Forma de citar: Iannacone, J. & Alvariño, L. 2009. Dinámica poblacional de la diversidad parasitaria de la “Cabrilla” Paralabrax
humeralis (Teleostei: Serranidae) en Chorrillos, Lima, Perú. Neotropical Helminthology, vol. 3, nº 2, pp. 73-88.
Resumen
Neotrop. Helminthol., 3(2), 2009
2009 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA)
73
DINAMICA POBLACIONAL DE LA DIVERSIDAD PARASITARIA DE LA “CABRILLA”
PARALABRAX HUMERALIS (TELEOSTEI: SERRANIDAE) EN CHORRILLOS, LIMA, PERÚ
POPULATION DYNAMIC OF PARASITE DIVERSITY OF THE PERUVIAN ROCK SEABASS,
PARALABRAX HUMERALIS (TELEOSTEI: SERRANIDAE) ON CHORRILLOS, LIMA, PERU
1 1
José Iannacone & Lorena Alvariño
ARTICULOS ORIGINALES/ ORIGINAL ARTICLES
Se investigaron algunos componentes comunitarios de la parasitofauna de 369 Paralabrax humeralis
Valenciennes, 1828 colectados del Terminal Pesquero de Chorrillos, Lima, Perú, entre octubre de 1996 y
febrero del 2009 y necropsiados para estudiar la dinámica poblacional de la diversidad parasitaria. De los
peces colectados, 205 fueron machos y 164 hembras. Los peces mostraron una longitud total (LT) entre 18,00
– 44,60 cm (promedio = 22,86±4,27). Los parásitos metazoos fueron colectados y censados empleando las
técnicas convencionales. Se colectaron un total de 5731 especímenes de parásitos durante todo el muestreo,
con una abundancia media total de 15,53 (rango = 0 -207), la que no estuvo correlacionada con la LT de la
cabrilla. La riqueza de especies de parásitos fue de 2,34 (rango = 1 - 5), y se encontró negativamente
correlacionada con la LT. Veintiseis hospederos no presentaron ningún parásito (7,1%). El monoparasitismo
se encontró en 70 hospederos (19%), el biparasitismo, el triparasitismo, el tetraparasitismo y
pentaparasitismo en 94 (25,5 %), en 118 (32 %), en 52 (14,1%) y finalmente en 9 hospederos (2,4%),
respectivamente. Se encontraron diez parásitos: el monogeneo Hemitagia galapagensis (Meserve, 1938)
Sproston 1946, el tremátode Helicometra fasciata (Rudolphi, 1819), los cestodos Diphyllobothrium
pacificum (Nybelin, 1931) y un Trypanorhyncha gen. sp. no identificado, el acantocéfalo Corynosoma
obtuscens Lincicome 1943; los nemátodos Dycheline (Cucullanellus) sp. y Philometra sp. y finalmente los
copépodos Acantholochus paralabracis Luque & Bruno, 1990; Caligus quadratus (Shiino, 1954), y
Hatschekia amphiprocessa Castro & Baeza, 1986. Se observaron seis patrones en la estructura y
composición del ensamblaje parasitario de P. humeralis: 1) dominancia de un monogeneo ectoparásito; 2)
correlación entre la talla del hospedero y la prevalencia y la abundancia de especies parásitas; 3) ausencia de
influencia del sexo del hospedero sobre la abundancia y prevalencia parasitaria; 4) comunidades aisladas
para el caso de los endoparásitos e interactivas para los ectoparásitos; 5) distribución agregada para todos los
parásitos; 6) para siete parásitos y para los parásitos totales se encontraron variaciones interanuales y
estacionales con relación a la prevalencia y abundancia de infección.
1 Facultad de Ciencias Biológicas. Laboratorio de Invertebrados. Universidad Ricardo Palma. Av. Benavides 5440, Lima 33, Perú.
Palabras claves: comunidad parasitaria – Corynosoma – Hemitagia- Hatschekia - Paralabrax humeralis - parásitos.
Abstract
A research on some community components of parasitefauna of 369 Paralabrax humeralis Valenciennes,
1828 collected from Chorrillos Fishmarket, Lima, Peru, between October 1996 and February 2009 and
necropsied to study population dynamic of parasite diversity was conducted. Of the fishes collected, 205
were males and 164 females. Fishes showed a total length (TL) between 18.00 and 44.60 cm (mean = 22.86±
4.27). Metazoan parasites were collected and counted employing conventional techniques. 5731 specimens
in total during all the survey, with a mean abundance of 15.53 (0-207) were collected and not correlated to TL
of Peruvian Rock Seabass. The mean parasite species richness was 2.34 (1-5) and also not correlated to host´s
TL. 26 hosts were not parasited (7.1%). 70 hosts (19 %) showed infection with 1 parasite species, and 94
(25.5 %), 118 (32%), 52 (14.1%) and finally nine (2.4 %) had multiple infection, 2, 3, 4 and 5 parasite species,
respectively. Ten species of metazoan parasites were collected: monogenean Hemitagia galapagensis
(Meserve, 1938) Sproston 1946, trematod Helicometra fasciata (Rudolphi, 1819), cestods
Diphyllobothrium pacificum and one Trypanorhyncha gen. sp. not identificated,
acanthocephalan Corynosoma obtuscens Lincicome 1943; nematodes Dycheline (Cucullanellus) sp. and
Philometra sp. and copepods Acantholochus paralabracis Luque & Bruno, 1990; Caligus quadratus
(Shiino, 1954), and Hatschekia amphiprocessa Castro & Baeza, 1986. Patterns on structure and composition
of parasite assemblage of P. humeralis were observed: 1) dominance of an ectoparasitic monogenea; 2)
correlation between body total length of the host and parasite abundance; 3) No parasite species showed
influence of host sex on parasite abundance and prevalence; 4) isolationist and not interactive community
(index of interactivity [CC ] for endoparasites and interactive community for ectoparasites, 5) all parasites
50
showed an aggregated distribution, and 6) for seven parasites and for total parasites an inter-year variation
and seasonallity in relation to prevalence and abundance of infection.
(Nybelin, 1931)
Key words: community's parasites - Corynosoma - Hemitagia - Hatschekia -Paralabrax humeralis - parasites.
Parásitos de Paralabrax
Iannacone & Alvariño
INTRODUCCION
En los últimos años han incrementado los estudios
sobre la biodiversidad global. Las alteraciones
climáticas más recientes están dando más empuje a
este tema (Brooks & Hoberg, 2007). El
calentamiento global y su influencia sobre las
poblaciones y comunidades de seres vivos y sus
consecuencias en los más variados ecosistemas,
ocupan cada día un mayor número de páginas en las
publicaciones especializadas (Luque, 2008).
Uno de los grupos biológicos que han recibido
escasa atención en esta perspectiva son los
organismos parasitarios. En la actualidad, la
participación de las especies parasitarias como
elementos claves en la biodiversidad de distintos
ecosistemas es muy importante, debido al rol
regulador que tienen sobre las poblaciones de
hospedadores y en la estructura y función de las
comunidades (Hudson et al., 2006). Son muchos los
casos en que las alteraciones fenotípicas así como el
aumento o la disminución de las poblaciones de
parásitos consigue alterar el equilibrio básico de un
ecosistema determinado. Los parásitos son agentes
patogénicos y grandes reguladores de la
biodiversidad animal. Uno de los modelos más
adecuados para estudiar aspectos ecológicos de los
parásitos es el sistema acuático formado por los
metazoos parásitos de peces marinos. Por la
facilidad para la colecta de los hospederos y por la
posibilidad de obtener un número grande de
réplicas, los parásitos de peces son los más
estudiados en relación a cualquier otro grupo de
vertebrados (Luque, 2008). Esta situación nos
permite colocarlos como un claro ejemplo de la
necesidad de más investigación en relación a la
biodiversidad de parásitos, que incluya aspectos de
su dinámica poblacional. En la región Neotropical la
alta biodiversidad de la fauna ictiológica es bastante
conocida, con subregiones que incluyen el mayor
número de especies conocidas de peces del planeta y
con un alto grado de endemismo (Luque & Poulin,
2008).
La familia Serranidae incluye peces demersales
asociados con fondos someros de aguas tropicales y
subtropicales, que ocurren en las plataformas
rocosas continentales en profundidades no mayores
a los 300 m (Canal, 1993; Rodrigo & Pequeño,
2001). Esta familia, es considerada un grupo
monofilético, debido a cuatro especializaciones:
tres espinas sobre el opérculo, ausencia del
74
uroneural posterior, de la espina procurrente y del
tercer cartílago radial preural (Rodrigo & Pequeño,
2001). En adición, la familia Serranidae presenta
diversas expresiones de modelos sexuales desde
gonocorismo (sexos separados) a hermafroditismo
simultáneo y varias formas de protoginia (cambio de
sexo de hembra a macho) (Sadovy & Domeier,
2005).
El serránido Paralabrax humeralis (Valenciennes,
1828) “Cabrilla” o “Cabrilla española” es una
especie nativa que esta distribuida principalmente
en la Provincia Peruano-Chilena en las costas de
Colombia, Ecuador, Perú y Chile, desde Colombia a
Valparaiso (Chile) (Chirichigno & Vélez 1998;
Rodrigo & Pequeño, 2001). Es un pez carnívoro,
bentófago y oligófago-eurífago, dominante e
importante en el ensamblaje de las comunidades
litorales marinas peruanas (Jacinto & Aguilar,
2007), utiliza recursos tróficos del ambientes
rocosos donde se alimenta preferentemente de peces
y de crustáceos (Canal, 1993; Angel & Ojeda, 2001;
Medina et al., 2004; Cisternas & Siefeld, 2008).
A la fecha, se han descrito y registrados a 16
parásitos metazoos para P. humeralis en Galápagos,
Perú y Chile (Manter, 1940; Conroy, 1983; Luque &
Farfán, 1990; Luque et al., 1991; Luque & Oliva,
1993; Tantaléan & Huiza, 1994; Kohn & Cohen,
1998; Sarmiento et al., 1999; Flores et al., 2002;
Tantaléan et al., 2005; Muñoz & Olmos, 2007, 2008;
Kohn et al., 2007; Jofre et al., 2008). En el Perú, no
se ha efectuado ningún análisis cuantitativo con
variación internanual y estacional de la dinámica
poblacional del ensamblaje parasitario en este
hospedero.
El objetivo del presente trabajo fue evaluar la
variación interanual y estacional, el tamaño y el sexo
de P. humeralis y su relación con la dinámica
poblacional del ensamblaje de su fauna parasitaria
metazoa.
Se adquirieron 369 especímenes de “Cabrilla”,
P. humeralis entre octubre de 1996 a febrero de
2009 en el Terminal Pesquero de Chorrillos -
o o
Lima, Perú (12 30´LS, 76 50´LW). Siendo el
estudio de naturaleza retrospectiva fueron
comparadas muestras de la parasitofauna de P.
humeralis entre octubre y noviembre de 1996 (n =
90), septiembre 2003 (n= 19), septiembre 2004
(n=16), abril 2005 (n= 21), agosto 2005 (n=22),
octubre 2005 (n = 18), septiembre 2006 (n = 33),
abril 2008 (n = 40) y febrero 2009 (n = 110). Los
datos promedios mensuales de la Temperatura
superficial del mar (TSM°C) para los meses
evaluados fueron obtenidos de la base de datos del
Instituto de Mar del Perú (IMARPE) de una estación
hidrometereológica cercana a Chorrillos, en
Chuchito, Callao, Perú (12º03`30``LS;
77º09`00``LW).
Piel, aletas, fosas nasales, ojos, branquias, cavidad
bucal, estómago, intestino, riñón, corazón,
mesenterio y cavidad celómica fueron examinados
para la búsqueda de parásitos. Los parásitos se
colectaron, fijaron, preservaron, colorearon y
montaron siguiendo las recomendaciones de Eiras et
al. (2000) y Iannacone et al. (2001).
Especímenes representativos del monogeneo
Hemitagia galapagensis Meserve, 1938 Sproston
1946, del tremátode Helicometra fasciata
(Rudolphi, 1819), de los cestodos Diphyllobothrium
pacificum (Nybelin, 1931) y un Trypanorhyncha
gen. sp. no identificado, del acantocéfalo
Corynosoma obtuscens Lincicome 1943; de los
nemátodos Dycheline (Cucullanellus) sp. y
Philometra sp. y de los copépodos Acantholochus
paralabracis Luque & Bruno, 1990; Caligus
quadratus (Shiino, 1954) y Hatschekia
amphiprocessa Castro & Baeza, 1986, fueron
depositados en la colección del Museo de Historia
Natural de la Universidad Nacional Mayor de San
Marcos (MUSM-UNMSM) y en la Colección
Helmintológica del Museo de Historia Natural de la
Universidad Ricardo Palma (MHN-URP).
Se determinó en los peces hospederos, el sexo y
la longitud total (en cm). La longitud total de
los hospederos se dividió en seis rangos de 4,4
cm cada uno aplicando la regla de Sturges (Zar,
1996). Estos rangos fueron: 18,0-22,4 cm (n = 34);
22,5-26,8 cm (n = 203); 26,9-31,2 cm (n = 76), 31,3-
35,6 cm (n = 29), 35,7-40,0 cm (n = 20), y 40,1-
44,60 cm (n = 7). Los machos presentaron una
longitud de 26,22±4,19 cm, (n = 205) diferente a
las hembras presentaron una longitud de
27,48±4,86 cm, (n = 163) (t= 2,68; gl = 368; P =
0,008).
Se determinó la prevalencia, intensidad media y
abundancia media por pez para todos los parásitos
Neotrop. Helminthol., 3(2), 2009
MATERIAL Y METODOS
75
Parásitos de Paralabrax
Iannacone & Alvariño
interactividad (CC ) para los ectoparásitos y para
50
los endoparásitos de P. humeralis, el cual fue
derivado de la propuesta de Dove (1999), y mide que
porcentaje de la infracomunidad (hospederos
individuales) en una muestra deben ser examinados
para encontrar el 50% de las especies parásitas en el
componente comunitario, cuando la comunidad es
ordenada de especies pobres a especies ricas. Los
hospederos no infectados fueron incluidos (Poulin
& Luque, 2003). Bajos valores de CC indican
50
comunidades parasitarias interactivas y altos
valores comunidades aisladas.
El nivel de significancia fue evaluado a = 0,05.
La terminología ecológica (prevalencia, abundancia
e intensidad media) siguió los criterios de Bush et
al. (1997). Para el cálculo de las pruebas
estadísticas descriptivas e inferenciales se usó el
paquete estadístico SPSS 15,0.
La tabla 1 muestra la prevalencia, intensidad y
abundancia media de infección de los parásitos
encontrados en los 369 hospederos muestreados de
P. humeralis. Además en los 10 parásitos se observó
una distribución sobredispersa (distribución
binomial negativa), pues el Índice de dispersión fue
mayor a 1 y el estadístico d se encontró entre 2,50 y
de 280,70, respectivamente. Los tres parásitos con
mayor importancia específica fueron los
ectoparásitos H. galapagensis, H. amphiprocessa y
C. obtuscens. Las mayores frecuencias de
dominancia fueron para H. galapagensis y H.
amphiprocessa (Tabla 2). El 20% de los hospederos
(n=74) presentó 3041 parásitos (53,1%). A partir
del hospedero muestreado Nº 266 fueron
encontradas en forma acumulativa las 10 especies de
metazoos parásitos registrados en el presente
estudio en P. humeralis según la curva de
acumulación de parásitos (Fig. 1). Los
ectoparásitos colectados fueron un total de 4494
especímenes (78,42%) y los endoparásitos fueron
1237 individuos (21,58%).
La tabla 3 nos indica la variación de la temperatura
superficial del mar (TSMºC) fluctuando entre 15
para octubre-noviembre 1996 y 20ºC para abril
2005. La longitud total de la cabrilla fue diferente
en los nueve periodos evaluados en armonía a los
resultados del análisis de varianza. Los valores más
encontrados. El Índice de dispersión (ID) empleado,
2
se determinó de la relación entre Varianza (S )
/intensidad media y evaluado mediante el
estadístico d. El análisis de los metazoos parásitos a
nivel de infracomunidades y comunidades
parasitarias se hizo para las especies con
prevalencias mayores al 5 %, de acuerdo a Eschet al.
(1990). El concepto de importancia específica (I)
estimado como la influencia de las especies
parásitas en la comunidad fue calculado como I =
Prevalencia + abundancia media x 100 (Bursey et
al., 2001). La frecuencia de dominancia y la
dominancia relativa (número de especimenes de una
especie/número total de especimenes de todas las
especies en la infracomunidad) de cada especie
parásita fue calculada de acuerdo a Alves & Luque
(2006).
La prueba de t de Student, previa evaluación de
homogeneidad de varianzas empleando la prueba de
Levene, fue usada para determinar si la longitud
total de los peces hospederos machos y hembras
presentaban diferencias significativas. Las
diferencias en la talla de los peces entre los nueve
periodos evaluados fue determinada empleando el
Análisis de Varianza aplicando posteriormente, el
estadístico de Tukey.
La influencia de la talla del hospedero en la
prevalencia de infección de los parásitos se
determinó usando el coeficiente de correlación de
Pearson (r ). El coeficiente de correlación de
p
Spearman (r ) se usó para determinar la relación del
s
tamaño del hospedero con la abundancia media para
cada parásito. Las diferencias en la abundancia
media entre los nueve periodos evaluados fue
determinada empleando el Análisis de Varianza
aplicando, posteriormente, el estadístico de Tukey.
2
Se aplicó la prueba X para tablas de contingencia
para determinar el grado de dependencia entre el
sexo del hospedero y la prevalencia parasitaria. De
la misma forma entre el periodo evaluado y la
prevalencia parasitaria se usó esta misma prueba
estadística para comparaciones múltiples. El efecto
del sexo en la abundancia media de infección
parasitaria se calculó utilizando la prueba de t de
Student (Zar, 1996).
La diversidad del ensamblaje parasitario fue
calculado a través del índice de Shannon Weaver
(H´), el índice de Berger-Parker (d) (Moreno, 2001),
y el índice de dominancia de Simpson (Iannacone et
al., 2003). También se determinó el índice de
RESULTADOS
76
bajos fueron encontrados en oct-nov 1996, oct-2005
y feb 2009; en cambio los valores más altos se
observaron en sep-2004, abr-2005 y abr-2008. La
riqueza específica fue mas baja en sep-2004 y oct-
2005; en contraste el valor mas alto fue en feb-2009.
La tabla 4 indica presencia de relación lineal
positiva con la talla de P. humeralis y la prevalencia,
y abundancia media de H. fasciata y Philometra sp.
Se observa una correlación negativa con la talla del
hospedero y la prevalencia, y abundancia media de
infección de C. obtuscens. Acantolochus
paralabracis y H. amphiprocessa presentaron solo
correlación negativa entre la talla y prevalencia de
infestación. Finalmente, C. quadratus y H.
galapagensis presentaron solo correlación negativa
entre la talla de. P. humeralis y abundancia media de
infestación.
Se encontró ausencia de dependencia entre el sexo
de P. humeralis y la abundancia media y prevalencia
de infección de los siete parásitos más prevalentes.
Solo, se vio efecto del sexo en la prevalencia de
infección de C. obtuscens (Machos = 60,67% y
Hembras = 72,39%) (Tabla 5).
Para los siete parásitos y para los parásitos totales
con relación a la prevalencia de infección se
encontraron variaciones interanuales y estacionales
en todos los casos evaluados (Tabla 6). H.
galapagensis y H. amphiprocessa presentaron los
valores de prevalencia mas altos en oct-nov 1996 y
en feb-2009. C. quadratus, A. paralabracis y C.
obtuscens mostraron durante feb-2009 las mayores
prevalencias. En sep-2006 y en oct-2005 se
encontraron los valores mas altos de prevalencia
para H. fasciata y Philometra sp.
De igual forma con relación a la abundancia media
de seis parásitos y de los parásitos totales se
encontró variaciones interanuales en este índice
parasitológico. A excepción de A. paralabracis que
no mostró diferencias significativas entre los nueve
periodos muestreados (Tabla 7). H. galapagensis,
H. amphiprocessa y C. quadratus tuvieron altas
abundancias en feb-2009. En abr-2005 se vio que H.
amphiprocessa y H. fasciata presentaron también
altas abundancias. Finalmente en el caso de C.
obtuscens y Philometra sp. las mas altas
abundancias se observaron en oct-nov 1996 y en
abr-2008, respectivamente (Tabla 7). La prevalencia
y la abundancia media de infección de H.
galapagensis no estuvieron correlacionadas con la
TSM (r = -0,15; p = 0,68 n = 9 y r = - 0,07; p = 0,85; n
= 9). En H. amphiprocessa tampoco la prevalencia y
la abundancia media de infección estuvieron
correlacionadas con la TSM (r = 0,03; p = 0,93 n = 9
y r = 0,28; p = 0,45; n = 9). De igual forma no se
encontró correlación lineal significativa entre la
prevalencia y la abundancia media de infección con
la TSM para C. obtuscens (r = -0,59; p = 0,09 n = 9 y r
= -0,57; p = 0,10; n = 9). Finalmente la prevalencia y
la abundancia media total de infección no estuvieron
correlacionadas con la TSM (r = -0,02; p = 0,94 n = 9
y r = 0,41; p = 0,27; n = 9). No se encontró
correlación entre el número de hospederos
examinados en cada periodo y la prevalencia de
infección total (r=0,54; p = 0,13; n = 9).
Trescientos cuarenta y tres (92,9 %) P. humeralis
estuvieron parasitadas por lo menos con una especie
de parásito (Fig. 2). Se colectaron un total de 5731
especímenes de parásitos durante todo el muestreo,
con una abundancia media total de 15,53 (rango = 0 -
207), la que no estuvo correlacionada con la LT de
la cabrilla (r= -0,01; P= 0,84). La riqueza de especies
de parásitos fue de 2,34 (rango = 1 - 5), la que se
encontró negativamente correlacionada con la LT
(r= -0,18; P= 0,000). Trescientos tres hospederos
mostraron por lo menos tres especímenes por pez.
Veintiseis hospederos no presentaron ningún
parásito (7,1%). El monoparasitismo se encontró en
70 hospederos (19%), el biparasitismo, el
tripar asitismo, el tetr aparasitismo y
pentaparasitismo en 94 (25,5 %), en 118 (32 %), en
52 (14,1%) y finalmente en 9 hospederos (2,4%),
respectivamente (Fig. 2). La abundancia media de
dos ectoparásitos H. galapagensis y H.
amphiprocessa se encontraron asociadas y
correlacionadas positivamente (r= 0,24; P = 0,000).
De igual forma los copépodos H. amphiprocessa y
C. quadratus (r= 0,17; P = 0,001), y H.
amphiprocessa y A. paralabracis (r= 0,11; P = 0,03).
También se ha encontrado una correlación positiva y
significativa entre H. galapagensis con C.
quadratus (r= 0,42; P = 0,000), y H. galapagensis y
A. paralabracis (r= 0,22; P = 0,000). En cambio, la
abundancia media de dos endoparásitos C.
obtuscens y Philometra sp. se encontraron asociadas
y correlacionadas negativamente (r= -0,14; P =
0,006).
La diversidad del ensamblaje parasitario de P.
humeralis fue empleando Shannon-Wienner
H´=0,58, el índice de Pielou (J) = 0,65 y el índice de
Simpson (C) = 0,31. El índice promedio de Berger-
Parker fue de 0,44. Los índices de similaridad de
Jaccard y Sórensen entre la fauna parasitaria de
machos y hembras de P. humeralis nos indicaron
Neotrop. Helminthol., 3(2), 2009
77
Parásitos de Paralabrax
Iannacone & Alvariño
valores de 100% para ambos índices,
respectivamente. Los índices de interactividad,
CC s para las comunidades ectoparasitarias y
50
endoparasitarias fueron 24,12% y 55,82%,
respectivamente, mostrando que la comunidad de
ectoparásitos fue interactiva, y la de endoparasitos
presentó una tendencia a ser aislada.
La fauna parasitaria metazoa encontrada en los
especimenes de P. humeralis empleados en este
estudio corresponde al primer catastro de todos los
endo y ectoparásitos eumetazoos en la Cabrilla en
Chorrillos, Lima, Perú. En la Tabla 8 se muestran los
16 parásitos registrados a la fecha para P. humeralis.
La larva plerocercoide del céstodo D. pacificum es
un nuevo registro para P. humeralis .
Se observaron seis patrones en la estructura y
composición del ensamblaje parasitario de P.
humeralis: 1) dominancia de un monogeneo
ectoparásito; 2) presencia de correlación entre la
talla del hospedero y la prevalencia y la abundancia
de especies de parásitos; 3) ausencia de influencia
del sexo del hospedero sobre la abundancia y
prevalencia parasitaria; 4) comunidades aisladas
para el caso de los endoparásitos e interactivas para
los ectoparásitos; 5) todos los parásitos mostraron
una distribución agregada; 6) en todos los casos
evaluados para siete parásitos y para los parásitos
totales con relación a la prevalencia y abundancia de
infección se encontraron variaciones interanuales.
En otros ensamblajes parasitarios en peces marinos
de la costa central del Perú ha sido registrada la
dominancia de ectoparásitos (Luque, 1996,
Iannacone & Alvariño, 2008). En el presente
estudio, dominaron mayormente el monogeneo H.
galapagensis y el copépodo H. amphiprocessa,
considerados especies principales o centrales con
prevalencias de infestación sobre al 65% y con
índices de importancia específica entre 550 y 760
(Tablas 1 y 2). Ambas especies son consideradas
especialistas y específicas de P. humeralis.
En el caso del monogeneo, esta alta prevalencia
pudiera ser explicada debido a las condiciones
ambientales del submareal rocoso donde P.
humeralis habita, que favorecería el asentamiento
de los oncomiracidios del diclidofórido H.
galapagensis, así como al grado de agregación
permanente o temporal de los hospederos (Centeno
et al., 2002). Para el diclidofórido Heterobothrium
lamothei Vidal-Martínez & Mendoza-Franco, 2008,
monogeneo parásito de Sphoeroides testudineus
(Linnaeus, 1798) dependiendo de las localidades en
la Península de Yucatán en el golfo de México,
México se encontró una prevalencia y una
abundancia media entre 2-47% y 0,02-1,76,
respectivamente (Vidal-Martínez & Mendoza-
Franco, 2008). H. galapagensis presentó
correlación negativa entre la talla y abundancia
media de infestación. Así, las cabrillas de mayor
tamaño serían menos susceptibles a la infección por
este parásito por tener branquias de mayor tamaño o
por una variación del sistema inmunológico a
diferentes tallas (edades). Esta tendencia ha sido
observada en el monogeneo Tristoma spp. en las
branquias del pez espada Xiphias gladius Linneus,
1758 (Mattiucci et al., 2005).
Se observaron relaciones negativas entre la talla de
P. humeralis con la prevalencia de infestación para
A. paralabracis, con la abundancia media de
infestación para C. quadratus y con la prevalencia
de infestación para H. amphiprocessa,
respectivamente (Tabla 4). De igual forma para la
intensidad y prevalencia de infección del copépodo
ectoparásito Nessipus orientalis Heller, 1865 se ha
observado una relación negativa con la talla del pez
Mustelus schmitti Springer, 1939 (Etcheugoin y
Ivanov, 1999). Alves & Luque (2006) señalan que
los cambios en las infestaciones por copépodos en
relación a la talla del hospedero, puede atribuirse
principalmente a factores mecánicos. Así las
hembras de los copépodos pueden permanecer
adheridas a los filamentos branquiales y con el
crecimiento del hospedero aumenta el tamaño de
los filamentos branquiales lo que impide que el
parásito pueda permanecer fijo. Por ende,
disminuye la prevalencia o intensidad de
infestación de los copépodos ectoparásitos con el
aumento de la talla del pez hospedero. C. quadratus
registrado en el presente estudio ha sido encontrado
en tres familias de peces marinos peruanos
(Tantaleán & Huiza, 1994).
Especies de Corynosoma (Acantocephala) están
distribuidas a nivel mundial como parásitos que en
la forma adulta se localizan en mamíferos y aves
marinas (García-Valera et al., 2005). En P.
humeralis, entre los endoparásitos con ciclo
indirecto, el más dominante fue el acantocéfalo C.
obtuscens, considerada como una especie
DISCUSION
78
secundaria, con una prevalencia de 34,1% y una
intensidad media de 4,65. Este paleoacantocefalo,
presenta como hospedero intermediario a crustáceos
marinos. La infección por este parásito en este pez
tiene lugar cuando P. humeralis depreda en los
crustáceos que albergan las primeras formas
larvarias. Este helminto generalista presenta un
ciclo biológico que puede usar alternativamente
como hospederos paraténicos en la costa marina
peruana a otras 16 especies ícticas como
Coryphaena hippurus Linnaeus, 1758, Cynoscion
analis (Jenyns, 1842), Galeichthys peruvianus
Lütken, 1874, Isacia conceptionis (Cuvier, 1830),
Labrisomus philippii (Steindachner, 1866),
Merluccius gayi peruanus (Ginsburg, 1954),
Odontesthes regia regia (Humboldt 1821),
Paralichthys adspersus (Steindachner, 1867),
Paralonchurus peruanus (Steindachner, 1875),
Prionotus quiescens Jordan & Bollman, 1890,
Scartichthys gigas (Steindachner, 1876), Sciaena
deliciosa (Tschudi, 1846), Scomber japonicus
peruanus Houttuyun, 1782, Seriolella violacea
Guichenot, 1848, Stellifer minor Tschudii, 1845 y
Trachurus picturatus murphyi Nichols, 1920
(Tantaléan et al., 2005). Finalmente alcanza a su
hospedero definitivo natural que es Otaria
flavescens (Shaw, 1800), y a otros hospederos
definitivos accidentales, mamíferos terrestres como
Canis familiaris Linnaeus, 1758 y Lycalopex
culpaeus Molina, 1782 (Tantaléan et al., 2007).
Se detectó que la estructura parasitaria metazoaria
de P. humeralis presentó con C. obtuscens una
correlación negativa entre la prevalencia y
abundancia con el tamaño de la cabrilla (Tabla 4),
sugiriéndose que el uso del hábitat y la dieta varían
según el rango de talla de la cabrilla examinados
(Iannacone & Alvariño, 2008). Canal (1993) para
la zona de Pisco, Perú revela que la composición
especiológica del contenido alimentario de P.
humeralis en las menores tallas fue principalmente
peces, y crustáceos de varios grupos como
porcellánidos y xántidos. Vargas et al. (1999) y
Angel & Ojeda (2001) para las costa marinas de
Chile, indican que los misidáceos, crustáceos no
identificados, decápodos y cangrejos son los ítems
alimentarios de mayor importancia para P.
humeralis, pez carnívoro béntico generalista del
submareal rocoso. En el caso del endoparásito C.
obtuscens, esta correlación pudiera estar
influenciada por cambios en la dieta del pez, debido
a la disponibilidad de estados infectivos de este
acantocéfalo que dependen principalmente de la
presencia de hospederos intermediarios para este
helminto, que son crustáceos marinos que forman
parte de la dieta de P. humeralis (Vargas et al., 1999;
Medina et al., 2004). También P. humeralis se
alimenta de peces que son hospederos paraténicos
de C. obtuscens. Una mejor explicación de este
patrón solo será posible cuando los ciclos de vida de
los parásitos y su interrelación con los modelos de
alimentación y la dinámica poblacional de P.
humeralis sean bien conocidas a profundidad.
Varios autores han indicado que la talla del pez
hospedero está correlacionada positivamente con la
riqueza de especies y la abundancia de infección de
parásitos (Rohde et al., 1995; Luque, 1996; Luque
& Poulin, 2007; Luque & Poulin, 2008). De igual
manera, en P. humeralis se encontró relación entre
la longitud del hospedero y la abundancia y la
prevalencia de sus de especies parásitas (Tabla 4).
Estos resultados sugieren la presencia de los
parásitos en las distintas tallas del hospedador.
De los diez parásitos encontrados, seis especies de
parásitos son trasmitidas tróficamente. Según
Luque & Poulin (2008) en las especies
bentopelágicas y carnivoras como P. humeralis
debería esperarse una mayor diversidad de
especies, así se ha encontrado un número alto de
especies endoparásitas similar a otros peces de las
costas del Pacífico Sur (Luque, 1996).
Iannacone & Alvariño (2009) argumentan que la
selección a uno de los sexos de los hospederos se
atribuyen a variaciones en el comportamiento,
hábitat y alimentación entre ambos sexos. Nuestros
resultados muestran ausencia de efecto del sexo de
P. humeralis sobre la prevalencia y abundancia
media parasitaria. Solo C. obtuscens mostró una
mayor prevalencia en las hembras en contraste con
a los machos. Canal (1983) señala que las cabrillas
hembras consumen mayor cantidad de crustáceos
que los machos, y por lo tanto las hembras adquirían
una mayor prevalencia de las formas larvarias de
este acantocéfalos en comparación a los machos.
Una alta similitud de 100 % encontrada en los
índices de similaridad en relación a la riqueza de
especies parásitas entre machos y hembras, soporta
el hecho que no existieran diferencias entre ambos
sexos de P. humeralis.
El género opecoelido Helicometra comprende un
alto número de especies registradas en peces
marinos de amplia distribución geográfica y con
Neotrop. Helminthol., 3(2), 2009
79
Parásitos de Paralabrax
Iannacone & Alvariño
crustáceos como segundos hospederos
intermediarios que albergan a las metacercarias
(Meenakshi et al., 1993). Este helminto es un
generalista con un ciclo biológico que puede usar
alternativamente como hospederos finales en la
costa marina peruana a otras nueve especies ícticas
como Cilus gilberti (Abbott, 1899), Gymnothorax
porphyreus (Guichenot, 1848), L. philippii,
Lepophidium sp., Menticirrhus ophicephalus
(Jenyns, 1842), P. peruanus, S. deliciosa, Sciaena
fasciata (Tschudi, 1846) y S. minor (Kohn et al.,
2007). El aumento en el área superficial del sitio de
infección en el intestino que se incrementa con la
talla del cabrilla, sería una explicación satisfactoria
para la relación positiva obtenida con H. fasciata,
pues peces con mayor área superficial de infección
presentaron mayor prevalencia y abundancia media
de infección (Luque et al., 2002).
El género Philometra incluye varias especies de
nemátodos de la cavidad abdominal y de tejidos de
peces (Saraiva et al., 2008). La importancia de los
philométridos es que pueden causar serios daños a
las gonadas y causar castración parasitaria
(Moravec, 2006). En el presente estudio, la
prevalencia e intensidad media de infección de
Philometra sp. localizada a nivel gonadal se ha
encontrado relacionada linealmente con la longitud
total de P. humeralis (Tabla 4). Oliva et al. (1992) al
evaluar en el norte de Chile aperiodicamente 213 P.
humeralis señala que la infección de Philometra,
esta relacionada con la primera madurez sexual de
este pez, siendo el pez mas pequeño infectado de
21,0 cm. La infección puede ocurrir cuando los
peces de primera madurez sexual llegan a las áreas
de reproducción, y los peces de mayor edad y talla
expelen al nemátodo vivíparo en unión con los
productos sexuales y así las larvas de Philometra
pueden penetrar activamente con un efecto negativo
en la fecundidad de P. humeralis. Una correlación
positiva y significativa se ha encontrado entre la
longitud del pez Gobio lozanoi Doadrio & Madeira,
2004 y la prevalencia de Philometra ovata (Zeder,
1803). Sin embargo en oposición a Oliva et al.
(1992) se ha señalado que los philometridos utilizan
los copépodos como hospederos intermediarios, y
altas infecciones en los peces indicaría que se han
alimentado de un gran número de copépodos
(Saraiva et al., 2008). Clarke et al. (2006) han
indicado que la talla de Potamus saltatrix (Cross,
Hardy, Jones & Barber I973) no se encuentra
relacionada con la prevalencia del philometrido
ovárico Philometra saltatrix Ramachandran, 1973,
pero si con intensidad media de infección,
indicando que las infecciones iniciales podrían
estar relacionadas con el periodo reproductivo o
quizás los nematodos son adquiridos en un periodo
temprano y residen en otros tejidos del hospedero
antes de migrar a la gónada durante la estación
reproductiva, quizás estimulada por las hormonas
del hospedero. En nuestro caso especulamos que las
larvas de Philometra sp. son evacuadas durante el
periodo reproductivo de P. humeralis, pasan a
través de un copépodo que se comporta como
primer hospedero intermediario y posteriormente
pasan a un segundo hospedero intermediario o
paraténico que sería un pez filtrador, y
posteriormente a P. humeralis que es carnivora-
piscivora se alimenta de ese pez. El ciclo biológico
de Philometra no tendría solo primer hospedero
intermediario, debido a que la dieta de P. humeralis
no incluye copépodos (Canal, 1993; Angel &
Ojeda, 2001; Medina et al., 2004). Durante los
muestreos donde fue encontrada Philometra se
encontraron frecuentemente especímenes
encapsulados y melanizados con tejido fibrótico, y
en muchos casos varios individuos unidos, lo cual
dificultó el conteo del número de individuos. Clarke
et al. (2006) han señalado que pueden ocurrir
grandes fluctuaciones en la prevalencia y
abundancia del philométrido P. saltatrix en su pez
hospedero y que se requieren mayores estudios del
sistema hospedero-parásito para entender mejor
estas variaciones temporales e interanuales.
Las larvas plerocercoides de D. pacificum han sido
registradas en la costa marina peruana en más de 16
especies de peces óseos hospederos (Tantaleán &
Huiza, 1994; Jara, 1998; Gárate & Naupay, 1999).
P. humeralis es un nuevo registro para este céstodo,
aunque con una muy baja prevalencia y abundancia
media. P. humeralis al albergar a esta larva
plerocercoide sería parte de la dieta de los
mamíferos marinos O. flavescens y Arctocephalus
australis (Zimmermann, 1783) que son hospederos
definitivos de este helminto (Gárate & Naupay,
1999).
Una característica encontrada durante el periodo de
estudio fue que los parásitos de P. humeralis
presentaron tres formas larvarias, dos cestodos y un
acantocéfalo. En adición, la cabrilla en la localidad
estudiada quizá sea item alimentario de menor
importancia de elasmobranquios (hospederos de
céstodes tripanorhynchidos) pues se encontraron
larvas plerocercoides tripanorhynchidos, y también
de mamíferos marinos como O. flavescens, debido a
que se han encontrado formas larvarias de D.
80
Neotrop. Helminthol., 3(2), 2009
pacificum y de C. obtuscens. Luque & Poulin
(2004) nos indica que los peces pueden albergar un
importante número de estados larvarios de
helmintos que los usan como hospederos
paraténicos e intermediarios, encontrando relación
entre la abundancia larval de helmintos y la longitud
corporal del pez. La presencia de larvas de D.
pacificum, aunque en baja prevalencia en los peces
estudiados indican que esta especie tiene potencial
zoonótico.
La riqueza de especies de parásitos se encontró
negativamente correlacionada con la LT de P.
humeralis. Opuestamente, Luque & Poulin (2007)
encontraron una fuerte correlación positiva entre la
riqueza de especies y el tamaño del hospedero en
peces Neotropicales marinos y dulceacuícolas.
Durante las nueve evaluaciones realizadas en la
prevalencia y la abundancia media de seis parásitos
se encontró variaciones estacionales e interanuales
en estos dos índices parasitológicos. Para T.
galapagensis, H. amphiprocessa, C. quadratus y C.
obtuscens se vieron altas prevalencias y
abundancias principalmente durante el verano y la
primavera, lo cual coincidió con bajas tallas de P.
humeralis censadas. En cambio para H. fasciata y
para Philometra sp. se presentaron altas
prevalencias y abundancias principalmente durante
el otoño e invierno, concordando con altas tallas de
la cabrilla evaluadas. Sin embargo, estos dos
índices parasitológicos para ninguna de las especies
censada se relacionaron directamente con el valor
promedio de la TSM. Las variaciones estacionales
de los poblaciones parásitas de P. humeralis podrían
envolver una variedad de factores bióticos y
abióticos (Etchegoin & Ivanov, 1999), como
fluctuaciones en temperatura, salinidad, cambios en
la estructura de los hospederos debido a
migraciones reproductivas y tróficas que producen
un incremento en la tasa reproductiva de T.
galapagensis, H. amphiprocessa, C. quadratus, C.
obtuscens durante el verano y el primavera. Un
modelo opuesto se encontró para H. fasciata y para
Philometra sp. con un aumento en la tasa
reproductiva en estos dos parásitos en invierno y
otoño (Tablas 6 y 7). Bayoumy et al. (2008) señalan
que la temperatura que es mayor en verano y
primavera afecta el desarrollo embriónico de los
parásitos, la eclosión de los huevos, la longevidad
de los estadios de vida libre, la infectividad a los
hospederos intermediarios y definitivos, el periodo
de maduración, la longevidad y la mortalidad de los
parásitos adultos.
Las comunidades parasitarias de P. humeralis
fueron aisladas para los endoparásitos e interactivas
para los ectoparásitos. Para los endoparásitos, las
comunidades parasitarias aisladas se soportan en
una baja prevalencia para cada una de las especies
parásitas encontradas (no > al 35%), y un
multiparasitismo de solo 10,5%. Opuestamente en
un análisis de peces marinos de Brasil encontraron
que el 78,4 % del total analizado mostraron
comunidades endoparasitarias interativas (Poulin
& Luque, 2003). Las comunidades interactivas
observada en los cuatro ectoparásitos podría
explicarse por presentar un multiparasitismo de
61,5% y por modelos reproductivos típicos de P.
humeralis que incluyen grandes cardúmenes
durante el periodo de reproducción.
El patrón contagioso encontrado en las diez
especies de parásitos encontrados, es la regla
encontrada en otros parásitos de peces marinos
(Iannacone, 2004). Poulin (2007) indica que los
ectoparásitos tienden a presentar una mayor
agregación que los endoparásitos. Opuestamente, el
endoparásito H. fasciata presentó el más alto valor
del índice de agregación que el resto de las especies
parásitas. Recién en segundo lugar en relación al
índice de agregación se localizó el monogeneo
ectoparásito H. galapagensis y en tercer lugar el
acantocéfalo endoparásito C. obtuscens (Tabla 1).
El autor expresa su agradecimiento a la Universidad
Ricardo Palma (URP), Lima, Perú por su apoyo a la
presente investigación.
AGRADECIMIENTOS
Figura 1. Curva de frecuencia acumulada de especies
parásitas en relación al número de Paralabrax humeralis
(Serranidae).
333
444444444
55555555
66666666666666666666666666666666666666666666666666666666666666666666666
7777777
88888888
999999999999999999999999999999999999999999999999999999999999999999999999999999999999999999999999999999999999999999999999999999999999999999999999999999999999999
1010101010101010101010101010101010101010101010101010101010101010101010101010101010101010101010101010101010101010101010101010101010101010101010101010101010101010101010101010101010101010101010101010101010101010
0
2
4
6
8
10
12
0 50 100 150 200 250 300 350 400
Nº hospederos
Nº especies acumuladas
Acumulado
81
Tabla 1. Prevalencia, intensidad y abundancia de los parásitos de Paralabrax humeralis en el
terminal Pesquero de Chorrillos, Lima, Perú.
Parásito Prevalencia
(%)
Intensidad
Media
(Rango)
Abundancia
Media
(Rango)
Índice de
agregación d I
Monogenea
Hemitagia galapagensis
MUSM 2710, 2716
66,4
(n = 245) 10,45 ± 13,09
(1-82)
6,94 ± 11,75
(0-82)
19,88 93,87 760
Trematoda
Helicometra fasciata
MUSM 2712
8,9
(n = 33) 13,18 ± 39,77
(1-190)
1,18 ± 12,32
(0-190)
128,70 280,70 127
Cestoda
Diphyllobothrium pacificum
MUSM 2915
3,5
(n = 13) 1,38 ± 0,86
(1-4)
0,04 ± 0,3
(0-4)
1,84 9,74 8,38
Trypanorhyncha gen. sp. no
indentif.
MUSM 2917
1,1
(n = 3) 4,33 ± 2,63
(1-7)
0,03 ± 0,4
(0-7)
4,82 32,47 4,62
Acantocephala
Corynosoma obtuscens
MUSM 2713, 2778
34,1
(n = 126) 4,65 ± 4,09
(1-31)
1,59 ± 3,25
(0-31)
6,64 42,83 193
Nematodo
Dycheline (Cucullanellus) sp.
MUSM 2916
4,8
(n = 18) 1,77 ± 2,57
(1-12)
0,08 ± 0,67
(0-12)
5,24 34,99 13,47
Philometra sp.
MUSM 2703, 2777
15,4
(n = 57) 2,66 ± 2,22
(1-12)
0,41 ± 1,29
(0-12)
4,06 27,55 56,59
Copepoda
Acantolochus paralabracis
MUSM 2715
7,3
(n = 27) 1,92 ± 1,94
(1-10)
0,14 ± 0,72
(0-10)
3,67 24,91 21,39
Caligus quadratus
MUSM 2714
17,8
(n=66) 1,93 ± 1,33
(1-6)
0,35 ± 0,93
(0-6)
2,50 15,82 52,49
Hatschekia amphiprocessa
MUSM 2709
75,6
(n = 279) 6,28 ± 4,97
(1-34)
4,75 ± 5,09
(0-34)
5,46 36,30 550
* = valores significativos: d> 1,96. I = Importancia específica. MNH = Número de colección del Museo de Historia Natural, UNMSM.
Parásitos de Paralabrax
Iannacone & Alvariño
0
20
40
60
80
100
120
012345
Riqueza de especies
Nº hospederos
Figura 2. Frecuencia de riqueza de especies parásitas de Paralabrax humeralis (Serranidae).
82
Tabla 2. Frecuencia de dominancia de los parásitos componentes de la parasitofauna de Paralabrax humeralis en
la Costa Central del Perú.
Parásito Frecuencia de
dominancia
Frecuencia de
dominancia de dos o
más especies
Dominancia
relativa
Hemitagia galapagensis 129 24 0,4477
Helicometra fasciata 8 5 0,0759
Diphyllobothrium pacificum 0 1 0,0031
Trypanorhyncha gen. sp. no
indentif. 0 0 0,0022
Corynosoma obtuscens 16 8 0,1024
Dycheline (Cucullanellus) sp. 3 2 0,0056
Philometra sp. 30 14 0,0265
Acantolochus paralabracis 0 2 0,0090
Caligus quadratus 0 2 0,0223
Hatschekia amphiprocessa 113 26 0,3057
Tabla 3. Variación de la Temperatura Superficial del Mar (TSMºC), de la longitud total (LT) de Paralabrax
humeralis y del número de especies componentes de la comunidad parasitaria en la Costa Central de Lima, Perú
entre 1996 y 2009.
Estación Periodo n TSMºC LT(cm) Sig. Nºsp Sig
Primavera Oct-nov-1996 90 15 24,30 a 2,76 cd
Invierno Sep-2003 19 17 25,94 ab 2,05 bc
Invierno Sep-2004 16 17 29,73 cd 0,87 a
Otoño Abr-2005 21 20 30,15 cd 1,91 b
Invierno Ago-2005 22 17 28,65 bc 1,50 ab
Primavera Oct-2005 18 17 24,32 a 0,77 a
Invierno Sep-2006 33 16 31,76 d 1,81 b
Otoño Abr-2008 40 17 31,07 cd 1,75 b
Verano Feb-2009 110 17 24,81 a 3,14 d
F 31,67 28,87
P 0,000 0,000
n = número de individuos. TSMºC = Temperatura Superficial del Mar en ºC. Sig = Significancia. F= Estadístico de Fisher
según el ANDEVA. P = Probabilidad. Letras minúsculas iguales en una misma columna indican que los promedios son
estadísticamente iguales según la prueba de Tukey a un nivel de significancia de 0,05.
Tabla 4. Valores de los coeficientes de correlación de Pearson (r ) y el de Spearman (r ) usados para evaluar la
p s
relación posible entre la longitud total (LT) de Paralabrax humeralis y la prevalencia y de sus
parásitos componentes de su comunidad parasitaria y del parasitismo global en la Costa central del Perú. (p)
nivel de significancia, (r) coeficiente de correlación. (*) longitud total vs prevalencia. (**) = longitud total vs
abundancia media.
la abundancia
Parásito rp * p (rs) ** p
Hemitagia galapagensis -0,35 0,49 -0,17 0,001
Helicometra fasciata 0,82 0,04 0,19 0,000
Corynosoma obtuscens -0,95 0,004 -0,21 0,000
Philometra sp. 0,91 0,01 0,31 0,000
Acantolochus paralabracis -0,92 0,009 -0,08 0,11
Caligus quadratus -0,77 0,06 -0,11 0,031
Hatschekia amphiprocessa -0,89 0,01 0,00 0,99
Neotrop. Helminthol., 3(2), 2009
83
2
Tabla 5. Valores de la prueba de t de student, y del estadístico X usados para evaluar posible relación entre el sexo
versus la prevalencia y abundancia de los parásitos de Paralabrax humeralis. (p) nivel de significancia. t = t de
2
Student. X = Chi-cuadrado.
Parásito X2 p t P
Hemitagia galapagensis 0,51 0,47 1,72 0,08
Helicometra fasciata 0,27 0,60 1,53 0,12
Corynosoma obtuscens 5,52 0,01 1,71 0,08
Philometra sp. 1,23 0,26 1,35 0,17
Acantolochus paralabracis 0,001 0,97 1,01 0,31
Caligus quadratus 0,34 0,55 1,09 0,27
Hatschekia amphiprocessa 2,72 0,09 1,92 0,06
Tabla 7. Variación de la Abundancia media de los parásitos componentes de la comunidad parasitaria de
Paralabrax humeralis en la costa central de Lima, Perú entre 1996 y 2009.
Hg = Hemitagia galapagensis. Ha = Hatschekia amphiprocessa. Cq = Caligus quadratus. Ap =Acantolochus paralabracis. Hf = Helicometra
2
fasciata. Co= Corynosoma obtuscens. Ph = Philometra sp. PT = parásitos totales. Sig = Significancia. χ= estadístico Chi-cuadrado. P =
Probabilidad. Letras minúsculas iguales en una misma columna indican que los promedios son estadísticamente iguales según la prueba de Tukey
Tabla 6. Variación de la prevalencia de los parásitos componentes de la comunidad parasitaria de Paralabrax
humeralis en la costa central de Lima, Perú entre 1996 y 2009.
Prevalencia
Periodo
Hg
Sig.
Ha
Sig.
Cq Sig Ap Sig.
Hf
Sig
Co
Sig
Ph
Sig
PT Sig.
Oct-nov-1996
94,4
c
91,1
d
0 a 0 a 10
a
80
d
0
a
100 c
Sep-2003
47,3
b
78,9
d
5,2 a 5,2 a 0
a
5,2
a
31,5
b
94,7 bc
Sep-2004
6,3
a
31,2
b
0 a 0 a 0
a
12,5
b
31,2
b
50 a
Abr-2005
57,1
a
85,7
d
0 a 0 a 14,2
ab
4,7
a
19,0
ab
95,2 bc
Ago-2005
59,1
b
59,1
c
0 a 0 a 9,1
a
4,5
a
27,2
b
86,3 b
Oct-2005
5,5
a
5,5
a
0 a 0 a 0
a 0
a
50
c
55,5 a
Sep-2006
33,3
b
63,6
c
9,1 a 9,1 a 24,2
b
15,2
b
27,2
b
90,9 bc
Abr-2008
42,5
b
62,5
c
0 a 0 a 10
a
7,5
a
45
c
90 bc
Feb-2009
85,4
c
94,5
d
37,2 b 20 b 5,4
a
37,2
c
9
a
100 c
χ2
135,9
108.9
159,7
41,4
19,1
138,9
92,6
100,8
P <0,001 <0,001 <0,001 <0,001 0,01 <0,001 <0,001 <0,001
Hg = Hemitagia galapagensis. Ha = Hatschekia amphiprocessa. Cq = Caligus quadratus. Ap =Acantolochus paralabracis. Hf = Helicometra
2
fasciata. Co= Corynosoma obtuscens. Ph = Philometra sp. PT = parásitos totales. Sig = Significancia. χ= estadístico Chi-cuadrado. P =
Probabilidad. Letras minúsculas iguales en una misma columna indican que los promedios son estadísticamente iguales según la prueba de Tukey
Abundancia media
Periodo Hg Sig. Ha Sig. Cq Sig Ap Sig. Hf Sig Co Sig Ph Sig PT Sig.
Oct-nov-1996
6,0
a
5,46
cde
0,00
a
0,00
a
0,15
a
4,48
b
0,00
a
16,18 bc
Sep-2003
0,73
a
1,57
abc
0,05
a
0,05 a 0,00 a
0,05
a
0,42
ab
3,84 ab
Sep-2004
0,18
a
1,37
ab
0,00
a
0,18 a 0,00 a
2,12
ab
1,00
ab
4,87 ab
Abr-2005
2,95
a
7,19
e
0,00
a
0,00 a 16,33
b
0,04
a
0,66
ab
27,19 c
Ago-2005
1,31
a
5,27
bcde
0,00
a
0,00 a 0,13 a
0,04
a
0,50
ab
7,27 ab
Oct-2005
0,05
a
0,05
a
0,00
a
0,00 a 0,00 a
0,00
a
0,88
ab
1,16 a
Sep-2006
0,87
a
3,09
abcd
0,09
a
0,18 a 1,12 a
0,39
a
1,03
ab
6,87 ab
Abr-2008
1,22
a
3,07
abcd
0,00
a
0,00 a 0,35 a
0,15
a
1,32
b
6,20 ab
Feb-2009
16,68
b
6,50
de
1,12
b
0,38 a 0,21 a
1,15
a
0,00
a
26,32 c
F 21,40
8,31
19,23
2,60 4,56 17,84
7,81
12,87
P 0,000 0,000 0,000 0,09 0,000 0,000 0,000 0,000
Parásitos de Paralabrax
Iannacone & Alvariño
84
Tabla 8. Parásitos registrados para la cabrilla Paralabrax humeralis en Galápagos, Perú y Chile.
Taxón superior Especie Localización de infección/infestación Localidad geográfica Fuente
Monogenea Hemitagia galapagensis Branquias Perú, Galapagos Kohn & Cohen (1998)
Trematoda Derogenes varicus Esofago, intestino, Estómago Galápagos Kohn et al . (2007)
Trematoda Helicometra fasciata Intestino Chile, Perú Kohn et al . (2007) Muñoz & Olmos (2008)
Trematoda Helicometrina nimia Intestino, Vejiga natatoria Chile Muñoz & Olmos (2008)
Trematoda Lecithochirium magnaporum Intestino, Estomago, Vejiga natatoria Galápagos Kohn et al . (2007)
Trematoda Lecithochirium microstomum Estomago Galápagos Kohn et al . (2007)
Cestoda Callitetrarhynchus gracilis Mesenterio, Cavidad celómica Perú Tantaléan & Huiza (1994)
Cestoda Grillotia sp. Pared del estómago Perú Tantaléan & Huiza (1994)
Acantocephala Corynosoma sp./ C. obtuscens Intestino, Superficie visceral, peritoneo Chile, Perú Muñoz & Olmos (2008) Tantaleán et al. (2005)
Nematoda Dichelyne (Cucullanellus ) sp. Intestino Perú Sarmiento et al. (1999)
Nematoda Anisakis simplex Superficie visceral, músculo Chile Jofré et al. (2008)
Nematoda Philometra sp. Gonadas Chile, Perú Muñoz & Olmos (2008) Sarmiento et al. (1999)
Copepoda Acantholochus paralabracis Branquias Perú Luque et al. (1991)
Copepoda Caligus quadratus Branquias Chile, Perú Muñoz & Olmos (2007) Luque et al. (1991)
Copepoda Hatschekia amphiprocessa Branquias Chile, Perú Muñoz & Olmos (2007) Luque et al. (1991)
Copepoda Juanettia confiera Branquias Chile Muñoz & Olmos (2007)
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*Correspondence to author/ Autor para correspondencia:
José Iannacone,
Museo de Historia Natural.
Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Ricardo Palma.
Av. Benavides 5440. Lima 33, Perú.
Laboratorio de Ecofisiología Animal.
Facultad de Ciencias Naturales y Matemática.
Universidad Nacional Federico Villarreal.
Av Chepén s/n, Urb. Villa Hermosa, El Agustino, Lima, Perú.
Correo electrónico/E-mail: joseiannacone@gmail.com
Teléfono/Telephone: (511) 2573227
Telefax: (511) 2573227
Parásitos de Paralabrax
Iannacone & Alvariño
88
