Citación sugerida: Iannacone, J, Cárdenas-Callirgos, J & Alvariño, L. 2010. Ecología comunitaria de los parásitos de la
chilindrina Stromateus stellatus (Cuvier, 1829) (Perciformes: Stromateidae) de la zona costera de Chorrillos,
Lima, Perú. Neotropical Helminthology, vol. 4, nº2, pp. 159 -167.
159
ARTÍCULOS ORIGINALES/ ORIGINAL ARTICLES
1Laboratorio de Invertebrados- Museo de Historia Natural. Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Ricardo Palma. Av. Benavides 5440, Lima 33, Perú.
2Laboratorio de Ecofisiología Animal. Facultad de Ciencias Naturales y Matemática. Universidad Nacional Federico Villarreal. Av. Rio de Chepén, s/n.
Bravo Chico. Urb. Villa Hermosa. El Agustino. Lima, Perú.
ECOLOGÍA COMUNITARIA DE LOS PARÁSITOS DE LA CHILINDRINA
STROMATEUS STELLATUS (CUVIER, 1829) (PERCIFORMES: STROMATEIDAE)
DE LA ZONA COSTERA DE CHORRILLOS, LIMA, PERÚ
COMMUNITY ECOLOGY OF PARASITES OF SPOTTED BUTTERFISH
STROMATEUS STELLATUS (CUVIER, 1829) (PERCIFORMES: STROMATEIDAE)
OF COAST ZONE OF CHORRILLOS, LIMA, PERÚ
1,2 1 2
Iannacone, José , Cárdenas-Callirgos, Jorge & Alvariño, Lorena
Neotrop. Helminthol., 4(2), 2010
2010 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA)
ISSN: 2218-6425 impreso / ISSN: 1995-1043 on line
Palabras clave: Ceratothoa – HysterothylaciumLecithocladium - Stromateus stellatus - Perú.
Resumen
Stromateus stellatus (Cuvier, 1829) “Chilindrina” es una especie pelágica que vive sobre la plataforma continental donde forma
pequeños cardúmenes. Su distribución geográfica abarca Ecuador, Perú y Chile, e inclusive en el extremo austral del continente
americano. Entre el mes de diciembre del 2008 a septiembre del 2009, ochenta especímenes de S. stellatus fueron obtenidos en
el Terminal Pesquero de Chorrillos, Lima-Perú para la evaluación de la ecología comunitaria de su fauna parasitaria. De los
peces evaluados, 51 fueron hembras y 29 fueron machos. Los peces mostraron una longitud total promedio de 16,5 ± 1,8 cm (12
cm a 22,5 cm). Los parásitos metazoos fueron colectados y catastrados empleando los procedimientos parasitológicos
estandarizados. El ensamblaje parasitario registró un mayor porcentaje de endoparásitos (97,2%) en comparación a
ectoparásitos. El promedio de la riqueza de especies parásitas fue 0,4 ± 0,6 (0 a 3). Cincuenta y cuatro hospederos no
presentaron ningún parásito (67,5%) y 26 hospederos mostraron infección con al menos un parásito (32,5%). Se encontraron
tres parásitos con la siguiente localización, prevalencia y abundancia media, respectivamente: un isópodo ectoparásito
Ceratothoa gaudichaudi (H. Milne Edwards, 1840) (base del interopercular ventral, 6,25% y 0,06), un digeneo endoparásito
Lecithocladium cristatum Gibson, 1976 (intestino, 28,75% y 2,08) y un nematode larvario endoparásito, Hysterothylacium sp.
(intestino, 6,25% y 0,11). El índice de importancia parasitaria mostró que L. cristatum presentó el valor más alto. No se encontró
relación entre el sexo, y la prevalencia y abundancia del parasitismo por L. cristatum. Se encontró diferencias estacionales en la
riqueza de especies, abundancia total y prevalencia de L. cristatum. La longitud total no se observó relacionada con la
prevalencia y abundancia media de infección de L. cristatum. No se encontró diferencias en la longitud total entre los peces
parasitados y los no parasitados por L. cristatum. En cambio, se vio diferencias en la longitud total de los peces parasitados por
Hysterothylacium sp. y los no parasitados por este helminto.
Abstract
Key words: CeratothoaHysterothylaciumLecithocladium - Stromateus stellatus – Peru.
Spotted Butterfish Stromateus stellatus (Cuvier, 1829) is a pelagic species that lives on the continental shelf where it forms
small schools. Its geographic distribution includes mainly Ecuador, Peru and Chile, and further south in South America.
Eighty specimens of S. stellatus were obtained from the coastal zone of Chorrillos, Lima, Peru between December, 2008 and
September, 2009 to assess the community ecology of parasitic fauna. Of the tested fish, 51 were females and 29 were males.
The fish showed a mean total length of 16.5 ± 1.8 cm (12 cm to 22.5 cm). Metazoan parasites were collected and plotted using
standard parasitological procedures. The parasite assemblage presented a higher percentage of internal parasites (97.2%)
compared to ectoparasites. The mean parasite species richness was 0.4 ± 0.6 (0.0 to 3.0). Fifty-four hosts (67.5%) were
infected and 26 hosts (32.5%) were infected with at least one parasite species. Three parasite species were found (prevalence
and abundance mean values in parentheses): (1) an isopod ectoparasite, Ceratothoa gaudichaudi (H. Milne Edwards, 1840),
on the ventral interopercula base (6.25% and 0.06), (2) an endoparasitic digenean, Lecithocladium cristatum Gibson, 1976 in
the intestine, (28.75% and 2.08) and (3) a larval nematode endoparasite Hysterothylacium sp. in the intestine (6.25% and
0.11). The importance parasite index showed that L. cristatum had the highest value. No relationship was found between sex
and the prevalence or abundance of parasitism by L. cristatum. Total host length was not related the prevalence and mean
abundance of infection of L. cristatum. Seasonal variations were found between richness of species, total abundance and
prevalence of L. cristatum. No differences in total host length between fish parasitized and unparasitized with L. cristatum
were seen. Instead, differences in total lengths between fish parasitized by Hysterothylacium sp. and not parasitized by this
worm were observed.
A pesar de que la mayor diversidad de peces se
encuentran en la region Neotropical, aún son
escasos los trabajos de diversidad, composición y
abundancia de parásitos en este grupo zoológico
en esta región (Poulin, 2007; Oliva & Luque, 2010;
Poulin, 2010). Oliva & Luque (2010) señalan que
para el Pacífico Sur lamentablemente no más de 45
peces han sido extensivamente estudiados bajo un
prisma parasitológico, es decir con un mínimo de
60 ejemplares.
Stromateus stellatus (Cuvier, 1829) ( = Stromateus
maculatus Cuvier y Valenciennes, 1833 =
Stromateus advectitius Whitley, 1935)
“chilindrina, pampanito o pampanito pintado” es
un pez de la región Neotropical que está distribuido
en el pacífico Sur entre el extremo Austral de Chile
hasta el Ecuador, incluyendo al Perú (Chirichigno
& Vélez, 1998). Otros autores como Pozzi &
Bordale (1935) y Menni (1983) lo citan con
distribución geográfica para el Atlántico argentino.
Vieira (2006) lo registra para Rio Grande do Sul en
Brasil.
Stromateus stellatus presenta un comportamiento
pelagial al vivir en la superficie del mar sobre la
plataforma continental, próximo a la costa
formando pequeños cardúmenes asociados con el
jurel (Trachurus murphyi Nichols, 1920), sardina
(Sardinops sagax (Jenyns, 1842)) o anchoveta
(Engraulis ringens Jenyns, 1842).
Los estadios juveniles tempranos de desarrollo de
S. stellatus se encuentran asociados a las
macroalgas marinas como Macrocystis pyrifera
(Linnaeus) C.Agardh y forman parte del
ictioplancton epipelágico (Pequeño et al., 2004;
Bustos et al., 2008). La chilindrina” es
componente de la dieta del lobo marino chusco
Otaria flavescens (Shaw, 1800) (George-
Nascimento et al., 1985) y del piquero de pata azul
Milne-Edwards, 1882 (Zavalaga et
al., 2007). En las costas del Pacífico Sur, las
capturas de S. stellatus se realizan mayormente con
red de cerco en las pesquerías artesanales e
industriales. Kameya et al. (2001) consideran a S.
stellatus como una especie indicadora del
fenómeno del Niño (ENSO) del 82-83, 91-93 y 97-
98, debido a su amplia distribución y abundancia
(Tam et al., 2008).
Sula nebouxii
Se han registrado en S. stellatus a cinco especies de
pasitos metazoos: al isópodo ectopasito
Ceratothoa gaudichaudi (Milne Edwards, 1840) y
al nemátodo endoparásito Hysterothylacium sp.
para Chile (Jaramillo, 1977; Muñoz & Olmos,
2007). En Argentina, se ha registrado a los digeneos
Gonocerca trematomi Byrd, 1963 y a
Lecithocladium cristatum (Rudolphi, 1919) Looss,
1907 (Gaevskaya & Kovaleva, 1978; Kohn et al.,
2007; Fernández et al., 2009), y al monogeneo
Neogrubea soni Evdokinova, 1969 (Gibson &
Meneses, 1990). Mouillot et al. (2005) analizaron
la riqueza, estructura y funcionamiento de los
metazoos parásitos en 15 peces marinos de Chile,
en la que incluyen a S. stellatus con 35 individuos
censados. Lamentablemente a la fecha, no se tiene
información de la ecologia comunitaria de la
parasitofauna de S. stellatus para el Perú. Este
trabajo evalúa la ecología comunitaria de la fauna
parasitaria de S. stellatus durante el 2008 y el 2009
de la zona costera de Chorrillos, Lima, Perú.
Se adquirieron 80 especímenes de “Chilindrina”,
S. stellatus (Fig. 1) entre diciembre de 2008 a
septiembre de 2009 en el Terminal Pesquero de
Chorrillos - Lima, Perú (12°30´S, 76°50´W). De
los 80 especímenes examinados: 31 peces fueron
muestreados entre diciembre del 2008 y enero del
2009 (primavera - verano); 33 peces
correspondieron a febrero y marzo del 2009
(verano) y finalmente 16 peces entre agosto y
septiembre del 2009 (invierno).
Los valores de Temperatura Superficial del mar
(TSMºC) fueron tomados de la estación fija del
Callao de la Unidad de Investigación en
Oceanografía Física de la Direccn de
Investigaciones Oceanológicas del Instituto del
Mar del Perú (IMARPE).
La piel, aletas, fosas nasales, ojos, branquias,
cavidad bucal, estómago, intestino, riñón, corazón,
mesenterio y cavidad celómica fueron examinados
para la búsqueda de parásitos. Los parásitos se
colectaron, fijaron, preservaron, colorearon y
montaron siguiendo las recomendaciones
estándares de Eiras et al. (2000). Especímenes
representativos fueron depositados en la colección
Ecología comunitaria de los parasitos de Stromateus
Iannacone et al.
160
INTRODUCCIÓN
MATERIAL Y MÉTODOS
helmintológica y de invertebrados menores del
Museo de Historia Natural de la Universidad
Nacional Mayor de San Marcos (MUSM-
UNMSM).
Se determinó en los hospederos, el sexo y la
longitud total (en cm). La longitud total de los
hospederos se dividió en cuatro rangos de 2,6
cm cada uno aplicando la regla de Sturges (Zar,
1996). Estos rangos fueron: 12,0-14,6 cm (n = 14);
14,7-17,2 cm (n = 37); 17,3-19,8 cm (n = 25) y
19,9-22,5 cm (n = 4). Los peces mostraron una
longitud total promedio de 16,5 ± 1,8 cm (12 cm a
22,5 cm). Las hembras presentaron una longitud
de 16,4 ± 1,8 cm, n = 51, y los machos tuvieron una
longitud de 16,7 ± 1,9 cm, n = 29. No se
encontraron diferencias entre la longitud total de
los peces hembras y machos (t = 0,73; P = 0,46;
F = 0, 01; P = 0,89).
levene
Se determinó la prevalencia, intensidad media y
abundancia media para todos los parásitos
encontrados. El Índice de dispersn (ID)
empleado, se determinó de la relación entre
2
Varianza (S ) /abundancia media. El análisis de los
metazoos parásitos a nivel de infracomunidades y
comunidades parasitarias se hizo para las especies
con prevalencias mayores al 10 %, de acuerdo a
Esch et al. (1990). El concepto de importancia
específica (I) estimado como la influencia de las
especies parásitas en la comunidad fue calculado
como I = Prevalencia + abundancia x 100 (Bursey
et al., 2001).
Se determinó la frecuencia de dominancia para
cada uno de los pasitos catastrados. El
coeficiente de correlación de Pearson se usó para
determinar la relación entre el tamaño del
hospedero con la abundancia de cada parásito. El
coeficiente de correlación de Spearman se empleó
para determinar la relación entre la longitud total
del hospedero y la prevalencia de cada parásito en
2
cada rango de talla. Se aplicó la prueba X para
tablas de contingencia para determinar el grado de
dependencia entre el sexo del hospedero y la
prevalencia parasitaria. El efecto del sexo en la
abundancia de infección parasitaria se calculó
utilizando la prueba de t de Student (Zar, 1996). El
ANDEVA se empleó para calcular las diferencias
entre la abundancia y riqueza de especies entre los
tres muestreos realizados entre diciembre del 2008
2
y septiembre del 2009. El Xse usó para determinar
diferencias en la prevalencia entre los muestreos
efectuados. En todos los casos se verificó la
normalidad de los datos empleando la prueba de
Shapiro Wilk y la homogeneidad de varianzas
empleando la prueba de Levene para el adecuado
uso de las pruebas estadísticas paramétricas.
La diversidad parasitaria fue calculada a través del
índice de Shannon Wiener (H´), del índice de
Equidad de Pielou (J), del índice de Berger-Parker
(d) (Moreno, 2001) y del índice de dominancia de
Simpson (C) (Iannacone et al., 2003). Se usaron
los índice de Sôrensen (cualitativo) y de Morisita-
Horn (cuantitativo) para determinar el grado de
similaridad entre ambos sexos (Polo, 2008). Se
emplearon tres métodos no paramétricos: Chao-2,
Jacknife de primer orden y Jacknife de segundo
orden que se basan en la presencia y ausencia para
cuantificar la rareza, y utilizan el número de
Uniques” y Duplicates”, y así estimar el número
máximo de riqueza de parásitos a partir del
esfuerzo de muestreo realizado y de la
acumulación de nuevos taxas que van apareciendo
en los peces muestreados (Moreno, 2001).
El nivel de significancia fue evaluado a un alfa
= 0,05. La terminología ecológica (prevalencia,
abundancia e intensidad media) siguió los
criterios de Bush et al. (1997). Para el cálculo de
las pruebas estadísticas descriptivas e
inferenciales se usó el paquete estadístico SPSS
15,0.
La Tabla 1 muestra la prevalencia, intensidad
media y abundancia media de infestación de los
tres parásitos encontrados en los 80 hospederos
muestreados de S. stellatus. Además en dos de los
tres parásitos encontrados en S. stellatus se
observó una distribución conglomerada o
agregada (distribución binomial negativa) debido
a que el índice de dispersión fue mayor a 1. C.
gaudichaudi no presentó distribución contagiosa.
El parásito con mayor importancia específica fue
el ectoparásito L. cristatum.
La mayor frecuencia de dominancia fue para L.
cristatum (Tabla 2). La Tabla 3 indica la ausencia
de relación lineal entre la talla del hospedero y la
prevalencia de L. cristatum, y entre la talla con la
abundancia total de los parásitos en S. stellatus. Se
RESULTADOS
Neotrop. Helminthol., 4(2), 2010
161
encontró ausencia de dependencia entre el sexo de
S. stellatus y la abundancia media y prevalencia de
infección de su parásito más prevalente (Tabla 4).
La Tabla 5 nos indica que existieron diferencias en
la prevalencia de L. cristatum, entre los tres
muestreos, en primavera - verano, en verano y en
invierno [diciembre del 2008 y enero del 2009
(Prevalencia = 16,12 %); febrero y marzo del 2009
(Prevalencia = 48,48 %) y agosto y septiembre del
2009 (Prevalencia = 13,33 %)]. No se encontró
diferencias significativas en la abundancia media
de L. cristatum entre los tres periodos catastrados.
Sin embargo, si se observó diferencias
significativas en la abundancia media total del
parasitismo [diciembre del 2008 y enero del 2009
(Abundancia media total promedio = 0,22);
febrero y marzo del 2009 (Abundancia media total
promedio = 5,15) y agosto y septiembre del 2009
(Abundancia media total promedio = 0,18)] y en la
riqueza de especies parasitas [diciembre del 2008 y
enero del 2009 (Riqueza promedio = 0,22); febrero
y marzo del 2009 (Riqueza promedio = 0,69) y
agosto y septiembre del 2009 (Riqueza promedio =
0,12)] en S. stellatus para los tres muestreos de
análisis.
Se colectaron un total de 181 especimenes durante
todo el muestreo, con una abundancia media total
de 2,2 (0 -71). El promedio de la riqueza de
especies parásitas fue 0,4 ± 0,6 (0 a 3). Cincuenta y
cuatro hospederos no presentaron ningún parásito
(67,5%) y 26 hospederos mostraron infección con
al menos un parásito (32,5%), de los cuales 22 con
un solo parásito (27,5 %), 3 (3,75 %) y 1 (1,25 %),
con dos y tres parásitos, respectivamente. El
ensamblaje parasitario registró un mayor
porcentaje de endoparásitos (97,2 %) en
comparación a los ectoparásitos.
No se encontraron diferencias significativas entre
la longitud total de los peces parasitados por todas
las especies y los no parasitados en términos
globales (t = 1,45; P = 0,14; F = 2,06; P = 0,15).
levene
Tampoco se observó diferencias entre la longitud
total de los peces parasitados por L. cristatum y los
no parasitados (t = 0,85; P = 0,39; F = 1,67; P =
levene
0,20), y de igual forma no se vieron diferencias
entre la longitud total de los peces parasitados por
C. gaudichaudi y los no parasitados (t = 0,54; P =
0,58; F = 1,80; P = 0,18). Unicamente se
levene
encontró diferencias entre la longitud total de los
peces parasitados (LT = 18,2±3,1) por
Hysterothylacium sp. y los no parasitados (LT =
16,4±1,7) (t = 2,15; P = 0,03; F = 2,22; P =
levene
0,13).
La diversidad media de la comunidad parasitaria
de S. stellatus fue H´= 0,13, el índice de Equidad
de Pielou (J) = 0,27, el índice de Simpson (C) =
0,85 y el índice promedio de Berger-Parker (d) fue
de 0,92. El índice de similaridad de Sörensen
(cualitativo) y Morisita-Horn (cuantitativo) de la
fauna parasitaria entre machos y hembras de S.
stellatus nos indican valores de 100 % y 99 %,
respectivamente.
La estabilización del número de taxa (n=3) se da en
el pez muestreado 30 (37,5% de los peces
muestreados). Los tres estimadores no
paramétricos Chao-2, Jacknife de primer orden y
Jacknife de segundo orden indicaron que no se
requiere aumentar el esfuerzo de muestreo de los
peces hospederos, pues indicaron valores de
riqueza de especies de parásitos de 3 para los tres
índices.
Se observaron ocho patrones en la ecología
comunitaria parasitaria de S. stellatus: 1)
dominancia de tremátodos endoparásitos; 2)
ausencia de relación entre la talla y el sexo del
hospedero con la prevalencia y abundancia de la
parasitofauna; 3) índice global de Shannon-
Wienner (H´) de 0,13 e índice de equitabilidad de
Pielou (J) de 0,27; 4) diferencias estacionales entre
verano y el invierno, para el número de especies
parásitas, para la abundancia total y para la
prevalencia del digeneo L. cristatum; 5) presencia
d e f o r m a s l a r v a r i a s d e l n e m á t o d o
Hysterothylacium sp.; 6) distribución agregada en
dos de sus parásitos; 7) ensamblaje parasitario con
un mayor porcentaje de endoparásitos (97,2%) en
comparación a los ectoparásitos; y 8) diferencias
entre la longitud total de los peces parasitados por
Hysterothylacium sp. y los no parasitados por este
helminto.
En este estudio, predominó principalmente un
tremátodo endoparásito, aunque en ningún caso
con una prevalencia mayor al 30% (Tablas 1 y 2). El
hemiurido L. cristatum parásito de S. stellatus
DISCUSIÓN
162
Ecología comunitaria de los parasitos de Stromateus
Iannacone et al.
presenta como primer hospedero intermediario a
moluscos gasterópodos béntónicos, la cercaria se
localiza en copépodos calanoideos, y finalmente, la
metacercaria en celentéreos, en ctenóforos del
género Pleurobranchia, en hemicordados del
género Sagitta y en el celoma de poliquetos
(Carbonell et al., 1999; Iannacone & Alvariño,
2008) La infección por este tremátodo tiene lugar
cuando S. stellatus depreda en los hospederos
invertebrados que albergan la metacercaria. En el
Perú, no se tienen registros de los hospederos
intermediarios de L. cristatum.
Luque & Poulin (2007) han mostrado que la
abundancia y la riqueza de las especies parásitas
está correlacionada en forma significativa con la
longitud del pez hospedero. Sin embargo
recientemente, Luque & Poulin (2008)
encontraron en 651 peces óseos Neotropicales que
la diversidad de parásitos presentaba ausencia de
relación con la talla del hospedero. De la misma
manera, en S. stellatus no se encontró relación
entre la longitud del hospedero y la abundancia y
prevalencia de L. cristatum. Estos resultados
sugieren carencia de cambios en los distintos
estados de desarrollo del hospedador.
De los tres parásitos catastrados, dos especies son
transmitidas tróficamente y con ciclo
heteroxénico. A pesar de ser S. stellatus una
especie bentopélagica y carnivora en la que según
Luque & Poulin (2008) debería esperarse una
mayor diversidad de especies, se encontró un
número menor de endoparásitos en comparación a
otro pez de la misma familia de las costas del
Pacífico Sur (Iannacone & Alvariño, 2008).
Tabla 1. Prevalencia, intensidad, abundancia media, índice de dispersión e importancia específica de los parásitos de S. stellatus
de la zona costera de Chorrillos, Lima Perú.Perú.
Parásito
Prevalencia
Intensidad
media
Abundancia
media
Índice de
dispersión
Importancia
específica
Trematoda
Lecithocladium
cristatum
MUSM-UNMSM 2808
28,75
7,26
2,08
37,74
236,75
Nematoda
Hysterothylacium sp.
MUSM-UNMSM 2810
6,25
1,80
0,11
2,27
17,25
Isópoda
Ceratothoa gaudichaudii
MUSM-UNMSM 2809
6,25
1
0,06
0,96
9,5
Tabla 3. Valores de los coeficientes de correlación (r) usados
para evaluar la relación entre la longitud total de S. stellatus y la
abundancia y prevalencia del endoparásito L. cristatum y la
abundancia total parasitaria de la zona costera de Chorrillos,
Lima Perú.
(p) nivel de significancia, (r) coeficiente de correlación.
(*) = longitud total vs prevalencia. (**) = longitud total vs abundancia.
Neotrop. Helminthol., 4(2), 2010
163
Figura 1. Ejemplar de Stromateus stellatus.
Tabla 2. Frecuencia de dominancia de los parásitos
componentes de S. stellatus de la zona costera de Chorrillos,
Lima
Parásito Frecuencia de
dominancia
Frecuencia de dominancia de
dos o más especies
Lecithocladium
cristatum
19 4
Hysterothylacium sp. 2 3
Ceratothoa gaudichaudii 2 3
Parásito
r*
(Spearman) p
r**
(Pearson) P
Lecithocladium cristatum 0,37 0,83 0,005 0,96
Abundancia total 0,83 0,16 0,01 0,87
Los resultados muestran carencia de asociación del
sexo del pez chilindrina con la prevalencia y
abundancia media parasitaria. Se reitera el mismo
comportamiento visto en peces marinos de la costa
peruana asociados a la corriente de Humboldt,
donde la mayoría de las especies no mostraron
diferencias en la prevalencia y abundancia
parasitaria con relación al sexo del hospedero
(Iannacone et al., 2001; Iannacone, 2003,
Iannacone et al., 2003; 2004; Iannacone &
Alvariño, 2008). Una alta similaridad parasitaria
entre 99 % y 100 % encontrada en los índices de
Sörensen y Morisita-Horn sustenta el hecho que
no encontraron diferencias entre machos y
hembras de S. stellatus.
Las diferencias encontradas en la prevalencia de L.
cristatum entre diciembre-2008 y enero-2009
(muestreo 1), febrero y marzo-2009 (muestreo 2),
y agosto-septiembre-2009 (muestreo 3), parece ser
que no está influenciada por la TSM y la talla de S.
stellatus encontradas según las épocas de año,
debido a que no se observaron diferencias
significativas en la TSM entre los tres muestreos
(muestreo 1: TSMpromedio = 15,39ºC; muestreo
2: TSMpromedio = 15,83ºC y muestreo 3:
TSMpromedio = 15,74ºC; F = 0,21; P = 0,81). De
igual forma, la longitud total de S. stellatus no fue
diferente entre los tres muestreos estacionales
realizados (muestreo 1: longitud total = 16,13 cm;
muestreo 2, longitud total = 16,81 cm y muestreo 3:
longitud total = 16,88 cm; F = 1,40; P = 0,25).
Las comunidades parasitarias de S. stellatus fueron
aisladas y no interactivas, lo cual se sustenta en una
muy baja prevalencia para cada una de las especies
parásitas encontradas (no > al 30%), y un
multiparasitismo de solo 5%.
Una característica encontrada durante el periodo
de estudio fue que la fauna metazoaria de S.
stellatus presentó formas larvarias móviles del
tercer estadio del nemátodo Hysterothylacium
Ward & Magath, 1917 en una muy baja
prevalencia y abundancia parasitaria. Sin
embargo, esta especie de helminto tiene potencial
zoonótico junto a otras especies de Anisakidos
como Anisakis, Pseudoterranova y Contracaecum
al ser responsables de infecciones humanas
causadas por la ingesta de peces crudos o no
adecuadamente cocidos (Pereira Jr et al., 2004;
Kalay et al., 2009). Los hospederos intermediarios
de este nemátodo son copépodos, poliquetos y
otros invertebrados marinos (Pereira Jr et al.,
2004). Navone et al. (1998) indican que el ciclo
biológico de Hysterothylacium aduncum
(Rudolphi, 1802) (Nematoda: Anisakidae) para
Argentina y Uruguay involucra a diferentes
especies de peces marinos que pueden actuar
como hospederos de transporte y a crustáceos
invertebrados. Kalay et al. (2009) señalan que en
los peces teleosteos, Hysterothylacium puede
encontrarse como larvas de tercer estadio
encapsuladas en las visceras o como larvas
to
móviles libres, preadultos (4 estadío) y adultos en
el intestino. En las costas del Pacífico Sur solo tres
especies han sido resgistradas: Hysterothylacium
winteri Torres & Soto, 2004 (Perú, Chile), H.
aduncum (Chile) y H. corrugatum Deardoff &
Overstreet, 1981 (Ecuador) (Pereira Jr et al.,
2
Tabla 4. Valores de la prueba de t de student (t), prueba de Levene (F) y del estadístico Chi-cuadrador (X ) usados para evaluar la
relación entre el sexo de S. stellatus y la abundancia y prevalencia del endoparásito L. cristatum, abundancia total y riqueza de
especies de la zona costera de Chorrillos, Lima Perú. (p) nivel de significancia.
Parásito t
p F P
X2p
Lecithocladium
cristatum
0,98 0,32
3,99
0,05
0,73 0,39
Abundancia total
1,00 0,32
3,78
0,05
NA NA
Riqueza de especies
0,14 0,88
0,06
0,80
NA NA
2
Tabla 5. Valores de la prueba de F y del estadístico X usados para evaluar la relación entre tres épocas de muestreo
(diciembre2008-enero2009; febrero-marzo2009 y agosto-septiembre2009) y la abundancia y prevalencia del endoparásito L.
cristatum, abundancia total y riqueza de especies de S. stellatus de la zona costera de Chorrillos, Lima Perú. (p) nivel de
significancia.
Parásito F
p
X2p
Lecithocladium cristatum
2,78
0,06
10,74 0,005
Abundancia total
3,15
0,04
NA NA
Riqueza de especies 7,45 0,001 NA NA
NA = No Aplica.
164
Ecología comunitaria de los parasitos de Stromateus
Iannacone et al.
2004). En el Perú Hysterothylacium ha sido
registrado en Sarda chiliensis (Cuvier, 1832)
(Scombridae) y en Coryphaena hippurus
Linnaeus, 1758 (Coryphaenidae) (Pérez et al.,
1999; Sarmiento et al., 1999).
El isópodo cimotoideo C. gaudichaudii infecta a
S. stellatus al parecer en forma oportunista, debido
a que parasita varias familias de peces y por lo
tanto puede considerarse generalista, y con una
baja prevalencia de 6,25% (Rodríguez-González
& Vidal-Martinez, 2008). Los crusceos
isópodos juveniles se encontraron localizados en el
interopercular ventral, lo cual según Thatcher
(2000) es característico de los crustáceos
cimotoideos jóvenes que infestan a los peces de
menor tamaño. Los peces evaluados fueron
pequeños, debido a que presentaron un rango de
longitud total entre 12 a 22,5 cm (16,5 ± 1,8 cm), el
cual es inferior al promedio de 28,8 ±1,3 cm
registrado por Mouillot et al. (2005), quienes
evaluaron la diversidad parasitaria para S. stellatus
en Chile.
De las tres especies parásitas encontradas en S.
stellatus, dos: Lecithocladium y C. gaudichaudi
fueron comunes a una especie de pez de la misma
familia Peprilus medius (Peters, 1869) de la costa
central del Perú (Iannacone & Alvariño, 2008). Se
encontraron algunos rasgos similares en la
ecología comunitaria de la fauna parasitaria entre
estas dos especies de peces stromateidos como no
encontrarse relación entre la talla del hospedero, y
la prevalencia y abundancia de la diversidad
parasitaria; así como entre el sexo y prevalencia y
abundancia de la parasitofauna (Iannacone &
Alvariño, 2008). Así como una mayor frecuencia
de dominancia por especies de trematodos en S.
stellatus. Los tres parásitos son considerados
nuevos registros para S. stellatus en el Perú.
La evaluacn de la ecoloa comunitaria
parasitaria en un mayor rango de tallas de la
chilindrina S. stellatus, y el catastro de la fauna
parasitaria en otros periodos de año (primavera y
otoño) nos permitirá tener una mayor visión-
integral de todo el “rompecabezas”, en donde los
resultados del presente estudio solo son algunas
piezas componentes.
Bustos, C, Landaeta, MF & Balbontín, F. 2008.
Bursey C R, Goldberg S R & Parmelee J R. 2001.
Bush, AO, Lafferty, KD, Lotz, JL & Shostak, AW.
1997.
Carbonell, E, Massuti, E, Castro, JJ & García, RM.
1999.
Chirichigno, N & Velez, M. 1998.
Eiras, J, Takemoto, R & Pavanelli, GC. 2000.
Esch, GW, Shostak, AW, Marcogliese, DJ &
Goater, TM. 1990.
Fernández, BMM, Arci, ADN & Cohen, SC. 2009.
Gaevskaya, A V & Kovaleva, A A. 1978.
Efectos ambientales sobre la variabilidad
espacial del ictioplancton de Chile austral
durante noviembre de 2005. Revista Chilena
de Historia Natural, vol. 81, pp. 205-219.
Gastrointestinal helminths of 51 species of
anurans from Reserva Cuzco Amazonico,
Peru. Comparative Parasitology, vol. 68, pp.
21-35.
Parasitology meets ecology on its own
terms: Margolis et al. revisited. Journal of
Parasitology, vol. 83, pp. 575-583.
Parasitism of dolphinfishes,
Coryphaena hippurus and Coryphaena
equiselis, in the western Mediterranean
(Balearic Islands) and central-eastern
Atlantic (Canary Islands). Scientia Marina,
vol. 63, pp. 343-354.
Clave para
identificar los peces marinos del Perú.
Publicación Especial del Instituto del Mar.
da.
2 Ed. Callao, Instituto del Mar del Perú.
500 p.
Métodos de estudo e técnicas laboratoriais
em parasitología de peixes. Maringá,
Universidade Estadual de Maringa (Ed.),
171 p.
Patterns and process in
helminth parasite communities: an
overview. p. 1-19. In: Esch, G; Bush, AC &
Aho, J. (Eds.). Parasite Communities:
Patterns and processes. New York.
Chapman and Hall. 251p.
New data on some species of Monogenea
and Digenea parasites of marine fish from
the coast of the State of Rio de Janeiro,
Brazil. Revista Brasileira de Parasitologia
Veterinaria, vol. 18, pp. 13-18.
Data on
the trematodes of fishes from the South-
Western Atlantic. Vestnik Zoologii, vol. 3,
pp. 60-66.
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Neotrop. Helminthol., 4(2), 2010
165
Science, vol. 33, pp. 517-523.
Los
peces como indicadores de El Niño en el
ecosistema marino peruano desde 1972 a
1998. pp. 81-89. In: Tarazona, J, Arntz, W &
Castillo, E. (Eds.). El Niño en America
Latina. Impactos biológicos y sociales.
Lima. Consejo Nacional de Ciencia y
Tecnolología, Ed. Omega, 423 p.
South American trematodes parasites of
fishes. Ed. Express Ltda. Rio de Janeiro. 318
p.
Metazoan parasite
species richness in Neotropical fishes:
hotspots and the geography of biodiversity.
Parasitology, vol. 134, pp. 865-878.
Linking ecology with
parasites diversity in Neotropical fishes.
Journal of Fish Biology, vol. 72, pp. 189-
204.
Los peces en el medio marino.
Estudio Sigma S.R.L. Buenos Aires,
Argentina. 169 p.
Métodos para medir la
Biodiversidad. M&T Manuales y Tesis
SEA. Cooperación Iberoamericana
CYTED. UNESCO Orcyt. Sociedad
Entomológica Aragonesa. Ed. México. 84
p.
Richness, structure and functioning in
metazoan parasite communities. Oikos,
vol.109, pp. 447-460.
Revisión
bibliográfica de especies ectoparásitas y
hospedadoras de sistemas acuáticos de
Chile. Revista de Bioloa Marina y
Oceanografía, vol. 42, pp. 89-148.
Larvae and adults of Hysterothylacium
aduncum (Rudolphi, 1802) (Nematoda:
Anisakidae) in fishes and crustaceans in the
south West Atlantic. Parasite, vol. 5, pp. 127-
136.
Ictioparasitología
marina en el sistema de afloramiento de la
corriente de Humboldt: desafíos para la
Revista Neotropical Helminthology.
Neotropical Helminthology, vol. 4, pp. 99-
103.
Peces asociados con la deriva de
Kameya, A, Lleellish, M & Caccha, L. 2001.
Kohn, A, Fernández, B MM & Cohen, SC. 2007.
Luque, J L & Poulin, R. 2007.
Luque, J L & Poulin, R. 2008.
Menni, R.C. 1983.
Moreno, C. 2001.
Mouillot, D, George-Nascimento, M & Poulin, R.
2005.
Muñoz, V & Olmos, V. 2007.
Navone, GT, Sardella, NH & Timi, JT. 1998.
Oliva, ME & Luque, J.L. 2010.
Pequeño, G, Farías, D, Thiel, M & Hinojosa, I.
2004.
George-Nascimento, M, Bustamante, R &
Oyarzun, C. 1985.
Gibson, DI & Meneses, MI. 1990.
Iannacone, J. 2003.
Iannacone, J. 2004.
Iannacone, J. & Alvariño, L. 2008.
Iannacone, J, Alvariño, L, Guabloche, A, Alayo,
M, Sánchez, J, Arrascue, A & Abanto, M.
2003.
Iannacone, J, Tataje, J, Fuentes-Rivera, J, Álvarez,
K & Aguilar, P. 2001.
Jaramillo E. 1977.
Kalay, M, Donmez, A E, Koyuncu, CE, Genc, E &
ªahin, G. 2009.
Feeding ecology of the
South American sea lion Otaria flavescens:
food contents and food selectivity. Marine
Ecology - Progress Series, vol. 21, pp. 135-
143.
Some comments
on the taxonomy of the species of the genus
Neogrubea Dillon & Hargis, 1968
(Monogenea: Mazocraeidae) and their
synonyms. Systematic Parasitology vol. 15,
pp. 219-221.
Tres metazoos parásitos de la
cojinoba Seriolella violacea Guichenot
(Pisces, Centrolophidae), Callao, Perú.
Revista Brasileira de Zoologia, vol. 20, pp.
257-260.
Metazoos parásitos de la
mojarrilla Stellifer minor (Tschudi)
(Osteichthyes, Sciaenidae) capturados por
pesquería artesanal en Chorrillos, Lima,
Perú. Revista Brasileira de Zoología, vol. 21,
pp.815-820.
Influencia del
tamaño y sexo de Peprilus medius (Peters)
(Stromateidae: Perciformes) capturados en
Chorrillos, Lima, Perú, sobre su comunidad
parasitaria. Neotropical Helminthology,
vol. 2, pp. 62-70.
Comunidades ectoparasitarias
branquiales de la pintadilla Cheilodactylus
variegatus Valenciennes 1833 (Pisces:
Ch e il o d a c t y l i da e ). Pa r as i to l o g i a
Latinoamericana, vol. 58, pp. 59-67.
Infracomunidades
ectoparasitarias en las branquias de la
cachema Cynoscion analis Jenyns (Pisces:
Sciaenidae). Revista peruana de
Parasitologia, vol. 15, pp. 42-54.
Nuevos huéspedes y
distribución geográfica de Meinertia
gaudichaudii (Milne Edwards, 1840)
(Isopoda, Cymothoidae). Medio Ambiente,
vol. 3, pp. 132-134.
Seasonal variation of
Hysterothylacium aduncum (Nematoda:
Raphidascarididae) infestation in sparid
fishes in the Northeast Mediterranean Sea,
Turk. Journal of Veterinary and Animal
166
Ecología comunitaria de los parasitos de Stromateus
Iannacone et al.
macroalgas en Aysén, Chile. Revista de
Biología Marina y Oceanografía, vol. 39, pp.
93-99.
Hysterothylacium sp.
larvae (Nematoda: Anisakidae) in
Micropogonias furnieri (Sciaenidae) from
Rio Grande do Sul Coast, Brazil. Atlântica,
Rio Grande, vol. 26, pp. 55-60.
Presencia de
formas parasitarias en peces comerciales del
mar peruano. Revista de Investigaciones
Veterinarias del Perú, vol. 10, pp. 49-57.
Índices más communes en
biología. Segunda parte, similaridad y
riqueza beta y gamma. Revista de la
Facultad de Ciencias Básicas, vol. 4, pp.
135-142.
The structure of parasite
communities in fish hosts: ecology meets
geography and climate. Parassitologia, vol.
49, pp. 169-172.
Latitudinal gradients in parasite
diversity: brindging the gap between
temperate and tropical areas. Neotropical
Helminthology, vol. 4, pp. 169-177.
. Cuadro
sistemático de los peces marinos de la
República Argentina. Anales de la Sociedad
Científica Argentina, vol. 120, pp. 145-189.
Las comunidades de helmintos del
lenguado (Symphurus plagiusa) en la costa
de Campeche, México. Revista Mexicana de
Biodiversidad, vol. 79, pp. 159-173.
Nemátodos parásitos del hombre y de los
animales en el Perú. Revista Peruana de
Parasitología, vol. 14, pp. 9-65.
Trophic modelling of the Northern
Humboldt Current Ecosystem, Part I:
Comparing trophic linkages under La Niña
Pereira, JJr, Almeida, F de M, De Morais, N C M &
Vianna, R T. 2004.
Pérez, I, Chávez, A & Casas, E. 1999.
Polo, UCS. 2008.
Poulin, R. 2007.
Poulin, R. 2010.
Pozzi, AJ & Bordale, L.F. 1935
Rodríguez-González, A & Vidal-Martínez, VM.
2008.
Sarmiento, L, Tantaleán, M & Huiza, A. 1999.
Tam, J, Taylor, MH, Blaskovic, V, Espinoza, P,
Ballón, M, Díaz, E, Wosnitza-Mendo, C,
Argüelles, J, Purca, S, Ayón, P, Quipuzcoa,
L, Gutierrez, D, Goya, E, Ochoa, N & Wolff,
M. 2008.
Autor para correspondencia / Correspondence to
author:
José Iannacone
Laboratorio de Invertebrados- Museo de Historia
Natural. Facultad de Ciencias Biológicas.
Universidad Ricardo Palma. Av. Benavides 5440,
Lima 33, Perú.
Laboratorio de Ecofisiología Animal. Facultad de
Ciencias Naturales y Matemática. Universidad
Nacional Federico Villarreal. Av. Rio de Chepén,
s/n. Bravo Chico. El Agustino. Lima, Perú.
E-mail/correo electrónico:
joseiannacone@gmail.com
Recibido 1 de diciembre del 2010.
Aceptado 28 de diciembre del 2010.
Neotrop. Helminthol., 4(2), 2010
167
and el No conditions. Progress in
Oceanography, vol. 79, pp. 352-365.
The isopod parasites of South
American fishes. pp. 193-226. In: Salgado-
Maldonado, G, García A A N & Vidal-
Martínez, V M. (Eds). Metazoan parasites in
the Neotropics: A systematic and ecological
perspective. Universidad Nacional
Autónoma de México. México, D.F.
Ecological analogies between
estuarine bottom trawl fish assemblages
from Patos Lagoon, Rio Grande do Sul,
Brazil and York River, Virginia, USA.
Revista Brasileria de Zoología, vol. 23, pp.
234-247.
Biostatistical Analysis. New Jersey.
th
Prentice-Hall, Inc. Upper Saddle River. 3
Ed., 662 p.
Diving behavior of blue-
footed boobies Sula nebouxii in northern
Peru in relation to sex, body size and prey
type. Marine Ecology Progress Series, vol.
336, pp. 291–303.
Thatcher, V. 2000.
Vieira, J.P. 2006.
Zar, JH. 1996.
Zavalaga, CB, Benvenuti, S, Dall'Antonia, L &
Emslie, SD. 2007.