/E-mail:
joseiannacone@gmail.com
Teléfono/Telephone: (511) 2573227
Telefax: (511)1-2573227
factors. Journal of Coastal Research, vol. 23,
pp. 1081-1087.
Muñoz, G. 2005. Metacercariae of the family
Microphallidae (Trematoda: Digenea) in the amphipod
Hyale grandicornis from the coast of Maule,
Central Chile. Parasitología Latinoamericana,
vol. 60, pp.165-169.
Oliva, ME, Luque, JL & Cevallos, A. 1992. Parásitos
de Emerita analoga (Stimpson) (Crustacea):
implicancias ecológicas. Boletín de Lima, vol. 79,
pp. 77-90.
Oliva, ME, Barrios, I, Thatje, S & Laudien, J. 2007.
Changes in prevalence and intensity of infection of
Profilicollis altamni (Perry, 1942) cystacanth
(Acantocephala) parasitizing the mole crab Emerita
analoga (Stimpson, 1857): an El Niño cascade
effect?. Helgoland Marine Research (en
prensa).
Palm, HW. 1997. An alternative classification of
trypanorhynch cestodes considering the tentacular
armature as being of limited importance. Systematic
Parasitology, vol. 37, pp. 81-92.
Riquelme, C, George-Nascimento, M & Balboa,
L. 2006. Morfometría y fecundidad de Profilicollis
bullocki Mateo, Córdova & Guzmán, 1982
(Acanthocephala: Polymorphidae) en especies
simpátricas de aves costeras de Chile. Revista
Chilena de Historia Natural, vol.79, pp. 465-
474.
Rivera, G & Sarmiento, L. 1999. Helmintos parásitos
de Labrisomus philippi (S.). Boletín de Lima
(Perú), vol. 79, pp. 77-80.
Smith, NF. 2007. Association between shorebird abundance
and parasites in the sand crab, Emerita analoga,
along the california coast. Journal of Parasitology,
vol. 93, pp. 265-273.
Sorte, CJ, Peterson, WT, Morgan, CA & Emmett,
RL. 2001. Larval dynamics of the sand crab,
Emerita analoga, off the central Oregon coast
during a strong El Niño period. Journal of Plankton
Research, vol.23, pp. 939-944.
Tantaleán, M, Cárdenas, J & Güere, R. 2002.
Profilicollis altamani (Perry, 1942) Van Cleave,
1947 (Acantocephala) en el Perú. Con notas sobre la
infección experimental de mamíferos terrestres. Revista
peruana de biología, vol. 9, pp. 49-51.
Tantaleán, M & Cárdenas, J. 2004. Consideraciones
sobre Profilicollis altmani (Perry, 1942) Van
Cleave, 1947 en el Perú. Revista peruana de
biología, vol. 11, pp. 109-111.
Tantaleán, M, Sánchez, L, Gómez, L & Huiza, A.
2005. Acantocéfalos del Perú. Revista peruana de
biología, vol. 12, pp. 83-92.
Zar, JH. 1996. Biostatistical analysis. New Jersey.
Prentice-Hall, Inc. Upper Saddle River. 3th
Ed.
Parásitos de Emerita analoga en Lima, Perú.
Iannacone J, Alvariño, L & Bolognesi, B
68
Neotrop. Helminthol., 1(2) , 2007
