Neotrop. Helminthol., 3(2), 2009
2009 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA)
Key words: Acanthocephala - Profilicollis altmani - Leucophaeus modestus -
eosinophilic granulomatous enteritis.
Abstract
Pathological lesions caused by acanthocephalans in marine birds are still little known. In this sense, a study
of the pathological lesions in the gray gull (Leucophaeus modestus) (Tschudi, 1843) caused by the
acanthocephalan Profilicollis altmani (Perry, 1942) Van Cleave, 1947 is presented. Gross lesions were
mainly thickening of the intestinal wall in the area of deep penetration by the worm, with white serosal
nodules. Microscopically was observed penetration from the parasite's anterior end in the villi and
submucosa, surrounded by severe caseous necrosis and an inflammatory reaction composed by a moderate
number of eosinophils and some multinucleated giant cells, mononuclear cells and peripherally a dense
fibrous and vascularized connective tissue. Furthermore, the area between the proboscis and the necrotic
tissue presented a number of bacilli basophilic bacteria. Additionally, in adjacent areas, necrotic focuses
were observed surrounding by multinucleated giant cell forming small multifocal granulomas. These
observations suggest that P. altmani causes severe eosinophilic granulomatous enteritis in the gray gull, a
migratory bird common of the Peruvian coast.
1 Laboratorio de Histología, Embriología y Patología Veterinaria, Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad Nacional Mayor de San Marcos.
2 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA).
3 Laboratorio de Parasitología, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Peruana Cayetano Heredia.
NOTA CIENTÍFICA/ RESEARCH NOTE
LESIONES PATOLÓGICAS CAUSADAS POR PROFILICOLLIS ALTMANI (PERRY, 1942)
VAN CLEAVE, 1947 (ACANTHOCEPHALA) EN UNA GAVIOTA GRIS
(LEUCOPHAEUS MODESTUS) (TSCHUDI, 1843) DE LA COSTA PERUANA
PATHOLOGICAL LESIONS CAUSED BY PROFILICOLLIS ALTMANI (PERRY, 1942)
VAN CLEAVE, 1947 (ACANTHOCEPHALA) IN A GRAY GULL
(LEUCOPHAEUS MODESTUS) (TSCHUDI, 1843) FROM THE PERUVIAN COAST
1 1 1 2 3 .
Omar Gonzales-Viera ; Charlene Luján-Vega ; Alfonso Chavera - Castillo ; Jorge Cárdenas-Callirgos ; Manuel Tantaleán-Vidaurre
Forma de citar: Gonzales-Viera, O.; Luján-Vega, C.; Chavera – Castillo, A.; Cárdenas-Callirgos, J.; Tantaleán, V. M. 2009.
Lesiones patológicas causadas por Profilicollis altmani (Perry, 1942) Van Cleave, 1947 (Acanthocephala) en una
gaviota gris (Leucophaeus modestus) (Tschudi, 1843) de la Costa Peruana. Neotropical Helminthology, vol. 3,
nº 2, pp. 115-120.
Resumen
Las lesiones patológicas causadas por acantocéfalos en aves marinas son poco conocidas. En este sentido, se
presenta un estudio de las lesiones patológicas en una gaviota gris (Leucophaeus modestus) (Tschudi, 1843)
por el acantocéfalo Profilicollis altmani (Perry, 1942) Van Cleave, 1947. Macroscópicamente, se encontró
un engrosamiento de la pared intestinal circunscrito a la profunda área de penetración de los gusanos, con
nódulos blanquecinos en la serosa. Microscópicamente, se observó la penetración del extremo anterior del
acantocéfalo en las vellosidades intestinales y submucosa, rodeada por una severa necrosis caseosa y una
reacción inflamatoria conformada por un moderado número de eosinófilos, algunas células gigantes
multinucleadas, células mononucleares y periféricamente un tejido conectivo fibroso denso y vascularizado.
Asimismo, entre la probóscide y el tejido necrótico se evidenciaron numerosas bacterias basófilas de forma
bacilar. Adicionalmente, en áreas adyacentes se observaron focos necróticos rodeados por células gigantes
multinucleadas agrupadas formando pequeños granulomas multifocales sin la presencia del parasito. Las
observaciones sugieren que P. altmani causa una severa enteritis eosinofílica granulomatosa en la gaviota
gris, ave migratoria común de la costa peruana.
Palabras claves: Acantocéfalo - Profilicollis altmani - Leucophaeus modestus -
enteritis eosinofílica granulomatosa.
115
INTRODUCCIÓN
Los acantocéfalos adultos son parásitos
estrictamente de vertebrados, mientras que las
formas larvarias se desarrollan en un huésped
intermediario invertebrado; sin embargo, es común
encontrar huéspedes paraténicos vertebrados o
invertebrados (Tantaleán et al., 2005). El hombre
puede infectarse con algunas especies de
acantocéfalos, aunque estos casos son generalmente
raros (Tada et al., 1983). Profilicollis altmani (Perry,
1942) Van Cleave, 1947, también llamado
Falsifilicollis sphaerocephalus (Bremser, 1821);
Falsifilicollis sp. (Lühe, 1911); Filicollis
sphaerocephalus (Johnston & Edmonds, 1947);
Polymorphus (Profilicollis) bullocki (Mateo et al.,
1982, 1983); Polymorphus (Profilicollis)
sphaerocephalus (Bremser, 1819) (Tantaleán &
Cárdenas, 2004; Tantaleán et al., 2005), es un
acantocéfalo de la familia Polymorphidae (Meyer,
1931) que se localiza en el intestino de aves marinas
que se alimentan del crustáceo Emerita análoga
(Stimpson, 1857) (Tantaleán et al., 2005).
En el Perú, se han reconocido como huéspedes
definitivos a la gaviota gris (L. modestus) (Tschudi,
1843) (Hartwich, 1954), la gaviota de Franklin
(Leucophaeus pipixcan) (Wagler, 1831) (Taboada et
al., 1974) y la gaviota peruana (Larus belcheri)
(Vigors, 1829) (Mateo et al., 1982). Asimismo,
Ibañez & Machado (1991) reportaron la infección de
cuatro personas trujillanas por F. sphaerocephalus
(=P. altmani), los cuales presentaron serios
trastornos digestivos. Adicionalmente, Mateo et al.
(1983) revelaron que el hospedero intermediario de
P. altmani es el crustáceo decápodo “muy-muy” (E.
analoga) y además describieron el ciclo biológico.
La infección por P. altmani ha sido estudiada tanto
de manera natural como experimental en aves y
mamíferos terrestres. En este sentido, Tantaleán et
al. (2002) inocularon cistacantos de P. altmani en
ratas, ratones, hámsters y un perro cachorro,
resultando todos infectados con localización en el
mesenterio, pared interna del abdomen, riñones,
vejiga, intestino delgado y grueso. También se ha
reportado una mortalidad del 13% en nutrias
marinas (Enhydra lutris nereis) (Merriam, 1904) de
la costa central de California, que fue asociada a la
infección por Profilicollis spp., actuando de manera
directa causando perforación de la pared intestinal y
peritonitis, o indirecta por disminución de absorción
de nutrientes y disminución de las reservas de
energía (Mayer et al., 2003). La Sala & Martorelli
(2007) reportaron una acantocefaliasis intestinal por
Profilicollis chasmagnathi (Holcman-Spector,
Mañé-Garzón & Dei-Cas, 1977) en 28 gaviotas de
Olrog (Larus atlanticus) (Olrog, 1958) de un total de
1600 animales muertos investigados a lo largo de 2
años en el estuario de Bahía Blanca, Argentina. En
estas aves los parásitos se encontraron penetrando la
pared intestinal, hasta entrar a la cavidad peritoneal
y además causaron obstrucción intestinal. Por otro
lado, Richarson & Nickol (2008) afirman que las
lesiones histopatológicas causadas por
acantocéfalos han sido poco estudiadas en aves
silvestres a diferencia de peces y mamíferos. En este
sentido, el presente estudio tiene por objetivo
reportar las lesiones patológicas causadas por P.
altmani a nivel intestinal en una gaviota gris (L.
modestus) naturalmente infectada.
El animal en estudio fue una gaviota gris (L.
modestus) ave migratoria común de nuestras costas,
la cual fue encontrada muerta en el mes de agosto del
2008, en la playa Chacra y Mar, norte de Lima, Perú.
Al examen post mortem se observó que la causa de
muerte fue ocasionada por un anzuelo que perforó la
porción distal del esófago, rodeado de una zona
h e m o r r á g i c a d e 2 c m d e d i á m e t r o
aproximadamente, seguidamente se extrajo el tracto
digestivo y se colocó en un frasco con formalina al
10 %, para su posterior revisión en el laboratorio,
donde en la mucosa intestinal se encontraron 37
acantocéfalos juveniles, 2 adultos desde el yeyuno
hasta el íleon, uno en el íleon y otro en el intestino
grueso; además, se observaron ocho acantocéfalos
juveniles y dos adultos sueltos en el lumen
intestinal, así como un juvenil embebido en la serosa
intestinal.
Las áreas lesionadas fueron aisladas y fijadas
nuevamente en formalina al 10%, seguidamente se
realizaron cortes histológicos, los cuales fueron
embebidos en parafina y cortadas a 5 micras con
micrótomo de rotación, para después ser teñidas con
Hematoxilina & Eosina y observadas al
microscopio de luz artificial. Posteriormente,
algunos parásitos fueron separados cuidadosamente
y coloreados con carmín acético de Semichon de
Lesiones de Profilicollis en Gaviota gris Gonzales - Viera et al.
MATERIALES Y METODOS
116
acuerdo a la técnica convencional. Para una mejor
observación y contaje de los ganchos de la
proboscis, ésta se seccionó desde el cuello y se
clarificó en alcohol-fenol, según técnica personal de
una de los autores (Manuel Tantaleán).
Breve descripción del parásito: Los especímenes
adultos midieron en promedio 12 mm de longitud,
tuvieron proboscis esférica con 22-24 filas de 12 a
14 ganchos cada una, lemniscos más cortos que el
receptáculo de la proboscis, testículos ovalados y 4
glándulas de cemento acintadas.
Análisis anatomopatológico: A nivel
macroscópico se observó un engrosamiento de la
pared intestinal circunscrito a la profunda área de
penetración de los gusanos. En algunas zonas de
penetración se observaron nodulaciones
blanquecinas de aproximadamente 2 mm de
diámetro que hacían prominencia sobre la serosa,
sin embargo estas mismas nodulaciones también se
observaron en áreas sin evidencia del parásito. En el
corte histológico, se pudo ver la zona de
implantación del extremo anterior del acantocéfalo
entre las vellosidades intestinales y en la
submucosa, mostrando una severa necrosis caseosa
y reacción inflamatoria circundante a la probóscide
(Fig. 1), la cual estuvo compuesta de un moderado
número de eosinófilos, algunas células gigantes
multinucleadas, células mononucleares y,
periféricamente, tejido conectivo fibroso denso y
vascularizado que en algunas áreas se encontraba
hialinizado (Fig. 2) y se extendía hasta la capa
muscular, la cual presentó un espacio sugerente de
edema interfascicular, así como diferentes grados de
degeneración y necrosis. Además, se observó
eritrocitos extravasados, así como hiperplasia y
necrosis de las criptas de Lieberkühn. Entre la
probóscide y el tejido necrótico se evidenció
bacterias basófilas de forma bacilar. En un área más
profunda se observó la perforación de la serosa y una
reacción fibrinosa a manera de “tapón” con restos
celulares adyacentes. Toda esta área lesional se
encontraba circunscrita por un fino tejido conectivo
a manera de “franja”. Asimismo, en áreas
adyacentes se observaron a nivel de la submucosa,
focos necróticos rodeados por células gigantes
multinucleadas agrupadas formando granulomas,
sin la presencia del parásito (Fig. 3), estos se
distribuyeron en el tejido de manera multifocal.
Macroscópicamente, las nodulaciones blanquecinas
vistas a nivel de la serosa son similares a las
encontradas porLa Sala & Martorelli (2007) quienes
las notaron de manera severas en la serosa, producto
de la penetración de P. chasmagnathi en la pared
intestinal de gaviotas cangrejeras (L. atlanticus).
Asimismo, Taraschewski (2000) también observa
dichas lesiones, generalmente producidas por
especies de acantocéfalos que tienen el cuello más o
menos largo. Histológicamente, las lesiones
circunscritas alrededor de la probóscide pueden estar
relacionadas con la producción de enzimas
proteolíticas presentes tanto en adultos como en
cistacantos de algunas especies de acantocéfalos
(Polzer & Taraschewski, 1994). Las bacterias
podrían estar presentes como consecuencia de una
infección secundaria, las cuales son mejor
reconocidas en la acantocefaliasis de mamíferos y
aves que en las de peces (Taraschewski, 2000). El
infiltrado inflamatorio encontrado es similar al
reportado por Amin & Heckman en 1991, en la
infección por el acantocéfalo Polymorphus
spindlatus (Amin & Heckman, 1991) en la garza
huaco (Nycticorax nycticorax) (Linnaeus, 1758); sin
embargo, en el presente estudio observamos un
moderado numero de eosinófilos y algunas células
gigantes multinucleadas formando granulomas,
coincidiendo con lo hallado en las nutrias marinas
(E. lutris nereis) (Mayer et al., 2003) infectadas con
Profilicollis spp., en patos domésticos parasitados
con Fillicolis anatis (Schrank, 1788) (Taraschewski,
2000) y en primates Saguinus spp. (Hoffmannsegg,
1807) mantenidos en cautiverio e infectados con
Prosthenorchis elegans (Diesing, 1861) Travassos,
1915 (Revolledo, 1991). Finalmente, de acuerdo a
nuestras observaciones, P. altmani ocasiona una
severa enteritis eosinofílica granulomatosa en la
gaviota gris (L. modestus).
Agradecemos a los docentes y técnicos del
Laboratorio de Histología, Embriología y Patología
Veterinaria de la Universidad Nacional Mayor de
San Marcos por el préstamo del microscopio y
cámara digital utilizada, al Dr. José Iannacone por
facilitarnos las instalaciones de su laboratorio.
También a Andrew Kapsalis, del Wabash Collage,
por corregir el abstract de este manuscrito y a Inés
Nole por la ayuda taxonómica.
DISCUSIÓN
RESULTADOS
AGRADECIMIENTO
Neotrop. Helminthol., 3(2), 2009
117
Figura 1. Penetración de P. altmani en
las vellosidades y submucosa. Nótese la
marcada necrosis central (asterisco) e
infiltrado inflamatorio (flecha)
rodeando la probóscide cilíndrica. 50X.
Figura 2. Acercamiento de la Fig. 1,
obsérvese el tejido necrótico adyacente
a la probóscide (asterisco), así como
eosinófilos, a lg u n a s células
mononucleares y fibrosis (punta de
flecha) rodeando las criptas de
Lieberkühn, así mismo nótese la
hiperplasia de las mismas (flecha)
400X.
Figura 3. Granuloma circunscrito en la
submucosa (punta de flecha) y
desplazando las criptas adyacentes.
Nótese las células gigantes rodeando un
área de necrosis central (asterisco) y
leve número de células mononucleares
en la periferia que se embeben en un
tejido fibroso. 100X.
Lesiones de Profilicollis en Gaviota gris Gonzales - Viera et al.
118
Amin, O & Heckman, R. 1991.
Hartwich, G. 1954.
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REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Autor para correspondencia/Correspondence to author:
Omar Gonzales-Viera,
Laboratorio de Histología, Embriología y Patología
Veterinaria, Universidad Nacional Mayor de San Marcos.
Avenida Circunvalación 2800. Lima 41. Lima, Perú.
Correo electrónico/E-mail:
omaragv1@gmail.com
Teléfono/Telephone: (511)-3877671
Celular/Mobile phone: (511)-992967573
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