Key words: Helminths – Nematoda – Primates – Atelidae – Ateles belzebuth chamek –
National Parks – Peru.
1 Departamento Académico de Biología, Facultad de Ciencias. Universidad Nacional Agraria La Molina. Lima, Perú.
2 Facultad de Veterinaria y Zootecnia, Universidad Peruana Cayetano Heredia. Lima, Perú.
3 Department of Anthropology, Yale University, New Haven, USA.
4 Departamento académico de Biología, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Agraria La Molina. Lima, Perú.
Neotrop. Helminthol., 2(1), 2008
19
El presente trabajo pretende establecer la prevalencia de los helmintos intestinales de una población
protegida de Ateles belzebuth chamek. Para ello, se colectaron muestras fecales de 34 individuos pertenecientes
a tres grupos sociales de una población en la Estación Biológica Cocha Cashu del Parque Nacional del
Manu, Perú. Las muestras fueron fijadas en formol (10 %, 60 ºC) y analizadas mediante el método directo
y el de Ritchie para el caso de helmintos. Para los protozoarios, las muestras se conservaron en alcohol
polivinílico (PVA) y fueron procesadas para su análisis mediante frotis y tinción con colorante Tricrómica
de Gomori. El análisis de laboratorio reveló que 76,4 % (26/34) de los individuos muestreados estaban
parasitados. Se identificaron larvas o huevecillos de Strongyloides, Trichuris, Trypanoxyuris, tipo estrongilídeo
y de un tremátodo de la familia Dicrocoeliidae, pero de acuerdo con las técnicas empleadas no se halló
ninguna especie de protozoario.
Resumen
Abstract
The purpose of the present study is to establish the prevalence of intestinal parasites in a protected
population of Ateles belzebuth chamek. Fecal samples were collected from 34 individuals in three social groups
from one population at the Cocha Cashu Biological Station in Manu National Park, Peru. The samples
were fixed in formalin (10%, 60 ºC) and analyzed by the Direct method and the Ritchie test for helminths.
For protozoans, the samples were preserved in polyvinyl alcohol fixative (PVA) and were smeared and then
stained with Tricrómica de Gomori. Laboratory analysis revealed that 76,4% (26/34) sampled individuals
had parasites. Results included the identification of larvae or eggs of Strongyloides, Trichuris, Trypanoxyuris,
strongyloid type, and one trematode of the Dicrocoeliidae, but not one species of protozoan.
Palabras clave: Helmintos – Nematoda – Primates – Atelidae – Ateles belzebuth chamek –
Parques Nacionales – Perú.
ARTÍCULO ORIGINAL/ORIGINAL ARTICLE
PREVALENCIA DE HELMINTOS INTESTINALES DE UNA POBLACIÓN DE
MONOS MAQUISAPAS SILVESTRES ATELES BELZEBUTH CHAMEK EN EL
PARQUE NACIONAL DE MANU, PERÚ
PREVALENCE OF INTESTINAL HELMINTHS FROM A POPULATION OF WILD
SPIDER MONKEYS ATELES BELZEBUTH CHAMEK
IN MANU NATIONAL PARK, PERU
Farah Carrasco1*; Manuel Tantaleán2; K. Nicole Gibson3; Martha Williams4
Forma de citar: Carrasco, F, Tantaleán, M, Gibson, KN & Williams, M. 2008. Prevalencia de helmintos intestinales de
una población de monos maquisapas silvestres Ateles belzebuth chamek en el Parque Nacional de Manu, Perú.
Neotropical Helminthology, vol.2, no 1, pp. 19-26.
Neotrop. Helminthol., 2(1), 2008.
© 2008 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA).
Helmintos en Ateles belzebuth chamek, Perú.
Carrasco F, Tantaleán M, Gibson N & Williams M.
20
de Madre de Dios, Perú (11º54´S, 71º22´O). Un
mapa con la ubicación de los grupos sociales de este
estudio puede observarse en Gibson (2008).
Selección de los individuos
En campo, individuos de los tres grupos sociales,
cuyo territorio era conocido, fueron seguidos
utilizando un programa rotativo de dos semanas,
aproximadamente, en cada grupo social o de manera
oportunista cuando se encontraban individuos.
Las muestras de machos y hembras adultos y, de
vez en cuando, de individuos jóvenes (con edades
variadas) machos y hembras fueron recolectadas de
manera oportunista. Entre los grupos sociales que
fueron parte del presente estudio se tienen números
variados de machos adultos y hembras adultos y en
dos grupos hay mas hembras que machos (Gibson,
2008). Es normal que grupos sociales del género
Ateles tengan más hembras que machos (McFarland-
Symington, 1987:1988).
Todos los animales en este estudio estaban
habituados a la presencia de humanos. Se utilizaron
marcas que distinguían a cada individuo incluyendo
la coloración de la cara, la variación en el pelo y
tamaño del cuerpo, las áreas sin pigmentación
alrededor de pezones o tetillas y en las plantas de
pies, y la pigmentación en el área perianal. Estas
identificaciones en campo permitieron realizar las
colectas de heces de los individuos focales ya que
se les había otorgado un nombre propio a todos los
individuos.
De acuerdo a las definiciones dadas por Symington
(1987) y usadas por Gibson (2008) se consideraron las
siguientes categorías de edad: crías (son dependientes
de la madre y son cargados por la misma en el vientre,
y dorsalmente cuando son mayores), juveniles (desde
que son independientes en su locomoción hasta
que tienen aproximadamente 42 meses o 3,5 años),
subadultos (son visiblemente más delgados, pero del
mismo tamaño que los adultos y tienen entre cuatro
y seis años), y adultos (actualmente se estima que
son los individuos mayores de siete años).
El seguimiento se realizó diariamente durante 12 h en
promedio, de 6.00 h a 18.00 h aproximadamente. Se
realizaba seguimiento al individuo focal, que había
sido previamente identificado, hasta el momento en
que defecaba. Una vez obtenida una muestra, se
procedía a cambiar de individuo focal. El número
Son pocos los estudios que presentan bases de
datos que describan las especies de parásitos que
infectan poblaciones silvestres (Vitazkova & Wade,
2006). Desde el punto de vista ecológico, los
parásitos pueden proveer información clave acerca
de los patrones de forrajeo de los hospederos e
interacciones de competencia con otros grupos. Se
pueden establecer indicadores ecológicos mediante
la colecta e identificación de parásitos (Stuart &
Strier, 1995) que permitan detectar cambios en
la diversidad de especies, información útil para
monitorear su estado de salud, así como, la del
ecosistema. Los métodos no invasivos permiten
obtener muestras fecales de hembras con crías y
juveniles pues no atentan contra su integridad física.
Asimismo, son excelentes para conocer la presencia
de parásitos de manera rápida y a bajo costo (Stuart
et al., 1998).
En el Perú y en Bolivia, se han realizado estudios
parasitológicos en Ateles (Karesh et al., 1998;
Phillips et al., 2004), pero con una muestra pequeña
(ocho y 11 individuos, respectivamente). Ateles
belzebuth chamek se encuentra en el apéndice II
(casi amenazado) del Convenio sobre el Comercio
Internacional de Especies Amenazadas de Fauna
y Flora Silvestre (CITES, 2008) y como vulnerable
de acuerdo al IUCN Red List of Threatened Species
(2007). En el Perú, está categorizada como especie
vulnerable (VU) de acuerdo al Decreto Supremo
Nº 034–2004-AG dado por el Instituto Nacional de
Recursos Naturales (INRENA). Por lo tanto, toda
información que ayude a su conservación es de vital
importancia. El presente trabajo pretende establecer
la presencia de parásitos intestinales en tres grupos
sociales de A. belzebuth chamek (monos maquisapa)
que se encuentran en la Estación Biológica Cocha
Cashu del Parque Nacional del Manu, Perú.
Fase de campo
Dos de los autores (Carrasco y Gibson) colectaron
muestras durante tres meses (de marzo a junio
de 2006) en tres grupos sociales previamente
identificados (Lago, Este y Oeste) cuyos territorios
presentan hábitats similares y se encuentran en las
inmediaciones de Cocha Cashu (Parque Nacional
del Manu), provincia de Fitzcarrald, departamento
INTRODUCCIÓN
MATERIAL Y MÉTODOS
Neotrop. Helminthol., 2(1), 2008
21
de muestras dependió de la cantidad de individuos
diferentes que se encontraron durante la jornada,
de la cantidad de heces a las que se pudo acceder
por individuo y de la cantidad de semillas que éstas
poseían. El esfuerzo de muestreo estuvo dirigido
a lograr el mayor número de repeticiones con la
finalidad de incrementar la posibilidad de encontrar
parásitos, por lo que se procedió a colectar más de
una muestra por individuo en días diferentes.
Los tiempos de permanencia en cada grupo social
fueron de 15 días en el grupo del oeste, 21 días del
este y 24 días del lago, a lo largo de los tres meses de
estudio. Las muestras por individuo se consideraron
como una sola y no se realizó diferenciación alguna
por fecha de colección.
Colección y fijación
Las muestras se recolectaron del suelo inmediatamente
después que el individuo defecó y se colocaron en los
frascos correspondientes, que fueron marcados con
un código numérico. La fijación de muestras por
cada individuo se hizo de dos formas:
Para huevecillos y larvas de helmintos, se usó formol
al 10 % caliente (60º C) para evitar que las formas
parasitarias cambien de estado evolutivo y dificulten
su posterior identificación; la muestras se fijaron
en un lapso no mayor de una hora de recolectado
el material fecal. Para protozoarios, las heces se
colocaron en frascos de vidrio adicionando el fijador
PVA (alcohol polivinílico) y luego se mezcló, de tal
manera, que se tuvo una proporción aproximada de
tres partes de PVA por una de material fecal. Una
vez fijadas las muestras, se rotularon los frascos y se
anotó en la libreta de campo. Todas las muestras se
procesaron en el laboratorio.
Tabla 1. Número de individuos muestreados por clase de edad y sexo en cada grupo social.
Análisis de laboratorio
Para la búsqueda de huevecillos y larvas de helmintos,
se realizó el método directo citado en Bowman et
al. (2004) y el de concentración de Ritchie citado
en Beltrán et al. (2003), y para los protozoarios,
se preparó un frotis fecal en lámina y se coloreó
aplicando la tinción tricrómica de Gomori citada
en Beltrán et al. (2003).
Las claves de identificación disponibles en la
actualidad permiten realizar las determinaciones
mediante la observación de estadios adultos. En el
caso de huevecillos y larvas solo existen descripciones
de las características generales para cada grupo, por
lo tanto, la experiencia del especialista es importante
para llevar a cabo su determinación.
Se colectaron 71 muestras correspondientes a 34
individuos (adultos, subadultos, juveniles y crías)
de los tres grupos sociales (Lago, Este y Oeste) que
poseen en conjunto 119 individuos, conformando
parte de una población (Gibson, 2008).
Se colectaron muestras del 93,7 % del total de
los machos adultos y del 45,1 % del total de las
hembras adultas de todos los grupos sociales. Estos
porcentajes se calcularon de acuerdo a un estimado
poblacional. El número de individuos por clase de
edad y sexo de cada grupo social se muestra en la
tabla 1.
Helmintos encontrados
De los 34 individuos muestreados, 76,4 % (26/34)
estaban infectados con al menos una especie de
RESULTADOS
Grupo
Social
Sexo
Lago
Este
Oeste
Total
Total
9
14
11
34
4
6
4
14
5
6
4
15
= Hembra, = Macho.
Adultos
0
0
0
0
0
1
1
2
Subadultos
0
0
1
1
0
0
1
1
Juveniles
0
1
0
1
0
0
0
0
Crías
Helmintos en Ateles belzebuth chamek, Perú.
Carrasco F, Tantaleán M, Gibson N & Williams M.
22
Tabla 2. Tipo de parasitismo y prevalencia de parásitos por cada grupo social.
Grupo
Social
Lago
Este
Oeste
Total
No
2/11
3/14
3/9
8/34
Mono - P
5/11
6/14
5/9
16/34
Bi - P
2/11
3/14
3/9
8/46
Poli - P
0
2/14
0
2/34
Prevalencia
Infectados/examinados
8/11
12/14
7/9
No = No infectados, Mono–P = Monoparasitismo, Bi – P = Biparasitismo, Poli – P = Poliparasitismo.
Tipo de parasitismo
helminto. La tabla 2 muestra la proporción de
individuos que presentaron diferentes tipos de parasitismo, y la prevalencia de parásitos por cada
grupo social.
Los huevecillos o larvas de los helmintos encontrados
correspondieron a cuatro nemátodos (Trichuris sp.,
Strongyloides sp., Trypanoxyuris sp. y huevecillo tipo
estrongilídeo) y uno de tremátodo (Dicrocoeliidae)
(Travassos et al., 1969).
El total de individuos infectados en cada grupo
social evaluado puede apreciarse en la figura 1.
0
2
4
6
8
10
12
Número de Individuos
Strongyloides sp.
Trichuris sp.
Trypanoxyuris sp.
Ancylostoma sp. o Necator sp.
Dicrocoeliidae
Parásitos
Oeste
Este
Lago
Figura 1. Número de individuos de A. belzebuth chamek de diferente grupo social
infectados con especies de helmintos.
Nemátodos
Strongyloides sp.
Se encontraron machos y hembras de la generación
de vida libre de Strongyloides sp. (Fig. 2), en 21/34 de
los individuos muestreados. Estas larvas se hallaron
en las muestras colectadas sin realizar ningún
tipo de cultivo. Los animales del grupo social del
Lago presentaron menor número de individuos
infectados (2/9), en comparación con los grupos del
Oeste (8/11) y del Este (11/14). Las características
del macho son: parte final de la cola encorvada
con papilas pre y posanales, espículas cortas y
simétricas, esófago rhabditiforme y capsula bucal
(Little, 1966).
Neotrop. Helminthol., 2(1), 2008
23
Figura 2. Adulto macho de Strongyloides sp., de la
generación de vida libre. Aumento 400 X.
Figura 3. Huevecillo de Trichuris sp. Aumento 400 X.
Trichuris sp.
Los huevecillos de Trichuris sp., se encontraron en
12/34 de los individuos de los tres grupos sociales. El
grupo social del Lago presentó la mayor prevalencia
con cinco individuos infectados de nueve, en
comparación con el grupo del Oeste (3/11) y del
Este (4/14) con tres y cuatro individuos infectados,
respectivamente. Los huevecillos se caracterizan por
presentar forma de limón con dos tapones polares
(Fig. 3), cáscara lisa, gruesa y de color verde oliva a
marrón Los huevecillos midieron en promedio de
51,04 µm de largo por 23,25 µm de ancho (rango:
50 – 52,50 µm de largo y 21,5 – 25 µm).
Trypanoxyuris sp.
Se obtuvo de una hembra del grupo social del
Este. Los huevecillos se caracterizan por poseer un
lado plano y otro convexo (Fig. 4), cáscara delgada
y transparente, se puede observar la larva en el
interior.
Huevecillos tipo estrongilídeo
Estos huevecillos fueron encontrados en una
hembra del grupo social del Lago. Los huevecillos se
caracterizan por poseer cáscara fina, ser simétricos,
elípticos y segmentados.
Tremátode
El hallazgo de huevecillos de tremátode fue en 3/14
y 1/9 de los individuos de los grupos sociales del
Este y Lago, respectivamente. No se tuvo registro en
el grupo del Oeste. Los huevecillos se caracterizan
por presentar un opérculo polar, con el lado opuesto
engrosado, color marrón (Fig. 6) y permite observar
el miracidio en el interior . Los huevecillos midieron
Figura 4. Huevecillo de Trypanoxyuris sp.
Aumento 400x.
Figura 5. Huevecillo de esntrongilídeo
Aumento 400x.
Helmintos en Ateles belzebuth chamek, Perú.
Carrasco F, Tantaleán M, Gibson N & Williams M.
24
DISCUSIÓN
Figura 6. Huevecillo de trematodo. Aumento 400 X.
en promedio de 44,75 µm de largo por 27,80 µm de
ancho (rango: 42,50 -47,50 µm de largo y 26,25 - 30
µm de ancho).
La riqueza en número de especies de helmintos
intestinales del grupo de los helmintos, encontrada
para la población de A. belzebuth chamek de la Estación
Biológica Cocha Cashu en el Parque Nacional del
Manu, es mayor a lo señalado en estudios previos
realizados en la región occidental de la Amazonia,
posiblemente por el tiempo en que se realizaron,
por el tamaño de la muestra, o por la localidad.
Karesh et al. (1998) reportaron solo Strongyloides
sp. en dos de ocho individuos de A. paniscus chamek
en estado silvestre en Lago Caimán en Bolivia.
En el Perú, Phillips et al. (2004) realizaron un
estudio coprológico no invasivo tomando muestras
fecales de 11 individuos de A. belzebuth chamek de
la Reserva Nacional Tambopata y encontraron
tres protozoarios y dos helmintos, Trichuris sp.
y Strongyloides sp., estos dos últimos también los
registramos en este estudio.
En relación a Trypanoxyuris, Eckert et al. (2006)
señalan que no es común encontrar huevecillos de
Trypanoxyuris en las heces de individuos infectados.
Stuart et al. (1990) mencionan que es necesario
examinar tanto las heces como la región perianal
para obtener estimados reales acerca de la presencia
de este nematodo en primates. Considerando que
las especies del género Trypanoxyuris son específicas
para cada género de hospedero (Stuart et al.,
1998), es probable que los huevecillos encontrados
correspondan a la especie Trypanoxyuris atelis, especie
ya reportada anteriormente para Ateles geoffroyi
(Nunn & Altizer, 2005).
La presencia de huevecillos tipo estrongilídeo y de
Dicrocoeliidae es rara en primates neotropicales
(Dunn, 1968). En este estudio se observó un solo
huevecillo de tipo estrongilídeo en una hembra
adulta que por sus características morfológicas
correspondería a los géneros Ancylostoma y Necator
de la familia Ancylostomatidae ya conocidos en
primates neotropicales (Sarmiento et al., 1999).
Necator americanus es la única especie mencionada
para una especie no determinada de Ateles (Dunn,
1968). Los huevecillos del tremátodo de la familia
Dicrocoeliidae se encontraron en cuatro individuos
de diferentes grupos sociales y podrían corresponder
a Controrchis pues este género ha sido anteriormente
reportado en A. geoffroyi (Dunn, 1968) y en Alouatta
palliatta (Chinchilla et al., 2005). Los tremátodos de la
familia Dicrocoeliidae son parásitos de prevalencia
baja que poseen un ciclo de vida indirecto y con una
vía única de infección utilizada que es la oral. Stuart
et al. (1998), señalan que los Dicrocoeliidae utilizan
dos hospederos intermediarios, el primero un
caracol y el segundo las hormigas que se alimentan
de bolas de humus en las cuales se encuentran
las formas infectantes. Los Ateles se alimentan de
hormigas de manera casual porque consumen
vegetales que están infestados con ellas como sucede
con árboles de los géneros Triplaris y Cordia (K.N.
Gibson, observaciones personales); el consumo no
intencionado de hormigas podría ser un mecanismo
válido de infección para estos primates.
Algunos de los helmintos que encontramos tienen
prevalencia elevada como Strongyloides sp. en los
individuos muestreados, tal vez, porque las formas
infectantes poseen dos vías de infección oral o
cutánea cuando atraviesan la piel para infectar al
hospedero. El ciclo de vida de las especies de este
género se realiza con mucha rapidez, por lo cual
el hallazgo de las formas de vida libre podría estar
relacionado con el rápido desarrollo de las larvas
de esta generación que se realiza en pocas horas,
un error en el control de la temperatura durante la
fijación o el pH del formol utilizado puede haber
favorecido el desarrollo de las mismas. Es poco
probable que la presencia de estas larvas sea el
resultado de una contaminación de muestra.
No se hallaron protozoarios en las muestras que
estudiamos. Phillips et al. (2004) encontraron tres
especies de protozoarios en A. paniscus chamek
Neotrop. Helminthol., 2(1), 2008
25
(Chilomastix sp., Blastocystis sp. y Iodamoeba sp.) de la
Reserva Nacional Tambopata; estos protozoarios
proceden de humanos. Como la presencia de
estos protozoarios intestinales en primates está
relacionada a un mayor contacto con el hombre
(Stuart et al., 1990; Chinchilla et al. 2005), la ausencia
de registros de estos parásitos en nuestro estudio
podría deberse a la escasa presencia de poblaciones
humanas permanentes en las inmediaciones de
Cocha Cashu.
En este estudio también anotamos el hallazgo
de Trichuris y Ancylostomideo que podrían ser
infecciones adquiridas de otros animales silvestres.
Por otro lado, el hallazgo de huevecillos de
Trypanoxyuris sp., de tipo estrongilídeo y de un
tremátodo Dicrocoeliidae se consideran como
nuevos registros para A. belzebuth chamek de Perú.
En cuanto a la relación de los parásitos con los
grupos sociales, se esperaría que la utilización de
la misma área por grupos diferentes traiga como
consecuencia que sus individuos se infecten,
relativamente, con las mismas especies de parásitos
y en igual intensidad. Sin embargo, el grupo social
del Lago presentó menor prevalencia de individuos
infectados (2/9) por Strongyloides sp. en comparación
con lo encontrado para los grupos sociales del
Oeste y del Este (8/11 y 11/14), respectivamente.
El hecho que los individuos del grupo social del
Lago se encuentren menos expuestos a la infección
por dicha especie de helminto debe estar explicado
por algún factor que sería necesario investigar. El
conocimiento de dichos factores motiva la realización
de futuros estudios ecológicos relacionados a estas
infecciones parasitarias.
La obtención de mayor número muestral de
individuos machos, pese a que dos de los tres grupos
sociales estudiados tenían mas individuos hembras
(Gibson, 2008), forma parte de las limitaciones
naturales del trabajo en campo. Sin embargo, nos
ha permitido tener uno de los números muestrales
más grandes aplicados en estudios de esta índole
con varios grupos sociales y en estado silvestre. Se
establece así la línea base de información de parásitos
de A. b. chamek en el Parque Nacional del Manu que
consta de cinco especies de helmintos Trichuris sp.,
Strongyloides sp. Trypanoxyuris sp. y huevecillo tipo
estrongilídeo y uno de tremátodo (Dicrocoeliidae).
A Jessica Espinoza del Instituto Nacional de Recursos
Naturales (INRENA) en Lima y a las autoridades
del Parque Nacional de Manu en Cusco por los
permisos de investigación para Cocha Cashu. A Ana
Cristina Palma, Jorge Cárdenas y Adriana Bravo
por su apoyo en campo y en laboratorio y a Patricia
Álvarez-Loayza por su consulta. Verónica Chávez
por su apoyo importante en Cashu. A los árbitros
por los comentarios que han hecho el manuscrito
final un mejor producto. La Universidad Nacional
Agraria La Molina. Este estudio fue parcialmente
financiado por L.S.B. Leakey Foundation, Fulbright
IIE, Organization for Tropical Studies Francis J.
Bossuyt, David and Deborah Clark Fellowship,
National Science Foundation Graduate Research
Fellowship y Yale University con becas otorgadas
a K.N. Gibson. Al personal del laboratorio de
Parasitología de la Facultad de Veterinaria y
Zootecnia de la Universidad Peruana Cayetano
Heredia.
Beltrán, M, Tello, R, & Náquira, C. 2003. Manual
de procedimientos de laboratorio para el diagnóstico de los
parásitos del hombre. Serie de Normas Técnicas,
Nº. 37. Instituto Nacional de Salud, Lima.
Bowman, DD, Carl, RC & Eberhand, ML. 2004.
Georgis parasitología para veterinarios. 8va edn.
Elsevier, Madrid.
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* Autor para correspondencia/Correspondence to
author:
Farah Carrasco Rueda
Francisco Graña 445 – F Magdalena del Mar, Lima
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Lima, Perú.
Correo electrónico /E-mail:
farahcarrasco@gmail.com
Teléfono/Telephone:
(51)-46005599
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