Forma de citar: Iannacone, J & Alvariño, L 2009. Metazoos parásitos de Mugil cephalus Linnaeus, 1758 (Mugilidae:
Perciformes) procedentes del Terminal Pesquero de Chorrillos, Lima, Perú. Neotropical Helninthology, vol. 3,
nº1, pp. 15-28.
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José Iannacone ; Lorena Alvariño
METAZOOS PARÁSITOS DE MUGIL CEPHALUS LINNAEUS, 1758
(MUGILIDAE: PERCIFORMES)
PROCEDENTES DEL TERMINAL PESQUERO DE CHORRILLOS, LIMA, PERÚ
METAZOAN PARASITES OF MUGIL CEPHALUS (LINNAEUS, 1758)
(MUGILIDAE: PERCIFORMES), ACQUIRED FROM CHORRILLOS FISHMARKET,
LIMA, PERU
Resumen
La “lisa” Mugil cephalus Linnaeus, 1758 (Mugilidae) es un pez bentopelágico carnívoro de la costa central del Perú. Se
investigó algunos componentes comunitarios de la parasitofauna de 74 M. cephalus adquiridos del Terminal Pesquero de
Chorrillos, Lima, Perú, entre agosto y diciembre de 2008. Fueron necropsiados los peces con el objetivo de caracterizar la
comunidad parasitaria y evaluar la influencia del tamaño y sexo del hospedero, sobre sus principales helmintos y crustáceos
parásitos. Así como algunos patrones de diversidad en la ecología de las comunidades y co-ocurrencia branquial de los
ectoparásitos más prevalentes. Los peces mostraron una longitud total promedio de 31,4 ± 2,7 cm. La abundancia media total de
infección y el promedio de la riqueza de especies parásitas fue de 2,3 (0-32) y 0,79 (1-3), respectivamente. No se observaron
parásitos en 30 hospederos (40,5 %). Tuvieron infección con 1, 2 y 3 especies parásitas 32 (43,2 %), 9 (12,2 %) y 3 (4,1 %),
respectivamente. Se encontraron tres ectoparásitos: Metamicrocotyla macracantha (Alexander, 1954) (Monogenea), y dos
copépodos Bomolochus nitidus Wilson, 1911 y Naobranchia lizae (Kroyer, 1863); y dos endoparásitos: el tremátode
Hymenocottoides manteri Kuznetzov, 1990 y el nemátodo Contracaecum multipapillatum (Rudolphi, 1802) von Drasche,
1882. La comunidad parasitaria de M. cephalus se caracterizó por: 1) dominancia de los ectoparásitos; 2) ausencia de relación
entre la longitud total y el sexo del hospedero con la prevalencia y abundancia de las especies parásitas; 3) presencia de C.
multipapillatum en forma larvaria y posible enfermedad zoonótica, 4) distribución agregada en los parásitos, 5) preferencia
branquial con relación a la prevalencia, para el I arco en M. macracantha y el III arco en N. lizae, y 6) ausencia de variación en la
intensidad media en infecciones monoespecificas y recurrentes para M. macracantha y N. lizae.
Palabras clave: Contracaecum - ecología parasitaria - estructura parasitaria -
Hymenocottoides- Metamicrocotyla – Naobranchia - Peru.
15
Neotrop. Helminthol., 3(1), 2009
2009 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA)
Key words: Contracaecum - Hymenocottoides- Metamicrocotyla – Naobranchia -
parasite ecology – parasite structure – Peru.
Abstract
Flathead mullet Mugil cephalus Linnaeus, 1758 (Mugilidae) is a carnivore benthopelagic fish of the central coast from Peru. We
research some community components of parasitofauna of 74 M. cephalus acquired from Chorrillos Fishmarket, Lima, Peru,
between August and December 2008. We necropsy fishes with aim to characterize parasite community, evaluate influence of
length and sex of host on its main helminths and crustacean parasites and in addition some diversity patterns on ecology of
communities and gill co-occurrence of ectoparasites more prevalents. Fishes showed a total length mean of 31,4 ± 2,7 cm.
Mean abundance of infection and mean parasite species richness was 2.3 (0-32) and 0.79 (1-3), respectively. Thirty hosts were
not parasited (40.5 %). Infection, with 1, 2 and 3 species of parasites were 32 (43.2 %), 9 (12.2 %) and 3 (4.1 %), respectively.
Three ectoparasites were found: Metamicrocotyla macracantha (Alexander, 1954) (Monogenea), and two copepods
Bomolochus nitidus Wilson, 1911 and Naobranchia lizae (Kroyer, 1863); and two endoparasites: trematod Hymenocottoides
manteri Kuznetzov, 1990 and nematod Contracaecum multipapillatum (Rudolphi, 1802) von Drasche, 1882.; Parasite
community of M. cephalus was characterized by: 1) dominance of ectoparasites; 2) absence of relation with length and sex host
with prevalence and abundance of parasitic species; 3) presence of C. multipapillatum in larval forms of helminths and
possiblely zoonotic disease, 4) contagious distribution of parasites, 5) gill preference in relation to prevalence, for I gill branch
to M. macracantha and III gill branch to N. lizae, and 6) ausence of variation on mean intensity of monospecific and recurrent
infections to M. macracantha and N. lizae.
1Museo de Historia Natural. Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Ricardo Palma. Av. Benavides 5440, Lima 33,
Perú. joseiannacone@gmail.com
INTRODUCCIÓN
Mugil cephalus (Linnaeus, 1758) es una especie
cosmopolita de aguas tropicales, subtropicales y
temperadas que se distribuye en el Pacífico Este desde
Bahía de San Francisco (EEUU) a Valdivia (Chile) e
inclusive en las Islas Galápagos (Chirichigno & Velez,
1998). También se le localiza en las aguas costeras de los
Océanos Atlántico e Índico (El-Gharabawy & Assem,
2006). Es consumidora secundaria de aguas costeras,
habita en fondos arenosos, areno-fangosos, ríos, lagunas
y estuarios y forma cardúmenes (Barrionuevo &
Marcial, 2006; Olukoajo, 2008). Se puede concentrar en
aguas contaminadas de los puertos marinos. Es una
especie catádroma que presenta migraciones,
remontando los ríos y retirándose hacia el mar a una
distancia variable del litoral para desovar. La lisa es una
especie de gran importancia en la pesquería comercial,
pesca deportiva y en acuicultura (Bunkley & Williams,
1995).
Especies del género Mugil (Mugilidae) han sido objeto
de estudio con relación a su parasitofauna e índices
parásitológicos en varias latitudes: Mugil platanus
Günther, 1880 en Brasil (Ranzani & Silva, 2004, Knoff
et al., 2007); Mugil curema Cuvier y Valenciennes,
1836 en México (García & Williams, 1985; Mendoza-
Garfias & Pérez-Ponce, 1998; Fajer et al., 2006); M.
cephalus en Australia (Crib et al., 1994; Lester et al.,
2009), en Chile (Muñoz & Olmos, 2007, 2008), en
España (Blasco-Costa et al., 2007), en Japón (The Do,
1981), en México (Mendoza-Garfias & Pérez-Ponce,
1998; Valles-Ríos et al., 2000), en Perú (Armas, 2006),
en USA (Rawson, 1977; Collins, 1987; Baker et al.,
2005a,b, 2008), entre otros.
Se han registrado para M. cephalus 23 especies parásitas
para las costas de Perú y Chile (Gonzáles y Sarmiento,
1986; Luque et al., 1991; Tantaleán et al., 1922, 1994,
Kohn & Cohen, 1998; Sarmiento et al., 1999; Kohn et
al., 2007; Muñoz & Olmos, 2007, 2008).
La primera aproximación cuantitativa de los parásitos
de M. cephalus se realizó hace 22 años entre 1983-1986
para la costa central en Chorrillos, Lima, Perú
(Luque,1985, 1987, 1994). En los últimos 30 años se
han realizado algunas evaluaciones de la fauna
parasitaria de M. cephalus en diversas localidades del
Perú: en Paracas durante 1982-83 (Morales et al., 1997),
en Arequipa durante 1990 (Ruelas & Córdova,
1997a,b), en Lambayeque durante 1992-1993 (Alvites
et al., 1994), Trujillo durante 1995 (Jara & Diaz-Limay,
1995), en Tumbes durante el 2001 (Zamora et al.,
2002a,b), Ventanilla durante 1998 al 2001 (Rodríguez
et al., 2002) y Terminal pesquero de Villa María durante
el 2001 (Rabines & Verano, 2002). Desde 1986 no se ha
efectuado ningún análisis comunitario parasitario en
este pez en Chorrillos, Perú.
Las variables del pez hospedero y del ambiente influyen
en la ecología de las comunidades parasitarias. La
longitud y el sexo de pez son consideradas como
importantes variables ecológicas que se relacionan con
la fluctuación de las comunidades parasitarias
(Martorelli et al., 2007; Luque & Poulin, 2008). La
influencia de la longitud y el sexo en las comunidades
parasitarias metazorias han sido estudiadas en varios
peces marinos del Perú como Galeichthys peruvianus
Lütken, 1874 (Iannacone & Luque, 1993),
Paralonchurus peruanus (Steindachner, 1875) (Luque
& Oliva, 1993), Menticirrhus ophicephalus (Jenyns,
1842) (Iannacone, 1991; Luque, 1994a), M. cephalus
(Luque, 1994b), Cynoscion analis Jenyns (Iannacone et
al., 2001), Seriolella violacea Guichenot, 1848
(Iannacone, 2003), Cheilodactylus variegatus
Valenciennes, 1833 (Iannacone et al., 2003), Stellifer
minor (Tschudi, 1846) (Iannacone, 2004), Peprilus
medius (Peters, 1869) (Iannacone & Alvariño, 2008),
entre otros.
El comportamiento de los copépodos y monogeneos
ectoparásitos con relación a la preferencia y co-
ocurrencia de dos especies en las branquias, ha sido
evaluado en varias especies de peces marinos (Luque,
1994b; Iannacone et al., 2000, 2003; Iannacone, 2005).
Varios factores ecológicos implicados como la
especificidad morfológica al sustrato, la selectividad
activa del microhábitat en función del patrón de las
corrientes de agua en la cámara branquial; la
concentración de especimenes para facilitar la cópula y
la modificación del hábitat por la presencia de otras
especies para evitar procesos competitivos explicarían
la preferencia y co-ocurrencia de los ectoparásitos
branquiales (Iannacone et al., 2000).
En este trabajo se evalúa: 1) la influencia del tamaño y
sexo del hospedero sobre las principales especies
componentes de la fauna parasitaria de M. cephalus, 2)
algunos patrones de diversidad en la ecología de las
comunidades de los parásitos, y finalmente 3) la
preferencia y co-ocurrencia branquial de los dos
ectoparásitos más prevalentes.
Se adquirieron 74 especímenes de “lisa”, M.
cephalus entre agosto y septiembre de 2008 en el
Terminal Pesquero de Chorrillos - Lima, Perú
(12°30´S, 76°50´W). Piel, aletas, fosas nasales,
ojos, branquias, cavidad bucal, estómago,
intestino, riñón, corazón, mesenterio y cavidad
celómica fueron examinados empleando
microscopio estereoscopio para la búsqueda de
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MATERIAL Y MÉTODOS
Parásitos de Mugil cephalus Iannacone J, Alvariño L.
parásitos. Los parásitos se colectaron, fijaron,
preservaron, fueron teñidos y montados siguiendo
a Eiras et al. (2000) y Iannacone et al. (2001).
Especímenes representativos fueron depositados
en la colección helmintológica y de invertebrados
menores del Museo de Historia Natural de la
Universidad Nacional Mayor de San Marcos
(MUSM-UNMSM), y en la colección
helmintológica y de invertebrados del Museo de
Historia Natural de la Universidad Ricardo Palma
(MHNURP).
Se determinó en los peces, el sexo y la longitud total
(en cm). La longitud total de los hospederos se
dividió en cinco rangos de 2 cm cada uno aplicando
la regla de Sturges (Zar, 1996). Estos rangos
fueron: <28 cm (n = 9); 28,1-30,0 cm (n = 15); 30,1-
32,0 cm (n = 23); 32,1-34,0 cm (n = 16) y > 34,1 cm
(n = 11). Se empleó la prueba de ”t” de Student para
determinar si existían diferencias entre la longitud
total de los peces machos y hembras, cumpliéndose
previamente para los datos de longitud total el
requisito de normalidad empleando la prueba de
Kolmogorov - Smirnov y homogeneidad de
varianzas con la Prueba de Levene.
Se emplearon los datos cuantitativos de Luque &
Verano (1987) para Naobranchia lizae (Kroyer,
1863), de Luque (1994b) para Metamicrocotyla
macracantha (Alexander, 1954), y de Luque
(1985) para el resto de componentes de la
parasitofauna de M. cephalus de junio de 1983 a
junio de 1986, y así determinar la variación con la
muestra del presente estudio (agosto a diciembre
2008), en relación a la prevalencia e intensidad
media de las dos especies más dominantes en M.
cephalus.
Se determinó la prevalencia, abundancia e
intensidad media para todos los parásitos
encontrados. La prevalencia y la abundancia total
se calcularon en base al número total de peces
parasitados y del total de parásitos para todas las
especies encontradas, independiente de su
identidad taxonómica, respectivamente. La
terminología ecológica (prevalencia, abundancia e
intensidad media) siguió los criterios de Bush et al.
(1997). El Índice de dispersión (ID) empleado, se
2
determinó de la relación entre Varianza (S )
/abundancia media con el fin de indicar si la
especie presenta una distribución contagiosa,
uniforme o al azar. El análisis de los parásitos se
hizo solo para las especies con prevalencia mayor
al 10 %, de acuerdo a Esch et al. (1990). Con el fin
de obtener un índice integrado entre la prevalencia
y abundancia se empleó el concepto de
importancia específica (I), estimado como la
influencia de las especies parásitas en la
comunidad y fue calculado como: I = Prevalencia
relativa + abundancia relativa x 100 (Bursey et al.,
2001).
El coeficiente de correlación de Spearman se usó
para determinar la asociación de la longitud total
del hospedero con la abundancia para cada taxon
parásito. El coeficiente de correlación de Pearson
fue empleado para evaluar la asociación entre la
longitud total del hospedero con la prevalencia de
infección, previa transformación angular de los
valores de prevalencia. Se aplicó tablas de
contingencia para determinar el grado de
dependencia entre el sexo del hospedero y la
prevalencia parasitaria. El efecto del sexo en la
abundancia de infección parasitaria se evaluó
utilizando la prueba de “t” de Student. Para todos
casos se evaluó el requisito de normalidad
empleando la prueba de Kolmogorov - Smirnov y
homogeneidad de varianzas con la Prueba de
Levene, previa transformación de los datos a log x
+ 1 (Zar, 1996). Para determinar las diferencias en
la prevalencia de infección para los parásitos más
prevalentes: M. macracantha y N. lizae entre años
se usó la prueba de Chi-cuadrado. Para calcular el
grado de asociación parasitaria entre los parásitos
más prevalentes se empleó el coeficiente de
correlación de Spearman. Para obtener las
diferencias en la intensidad media en infecciones
monoespecíficas y recurrentes de los dos
ectoparásitos más prevalentes en el primer arco y
en los cuatro arcos branquiales en conjunto se usó
la prueba de “t” de Student (Iannacone et al.,
2003). De igual forma se determinó las diferencias
en la prevalencia e intensidad media de infección
entre los arcos branquiales para los dos
ectoparásitos más dominantes del ensamblaje
parasitario empleando la prueba de Chi-cuadrado y
de ANDEVA para prevalencia e intensidad media,
respectivamente. Finalmente se correlacionó la
prevalencia de infección de cada taxón con su
respectiva intensidad media de infección
empleando el coeficiente de correlación de
Pearson (r).
La diversidad parasitaria fue calculada a través del
índice de Shannon Weaver (H´) en logaritmo base
10, del índice de Equitabilidad, del índice de
17
Neotrop. Helminthol., 3(1), 2009
dominancia numérica de Berger-Parker (d)
(Moreno, 2001), y del índice de dominancia de
Simpson (Iannacone et al., 2003). Se empleó el
índice de Jaccard, Sörensen cualitativo y Bray-
Curtis para determinar el grado de similitud con
relación a su parasitofauna entre ambos sexos de la
muestra del 2008. Se emplearon tres métodos no
paramétricos: Chao-2, Jacknife de primer orden y
Jacknife de segundo orden para estimar el número
máximo de riqueza de parásitos a partir del
esfuerzo de muestreo realizado y de la
acumulación de nuevos taxa que van apareciendo
en los peces muestreados durante el 2008 (Moreno,
2001).
El nivel de significancia fue evaluado a un alfa =
0,05. Para el cálculo de las pruebas estadísticas
descriptivas e inferenciales se usó el paquete
estadístico SPSS 15,0.
Los peces machos y las hembras de M. cephalus
presentaron una longitud promedio de 30,9 (±2,6
cm, n = 51), y de 32,3 (±2,7 cm, n = 23),
respectivamente, no existiendo diferencias entre
ambos sexos (t = 1,99, P = 0,06) entre 24,5 – 38,0
cm (31,4±2,7).
La Tabla 1 muestra la prevalencia, intensidad
media y abundancia media de infección de los
cinco taxa de parásitos encontrados en los 74
especímenes muestreados de M. cephalus durante
el 2008. Además, en tres parásitos se observó una
distribución sobredispersa (distribución binomial
negativa) (Fig. 1), pues el índice de dispersión fue
mayor a 1. En dos parásitos no se determinó el tipo
de distribución por presentar prevalencia menor al
10 %. Los tres parásitos con mayor importancia
específica (prevalencia y abundancia media)
fueron M. macracantha, N. lizae e
Hymenocottoides manteri (Kuznetzov, 1990)
(Tabla 1). Los ectoparásitos dominaron en número
de especies (n = 3) y en porcentaje de individuos
recolectados (72,6%).
Durante el 2008, se recolectaron un total de 172
parásitos en todo el muestreo, La abundancia
media total de infección y el promedio de la
riqueza de especies parásitas fue de 2,3 (0-32) y
0,79 (1-3), respectivamente. No se observaron
parásitos en 30 hospederos (40,5 %). Tuvieron
infección con 1, 2 y 3 especies parásitas 32 (43,2
%), 9 (12,2 %) y 3 (4,1 %), respectivamente.
Las mayores frecuencias de dominancia fueron
para M. macracantha y N. lizae (Tabla 2). La Tabla
3 indica ausencia de relación entre la longitud total
del hospedero y la prevalencia de cada parásito
metazoo y de todos los parásitos en conjunto de M.
cephalus. Se encontró ausencia de dependencia
entre el sexo de M. cephalus y la abundancia y
prevalencia de infección de sus parásitos (Tabla 4).
Los índices de diversidad alfa (Shannon-Wiener y
Equitabilidad de Pielou) de las infracomunidades
parasitarias de M. cephalus mostraron valores
relativamente altos (Tabla 5). En cambio los
índices de dominancia (Simpson y Berger-Parker)
fueron bajos. Los índices de similaridad de la fauna
parasitaria entre machos y hembras de M. cephalus
nos indica una similitud de 0,41 a 0,88 (Tabla 5).
La estabilización del número de taxa (n=5) se da en
el pez muestreado N° 19. Los estimadores no
paramétricos Chao-2, Jacknife de primero orden y
Jacknife de segundo orden indicaron que no se
requiere aumentar el esfuerzo de muestreo de los
peces hospederos, pues los valores de riqueza
esperados de especies parásitas fueron de 5 en los
tres casos para la “lisa” durante el periodo
evaluado.
Un análisis comparativo cuantitativo entre la
prevalencia de los parásitos mas frecuentes de M.
cephalus entre 1983-1986 y el presente estudio,
mostró una disminución significativa en la
prevalencia de M. macracantha (de 60,8% a
2
36,4%) (X = 12,51; P = 0,0004) y de N. lizae (de
2
76,1% a 22,9%) (X = 56,19; P < 0,0001). La
intensidad media se mantuvo similar para M.
macracantha entre ambos periodos. De igual
forma la prevalencia para el endoparásito H.
2
manteri disminuyó de 40,1% a 13,5% (X = 18,03;
P < 0,0001). La prevalencia de cada parásito no
estuvo correlacionado con su respectiva intensidad
media de infección (r= 0,14, P = 0,67).
La intensidad media de M. macracantha y N. lizae
en infecciones monoespecíficas y recurrentes no
mostró diferencias significativas, tanto en el
primer arco branquial y en los cuatro arcos
branquiales en conjunto (Tabla 6). Tampoco se
observó una correlación significativa entre la
prevalencia de infestación de M. macracantha y N.
lizae (r= 0,55, n= 5, p= 0,33).
18
RESULTADOS
Parásitos de Mugil cephalus Iannacone J, Alvariño L.
La prevalencia de infección para M. macracantha
fue mayor en el I Arco branquial en comparación al
resto de arcos branquiales. Ningún monogeneo se
ubicó en el IV arco branquial. Sin embargo, la
intensidad media de infección de M. macracantha
no mostró variación entre los arcos branquiales
evaluados (Tabla 7). Para N. lizae la preferencia en
términos de prevalencia fue mayor en el III arco
branquial, seguido por el I y II. La intensidad
media de infección de N. lizae no mostró variación
entre los arcos branquiales evaluados (Tabla 7).
19
DISCUSIÓN
Se observaron algunos patrones en la estructura y
composición de la comunidad parasitaria de M.
cephalus durante el 2008: 1) dominancia de los
ectoparásitos; 2) ausencia de relación entre la
longitud total y el sexo del hospedero con la
prevalencia y abundancia de las especies parásitas;
3) presencia de C. multipapillatum en forma
larvaria y posible enfermedad zoonótica, 4)
distribución agregada en los parásitos, 5)
preferencia branquial con relación a la
prevalencia, para el I arco en M. macracantha y el
III arco en N. lizae, y 6) ausencia de variación en la
intensidad media en infecciones monoespecificas
y recurrentes para M. macracantha y N. lizae.
La dominancia de ectoparásitos ha sido reportada
para otras comunidades parasitarias en peces
marinos de la Costa del Pacífico Sur (Luque, 1996;
Oliva & Luque, 1998). En el presente estudio,
predominaron principalmente dos ectoparásitos
adultos M. macracantha y N. lizae, y en ningún
caso con prevalencias mayores al 40% (Tablas 1 y
2). Luque (1987, 1994b) también encontró en
1983-1986 que la comunidad de M. cephalus
estuvo dominada por ectoparásitos. Mendoza-
Garfías & Pérez-Ponce de León (1998)
encontraron para M. macracantha una prevalencia
ligeramente menor a la del presente estudio de
25% en la Bahía de Jalisco, México.
Se detectó que la composición parasitaria de M.
cephalus presentó ausencia de correlación entre la
abundancia de cada parásito con el tamaño de la
lisa (Tabla 3). Aunque, se ha señalado que los
hospederos con tamaño corporal más grande, en
términos de masa y longitud, podrían proveer más
espacio, más nutrientes, y posiblemente una más
amplia variedad de nichos para los organismos
parásitos (Poulin & Morand, 2004). Por ende,
Luque (1994b) encontró que tanto la prevalencia y
la intensidad media de infección de M.
macracantha estuvieron positivamente
correlacionadas con la longitud del hospedero.
Esta diferencia pudiera ser atribuida a las
variaciones en los rangos de talla de la lisa
incluidos en cada estudio de 16 a 48 cm durante
1983-86 y de 24,5 a 38 cm en el 2008, y también al
factor estacional, pues durante la evaluación de
1983-86, incluyó los meses de verano, y se sabe
que muchos monogeneos son bastante sensibles a
los factores abióticos como la temperatura (Santos
& Carbonel, 2000; El Hafidi et al., 1998). García
& Williams (1985) encontraron que la prevalencia
y la intensidad media de M. macracantha en M.
curema se encuentra influenciada por la
temperatura del agua.
Se ha señalado que la selección a uno de los dos
sexos de los peces hospederos pudiera atribuirse a
diferencias en las relaciones ecológicas (hábitat,
comportamiento y alimentación) de los machos y
de las hembras (Iannacone, 2004). Nuestros
resultados muestran ausencia de efecto del sexo de
la lisa sobre la prevalencia y abundancia
parasitaria. En el presente trabajo se repite el
mismo patrón observado en otros peces marinos de
la costa peruana, donde los peces no mostraron
diferencias en la prevalencia y abundancia
parasitaria con relación al sexo del hospedero
(Iannacone, 2003, 2004, 2008). Una similitud de
0,41 a 0,88 observada en los índices de similaridad
parasitaria sustenta el hecho que no existieran
diferencias muy marcadas entre ambos sexos de M.
cephalus.
En el presente trabajo dos parásitos han mostrado
prevalencias muy bajas (< 5%) en M. cephalus:
Contracaecum multipapillatum (Rudolphi, 1802)
von Drasch, 1882 y Bomolochus nitidus Wilson,
1911. Contracaecum multipapillatum en M.
cephalus de Baja California, México presentó
aumento de la intensidad media de infección con
relación a la talla del pez y con una alta prevalencia
de 30% (Valles-Ríos et al., 2000). Mhaisen et al.
(2006) encontraron una disminución gradual de la
infección por Contracaecum sp. con relación a la
longitud del pez mugilido Liza abu (Heckel, 1843).
Knoff et al. (1994) observaron para B. nitidus en
las branquias y en la superficie opercular interna de
M. platanus una prevalencia de 30,6% y una
intensidad media de infestación de 4,41.
Neotrop. Helminthol., 3(1), 2009
20
Una característica encontrada fue que la fauna
parásita metazoaria de M. cephalus presentó solo
a la larva III de C. multipapillatum (Nematoda:
Anisakidae, Anisakinae), a nivel de riñón, hígado y
mesenterio, aunque en una muy baja prevalencia.
Por ende, pudiera inferirse que M. cephalus que es
un hospedero de transporte o paraténico, no fue
item clave durante este periodo en mamíferos
marinos o aves piscívoras marinas como
Pelecanus occidentalis Linnaeus, 1766, que se
comportan como hospederos definitivos
(Sarmiento et al., 1999). Sin embargo, se ha
observado en aves marinas que C. multipapillatum
puede infectar el proventriculo del estómago y
causar lesiones, inclusive en capaz de infectar
gatos domésticos y primates. Este parásito puede
ocasionar granulomas en peces y en canidos
(Bergmann & Motta, 2004). Los anisakidos
pueden en el ser humano ocasionar dolor
abdominal violento, vómitos y nauseas. La
ocurrencia preferida de C. multipapillatum en
órganos viscerales más que a nivel muscular limita
su potencial zoonótico (Lymbery et al., 2002;
Gómez del Prado et al., 2008). La ausencia de
otras especies larvarias de anisakidos como
Anisakis spp. y Pseudoterranova decipiens
(Krabbe, 1878), y del céstodo Diphyllobothrium
pacificum (Nybelin, 1931) Margolis, 1956) en los
peces estudiados indican que esta especie de
hospedador tiene muy bajo potencial zoonótico en
la costa central peruana.
El patrón agregado registrado en las especies
encontradas, es común en la mayoría de los
sistemas hospedador-parásitos (Iannacone, 2004;
Poulin, 2007). Tampoco los taxas más prevalentes
fueron exactamente los mismos entre años; así
durante 1983-1986, los taxas mas prevalentes
fueron N. lizae, M. macracantha y Contracaecum
sp.; en cambio durante el 2008 fueron M.
macracantha, N. lizae y H. manteri. Otras
relaciones peces-parásito han indicado que los
taxas mas frecuentes son los mismos en ambos años
(Garcías et al., 2001; Iannacone, 2004). La
variación en la composición entre años, que
involucra taxas transmitidos vía trófica como H.
manteri y C. multipapillatum podría explicarse por
los tipos de presa disponible, relacionados con las
fluctuaciones estacionales de estos hospederos
intermediarios. Otro factor que pudiera explicar los
resultados obtenidos es el periodo de muestreo en
meses de la lisa. La evaluación de la fauna
parasitaria incluyó tres años para 1983-1996 y solo
cinco meses para el 2008 (invierno y primavera)
(Luque, 1985, 1987, 1994b). Las diferencias
encontradas en la abundancia, prevalencia y en los
otros descriptores comunitarios de los metazoos
parásitos entre 1983-1986 y 2008, pudiera también
estar influenciada por las diferencias en la TSM
encontradas en ambas épocas de año (1983-1986,
con evento niño en 1983 TSM promedio = 17,7ºC,
en 1984 TSM promedio = 15,7 ºC, en 1985 TSM
promedio = 14,8 ºC y en 1986 TSM promedio =
15,6 ºC versus agosto-diciembre 2008, TSM
promedio = 15,2ºC), lo cual ocasionaría
variaciones estacionales en los parásitos de M.
cephalus; así como en aquellos que presenten
hospederos intermediarios (Ñahui, 2006).
En este estudio, la prevalencia de infección para M.
macracantha fue mayor en el I arco branquial en
comparación al resto de arcos branquiales. De
igual forma, Luque (1994b) indicó que M.
macracantha presenta una distribución transversal
con preferencia en relación a la prevalencia al
primer par, y ausencia de este monogeneo en el
cuarto par, atribuyendo estos resultados a la
necesidad de garantizar los encuentros
reproductivos. Baker et al. (2005b) señalan que M.
macracantha prefiere el I arco branquial en M.
cephalus en condiciones de infecciones
monoespecíficas, pero en condiciones
biespecifícas se localiza en arcos posteriores.
La intensidad media de infección de M.
macracantha y de N. lizae no mostraron variación
entre los arcos branquiales evaluados durante el
2008. Sin embargo, Luque (1994b) encontró para
M. macracantha una mayor intensidad media en el
primer arco branquial. Para N. lizae la preferencia
en términos de prevalencia fue mayor en el III arco
branquial. Baker et al. (2005b) señalan que N. lizae
prefiere el I arco branquial en M. cephalus tanto en
condiciones de infecciones monoespecíficas y
biespecifícas.
Las interacciones biológicas entre los parásitos no
son explicación adecuada para entender la
variabilidad composicional y agregada del
ensamblaje parasitario de la lisa, debido a la baja
prevalencia (<40%), intensidad media (no mayor a
5) encontrada en sus taxas, carencia de asociación
entre ambos ectoparásitos y ausencia de variación
en la intensidad media de M. macracantha y N.
lizae en infecciones monoespecíficas y
recurrentes.
Parásitos de Mugil cephalus Iannacone J, Alvariño L.
21
Además, según los tres estimadores Chao-2,
Jacknife de primero orden y Jacknife de segundo
orden no se requiere aumentar el esfuerzo de
muestreo de los peces hospederos, pues los valores
de riqueza parásitas fueron de 5 para la “lisa”. Este
Neotrop. Helminthol., 3(1), 2009
último coincide con el número total de taxas
durante el 2008, aunque durante 1983-1986 se
presentó 6 especies en 584 hospederos
muestreados.
Tabla 1. Prevalencia, intensidad y abundancia media de los parásitos de Mugil cephalus en el Terminal Pesquero de Chorrillos,
Lima Perú.
Parásito
MHN Prevalencia Intensidad
media Abundancia
media Índice de
dispersión Importancia
específica
Monogenea
Metamicrocotyla macracantha
2019 36,4 2,3 0,82 1,88 88,11
Trematoda
Hymenocottoides manteri
2032 13,5 4,5 0,61 3,87 74,5
Nematoda
Contracaecum multipapillatum
2817 2,7 1 0,02 ND 4,7
Copépoda
Bomolochus nitidus
2818 4,1 2,6 0,11 ND 15,1
Naobranchia lizae
2820 22,9 3,3 0,75 2,98 97,9
ND = No determinado. MNH = Número de colección del Museo de Historia Natural, UNMSM.
Tabla 2. Frecuencia de dominancia de los parásitos componentes de Mugil cephalus de la Costa Central en Chorrillos, Lima,
Perú.
Parásito Frecuencia de
dominancia Frecuencia de dominancia
de dos especies
Metamicrocotyla macracantha
21
7
1
2
12
1
0
1
0
2
Hymenocottoides manteri
Contracaecum multipapillatum
Bomolochus nitidus
Naobranchia lizae
Tabla 3. Valores de los coeficientes de correlación (r) para evaluar la posible relación entre la longitud total de Mugil cephalus
versus la abundancia y prevalencia de sus parásitos.
r* p r** p
-0,16 0,79
0,11 0,85
0,59 0,29
ND
Metamicrocotyla macracantha
Hymenocottoides manteri
Naobranchia lizae
Especies
abundancia media total
-0,06 0,91
Parásito
ND
0,04
0,05
0,36
0,06
0,14
0,84
0,89
0,15
0,57
0,21
(p) nivel de significancia, (r) coeficiente de correlación. (*) = longitud total vs prevalencia. (**) = longitud total vs.
abundancia media. ND = No determinado.
22
Iannacone J, Alvariño L. Parásitos de Mugil cephalus
Tabla 5. Índices con relación a la estimación del número de
especies de parásitos ha encontrarse, de similaridad entre
sexos y de diversidad alfa de la parasitofauna de Mugil
cephalus.
Indices Valores
Chao-2
Jacknife-1
Jacknife-2
Jaccard entre sexos
Sôrensen entre sexos
Bray-Curtis entre sexos
0,80
0,88
0,41
Shannon-Wiener
Equitabilidad de Pielou
Simpson
Berger-Parker
0,55
0,79
0,30
0,35
5
5
5
Tabla 6. Intensidad media de Metamicrocotyla macracantha y
Naobranchia lizae en infecciones monoespecificas y
recurrentes en el primer arco branquial y en los cuatro arcos
branquiales en conjunto en M. cephalus.
Metamicrocotyla
macracantha Naobranchia
lizae
Solo el I Arco
IM por pez
n
IR por pez
n
t
g.l.
P
2,1 ± 1,3
11
4,0 ± 3,8
4
1,43
13
0,17
2,4 ± 2,1
5
3,0 ± 2,0
4
0,43
7
0,67
Cuatro arcos branquiales en conjunto
IM por pez
n
IR por pez
n
t
g.l.
P
2,1 ± 3,6
20
2,8 ± 1,1
7
0,85
25
0,40
2,0 ± 5,3
10
5,1 ± 1,6
7
1,77
15
0,09
IM= Infecciones monoespecíficas. IR=Infecciones recurrentes.
g.l. = grados de libertad. p = significancia. t = Prueba de Student.
2
Tabla 4. Valores de la prueba de t de student, prueba de Levene y del estadístico X usados para evaluar posible relación entre
el sexo versus la abundancia y prevalencia de los parásitos de Mugil cephalus. (p) nivel de significancia.
Parásito
2
ND = No determinado. t = t de Student. F = Estadistico de Fisher. X = Chi-cuadrado.
t p F p X2 p
Metamicrocotyla macracantha
1,18 0,24 3,45 0,07 0,10 0,75
Hymenocottoides manteri
1,10 0,30 3,11 0,11 0,66 0,41
Naobranchia lizae
0,35 0,72 0,47 0,50 0,18 0,66
Especies
0,20 0,83 0,01 0,99 ND ND
abundancia media total
0,69 0,48 2,01 0,16 0,02 0 ,86
Neotrop. Helminthol., 3(1), 2009
Tabla 7. Prevalencia e Intensidad media de infestación por arco branquial de M. macracantha y N. lizae en M. cephalus
procedentes del Terminal Pesquero de Chorrillos, Lima, Perú durante el 2008.
2,6 ± 1,9
2,7 ± 2,8
1,4 ± 0,6
1,64
2 y 25
0,21
a
a
a
2,6 ± 2,2
1,2 ± 0,4
1,5 ± 0,5
2,47
2 y 26
0,10
I
II
III
F
g.l.
P
b
b
a
c
12,1
9,5
16,2
1,4
*
< 0,05
a
b
b
c
20,2
12,2
8,1
0
*
< 0,05
a
a
a
Arco % Sig. % Sig.
I
II
III
IV 2
X
P
Intensidad media
Arco Promedio ± DE Sig. Promedio ± DE Sig.
2
DE = Desviación estándar. Sig. = Significancia. g.l. = grados de libertad. X = chi-cuadrado. F = estadístico de Fisher. Letras
minúsculas iguales en una misma columna indican que los valores obtenidos son estadísticamente iguales. No se incluyó el
cuarto arco branquial para el análisis de la intensidad media debido a que en M. macracantha, la prevalencia fue 0% y en N. lizae
fue solo de 1,4%.
Prevalencia
Metamicrocotyla macracantha Naobranchia lizae
Figura 1. Frecuencia del número de parásitos encontrados en Mugil cephalus. MM = Metamicrocotyla macracantha. NL=
Naobranchia lizae. HM = Hymenocottoides manteri. SPS = Número de espécies. INDV = indivíduos.
0
10
20
30
40
50
60
70
1 10 100
MM NL SPS
HM INDV
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Autor para correspondencia/ Correspondence to author:
José Iannacone,
Museo de Historia Natural. Facultad de
Ciencias Biológicas, Universidad Ricardo Palma.
Avenida Benavides 5440. Lima 33, Perú.
Laboratorio de Ecofisiología Animal. Facultad de
Ciências Naturales y Matemática. Universidad Nacional
Federico Villarreal. Av. Río Chepén s/n, Urb. Villa Hermosa,
El Agustino, Lima, Perú.
Correo electrónico/E-mail: joseiannacone@gmail.com
Teléfono/Telephone: (511) 2573227
Telefax: (511)1-2573227
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Iannacone J, Alvariño L. Parásitos de Mugil cephalus
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