Keywords: biodiversity, copepod, limnology, nematode, rotifer, wetlands.
Laboratorio de Ecofisiología Animal, Facultad de Ciencias Naturales y Matetica, Universidad Nacional Federico Villarreal. Calle San Mar-
cos 383, Pueblo Libre. Lima 21. Lima, Pe.
Laboratorio de Invertebrados, Facultad de Ciencias Biogicas, Universidad Ricardo Palma. Av. Benavides 5440. Santiago de Surco. Lima. 3.
Lima, Pe
21
Neotrop. helminthol., 1(1) , 2007
Puerto Viejo es un humedal costero de importancia para aves residentes y migratorias conformado por varios cuer-
pos de agua estacionales, naturales y artificiales con altas salinidades. Este ecosistema se encuentra ubicada al sur de
Lima, Perú. En junio de 2004 se llevaron a cabo censos de la biodiversidad y abundancia de la comunidad de inver-
tebrados, representando a diferentes cuerpos de agua en 28 estaciones de muestreo litorales distribuidas en cinco
lagunas dispersas en toda el área pantanal representando la heterogeneidad espacial del humedal. La distribución de
las estaciones por laguna fue: laguna 1 (n=2): estaciones 1 y 2; laguna 2 (n=5): estaciones 3 al 7; laguna 3 (n=6):
estaciones 8 al 13; laguna 4 (n=9): estaciones 14 al 22, y finalmente la laguna 5 (n=6): estaciones 23 al 28. Las
muestras fueron colectadas usando una red de plancton de 75 de diámetro y preservadas empleando una solución
de formol azucarado al 4 %. En adición, fueron determinados algunos parámetros limnológicos como conductivi-
dad (Ohms•cm-2), coeficiente de extinción, temperatura del agua (°C), temperatura del aire (°C) en cada punto
de muestreo. Los resultados indicaron la presencia de 40 taxa, siendo más abundantes y frecuentes los rotíferos
Brachionus calyciflorus
(Pallas, 1776) y
Lecane lunaris
(Ehrenberg, 1831), el nematodo
Rhabdolaimus
sp, De Man,
1980, el copépodo
Cyclops strennus
(Fisher, 1851), el insecto Chironomini y el foraminífero
Globoratalia scitula
Brady, 1877. El número de organismos por litro (N° org. L-1) fue de 14 (4-45) y el número de taxa por estación de
muestreo fue de 10 (5-20). El índice de diversidad promedio de Shannon-Wiener fue relativamente alto. Los índices
de similaridad mostraron valores mayores al 30% de similaridad entre las 28 estaciones de muestreo. Se concluye
que 37 de los 40 taxa son registros nuevos para el humedal de Puerto Viejo, Lima, Perú.
Resumen
Abstract
Puerto Viejo is a coastal wetland of importance for resident and migratory birds conformed by several seasonal,
natural and artificial water bodies with high salinities. This ecosystem is located to the south of Lima, Peru. In June
of the 2004 surveys of the biodiversity and abundance of the invertebrate community were carried out, represent-
ing a spatial heterogeneity of different littoral water bodies in 28 stations of sampling distributed in five lagoons
dispersed in all marsh area. Distribution of stations by lagoon were: lagoon 1 (n=2): stations 1 and 2; lagoon 2
(n=5): stations 3 to 7; lagoon 3 (n=6): stations 8 to 13; lagoon 4 (n=9): stations 14 to 22, and finally lagoon 5
(n=6): stations 23 to 28. The samples of zooplankton were collected using a plankton net of 75 of diameter and
preserved using a solution of formalin sweetened to 4 %. In addition, some limnological parameters like conductivity
(Ohms•cm-2), coefficient of extinction, temperature of the water (°C) and temperature of the air (°C) in each station
of sampling were determined. The results indicated the presence of 40 taxa, being more abundant and frequent; the
rotifers
Brachionus calyciflorus
(Pallas, 1776) and
Lecane lunaris
(Ehrenberg, 1831), the nematode
Rhabdolaimus
sp. Man, 1980, the copepod
Cyclops strennus
(Fisher, 1851), insect Chironomini and the foraminifer
Globoratalia
scitula
Brady, 1877. The number of organisms by liter (N° org. L-1) was of 14 (4-45) and the number of taxa by
sampling station was of 10 (5-20). The diversity index mean of Shannon-Wiener was relatively high. Similarity in-
dexes showed values higher than 30% of similarity between 28 stations of sampling. It concluded that 37 of 40 taxa
are new records for Puerto Viejo wetland, Lima, Peru.
Palabras clave: biodiversidad, copépoda, humedales, limnología, nematodo, rotífera.
BIODIVERSIDAD DE INVERTEBRADOS DE LOS HUMEDALES DE PUERTO
VIEJO, LIMA, PERÚ
BIODIVERSITY OF INVERTEBRATES OF PUERTO VIEJO WETLAND,
LIMA, PERU
Christian Paredes1, José Iannacone1,2 & Lorena Alvariño2
Forma de citar: Paredes, C, Iannacone, J & Alvariño, L. 2007.
Biodiversidad de invertebrados de los humedales de Puerto
Viejo, Lima, Perú
. Neotropical Helminthology, vol. 1, no. 1, pp. 21-30.
Fecha de recepción: 28 de setiembre de 2006, fecha de aceptación: 22 de enero de 2007.
Neotrop. helminthol., 1(1) , 2007
© 2007 Asociación Peruana de Helmintoloa e Invertebrados Afines (APHIA)
22
Biodiversidad de los humedales de Puerto Viejo, Lima. Paredes et al.
INTRODUCCIÓN
Los humedales son ecosistemas acuáticos permanentes
o temporales de poca profundidad que constituyen áreas
de importancia biológica, hábitats críticos para las aves
acuáticas (residentes y migratorias), mamíferos, reptiles,
peces, invertebrados y plantas que encuentran protec-
ción y alimento (Brown
et al.
, 1997; Pulido, 2000;
Gattenlöhner
et al.
, 2004). Las lagunas dulceacuícolas
son pequeños ecosistemas que son importantes como
modelos en el ámbito de la biología de la conservación,
la ecología y la biología evolutiva (De Meester
et al.
,
2005).
Los principales grupos componentes de las comuni-
dades acuáticas son los protozoos testáceos y ciliados,
rotíferos y crustáceos, particularmente copépodos y
cladóceros. Dentro de los testáceos, existen especies
planctónicas de importancia en el ambiente dulceacuí-
cola. Sin embargo, el zooplancton dulceacuícola, espe-
cialmente en las regiones tropicales, puede contener una
amplia diversidad de categorías taxonómicas (Sampaio
et al.
, 2002; Santos-Wisniewski
et al
., 2002; Aoyagui
et
al.
, 2003; Suárez-Morales
et al.
, 2004; Woelfl, 2006;
Zapata, 2006). Dentro de las comunidades del bentos,
los insectos, moluscos, oligoquetos y nematodos juegan
un rol clave en los ecosistemas acuáticos (Vivar
et al.
,
1998; Iannacone
et al
., 2003; Paredes
et al.
, 2004).
Dentro de las comunidades acuáticas de invertebrados,
el zooplancton tiene una importante función en las ca-
denas tróficas, transfiriendo la energía de los produc-
tores primarios fotosintéticos hacia los niveles tróficos
superiores. La determinación cualitativa y cuantitativa de
la comunidad de invertebrados nos sirve como indicado-
res biológicos de la calidad del agua (Prat
et al.
, 1999;
Cauchie
et al.
, 2000; Rodríguez & Matsumura-Tundisi,
2000; Gaete
et al.
, 2000; Iannacone
et al
., 2003; Pare-
des
et al.
, 2004).
En el departamento de Lima, Perú, se encuentran los
humedales de Puerto Viejo, un conjunto de cuerpos de
agua con altas salinidades de diferentes profundidades
en medio de un extenso gramadal y juncal, que recoge
las afloraciones dricas del acuífero del o Mala, con un
área de 200 ha (Montoya, 2004). Estas lagunas confor-
man junto a otros humedales de la costa, una red de
afloramientos casi continuos que son una fuente de vida
para muchísimas especies (Obando
et al.
, 1998; Pu-
lido, 2000; Montoya, 2004). A la fecha existen pocos
trabajos publicados sobre este ecosistema natural con
relación a inventarios y censos de su biota (León
et al.
,
1995). Por ende, se requiere evaluar la biodiversidad
de invertebrados acuáticos en los humedales de Puerto
Viejo, Lima, Perú.
El objetivo del presente trabajo fue determinar la bio-
diversidad y abundancia de los rotíferos, nemátodos y
otros invertebrados de los humedales de Puerto Viejo,
Lima, Perú.
El área de estudio se ubica en el distrito de San Antonio
de Mala, de la provincia de Cañete, (km. 71 de la Pana-
mericana Sur) en el departamento de Lima (133 - 34’
LS, 76º 42 - 43’ LO). Se encuentra a 20 msnm, con
una temperatura que fluctúa entre 17 y 22 ºC (Fig. 1).
Flora acompañante: Entre las plantas vasculares domi-
nantes de este ecosistema encontramos a
Distichlis
spicata
(L.) Green (Poaceae);
Salicornia fruticosa
L.
(Chenopodiaceae),
Cyperus laevigatus
L. (Cyperaceae);
Potamogeton striatus
R & P. (Potamogetonaceae) y
Bacopa monnieri
(L.) Pennell (Scrophulariaceae) (León
e
t al.
, 1995; Montoya, 2004).
28 estaciones de muestreo litorales fueron distribuidas
en cinco lagunas dispersas en toda el área pantanal rep-
resentando su heterogeneidad espacial (Fig.1).
La distribución de las estaciones litorales por laguna fue:
laguna 1 (n=2): estaciones 1 y 2; laguna 2 (n=5): es-
taciones 3 al 7; laguna 3 (n=6): estaciones 8 al 13;
laguna 4 (n=9): estaciones 14 al 22, y laguna 5 (n=6):
estaciones 23 al 28. La selección de las estaciones, bus-
representar los diferentes cuerpos de agua del área
de estudio. En adición, para la selección de los cuerpos
de agua y de las estaciones se tomó en consideración
las recomendaciones de Iannacone
et al
. (2003). El
muestreo se realizó entre las 14:00 y 17:30 h el 12
de junio del 2004, donde se midieron la temperatura
del aire (ºC), temperatura del agua (ºC), conductividad
del agua (Ohms cm-2), profundidad a 1 m de la orilla
en la zona litoral, coeficiente de extinción empleando
el Disco de Secchi y la colecta de muestras biológicas.
La toma de muestras consistió en la colecta de 20 L de
agua en cada estación usando cinco veces recipientes de
MATERIAL Y MÉTODOS
23
Neotrop. helminthol., 1(1) , 2007
Figura 1. Mapa mostrando el área de estudio y los 28 puntos de muestreo.
cuatro L de capacidad, y posterior filtración en una malla
planctónica de 75 μ de abertura. Las muestras fueron
colocadas en recipientes de vidrio con formol azucarado
al 4 % para su transporte y preservación, siguiendo las
recomendaciones de Haney & Hall (1973) y Ramos &
Zuñiga (2001) para reducir la distorsión morfológica de
los invertebrados, principalmente del zooplancton y fa-
vorecer su adecuada identificación.
Para la identificación de los rotíferos se empleó a Koste
(1972, 1978), a José de Paggi (1989) y a Segers
(1995). Para la identificación de nematoda, rhizaria,
ciliophora, mollusca y arthropoda se emplearon claves
especializadas (Rosso de Ferradas & Fernández, 1995;
Epler, 1996; Merritt & Cummins, 1996; Borror
et al
.,
1995; Vivar
et al
., 1998; Lee
et al
., 2000; Thiengo et
al., 2001; Epler, 2006). En el laboratorio, se tomaron
alícuotas de 5 mL para el conteo de especímenes zoo-
planctónicos. La densidad de los organismos fue expre-
sada en org m-3.
Con el objetivo de verificar la frecuencia de cada taxón
en las diferentes estaciones espaciales de muestreo, fue
determinada la frecuencia de ocurrencia de acuerdo a
Guille (1970) adaptado por Soares-Gomes & Pires-
Vanin (2005). Los taxa fueron considerados constantes
(C) cuando fueron registrados en más del 50 % de las
muestras, comunes (c) cuando se presentaron entre un
10 y 50 %, y finalmente raros (r) cuando de hallaban en
menos de 10 % de las muestras. Se emplel método
no paramétrico de Jacknife de primer orden para esti-
mar el número máximo de riqueza de taxa de zooplanc-
ton total, a partir del esfuerzo de muestreo realizado y
de la acumulación de taxa nuevos que aparecían en las
muestras (Moreno, 2001).
Los criterios y justificación para la medición de la diver-
sidad alfa y beta de una comunidad biológica siguieron
la propuesta de Moreno (2001). Con la finalidad de
evaluar la diversidad alfa en la comunidad de invertebra-
dos acuáticos de la zona estudiada, fueron utilizados los
siguientes índices:
Shannon-Wiener, que varía de 0 a ln del número de taxa
censadas, determinadas por el número de taxa presentes
en la comunidad y basándose en la escala logarítmica
escogida H’ = - pi•lnpi, donde, H’: índice de diversi-
dad de Shannon-Wiener, ln: logaritmo neperiano; pi =
ni / N; donde ni: número de individuos de cada taxa, N:
número total de individuos. El índice de diversidad de
Margalef (Dmg), cuya fórmula es Dmg = (S-1) / lnN;
donde S: mero de taxa y N: número total de individu-
os. El índice de Simpson (C´) que varía entre 0 y 1, cuya
fórmula es C´ = 1 - (ni / N)2, donde ni: número de
individuos en la zona evaluada, siendo el valor equiva-
lente a 1 como el de xima diversidad. Se calculó el
índice de equidad de Pielou, empleando J´ = H’ / lnS,
donde S = es el número máximo de taxa en la muestra.
Se determinó, el índice de dominancia de Mcintosh (D),
D = (N – U) / (N –N), donde N: número de especi-
menes colectados y U =√ ( ni2) (Zar, 1996; Moreno,
2001). El índice de dispersión biótica fue determinado
de acuerdo a Paredes
et al.
(2004).
Para la diversidad beta de similaridad entre las 28 esta-
24
Biodiversidad de los humedales de Puerto Viejo, Lima. Paredes et al.
RESULTADOS
ciones de muestreo, se usó el índice cualitativo de simili-
tud de Jaccard (Ij), Ij = c / (a + b - c) 100 y el índice de
Sörensen (Is), Is = 2c / (a + b) 100, donde a: número
de taxa presentes en el sitio A; b: mero de taxa pre-
sentes en el sitio B y c: mero de taxa presentes en am-
bos sitios A y B. Se determinó el índice de Sörensen cu-
antitativo (IScuant) = 2pN / aN + bN, donde, aN: número
total de individuos en el sitio a, bN: número total de
individuos en el sitio b, pN: sumatoria de la abundancia
más baja de cada una de las taxa compartidas entre am-
bos sitios; y el índice de Morisita–Horn, que varía de 0
a un valor máximo próximo a uno. IM-H = 2(ani x bnj) /
(da + db)aN x bN, donde ani:mero de individuos de
la i-ésima taxa en el sitio A, bnj : número de individuos
de la j-ésima taxa en el sitio B, da = (ani)2 / (aN)2 y db
= (bnj)2 / (bN)2 (Moreno, 2001). El empleo de varios
índices de similaridad se empleó para dar robustez a los
resultados de similaridad obtenidos.
40 taxa de invertebrados fueron registrados, los que
consistieron principalmente en 10 taxa de Insecta, 9 de
Rhizaria, 6 de Rotifera, 6 de Cladocera y 9 de otros
invertebrados (Tabla 1).
Tabla 1. Inventario faunístico, abundancia y frecuencia de las taxa pertenecientes a la comunidad de invertebrados del
humedal Puerto Viejo, Lima, Perú.
C= Constante; c= común; r= rara.
* orden; ** tribu; *** familia. **** = Taxas no propios del ambiente dulceacuícola.
25
Neotrop. helminthol., 1(1) , 2007
De los 40 taxa evaluados según su frecuencia, 4 fueron
considerados constantes (> 50 % de las muestras), 16
comunes (10 % - 50 % de las muestras) y 20 raros (<
10 % de las muestras). Los cuatro taxa constantes fueron
en orden decreciente:
Cyclops strennus
(Fisher, 1851)
(Copepoda),
Brachionus calyciflorus
(Pallas, 1776) (Ro-
tifera),
Lecane lunaris
(Ehrenberg, 1831) (Rotifera), y
Chironomini (Insecta). Cuatro especies de rotíferos:
Keratella testudo, Asplachna priodonta, Filinia longi-
seta
y
Corulella uncinata
y el nematodo
Rhabdolaimus
sp.
fueron considerados especies comunes. Ningún
cladócero, rhizaria, insecto, ni acarina fueron considera-
dos especies constantes (Tabla 1). Aunque no represen-
tan un solo taxa, los nauplio-metanauplio de Cyclopoida
(Copepoda) presentaron una densidad promedio de
2180 org m-3 y se presentaron en el 100% de las es-
taciones de muestreo. Las especies más abundantes (
org m-3) y frecuentes fueron los rotíferos
B. calyciflorus
y
L. lunaris,
el nemátodo
Rhabdolaimus sp.
De Man, 1980,
el copépodo
C. strennus,
los nauplios-metanauplios de
copépodos ciclopoideos, el insecto Chironomini y el
foraminífero
Globoratalia scitula
Brady, 1877 (Tabla1).
El estimador de Jacknife de primer orden obtuvo 55, lo
cual muestra que el esfuerzo de muestreo se acercó al
75 %.
En el cuadro 2 mostramos los valores promedios para
las cinco variables fisicoquímicas en las 28 muestras re-
alizados en el muestreo de junio del 2004. La riqueza
de rotíferos corresponde al 14,6 % (3 ± 1) del total
de especies de invertebrados evaluados. El org L-1
fue de 14 (4-45) y el número de taxa por punto de
muestreo fue de 10 (5-20). Los índices de diversidad
de Shannon-Wiener y de Pielou fueron relativamente al-
tos para la comunidad de invertebrados de Puerto Viejo
(Tabla 2).
Tabla 2. Parámetros fisicoquímicos e Índices bióticos de diversidad alfa ( ) para la comunidad de
invertebrados de Puerto Viejo, Lima, Perú.
Con relación a la diversidad beta, los cuatro índices de
similaridad, dos cualitativos [Sörensen (IS) y Jaccard (IJ)]
y los dos cuantitativos [Sörensen cuantitativo (IScuantitativo)
o Bray- Curtis y Morisita-Horn (IM-H)] presentaron el
mismo patrón, similaridades sobre el 50 % para Is y IM-H,
sobre el 40 % para IScuantitativo, y sobre el 30 % para IJ en
las 28 estaciones evaluadas para las comunidades de
invertebrados de Puerto Viejo, Lima, Perú (Fig. 2a, b, c
y d). Las estaciones 16, 19 y 26 fueron en general las
que presentaron la menor similaridad con el resto de
estaciones según los cuatro índices de similaridad.
26
Biodiversidad de los humedales de Puerto Viejo, Lima. Paredes et al.
27
Neotrop. helminthol., 1(1) , 2007
Figura 2. Diversidad beta para la comunidad de invertebrados de Puerto Viejo
empleando los índices de (2a) Sörensen, (2b) Jaccard, (2c) Morisita-Horn, y (2d)
Sörensen cuantitativo o Bray- Curtis.
28
Biodiversidad de los humedales de Puerto Viejo, Lima. Paredes et al.
Después de copépoda, los rotíferos fueron el grupo con
mayor abundancia durante el muestreo (Tabla 1). Re-
sultados parecidos han sido obtenidos por Neves
et al.
(2003). Este patrón es el común en ambientes dulcea-
cuícolas tropicales, sean estos lagos, lagunas, reservo-
rios, ríos o arroyos. Esto puede ser atribuido a que los
rotíferos son organismos estrategas, oportunistas, de
tamaño pequeño, con ciclo de vida corto y de amplia
tolerancia a una variedad de factores ambientales (Neves
et al.
2003). En adición, el amplio espectro de partícu-
las alimenticias explotadas por este grupo, el cual tiene
la habilidad de consumir bacterias, algas y detritus de
diferentes tamaños, permite la presencia de diferentes
especies simultáneamente en diferentes cuerpos de agua
(Arora & Mehra 2003).
Dos especies de rotíferos
B. calyciflorus
y
L. lunaris
fue-
ron muy abundantes durante todo el muestreo (Tabla
2).
B. calyciflorus
es una especie bioindicadora de eutro-
fización, observándose altas densidades de este rotífero
en el presente estudio (Tabla 1) (Sampaio
et al.
2002).
Las familias Lecanidae, típicamente litoral y Brachioni-
dae, con rol ecológico planctónico fueron las familias
de rotíferos más frecuentemente observadas en el pre-
sente trabajo (Tabla 1), las cuales son predominantes
en ambientes tropicales (Keppeler & Hardy 2004).
Rha-
bdolaimus terrestris
, es un nematodo bacterívoro muy
abundante en los ambientes dulceacuícolas y terrestres
(Ettema
et al.
1998). En el presente trabajo
Rhabdolai-
mus sp.
fue considerada una especie común (Tabla 1).
Cinco especies de protozoos testáceos:
Arcella discoi-
des, Centropyxis acuelata, Euglypha alveolata, Trinema
enchelys
y
Gromia fluviatilis
han sido registrados en otro
humedal, Pantanos de Villa, cercano a Puerto Viejo (Gui-
llén
et al.,
2003). Algunos grupos meroplanctónicos han
sido observados en bajas densidades y frecuencias como
rhizaria, ciliophora, oligochaeta y ostracoda (Tabla 1).
Se concluye que 37 de los 40 taxa de invertebrados son
registros nuevos para el humedal de Puerto Viejo, Lima,
Perú (Iannacone
et al
., 2003), los que consistieron en
9 taxa de Insecta, 9 de Rhizaria, 6 de Rotifera, 6 de
Cladocera y 8 de otros invertebrados. Sin embargo, el
estimador de Jacknife de primer orden nos muestra que
un estudio que evalué la riqueza de taxas de la comu-
nidad de invertebrados de Puerto Viejo, requeriría un
mayor número de puntos de muestreo debido al número
alto de especies raras, para conclusiones más definitivas
(Paredes
et al
., 2004).
A los estudiantes matriculados en el curso de Hidro-
biología del Semestre 2004-I de la Facultad de Cien-
cias Naturales y Matemática de la Universidad Nacional
Federico Villarreal, por el apoyo logístico para la toma
de las muestras biológicas en los humedales de Puerto
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Autor para correspondencia / Author to
correspondence:
José Iannacone Oliver
Facultad de Ciencias Biológicas, Uni-
versidad Ricardo Palma. Av. Benavides
5440. Santiago de Surco. Lima 33.
Lima, Perú
Correo electrónico/ E-mail:
joseiannacone@yahoo.es
Telefax: (51)– 1-4600930