Forma de citar: Carlos, N E, Tantaleán, M, Leguía, P V G, Alcázar, G P & Donadi, S R. 2008. Frecuencia de helmintos en
huanganas silvestres (Tayassu pecari Link, 1795) residentes en áreas protegidas del departamento de madre de
dios, Perú. Neotropical Helminthology, vol. 2, nº2, pp. 48-53.
FRECUENCIA DE HELMINTOS EN HUANGANAS SILVESTRES
(TAYASSU PECARI LINK, 1795) RESIDENTES EN AREAS PROTEGIDAS DEL
DEPARTAMENTO DE MADRE DE DIOS, PERÚ
FREQUENCY OF HELMINTHS IN WILD WHITE-LIPPED PECCARIES
(TAYASSU PECARI LINK, 1795) FROM PROTECTED AREAS IN MADRE DE DIOS
DEPARTMENT, PERU
1
Nancy Carlos , Manuel Tantaleán ², V Guillermo Leguía P², Paloma Alcázar G³; Rodrigo Donadi S³.
Resumen
Palabras clave: Helmintos - huevos - Tayassu pecari - nemátodos - trematodos - áreas protegidas - Perú
Los parásitos de las poblaciones silvestres juegan un papel crucial en el mantenimiento de las comunidades
ecológicas y ecosistemas, proporcionan información sobre la ecología del huésped y son indispensables
dentro del perfil epidemiológico de un plan de manejo del hospedero. A pesar de ésto, no se conocen los
parásitos presentes de la huangana (Tayassu pecari) de la amazonía peruana. Los objetivos del presente
estudio fueron identificar y determinar la frecuencia de helmintos presentes en huanganas silvestres
residentes en el departamento de Madre de Dios, Perú. Para ello, se analizaron 33 muestras fecales
conservadas en formol al 10 %, utilizando el método directo y el de Ritchie (formol-éter). En total se obtuvo
un 81,81 % de muestras positivas, con un 81,81 % y 12,12 % de animales con huevos de nemátodos y
trematodos, respectivamente. Los huevos de nemátodos encontrados fueron de Ascaris sp. (51,51%),
Ancylostomatidae (33,33%), Tipo spiruroideo (6,06%) y del tremátodo Paragonimus sp. (12,12%). Este
trabajo constituye el primer estudio sobre la presencia de helmintos y sus frecuencias en huanganas del Perú.
Con esta información se establece a T. pecari como nuevo hospedero de Paragonimus sp.
Key words: helminths - eggs - Tayassu pecari - nematodes - trematodes - protected areas - Peru
Abstract
Parasites of wild populations play an important role in the control of ecological communities and
ecosystems. Information about host ecology are essential to the proper analysis of the epidemiological
profile to be considered during process of maintenance of hosts. Moreover, helminths infecting the white-
lipped peccary (Tayassu pecari) from the Peruvian Amazon are unknown, so far. The aim of the present study
was to identify and determine the frequency of helminths parasitizing wild peccaries from Madre de Dios
Department, Peru. Thirty-three fecal samples preserved in 10% formaldehyde were analyzed by means of the
direct method and Ritchie's method (formaldehyde-ether). The total amount of positive samples were of
81.81%. Of these, 81.81% and 12.12% showed the presence of nematode and trematode eggs, respectively.
Nematodes were represented by Ascaris sp. (51.51%), ancylostomatids (33.33%), and spirurids (6.06%), as
well as the trematode Paragonimus sp. (12.12%). The present survey deals with the first report of the
presence and frequency of worms infecting wild specimens of the white-lipped peccary in Peru; T. pecari is
here established as a new host record for Paragonimus sp.
Práctica privada. Apartado Postal 4314 - Lima 100. Teléfono: 4356658. E-mail: nancycriss@gmail.com
Laboratorio de Parasitología, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Peruana Cayetano Heredia. Lima, Perú.
Proyecto Áreas-amazonía / WWF (World Wildlife Fundation).
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2
3
Neotrop. Helminthol., 2(2), 2008
2008 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA)
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INTRODUCCIÓN
La huangana (Tayassu pecari Link, 1795) tiene
importancia ecológica por ser dispersor y depredador de
semillas y por formar parte de la cadena trófica del puma
(Puma concolor Linnaeus, 1771) y del otorongo
(Panthera onca Linnaeus, 1758) (Sowls, 1997,
Bodmer, 1991, Carrillo et al., 2002). Las huanganas se
caracterizan por formar grandes manadas, desplazarse
largas distancias y tener escasa habilidad para adaptarse
a cambios de hábitat (Fragoso, 1994; Sowls, 1997).
Además, es un recurso alimenticio significativo en la
dieta del poblador rural de la región amazónica (Bodmer
et al., 2004). Las amenazas que enfrenta son la presión
de caza intensiva y la pérdida de su hábitat por la
deforestación (March, 1993). En algunas regiones se han
registrado desapariciones abruptas de los pecaríes,
posiblemente debido a epizootias por enfermedades
trasmitidas por el ganado porcino (Fragoso, 1997).
Por otro lado, los parásitos en las poblaciones silvestres
mantienen la diversidad de comunidades ecológicas y
ecosistemas (McCallum & Dobson, 1995). También,
pueden proporcionar información útil con respecto al
origen geográfico o modelos migratorios y las
interacciones tróficas o hábitos de alimentación del
huésped (Dasak et al., 2001). En los programas de
conservación es indispensable contemplar información
acerca del perfil epidemiológico de las especies
silvestres que se deseen manejar, identificando y
evaluando los efectos de los parásitos y las
enfermedades presentes en las poblaciones (Suzán et al.,
2000).
En áreas naturales existe una dinámica huésped-
parásito, en un hábitat fragmentado dicha dinámica se ve
afectada negativamente, así como, el flujo de genes de
resistencia contra los mismos (McCallum & Dobson,
1995; Altizer et al., 2003), produciéndose una alteración
en su condición corporal e inmunidad, haciéndolos más
susceptible a otros agentes infecciosos, repercutiendo
directa o indirectamente en la salud y sobre vivencia del
animal.
Son numerosos los reportes sobre los parásitos
encontrados en una especie relacionada con la huangana,
el sajino (Pecari tajacu (Linnaeus, 1758)), dentro de los
cuales solo dos estudios se han llevado acabo en
criaderos de la Amazonía peruana, llegando a encontrar
Strongyloides sp., Ascaris sp., Strongylus sp. y el
protozoario Balantidium coli (Malmsten, 1857) (Gálvez
et al., 2004; Mayor, 2004).
En el continente americano se ha encontrado de manera
ocasional a Physocephalus sexalatus (Molin, 1860),
Parabronema sp. Parabronema pecariae (Ivanschkin,
1960) y Schizotaenia descrescens (Sowls, 1984, Neto &
Thatcher, 1986, Vicente et al., 1997, Vicente et al., 2000)
parasitando huanganas. Nasciente et al. (2005),
estudiaron en el Pantanal de Mato Grosso (Brasil), el
estadio adulto de parásitos recuperados después de la
necropsia de 10 huanganas, encontrando los nemátodos
Ascarops strongylina (Rudolphi, 1819), Dirofilaria
acutiuscula (Molin, 1858), Eucyathostomum dentatum
(Molin, 1861), Metastrongylus salmi (Gedoelst, 19231),
Monodontus semicircularis (Moli 1861), Monodontus
aguiari (Travassos, 1937), Oesophagostomum dentatum
(Rudolphi, 1803), Parostertagia heterospiculum
(Schwartz & Alicata, 1933), P. sexalatus (Molin, 1860),
Spiculopteragia tayassui, Texicospirura turki
(Chitwood & Cordero del Campillo, 1966),
Trichostrongylus axei (Cobbold, 1879), el acantocéfalo
Macrocanthorhynchus hirudinaceus (Pallas, 1781) y el
tremátode Stichorchis giganteus (Yamaguti 1971)
(Nasciente et al., 2005).
El objetivo del presente estudio fue determinar las
frecuencias de los helmintos presentes en huanganas
residentes en dos áreas protegidas en el departamento de
Madre de Dios, Perú.
El área de estudio se encuentra en dos Áreas Naturales
Protegidas (ANPs) del Departamento de Madre de
Dios, el Parque Nacional Bahuaja Sonene (PNBS), en
la Quebrada Chuncho (85° 65' S y 4° 48' O) y la
Reserva Nacional Tambopata (RNTAMB), cerca al
Centro de Investigación Tambopata (85° 47' S y 4° 34'
O). Se contaron con los permisos respectivos del
Instituto de Recursos Naturales - Inrena para la colecta
de las muestras (Autorización Nº036 C/C-2006-
INRENA-IANP y N°029 C/C-2007-INRENA-IANP).
La colecta de muestras fue realizada entre enero a
marzo de la época húmeda y abril a agosto durante la
época seca del 2007.
Se muestrearon 33 huanganas (muestra conveniente
siguiendo el Teorema del limite central, n > 30), de las
cuales 21 fueron hembras y 12 machos. Cuatro animales
fueron colectados durante la época húmeda y 29 en
época seca. 31 ejemplares fueron registrados en el PNBS
y 02 en la RNTAMB. Los animales fueron clasificados
en 2 grupos de edades, adulto (31 animales) y juvenil (2
animales). La colecta de muestras de heces se obtuvo por
medio de capturas de animales realizadas durante las
labores de campo del Proyecto Áreas – Amazonía de la
World Wildlife Fund (WWF), utilizando redes de caída
(capturas dirigidas), y trampas de lazo (capturas
incidentales) (Soulsby, 1965; Reyna et al., 2006). A los
ejemplares atrapados se les realizó inmovilización física
y química, mediante el uso de Medetomidina y
MATERIAL Y MÉTODOS
49
Parásitos de Tayassu pecary en Madre de Dios, Perú. Carlos N, Tantaleán M, Leguía G, Alcázar P, Donadi R.
Midazolam, con sus respectivos antagonistas (com.pers.
P. Alcazar). Durante la inmovilización química se
extrajeron 1 ó 2 muestras fecales directamente del recto
de cada animal capturado (5 g aproximadamente). Las
heces fueron colocadas en frascos con formol al 10%.
Para el examen de heces se aplicaron las técnicas de
examen directo (Bowman et al., 2004) sin lugol y el de
Ritchie o formol-éter (Beltrán et al., 2003). Los huevos
se midieron con un ocular micrométrico calibrado.
De los 33 animales muestreados, el 81,81% resultaron
positivo a la presencia de huevos de helmintos, con un
81,81% y 12,12% positivos a nemátodos y tremátodos
respectivamente. Se identificaron los huevos de los
siguientes tipos de parásitos, los nemátodos Ascaris
sp., Ancylostomatidae 1, Ancylostomatidae 2 y tipo
Spiruroideo y el tremátodo Paragonimus sp. (Fig. 1).
Se encontraron huevos de Ascaris sp. embrionados de
forma ovalada, cápsula gruesa y mameloneada y de
color marrón, y huevos no fecundados de forma
al arga da y cáp sula delg ada . Lo s hu evo s
Ancylostomatidae fueron huevos tipo estróngilos,
alisados, con capsula delgada y forma elipsoidal, se
denominaron como 1 y 2 en razón de su tamaño y
características. Los huevos de Paragonimus sp. fueron
de forma ovalada, operculados y de bordes con
proyecciones espinosas. Las frecuencias y las medidas
de estos huevos se resumen en la Tablas 1 y 2,
respectivamente. Además, se presentaron infecciones
únicas y dobles (Tabla 3).
La alta frecuencia de animales infectados se da por una
alta tasa de contagio y exposición, posiblemente
explicado por el desplazamiento en manadas grandes,
sin áreas de vida exclusiva y la tendencia a formar
megagrupos e intercambiar individuos, permitiendo así,
la transmisión de helmintos entre manadas y
poblaciones (Fragoso, 1994; Fragoso, 1997). Por otro
lado, realizan movimientos largos y visitas constantes a
colpas que aumentan la exposición a helmintos
provenientes de cualquier animal infectado que haya
pasado por su hábitat, la tendencia a remover con el
hocico la hojarasca del suelo podría llevar a un consumo
accidental o intencional de hospederos intermediarios o
paraténicos, y por último, las condiciones climáticas
favorables de su hábitat jugarían un papel importante.
Al encontrarse los ejemplares capturados aparentemente
sanos, se supone una relación huésped-parásito en
equilibrio, comprensible ya que los ejemplares residen
en ANPs con poca intervención humana. En sajinos en
,
RESULTADOS
DISCUSIÓN
cautiverio, se atribuyó que su elevado grado de
rusticidad evitaría la presencia de enfermedades
parasitarias (Mayor, 2004).
Los huevos detectados en este estudio: Ascaris sp.,
Ancylostomatidae, tipo Spiruroideo y Paragonimus sp.,
constituyen el primer hallazgo de estos parásitos en
huanganas del Perú y guardan similitud esperada con los
parásitos de mayor frecuencia en cerdos domésticos,
excepto el del tremátodo Paragonimus sp.
A diferencia del estudio realizado por Nasciente et al.
(2005), Ascaris sp. y Paragonimus sp. no se encontraron
en huanganas de Brasil, constituyendo nuevos reportes
de helmintos para huanganas.
Para la infección de Paragonimus sp. es necesario la
ingestión de cangrejos infectados con la metacercaria,
aunque se ha descrito de manera general que las
huanganas comen invertebrados (March, 1993), es
posible que en las orillas de ríos o quebradas encuentren
y coman éstos para llegarse infectarse. En pulmones de
cerdos domésticos de Pucallpa se han descrito adultos de
Paragonimus sp., cuyos huevos median en promedio 86
x 55 ìm (71-93 x 52-60 ìm) (Tantaleán & Egas, 1986),
siendo de menor tamaño a las encontrados en este
estudio, lo cual podría deberse a diferencias intra o ínter
específicas.
Es interesante tener en consideración las áreas de
infección de animales silvestres por Paragonimus sp.
debido a que son focos potenciales de infección
humana (Tantaleán & Huiza, 1986). La falta de
estudios sobre el ciclo biológico de este parásito, en
especial en áreas amazónicas, no permite entender la
dinámica de la enfermedad; como el caso reportado
para el departamento de Madre de Dios (Tejada, 2000)
en los cuales se desconoce la epidemiología de esta
enfermedad.
En Perú, ha sido reportado Ascaris sp. en sajinos en
cautiverio que provenían de áreas naturales y causando
en una cría la parasitosis masiva con cólicos
abdominales y obstrucción intestinal (Mayor, 2004;
Gálvez et al., 2004).
Los espiruroideos encontrados en huanganas son: A.
strongylina, T. turki y P. sexalatus (Nasciente et al.,
2005). Así mismo, en sajinos se han encontrado en este
grupo a Parabronema pecarie, Gongylonema baylisi
(Hall, 1916), G. pulchrum, P. sexalatus, T. turki y
Ascarops sp. (Sowls, 1997; Vicente et al., 2000). Los
huevos Ancylostomatidae tipo 1 y 2 corresponderían a
especies diferentes por las diferencias en tamaño y
morfológicas. De esta familia se halló en huanganas los
parásitos hematófagos M. semicircularis y M. aguiari
(Nasciente et al., 2005).
50
Neotrop. Helminthol., 2(2), 2008
Las frecuencias de los diferentes huevos reflejan la
presencia de las especies que se encuentran en el medio.
Las infecciones de mayor frecuencia como Ascaris sp. y
Ancylostomatidae se explicarían por la facilidad y éxito
en parasitar por parte de los helmintos y que éstos se
encontrarían ampliamente diseminados, debido a que el
huésped se desplaza largas distancias, al existir una
relación entre la amplitud de distribución del parásito y
del huésped. En el caso de la presencia de Paragonimus
sp. (12,12%) y Spiruroideo (6,06%), se limitaría al
consumo de hospederos intermediarios (cangrejos y
lombrices) o paraténicos necesarios para la infección.´
Las infecciones monoparasitarias fueron las de mayor
presencia (81,49%) en comparación a las infecciones
mixtas (18,51%). Asimismo, en sajinos en cautiverio,
también se presentó hasta un 92% de infecciones únicas
(Mayor, 2004). Las infecciones por una sola especie se
observan principalmente en situaciones de epizootia,
por efectos climáticos en una determinada región o
cuando existe un intenso control parasitario sobre los
hospedadores. El presente estudio constituye el primer
reporte sobre helmintos en huanganas (T. pecari) en el
Perú; y además se establece como nuevo hospedero
reservorio de Paragonimus sp.
Debido a los objetivos del Proyecto Áreas-Amazonia
(Monitoreo de especies para la evaluación del hábitat),
solo se pudo contar con muestras de heces de los
animales capturados para la identificación
parasitológica. Las limitaciones de trabajo de campo
previamente conocidas, como estaciones de campo
alejados con servicios eléctricos limitados, llevaron a la
elección del método de conservación de la muestra.
Cabe resaltar que en el presente estudio se muestreo un
numero elevado de animales silvestres (n=33), hecho
que es inusual y difícil de conseguir en animales
silvestres de vida libre. pp. 849-851.
Figura 1. Huevos de helmintos encontrados en huanganas (T. pecari Link, 1795) residentes en áreas naturales protegidas, en el
Departamento de Madre de Dios. (400x). 1a. Ascaris sp.; 1b. Ancylostomatidae 1 (izquierda) y Ancylostomatidae 2 (derecha);
1c. Tipo Spiruroideo; 1d Paragonimus sp.
Tabla 1. Frecuencia de helmintos en 33 huanganas (T.
pecari Link, 1795) residentes en áreas protegidas del
departamento de Madre de Dios, Perú durante el 2007.
Especie Animales positivos
Nº %
Ascaris sp.
Ancylostomatidae 1
Ancylostomatidae 2
Tipo Spiruroideo
Paragonimus sp.
16
09
02
02
04
48,48
27,27
6,06
6,06
12,12
Tabla 2. Medidas de huevos (ìm) encontrados en
huanganas (T. pecari Link, 1795) residentes en áreas
protegidas en el departamento de Madre de Dios, Perú
durante el 2007.
Huevo Promedio Mínimo Máximo
47,5 x 32,5
70,0 x 40,0
56,3 x 33,8
47,5 x 32,5
47,5 x 32,5
Ascaris sp.
Ancylostomatidae 1
Ancylostomatidae 2
Tipo Spiruroideo
Paragonimus sp.
45,5 x 31,5
68,5 x 39,5
51,3 x 30,6
46,7 x 31,7
93,3 x 49,2
42,5 x 30,0
67,5 x 38,8
47,5 x 27,5
45,0 x 30,0
46,7 x 30,0
1a 1b
1d
1c
51
Parásitos de Tayassu pecary en Madre de Dios, Perú. Carlos N, Tantaleán M, Leguía G, Alcázar P, Donadi R.
Tabla 3. Frecuencia de infecciones únicas y dobles en 27
huanganas (T. pecari Link, 1795) residentes en áreas
protegidas del departamento de Madre de Dios, Perú
durante el 2007.
Infección Animales positivos
Nº %
Única
Ascaris sp.
Ancylostomatidae
Paragonimus sp.
Doble
Ascaris sp. - Ancylostomatidae
Ascaris sp.- Spiruroideo
Ancylostomatidae - Spiruroideo
22
12
06
04
81,48
44,44
22,22
14,81
05
03
01
01
18,51
11,11
3,70
3,70
AGRADECIMIENTOS
El presente estudio se encuentra dentro del marco del
“Proyecto Áreas-Amazonía” de World Wildlife Fund
(WWF) y fue realizado mediante la colaboración del
equipo de campo del proyecto, veterinarios directores y
asistentes de campo quienes colectaron y facilitaron las
muestras para el desarrollo del presente trabajo. Así
mismo se agradece el apoyo de la Fundación Gordon &
Betty Moore por brindar las facilidades para la
realización del presente estudio mediante su
contribución al proyecto.
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A summary
52
Neotrop. Helminthol., 2(2), 2008
Autor para correspondencia/Correspondence to
author:
Nancy Carlos E,
Práctica privada.
Apartado Postal 4314 - Lima 100.
Correo electrónico/E-mail: nancycriss@gmail.com
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