Resumen
Abstract
ORIGINAL ARTICLE/ ARTÍCULO CIENTÍFICO
DINÁMICA POBLACIONAL DE LOS PARÁSITOS METAZOOS DEL PEZ GUITARRA DEL
PACÍFICO RHINOBATOS PLANICEPS (BATOIDEA: RAJIFORMES) DE LA ZONA COSTERA
MARINA DE LIMA, PERÚ
POPULATION DYNAMICS OF METAZOAN PARASITES OF PACIFIC GUITAR FISH
RHINOBATOS PLANICEPS (BATOIDEA: RAJIFORMES) OF THE COASTAL MARINE ZONE OF
LIMA, PERU
1,2 1 1 1 1
Iannacone, José , José Avila-Peltroche , Stefany Rojas-Perea , Marysabel Salas- Sierralta , Karen Neira-Cruzado , Rebeca
1 1 1 1 1
Palomares-Torres , Sofía Valdivia-Alarcón , Alejandro Pacheco-Silva , Verónica Benvenutto-Vargas & Valeria Ferrario-Bazalar
1Laboratorio de Invertebrados- Museo de Historia Natural. Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Ricardo Palma. Av.
Benavides 5440, Lima 33, Perú.
2Laboratorio de Ecofisiología Animal. Facultad de Ciencias Naturales y Matemática. Universidad Nacional Federico Villarreal. Av.
Rio de Chepén, s/n. Bravo Chico. El Agustino. Lima, Perú.
joseiannacone@gmail.com
Citación sugerida: Iannacone, J., Avila-Peltroche, J., Rojas-Perea, S., Salas- Sierralta, M., Neira-Cruzado, K., Palomares-Torres, R.,
Valdivia-Alarcón, S., Pacheco-Silva, A., Benvenutto-Vargas, V & Ferrario-Bazalar, V. 2011. Dinámica poblacional de los parásitos
metazoos del pez guitarra del pacífico Rhinobatos planiceps (Batoidea: Rajiformes) de la zona costera marina de Lima, Perú.
Neotropical Helminthology, Vol. 5, Nº2, pp. 265-278.
Thirty-six specimens of Rhinobatos planiceps (Garman, 1880) "Pacific guitar fish" were acquired from
the Chorrillos Fishmarket, Lima, Peru between September 2009 and August 2010 to assess the
population dynamics of parasitic metazoa. Of the fish examined, 14 were females and 22 were males.
The fish had an average total length of 85.0 ± 19.3 cm (27 to 125). Metazoan parasites were collected
and counted using standard parasitological protocols. The parasite assemblage recorded a higher
percentage of endoparasites than ectoparasites. All hosts showed infection with at least one parasitic
species. Ten species were found with the following prevalence of infection and mean abundance: three
species of Monogenea: Anoplocotyloides papillatus (41.6% and 1.1), A. chorrillensis (30.5% and 0.5)
and Rhinobatonchocotyle pacifica (63.8% and 4.1), three species of cestodes: Rhinebothrium rhinobati
(8.3% and 0.1), Prochristianella heteracantha (11.1% and 0 , 1) and Acanthobothrium olseni (27.7%
and 0.6), one nematode Proleptus carvajali (80.5% and 148), one hirudinean Stibarobdella moorei
(5.5% and 0.1), and finally two species of copepods Eudactylina peruensis (2.7% and 0.02) and
Ommatokoita elongata (13.8% and 0.2). The specific importance index showed that P. carvajali
presented the highest value and is considered a core species in the parasite community. The total length
was not related to the prevalence and abundance of parasitic infection, except for a negative relationship
with the prevalence of the copepod O. elongata. A differential pattern in the mean abundance of
infection between parasitized and unparasitized fish with A. papillatus and R. pacifica was observed.
The interactivity indexes (CC ) for ectoparasites (29.9%) and endoparasites (32.8%) of R. planiceps
50
show that communities are interactive.
Key words: abundance - Anoplocotyloides – prevalence – Proleptus - Rhinobatonchocotyle.
Entre el mes de septiembre del 2009 a agosto del 2010, treinta y seis especímenes de Rhinobatos
planiceps (Garman, 1880) “pez guitarra del pacífico” fueron adquiridos del Terminal Pesquero de
Chorrillos, Lima-Perú para la evaluación de la dinámica poblacional de su fauna metazoa parasitaria.
De los peces examinados 14 fueron hembras y 22 fueron machos. Los peces mostraron una longitud
total promedio de 85,0±19,3 cm (27 a 125). Los parásitos metazoos fueron colectados y censados
Neotrop. Helminthol., 5(2), 2011
2011 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA)
Versión Impresa: ISSN 2218-6425 / Versión Electrónica: ISSN 1995-1043
265
empleando los protocolos parasitológicos estándares. El ensamblaje parasitario registró un mayor
porcentaje de endoparásitos que de ectoparásitos. Todos los hospederos mostraron infección con al
menos una especie parásita. Se encontraron diez especies con la siguiente prevalencia y abundancia
media de infección: tres monogeneos: Anoplocotyloides papillatus (41,6% y 1,1), A. chorrillensis
(30,5% y 0,5) y Rhinobatonchocotyle pacifica (63,8% y 4,1); tres cestodos: Rhinebothrium rhinobati
(8,3% y 0,1), Prochristianella heteracantha (11,1% y 0,1) y Acanthobothrium olseni (27,7% y 0,6); un
nemátodo Proleptus carvajali (80,5% y 148); un hirudíneo Stibarobdella moorei (5,5% y 0,1), y
finalmente dos copépodos Eudactylina peruensis (2,7% y 0,02) y Ommatokoita elongata (13,8% y
0,2). El índice de importancia específica mostró que P. carvajali presentó el valor más alto y es
considerada una especie core en la comunidad parasitaria. La longitud total no se observó relacionada
con la prevalencia y abundancia de infección parasitaria, a excepción de una relación negativa con la
prevalencia del copépodo O. elongata. Solo se encontró un patrón diferencial en la abundancia media
de infestación entre los peces parasitados y los no parasitados con A. papillatus y R. pacifica. Los
índices de interactividad (CC ) para los ectoparásitos (29,9%) y endoparásitos (32,8%) de R.
50
planiceps muestran que las comunidades son interactivas.
Palabras claves: abundancia - Anoplocotyloides – prevalencia – Proleptus - Rhinobatonchocotyle.
INTRODUCCIÓN
Los estudios de dinámica de poblaciones de los
parásitos en peces cartilaginosos involucran
determinar la extensión en el tiempo y en el
espacio de los parámetros bioecológicos del pez
hospedero que sean relevantes para examinar los
engranajes biológicos de abundancia,
composición, transmisión y distribución de los
ensamblajes parasitarios (Rohde et al., 1995;
Chisholm & Whittington, 2003; Benz & Bullard,
2004; Caira & Healy, 2004; Friggens & Brown,
2005; Pawson & Ellis, 2005; Poulin, 2010;
Iannacone et al., 2010a,b, 2011, Iannacone &
Alvariño, 2011; Wunderlin et al., 2011).
En el Perú, en los últimos años se han incrementado
las evaluaciones de los aspectos ecológicos
cuantitativos de la fauna parasitaria en peces óseos
marinos (Iannacone & Alvariño, 2011; Iannacone
et al., 2011). Sin embargo, no se tienen registradas
investigaciones en ecología parasitaria de peces
cartilaginosos que analicen sus descriptores de
prevalencia, abundancia y diversidad parasitaria.
Los peces cartilaginosos son componentes claves
principalmente en las comunidades demersales
marinas y estuarinas (Martin, 2005; Kume et al.,
2009). Los peces guitarra (Rhinobatidae) se
encuentran distribuidos principalmente en los
ambientes marinos tropicales y subtropicales
(Compagno, 2005). El género Rhinobatos
conformado por 48 especies forma parte de la fauna
íctica capturada accidentalmente en pesquerías a
nivel mundial (Payán et al., 2011).
Sus características bioecológicas indican que los
condrictios batoideos presentan muchas
poblaciones vulnerables debido a que siguen una
estrategia tipo K con un crecimiento corporal lento,
madurez sexual en periodos avanzados, periodo de
gestación de aproximadamente una año,
fecundidad baja, viviparidad aplacentaria,
producción de huevos durante la gestación y ciclo
de vida largo (Ismen et al., 2006; Márquez-Farías,
2007; Grijalha-Bendeck et al., 2008; Kume et al.,
2009; Payán et al., 2011). Se considera que dentro
de su principal dieta se tienen a los crustáceos
(Payán et al., 2011).
Rhinobatos planiceps (Garman, 1880) conocido
como pez guitarra del pacífico o pez guitarra
peruano, presenta una distribución marina costera
que abarca desde Chile hasta las Islas Galápagos
(Ecuador) (Chirichigno & Vélez, 1998; Gwannon,
2011). Sin embargo se tienen registros de esta
especie inclusive en Colombia y en Nicaragua
(Lamilla, 2004). En relación a su estado de
conservación es clasificada por la categoría de las
listas rojas de UICN como de Datos Deficientes,
debido a que se tienen escasos datos con relación a
su bioecología (Lamilla, 2004).
Con relación a su parasitofauna se tienen registros
principalmente morfológicos y taxonómicos para
Chile y para Perú (Dailey & Carvajal, 1976;
Fernández & Villalba, 1985; Escalante, 1986;
Tantaleán & Rodríguez, 1987; Luque & Farfán,
Iannacone et al.
Parasitos de Rhinobatos planiceps en Perú
266
1991; Luque & Iannacone, 1991; Luque et al.,
1991; Tantaleán & Huiza, 1994, Tantaleán et al.,
1998; Oliva & Luque, 1995; Oliva, 2000; Muñoz &
Olmos, 2007, 2008). Lamentablemente a la fecha,
no se tiene información de los aspectos de la
dinámica poblacional de la parasitofauna de R.
planiceps para el Perú. Por ende, este trabajo
evalúa los aspectos de la dinámica poblacional de
los parásitos del pez guitarra del pacífico R.
planiceps de la zona marina costera de Chorrillos,
Lima, Perú durante el 2009 y el 2010.
MATERIAL Y MÉTODOS
Adquisición de peces:
Se adquirieron 36 especímenes del “Pez
Guitarra del pacífico”, Rhinobatos planiceps entre
septiembre del 2009 a agosto del 2010 en el
Terminal Pesquero de Chorrillos, Lima, Perú
(12°18´S, 76°53´W). Los peces fueron colectados
por los Pescadores en las áreas costeras adyacentes
a la Isla de Pachacamac (12°19'S y 78°55´W) que
se encuentra a una milla de la costa peruana bajo la
administración de la Institución Proabonos. Los
peces fueron identificados empleando las claves
taxonómicas hasta especie de rayas marinas de
Lamilla & Sáez (2003).
Examen parasitológico:
Se determinó en cada uno de los peces, la
longitud total (en cm) con un mm de precisión y
el sexo. La longitud total de los peces fue
dividida en cuatro rangos usando la regla de
Sturges, a excepción del primer y del último rango
que al poseer un número muy bajo de especímenes
fueron adicionados a los rangos adjuntos. Se
empleó los criterios para la determinación del sexo
viendo la coloración y la estructura de las gónadas
macroscópicas indicados para especies del género
Rhinobatos por Grijalha-Bendeck et al. (2008) y
Payán et al. (2011)
En cada especímen fue evaluada la piel, aletas,
fosas nasales, ojos, branquias, cavidad bucal, y
disecciones completas de estómago, intestino,
válvula espiral, riñón, corazón, mesenterio y
cavidad celómica para la búsqueda de parásitos
bajo microscopio estereoscopio, los cuales se
colectaron, fijaron, preservaron, colorearon y
montaron siguiendo los protocolos estandarizados
(Thatcher, 2006). Se siguió las pautas de Cantatore
& Timi (2010) para el estudio de los copépodos,
los cuales fueron fijados en alcohol etílico al 70% y
aclarados en una solución de ácido láctico y luego
examinados bajo el microscopio estereoscopio
(Benz & Bullard 2004). La determinación
taxonómica de cada uno de los parásitos se realizó
empleando literatura especializada, que incluyó
las descripciones originales de cada especie.
Especímenes representativos de cada parásito
fu e r o n de p o sita d o s en la Col e c c i ón
Helmintológica y de Invertebrados Relacionados
del Museo de Historia Natural de la Universidad
Nacional Mayor de San Marcos (MUSM-
UNMSM) (Tabla 1).
Análisis de datos:
La terminología en ecología parasitaria de
prevalencia (P), intensidad media (IM), rango,
abundancia media (AM) siguió lo propuesto por
Bush et al. (1997). Se empleó a Esch et al. (1990)
para el análisis de los metazoos parásitos a nivel de
infracomunidades y comunidades parasitarias para
las especies con prevalencias mayores al 10 %. La
importancia específica para cada especie siguió a
Bursey et al. (2001). Se calculó la frecuencia de
dominancia individual y la frecuencia de
dominancia de dos o más especies.
El índice de correlación de Pearson se empleó para
determinar la relación entre la longitud total del
hospedero con la abundancia media para cada
parásito, riqueza y descriptores de diversidad. De
igual forma el coeficiente de correlación de
Spearman se usó para relacionar la longitud total
promedio por rango de los peces hospederos y la
prevalencia de infección para cada parásito en cada
2
rango. Se aplicó la prueba X para tablas de
contingencia para determinar el grado de
dependencia entre el sexo del hospedero y la
prevalencia parasitaria. El efecto del sexo en la
abundancia media de infección parasitaria se
calculó utilizando la prueba de t de Student.
La prueba de t de Student se usó para determinar
las diferencias entre las tallas del hospedero,
abundancia total, riqueza total, diversidad
parasitaria (Shannon-Wienner [H]´, Berger-Parker
[d] y Margalef [D]), abundancia media y riqueza
MG
de ectoparásitos y endoparásitos, y el sexo del
hospedero. Se comparó la talla de los peces
parasitados y los no parasitados para cada especie,
para los ectoparásitos y para los endoparásitos
usando la prueba de t de Student. En todos los
casos se verificó la normalidad de los datos
Neotrop. Helminthol., 5(2), 2011
267
empleando la prueba de Shapiro-Wilk y la
homogeneidad de varianzas empleando la prueba
de Levene.
La diversidad parasitaria de cada infracomunidad
fue calculada a través del índice de H´, riqueza de
parásitos, D y d usando el programa
BioDiversity Professional versión 2x-1997. Los
promedios de los descriptores parasitarios
promedios fueron determinados para cada uno de
los cuatro rangos de talla. Para determinar las
diferencias en los promedios de los descriptores
parasitarios entre los cuatro rangos de talla se
empleó el ANDEVA y posterior análisis de Tukey.
Para los componentes comunitarios se emplearon
los índices de Margalef (D ), Shannon-Wiener
Mg
(H´) y Berger-Parker (d).
Se empleó la curva de regresión lineal para estimar
el número de especies de parásitos acumulados en
relación al número de individuos de hospederos
muestreados (Moreno, 2001).
Fueron determinados los índices de interactividad
(CC ) para los ectoparásitos y para los
50
endoparásitos de R. planiceps con el fin de
identificar si las comunidades parasitarias son
interactivas o aisladas siguiendo los protocolos de
Poulin & Luque, (2003). La significancia se
evaluó a un nivel de alfa = 0,05. El paquete
estadístico IBM-SPSS Statistics ver. 19,0 fue
MG
RESULTADOS
La Tabla 1 muestra la prevalencia, intensidad
media, rango, abundancia media de infestación,
importancia específica y localización de los 10
parásitos encontrados en los 36 hospederos
muestreados de R. planiceps. Se encontraron 10
parásitos: tres monogeneos Anoplocotyloides
papillatus (Doran, 1953) Young, 1967
(Monocotylidae), A. chorrillensis Luque &
I a n n a c o n e , 19 9 1 ( M o n o c o t y l i d a e ) y
Rhinobatonchocotyle pacifica Oliva & Luque,
1995 (Hexabothriidae); tres céstodos:
Rhinebothrium rhinobati Dailey & Carvajal, 1976
(Phyllobothriidae); Prochristianella heteracantha
Dailey & Carvajal, 1976 (Eutetrarhynchidae) y
Acanthobothrium olseni Dailey & Mudry, 1969
(Onchobothriidae); un nematodo Proleptus
carvajali Fernández & Villalba, 1985
(Physalopteridae), un hirudineo Stibarobdella
moorei (Oka, 1910) (Piscicolidae) y finalmente dos
copépodos Ommatokoita elongata Grant, 1827
(Lernaeopodidae) y Eudactylina peruensis Luque
& Farfán, 1991 (Eudactylinidae) (Tabla 1). El
parásito con mayor importancia específica fue P.
carvajali (Tabla 1). Las mayores frecuencias de
dominancia fueron para P. carvajali y para R.
pacifica (Tabla 2).
La Tabla 3 indica que la longitud total no se
relacionó linealmente con la prevalencia y
abundancia media de infección, a excepción de O.
elongata, que presentó una relación negativa con
la prevalencia. Con relación al incremento de la
prevalencia de infección se observó un aumento
con cada uno de los rangos de talla de R. planiceps
para A. olseni (Tabla 4). En cambio la AM de A.
chorrillensis, R. pacifica y O. elongata
presentaron un aumento con la disminución de la
talla del hospedero, y solo O. elongata presentó un
aumento de la P con la disminución de la talla de R.
planiceps.
La Tabla 5 nos indica que no existieron diferencias
en la AM total de infección, La Riqueza de
especies, la Riqueza de componentes
comunitarios, el índice d, el índice de Margalef, la
Riqueza de ectoparásitos, la Riqueza de
endoparásitos, la AM de ectoparásitos y la AM de
endoparásitos con en el rango de talla de R.
planiceps. Solo el índice H´, tiende a disminuir al
incrementar el rango de talla del pez guitarra del
Pacífico.
Se encontró ausencia de asociación entre el sexo de
R. planiceps y la abundancia media y prevalencia
de infección para los siete parásitos más
prevalentes (Tabla 6). Tampoco se encontraron
diferencias significativas entre los peces machos y
hembras del pez guitarra del Pacífico para la talla,
Riqueza total, AM total, H´, d, Margalef, AM de
ectoparásitos y AM de endoparásitos, Riqueza de
ectoparásitos y Riqueza de endoparásitos (Tabla
7).
Solo fueron encontraron diferencias significativas
entre la longitud total de los peces parasitados por
A. papillatus y R. pacifica, y los no parasitados
(Tabla 8). Observándose para A. papillatus las
mayores tallas parasitadas y un patrón opuesto en
R. pacifica, con un mayor parasitismo en las tallas
Iannacone et al.
Parasitos de Rhinobatos planiceps en Perú
268
Se colectaron un total de 5596 especímenes
durante todo el muestreo. El ensamblaje
parasitario registró un mayor porcentaje de
endoparásitos (96,14%) que de ectoparásitos
(3,86%). El promedio de la riqueza de especies de
parásitos fue 2,83 ± 0,77 (1-7) y la abundancia
media total fue 155,44 (1-1487) (Tabla 5). Los
índices H´, d y D para el componente
comunitario fueron de 0,105, 0,95 y 2,40,
respectivamente. Los 36 hospederos mostraron
infección con al menos un solo parásito (100%), de
los cuales cuatro con un solo parásito (11,1 %), 9
(25 %), 16 (44,44%), 5 (13,89%), 1 (2,78%) y 1
(2,78%), con dos, tres, cuatro, cinco y siete
parásitos, respectivamente.
Se encontraron correlaciones positivas entre el
índice H de infracomunidades con el índice de
Margalef (r= 0,45; P = 0,005), y con la riqueza
MG
(0,46; P = 0,004) y AM de Ectoparásitos (0,35; P =
0,03). En cambio el índice de d de
infracomunidades presentó una correlación
positiva con la AM de endoparásitos (r = 0,40; P =
0,01).
El afianzamiento en el número de taxa parásitos
(n=10) recién se observa en el pez muestreado N°
32 (88,88% de los peces muestreados) según lo
observado en las curvas de regresión lineal que
estima el número de especies de parásitos
acumulados en relación al número de individuos
de hospederos muestreados (Fig. 1).
Los índices de interactividad (CC ) para los
50
ectoparásitos (29,9%) y endoparásitos (32,8%) de
R. planiceps indican que las comunidades
parasitarias son interactivas.
Parásito MUSM Prevalencia Intensidad
media Rango Abundancia
media
Importancia
específica Localización
Mon ogen ea
Anoplocotyloides papillatus 2932 41,6 2,14- 7 1,1 151,6 B
A. chorrillensis 2931 30,5 1,6 1-4 0,5 80,5 B
Rhinobatonchocotyle pacifica 2933 63,8 6,4 1-22 4,1 473,8 B
Ces toda
Rhinebothrium rhinobati 2934 8,3 2 1-3 0,1 18,3 Ve-I, E
Prochristianella heteracantha 2928 11,1 1 1 0,1 21,1 Ve-I, E
Acanthobothrium olseni 2935 27,7 2,3 1-4 0,6 87,7 Ve-I
N emato da
Proleptus carvajali 2929, 2937 80,5 184,4 2-1461 148 14880 Ve-I, E, Ch, B
H irudi nea
Stibarobdella moorei 2930 5,5 1 1 0,1 15,5 SC
C opepo da
Ommatokoita elongata 2927 13,8 1,8 1-4 0,2 33,8 O, SC
Eudactylina peruensis 2926 2,7 1 1 0,02 4,7 SC
B = Branquias. Ve-I = Válvula espiral e intestino. SC = Superficie corporal. E = Estomago. Ch = Cavidad hemocelómica. O = Ojos.
Tabla 1. Prevalencia, intensidad media, abundancia media, índice de dispersión e importancia específica de la
fauna parásita metazoaria de R. planiceps de la zona costera de Chorrillos, Lima, Perú.
Parásito Frecuencia de
dominancia
Frecuencia de dominancia de
dos o más especies
Anoplocotyloides papillatus 2 1
Anoplocotyloides chorrillensis 0 1
Rhinobatonchocotyle pacifica 5 0
Prochristianella heteracantha 0 0
Acanthobothrium olseni 3 1
Proleptus carvajali 25 0
Ommatokoita elongata 0 0
Tabla 2. Frecuencia de dominancia de los parásitos componentes de R. planiceps de la zona costera de Lima, Perú.
Neotrop. Helminthol., 5(2), 2011
269
Tabla 5. Descriptores parasitarios de cuatro rangos de talla de R. planiceps procedentes del terminal Pesquero de Chorrillos, Lima, Perú. H`=Índice de Shannon-Wiener. d=Índice de
Berger-Parker. R=Riqueza. DMG= Margalef. AM= Abundancia media. Letras minúsculas iguales en una misma columna indican que los promedios son estadísticamente similares
(P<0,05 según la prueba de Tukey). DE= Desviaciòn estàndar. Prom = Promedio. NA = No Aplica.
Rango de talla(cm) n Prevalencia AMtotal ±DE Prom R±DE Prom H`±DE R Componente Cumunitario Prom d±DE Prom DMG±DE AM ectoparásito±DE R ectoparásitos±DE AM endoparásito±DE R endoparásitos±DE
< 70 7 100 67,14±87,59 2,57±0,53ab 0,22±0,12a 7 , ,0 76±0 18a , ,1 31±0 31a 8,00±7,83a 1,57±0,78ab , ,59 14±87 44a 1,00±0,57a
70 a < 85 14 100 244,28±407,81 3,00±1,03ab 0,19±0,22a 10 0,80±0,23a 1,92±1,43a 6,85±7,78a 1,71±1,07ab 237,42±409a 1,28±0,91a
85 a < 100 8 100 139,37±125,67 3,62±1,51b 0,13±0,11a 8 0,90±0,08a 2,41±1,24a 7,00±4,41a 2,12±0,64b 132,37±126a 1,50±1,07a
> 100 7 100 84,42±160,93 1,85±0,89a 0,17±0,21a 4 0,77±0,28a 0,98±0,65a 1,14±1,86a , ,0 71±0 95a 83,28±161a 1,14±0,37a
Global 36 100 155,44±276 2,83±1,18 0,18±0,17 0,81±0,21 1,73±1,19 6,00±6,59 1,58±0,99 149,44±277 1,25±0,80
F 0,87 3,67 0,28 NA 0,75 2,45 1,71 3,12 0,84 0,51
P 0,46 0,022 0,83 NA 0,53 0,08 0,18 0,04 0,47 0,67
Parásito
r*
(Spearman) p
r**
(Pearson) p
Anoplocotyloides papillatus 0,72 0,28 0,14 0,40
Anoplocotyloides chorrillensis 0,23 0,76 -0,22 0,19
Rhinobatonchocotyle pacifica -0,65 0,34 -0,20 0,23
Prochristianella heteracantha 0,16 0,84 -0,003 0,98
Acanthobothrium olseni 0,88 0,12 0,12 0,49
Proleptus carvajali -0,31 0,68 -0,007 0,96
Ommatokoita elongate -0,98 0,01 -0,16 0,35
Tabla 3. Valores de los coeficientes de correlación (r) usados para evaluar la relación entre la longitud total deR. planiceps y la abundancia y prevalencia
de los parásitos de la zona costera de Lima, Perú. (p) nivel de significancia, (r) coeficiente de correlación. (*) = longitud total vs prevalencia. (**) = longitud
total vs abundancia.
Tabla 4. Prevalencia (Prev) y abundancia media (AM) de siete parásitos de R. planiceps en cuatro rangos de talla (en cm). n = número de peces en cada r ango de talla.
DE = Desviación estándar. Prom = Promedio.
Rango de talla Prom Talla±DE A. papillatus A. chorrillensis R. pacifica P. heteracantha A
(cm) (cm) Prev AM Prev AM Prev AM Prev AM Pre
< 70 56,15±14,86 7 14,28 0,42 28,57 0,71 85,71 6,43 0 0 14,28 0,57 71,42 58,28 28,57 0,43
70 a < 85 77,98±3,69 14 42,85 1,00 28,57 0,57 64,28 4,71 14,28 0,14 21,42 0,57 85,71 236,5 14,28 0,36
85 a < 100 91,06±6,23 8 62,5 1,75 37,5 0,37 100 4,75 25 0,25 25 0,37 87,5 131,62 12,5 0,13
> 100 108,64±7,99 7 42,85 0,85 28,57 0,28 0 0 0 0 57,14 1,14 57,14 82,14 0 0
. olseni P. carvajali O. elongata
v AM Prev AM Prev AM
Iannacone et al.
Parasitos de Rhinobatos planiceps en Perú
270
Parásito t p F P X2
p
Anoplocotyloides papillatus -0,81 0,42 1,11 0,29 0,48 0,48
Anoplocotyloides chorrillensis 1,55 0,13 3,15 0,07 1,08 0,29
Rhinobatonchocotyle pacifica 0,43 0,66 0,91 0,34 2,46 0,11
Prochristianella heteracantha 1,52 0,13 3,22 0,06 2,31 0,12
Acanthobothrium olseni 1,51 0,14 3,21 0,06 2,33 0,12
Proleptus carvajali
1,34 0,18 2,28 0,14 3,26 0,07
Ommatokoita elongata
1,74 0,19 0,61 0,54 0,001 0,99
2
Tabla 6. Valores de la prueba de t de student (t), prueba de Levene (F) y del estadístico Chi-cuadrado (X ) usados
para evaluar la relación entre el sexo de R. planiceps y la abundancia y prevalencia de los parásitos de la zona
costera de Lima, Perú. (p) nivel de significancia.
Descriptores Macho Hembra t P
Prom Talla±DE (cm) 85,03±19,34 78,80±18,56 0,95 0,34
Prom R±DE 2,61±1,32 3,14±0,94 1,26 0,21
AMtotal±DE 108,42±171 236±385 1,41 0,16
Prom H`±DE 0,19±0,16 0,17±0,21 0,25 0,80
R Componente Cumunitario 9 9 NA NA
Prom d±DE 0,79±0,21 0,84±0,21 0,59 0,55
Prom DMG ±DE 1,77±1,34 1,66±0,95 0,27 0,78
AM ectoparásito±DE 6,27±7,13 5,57±5,87 0,31 0,76
R ectoparásitos±DE 1,50±0,96 1,71±1,07 0,62 0,53
AM endoparásito±DE 97,81±169 230±386 1,42 0,16
R endoparásitos±DE 1,13±0,71 1,42±0,93 1,06 0,29
DE= Desviación estándar. Prom = Promedio. 22 machos y 14 hembras.
Tabla 7. Descriptores parasitarios según sexo de R. planiceps procedentes del terminal Pesquero de Chorrillos,
Lima, Perú. H`=Índice de Shannon-Wiener. d = Índice de Berger -Parker. D =
MG Margalef. R=Riqueza.
AM = Abundancia media. NA = No aplica. P = Probabilidad o Significancia. t = valor de la prueba de t de Student.
Tallas (cm) ± DE
Especies Con parásitos Sin parásitos t P
Anoplocotyloides papillatus 89,51±14,23 77,67±20,74 2,02 0,05
A. chorrillensis 80,68±17,35 83,45±19,99 0,39 0,69
Rhinobatonchocotyle pacifica 78,14±13,12 90,50±25,18 2,04 0,05
Prochristianellaheteracantha 82,62±7,69 82,60±20,07 0,002 0,99
Acanthobothrium olseni 90,27±14,52 79,66±19,95 1,52 0,13
Proleptus carvajali 82,16±18,70 84,15±21,40 0,25 0,79
Ommatokoita elongata 73,50±12,92 84,07±19,59 1,16 0,25
ectoparásitos 81,41±15,63 88,60±32,62 0,84 0,41
endoparásitos 83,80±18,55 62,25±20,85 1,59 0,12
Tabla 8. Comparación entre las tallas en cm de R. planiceps entre los parasitados y los no parasitados para cada una
de las siete especies parásitas metazoas procedentes del terminal Pesquero de Chorrillos, Lima, Perú. DE =
Desviación estándar. P = Probabilidad o Significancia. t = valor de la prueba de t de Student.
Neotrop. Helminthol., 5(2), 2011
271
.
0
2
4
6
8
10
12
Nº especies acumuladas
Acumulado
Lineal (Acumulado)
Figura 1. Curva de acumulación de especies parásitas en relación al número de hospederos R. planiceps examinados.
DISCUSIÓN
Diez patrones en la dinámica cuantitativa del
ensamblaje parasitario de R. planiceps han sido
observados: 1) todos los hospederos mostraron
infección con al menos un solo parásito; 2) mayor
frecuencia de dominancia para el endoparásito P.
carvajali; 3) ensamblaje parasitario con un mayor
porcentaje de endoparásitos (83,3%); 4) longitud
total relacionada negativa y linealmente con la
prevalencia de O. elongata; 5) incremento en la
prevalencia de infección de A. olseni al aumentar
el rango de tamaño de R. planiceps; 6) abundancia
media de A. chorrillensis, R. pacifica y O.
elongata incrementada con la disminución de la
talla del hospedero; 7) índice de diversidad de
Shannon-Wienner disminuye al incrementar el
rango de talla del pez; 8) ausencia de asociación
entre el sexo de R. planiceps y la abundancia media
y prevalencia de infección para los siete parásitos
más prevalentes; 9) diferencias significativas entre
la longitud total de los peces parasitados y los no
parasitados por A. papillatus y R. pacifica,
observándose en A. papillatus las mayores tallas
parasitadas y en R. pacifica, un mayor parasitismo
en las tallas menores; y 10) comunidades de
ectoparásitos y endoparásitas interactivas.
El género Proleptus ha sido registrado en varias
especies de peces cartilaginosos marinos del
atlántico y del Pacífico con altas prevalencias
(Rodríguez et al., 1973; Torres & Grandjean, 1983;
Romera, 1993). Moravec (2007) indica que
Proleptus presenta como hospedero intermediario
a crustáceos y como hospedero definitivo a peces
cartilaginosos. Pérez-Calderón (1986) argumenta
que en el ciclo biológico del spirurido Proleptus
obtusus Dujardin, 1845, la larva de tercer estadio
se presenta en un crustáceo decápodo, usualmente
el cangrejo ermitaño Pagurus bernhardus L. y en
algunos casos en el cangrejo Carcinus maenas L. y
los adultos son encontrados en el elasmobranquio
Scyliorhinus canicula L. Iannacone et al. (2007)
han encontrado formas larvarias de Proleptus sp.
en el crustáceo Emerita analoga (Stimpson, 1857)
con prevalencias entre 1% a 54% en un periodo de
años entre 1996 a 2007 para la costa marina Central
del Perú. Rhinobatos presenta como ítems en la
dieta principalmente a crustáceos y a peces
pequeños (Payas et al., 2011). Larvas de Proleptus
se han registrado en especies de peces óseos
marinos del pacífico Sur (Salinas et al., 2008;
Iannacone et al., 2011) El que se encontrara una
alta prevalencia e intensidad de infección por el
endoparásito P. carvajali en R. planiceps podría
estar relacionado a ingesta continua de crustáceos,
(George-Nascimento & Vergara, 1982)
posiblemente E. analoga, a lo largo de todos los
tamaños del hospedero final.
Iannacone et al.
Parasitos de Rhinobatos planiceps en Perú
272
Nº hospederos examinados
y = 0.146x + 5.144
R² = 0.888
10 20 30 40
Benz et al. (1998) encontraron una alta prevalencia
de 87,5% por O. elongata en el pez
elasmobranquio Somniosus pacificus Bigelow &
Schroeder, 1944 adherida a la córnea de los ojos.
En el presente estudio, O. elongata presentó una
prevalencia de solo 13,8% y se localizó en los ojos
y en la superficie corporal del área cefálica junto a
los ojos. En este estudio la longitud total del pez
guitarra se relacionó negativamente con la
prevalencia de O. elongata e igualmente la AM de
O. elongata presentó un incremento con la
disminución de la talla del pez guitarra. Etchegoin
& Ivanov (1999) encontraron una correlación
negativa entre el talla del hospedero
elasmobranquio Mustelus schmitti Springer, 1939
y la prevalencia e intensidad media de infección
del copépodo Nessipus orientalis Heller, 1865,
atribuyendo sus resultados a una variedad de
factores bióticos y abióticos, como cambios en la
estructura poblacional del hospedero debido a
migraciones tróficas y reproductivas, y a la
temperatura. También se ha propuesto una
segregación espacial entre las diferentes etapas
ontogénicas de Rhinobatos, presentando
diferencias en los lugares de captura de los
juveniles y los adultos, y sí se presentan en el
mismo ambiente, probablemente los juveniles se
localizan en zonas más cercanas a la costa (Payán
et al., 2011), lo que podría influir en las tasas de
parasitismo en términos de prevalencia y AM de O.
elongata en R. planiceps.
Entre las tres formas adultas de cestoda registradas
en el presente estudio, A. olseni presentó la mayor
prevalencia de infección. Este género es uno de los
más ricos en especies (~ a 80) de los cestodos
tetrafilideos (Monks et al., 1996; Vardo-Zalik &
Campbell, 2011). En el Perú se ha descrito en este
hospedero a Acanthobothrium robustum
(Alexander, 1953) (Escalante, 1986). Alarcos et al.
(2006) encontraron que entre seis especies de
cestodos registradas a nivel de la válvula espiral
intestinal de M. schmitti en Mar del Plata,
Argentina, un tetrafilideo Calliobothrium
barbarae Ivanov & Brooks, 2002 fue la especie
dominante. La prevalencia de infección de A.
olseni incrementa al aumentar los rangos de talla
de R. planiceps, lo cual podría ser explicado por un
proceso de acumulación en el tiempo en el
hospedero definitivo y por la ingesta de mayor
cantidad de presas, y de presas de mayor tamaño
infectadas con formas larvarias de A. olseni. El
ciclo biológico de estos céstodos incluye
invertebrados y teleósteos como segundos
h o s p e d e r o s i n t e r m e d i a r i o s y a l o s
elasmobranquios como hospederos definitivos. En
la dieta de varias especies de Rhinobates se
incluyen principalmente crustáceos de ambientes
bentónicos, y a peces pequeños los cuales podrían
estar involucrados como los segundos hospederos
intermediarios de estos céstodos. A la fecha, no se
tienen estudios publicados sobre la biología trófica
de R. planiceps. Una especies congenérica,
Rhinobatos leucorhynchus (Günther, 1867) se
considera como uno de los principales
depredadores del bentos de fondo arenoso al
alimentarse principalmente de crustáceos. Polo-
Silva & Grijalba-Bendeck (2008) señalan que
Neifar et al. (2001) encontraron altas prevalencias
de 100% y 54% para los monogeneos
Monocotylidae Neoheterocotyle ktarii Neifar,
Euzet & Ben-Hassine, 2001 y Calicotyle vicina
Neifar, Euzet & Ben-Hassine, 2001 parásitos de
las branquias y de la cloaca de Rhinobatos
rhinobatos (Linnaeus, 1758) en comparación con
los dos monogeneos de la misma familia
Anoplocotyloides censados en el presente estudio,
que fluctúan entre 30,5% a 41,6% (Tabla 1). Los
monogeneos Hexabotriidae son uno de los grupos
mejor representados como ectoparásitos de peces
cartilaginosos con más de 60 especies descritas a la
fecha (Bullard & Dippenaar, 2003; Martorelli et
al., 2008). En este estudio el monogeneo R.
pacifica perteneciente a esta familia fue el
ectoparásito de mayor frecuencia de dominancia
(63,8%). Se observó que la AM de los monogeneos
A. chorrillensis y R. pacifica presentaron un
incremento con la disminución de la longitud del
pez hospedero, lo cual muestra un patrón opuesto
al observado por otros autores, quienes señalan
que el parasitismo incrementa con con la longitud
y edad del hospedero debido a un efecto de
acumulación en el tiempo por un mayor tamaño del
Rhinobatos percellens (Walbaum, 1792) a medida
que crece se convierte en un depredador
generalista, ampliando el número de ítems
alimenticios con una elevada variedad de
crustáceos presas consumidos, lo cual
posiblemente obedecería a la facilidad que
presentan los especímenes de mayor tamaño a
ingerir presas más grandes y en forma más rápida.
En nuestro caso podría presentarse un modelo
similar, R. planiceps a mayor tamaño ingeriría una
mayor diversidad, cantidad y tamaño de
crustáceos-presa, que albergarían una mayor
cantidad de formas larvarias de A. olseni.
Neotrop. Helminthol., 5(2), 2011
273
hospedero y un mayor tiempo de exposición al
parásito (Tavernari et al., 2005). Se considera que
para muchas especies del género Rhinobatos la
talla de primera madurez sexual se encuentra entre
los 40 y 50 cm (Payán et al., 2011). Por lo tanto la
muestra de hospederos señala casi una ausencia de
ejemplares juveniles y solo podrían considerarse
dos (uno de 25 cm y otro de 47,5 cm de longitud
total), por lo que un bajo número de individuos
menores a 50 cm podrían influir en nuestros
resultados y en el mayor parasitismo observado
por A. chorrillensis y R. pacifica a tallas menores a
70 cm. También se ha propuesto una segregación
espacial entre las diferentes etapas ontogénicas de
Rhinobatos, los que no se presentan en los mismos
lugares de captura que los adultos, y sí lo hacen
probablemente en zonas más cercanas a la costa
(Payán et al., 2011). Esta separación espacial
observada podría influir en los diferentes niveles
de AM de A. chorrillensis y R. pacifica según el
tamaño del hospedero definitivo. De igual forma
segregaciones químicas de diferente intensidad
según la talla del hospedero ocasionarían
variaciones en la busqueda del hospedero
específico por la larva ciliada de vida libre de estos
dos monogeneos (Chisholm & Whittington,
2003).
Lo obtenido en esta investigación indica carencia
de asociación del sexo del pez guitarra del Pacífico
con la prevalencia y abundancia media parasitaria
de infección. Se enfatiza el mismo patrón visto en
otros peces marinos del Perú, donde la mayoría de
la parasitofauna no presentó diferencias en ambos
parámetros parasitarios de infección con relación
al sexo de pez-hospedero (Iannacone & Alvariño,
2011).
Los parásitos de R. planiceps fueron catalogados
interactivos, lo cual se sustenta en una prevalencia
mayor al 20% para cinco de las especies parásitas
encontradas y un multiparasitismo de 88,89%
(n=32). Todos los parásitos censados en R.
planiceps completan su ciclo vital en el ambiente
marino y son considerados autogénicos
(Iannacone & Alvariño, 2011).
Proleptus carvajali (Nematoda), A. olseni
(Cestoda), S. moorei (Hirudinea) y O. elongata
(Copepoda) son considerados nuevos registros
para R. planiceps para el Perú.
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Five new
Received 15 septiembre, 2011.
Accepted 20 december, 2011.
* Correspondence to author/ Autor para correspondencia:
José Iannacone
Laboratorio de Invertebrados- Museo de Historia Natural.
Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Ricardo
Palma. Av. Benavides 5440, Lima 33, Perú.
Laboratorio de Ecofisiología Animal. Facultad de
Ciencias Naturales y Matemática. Universidad Nacional
Federico Villarreal. Av. Rio de Chepén, s/n. Bravo Chico.
El Agustino. Lima, Perú.
E-mail/correo electrónico:
joseiannacone@yahoo.es
Iannacone et al.
Parasitos de Rhinobatos planiceps en Perú
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