Abstract
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
METACERCARIAS DE HEMIÚRIDOS EN COPÉPODOS DE LA ENSENADA DE LA
PAZ, BAJA CALIFORNIA SUR, MÉXICO
METACERCARIAE OF HEMIURID IN COPEPODS FROM THE ENSENADA DE LA
PAZ, BAJA CALIFORNIA SUR, MEXICO
1 1 2 2
María del CarmenGómez del Prado-Rosas ,Isabel Valles-Vega , Horacio Lozano-Cobo & Sergio Hernández-Trujillo
1 Laboratorio de Parasitología. Departamento Académico de Biología Marina. Universidad Autónoma de Baja California Sur. Ap. P. 19-B. La
Paz, B.C.S. 23080. México. mcgomez@uabcs.mx
2 Departamento de Plancton y Ecología Marina. Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas. Instituto Politécnico Nacional. La Paz, B.C.S.
23096. México.
Suggested citation: Gómez del Prado, R. M.C.,Valles V. I., Lozano C. H. & Hernández T.S. 2011.Metacercariae of hemiurid in copepods from the
Ensenada de la Paz, Baja California Sur, Mexico. Neotropical Helminthology, vol 5, nº 2, pp. 125-137.
Key words: Baja California sur Calanoids copepods, metacercariae, Mexico., Ensenada de La Paz, hemiurids,
Resumen
En la Bahía y Ensenada de La Paz existe una fuerte variabilidad en la composición y abundancia de
especies de copépodos pelágicos, pero no existe información de los niveles de infección por parásitos.
Las primeras fases del ciclo de vida de los tremátodos es poco claro, debido a que utilizan medusas,
ctenóforos, moluscos, quetognatos, copépodos y larvas de peces como primeros y segundos
hospederos intermediarios. Por lo que el objetivo de este trabajo fue el de conocer los helmintos que
presentan los copépodos calanoides en la Ensenada de la Paz, Baja California Sur, Mexico. El
zooplancton fue obtenido con una red cónica de 1,5 m de longitud, malla de 300 μm y un flujómetro
digital. Los arrastres fueron superficiales y circulares por 5 min a una velocidad de 0,2 nudos/h en una
estación fija de muestreo durante la última semana de junio de 2008. Las muestras se fijaron en
formalina 4%. Los copépodos parasitados se separaron e identificaron. Los helmintos extraídos se
tiñeron con Tricómica de Gomori, se aclararon con salicilato de metilo y se montaron en preparaciones
permanentes con resina sintética. Se calculó la prevalencia (P) e intensidad promedio de infección (I).
In the Bay and Ensenada de La Paz there is a strong variability in the composition and abundance of
pelagic copepod species but there is no information on parasitic infection level. The early stages of
trematode is unclear because they use jellyfish, ctenophores, molluscs, chaetognaths, copepods and fish
larvae as first and second intermediate hosts.The aim of this work was to study the parasitic helminths in
calanoid copepods in the Ensenada de la Paz, Baja California Sur, Mexico. Zooplankton was obtained
with a conical net of 1.5 m in length, mesh size of 300 microns and a digital flowmeter. Net tows were
made in sea surface for 5 min at 0,2 knots/h at a fixed station sampling during the last week of June 2008.
Samples were fixed in formalin 4%. Copepods with parasites were sorted and identified. The extracted
worms were stained with Gomori Trichome, cleared with methyl salicylate and mounted in permanent
preparations with synthetic resin. Prevalence (P) and average intensity of infection (I) were calculated.
Adult females of calanoid copepod Acartia lilljeborgii Giesbrecht, 1889 had a density field of 14 100
3
orgs/55 m and only fifteen had not encysted metacercariae of hemiurids in the hemocoeloma (P =
0.106%). The hemiurids identified were: Brachyphallus sp. (n = 5, P = 0.035%, I = 1), Dinosoma sp. (n =
2, P = 0.014%, I = 1), Hemiurus sp. (n = 1, P = 0.014%, I = 1) and Parahemiurus sp. (n = 2, P = 0.021%, I
= 1). The possible role of copepods as intermediate or paratenic hosts in the life cycle of helminths is
discussed. This is the first record of parasitism in marine pelagic crustaceans calanoid by digeneans in
Mexico.
Neotrop. Helminthol., 5(2), 2011
2011 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA)
Versión Impresa: ISSN 2218-6425 / Versión Electrónica: ISSN 1995-1043
125
3
El copépodo Acartia lilljeborgii Giesbrecht, 1889 tuvo una densidad de 14 100 orgs/55 m y solamente
quince hembras adultas presentaron metacercarias no enquistadas de hemiúridos en el hemoceloma (P=
0,106%). Los hemiúridos identificados son: Brachyphallus sp. (n= 5; P= 0,035%; I=1), Dinosoma sp.
(n= 2; P= 0,014 %; I=1), Hemiurus sp. (n=1; P= 0,014%; I=1) y Parahemiurus sp. (n=2; P=0,021%;
I=1). Se discute el posible papel del copépodo como hospedero intermediario o paraténico en el ciclo de
vida de los helmintos. Éste es el primer registro de parasitismo en crustáceos pelágicos calanoides
marinos por digéneos en México.
Palabras clave: Baja California sur - Copépodos calanoides - metacercarias - México.Ensenada de La Paz - Hemiúridos -
INTRODUCCION
Los copépodos son uno de los grupos de crustáceos
con mayor diversidad, abundancia y distribución.
En México se reconocen aproximadamente 479
especies pelágicas marinas de vida libre tanto del
Pacífico como del Atlántico (Suárez-Morales &
Gasca, 1997; Suárez-Morales et al., 2000). Hardy
(1970) consideró que los copépodos sobrepasan en
número a los insectos y nemátodos y por su
abundancia, llegan a conformar hasta el 90% del
total de la biomasa zooplanctónica y del 60 al 80%
en regiones oceánicas y neríticas (Björnberg, 1981;
Casanova et al., 1982; Raymont, 1983).
Por los atributos antes mencionados, son
considerados clave en el seguimiento de procesos
ecológicos a micro, meso y macroescala (Suárez-
Morales, 2003). Se conoce que la estructura de la
comunidad de copépodos se comporta de acuerdo
con el gradiente costa-océano y muestra patrones
de distribución discernibles (Suárez-Morales et al.,
1990; López-Salgado & Suárez-Morales, 1998).
Los copépodos también desempeñan un papel
importante como hospederos intermediarios de
helmintos y como vectores de enfermedades de
importancia en ambientes terrestres y acuáticos
tanto marinos como dulceacuícolas, ya que los
copépodos infectados son alimento de varias
especies de peces que actúan como hospederos
intermediarios secundarios, además de haber
desarrollado la vida parasitaria (Meyers, 1990).
Los copépodos son hospederos de bacterias,
protozoarios, helmintos, e inclusive, crustáceos
isópodos (Kabata, 1973; Théodorides, 1989;
Meyers, 1990; Shields, 1994). Los efectos en los
hospederos que pueden causar la presencia de estos
parásitos incluyen la disminución en la habilidad
de movimiento y mantenimiento de la profundidad
deseada en la columna de agua, pueden reducir su
fertilidad, ser menos estables en la columna de
agua lo que provoca que sean un blanco más fácil
para sus depredadores. También pueden tener
dificultades con la actividad de pastoreo (Willey et
al., 1990; Allen & De Stasio, 1993; Chiavelli et al.,
1993). El parasitismo puede ser considerado como
un regulador potencial de las poblaciones de
copépodos dulceacuícolas, aunque no se conoce si
puede suceder lo mismo en las poblaciones marinas
(Ianora et al., 1987).
La asociación entre copépodos y bacterias fue
estudiada por Nagasawa et al. (1985) quienes
encontraron que la colonización de bacterias en el
copépodo Acartia clausi Giesbrecht, 1889, que es
el más abundante en la bahía de Tokio, Japón se
presentó en zonas específicas referidas a la unión
de los segmentos y las patas.
Los efectos que causan los dinoflagelados
Atelodinium y Blastodinium, parásitos en el celoma
y luz intestinal respectivamente del copépodo
Paracalanus parvus (Claus, 1863) en el Golfo de
Nápoles, Mediterráneo de Italia fueron estudiados
por Ianora et al. (1987), encontrando que
Atelodinium provoca una reducción en el volumen
del estómago, degeneración de las gónadas de las
hembras y su nado fue notoriamente más lento y en
espiral. Los copépodos parasitados mostraron una
marcada estacionalidad, siendo más abundantes en
la mitad del verano y otoño. Las formas jóvenes
fueron más parasitadas (más del 30%) que las
adultas (8%). Los machos no albergaron parásitos.
Los copépodos con Blastodinium no mostraron
cambios morfológicos en el grosor del tegumento,
tamaño, color o forma, su nado no fue anormal y las
hembras no tuvieron puestas de huevos. La
infección también fue mayor en los jóvenes (1,2%)
comparada con la de las hembras (0,3%) y los
machos tampoco presentaron parásitos.
126
Gómez del Prado et al.
Hemiúridos en copépodos de México
Otro aspecto a considerar fue la mayor abundancia
de individuos femeninos con características
masculinizantes (individuos intersexados),
representadas por la presencia de dos o más artejos
en el quinto par de patas (una hembra normal
presenta solamente un artejo y los machos cuatro
artejos en la quinta pata izquierda) (Boxshall
&Halsey, 2004).
También se ha observado en condiciones
experimentales que la actividad de pastoreo de
Acartia tonsa Dana, 1849 y su fecundidad
disminuyen al ser alimentados con el dinoflagelado
neurotóxico Karenia brevis (Davis,1948)(G.
Hansen et Moestrup, 2000), productor de marea
roja en el Golfo de México (Breier & Buskey,
2007).
En aguas costeras de Spitsbergen del área de
Kongsfjorden, Noruega, Walkusz & Rolbiecki
(2007) estudiaron los protozoarios ciliados
epibiontes y parásitos de Calanus finmarchicus
(Gunner, 1765), C. glacialis Jaschnov, 1955,
Metridia longa (Lubbock, 1854) y Paraeuchaeta
norvegica (Boeck, 1872). Audemard et al. (2001)
estudiaron el protozoario Marteilia refringens
Gritzel, Comps, Bonami, Cousserans, Duthoit &
Le Pennec, 1974 parásito del copépodo Paracartia
(Acartia) grani Sar G. O., 1904 en la bahía
Marennes-Oléron al suroeste de Francia.
Entre los helmintos que parasitan a los copépodos
se encuentran las fases larvarias de tremátodos
monogéneos, digéneos, céstodos y nemátodos.
Meyers (1990) menciona la presencia del
monogéneo Udonella sobre el cefalotórax de
copépodos pertenecientes a la familia Caligidae
que son parásitos de peces.
Por su parte, Madhavi (1968) registró a
Paracalanus aculeatus Giesbrecht, 1888
albergando a un didymozoido en la costa de
Waltair, bahía de Bengala, India. Steuer (1928)
recopiló la información disponible hasta ese
momento y señaló a las especies Pseudocalanus
elongatus (Boeck, 1865), Paracalanus parvus
(Claus, 1863), A. clausi, Calanus finmarchicus
Gunners, 1770, Temora longicornis Müller O. F.,
1775 y Centropages hamatus (Lilljeborg, 1853),
que albergan a varias especies de hemiúridos
apendiculados (con ecsoma) en diversas regiones
de Inglaterra y Mar del Norte, entre los que se
encuentran Dinurus (Dollfus, 1927) y Hemiurus
communis Odhner, 1905 (Lebour, 1923).
Hunninen & Cable (1943) describen el ciclo
biológico de Lecithaster confusus Odhner, 1905
obtenido experimentalmente de varias especies de
copépodos de Acartia en Massachusetts.
Respecto a larvas de céstodo del orden
Proteocephalidea, Falavigna et al. (2003) las
encontraron en la cavidad del cuerpo del primer
segmento cefalotorácico de copépodos
ciclopoideos del río Paraná, Brasil. Un macho y
una hembra pertenecen al género Paracyclops sp. y
otras hembras a Paracyclops sp., Thermocyclops
minutus (Lowndes, 1934) y Mesocyclops
longisetus (Thiébaud, 1912). El desarrollo de los
céstodos varió de hexacanto a merocercoide
completamente formado.
Mueller, 1965 (In: Meyers, 1990) registró que los
coracidios de Spirometra mansonoides (Mueller,
1935) puede parasitar del 70% al 80% de las
poblaciones del copépodo Cyclops vernalis
Fischer, 1853, causando el retardo en el desarrollo
por inhibición de la muda y castración.
Por otro lado, Huizinga (1966) infectó
experimentalmente a C. vernalis y Tigriopus
californicus (Baker, 1912) con larvas II del
nemátodo Contracaecum spiculigerum (Rudolphi,
1809) y se desarrollaron de 6 a 10 gusanos en cada
especie de copépodo. Los hospederos murieron de
uno a seis días y durante este tiempo se observó
incremento en la talla de los nemátodos, pero no
mudaron.
De & Maity (1999) realizaron infecciones
experimentales de larvas eclosionadas del huevo
del nemátodo Onchocamallanus bagarii (Karve et
Naik, 1951) en copépodos de las especies
Mesocyclops leuckarti (Claus, 1857) y M. crassus
(Fischer, 1853) en el oeste de Bengala, India,
obteniendo el desarrollo de las larvas III maduras
en su hemocele.
En México, solamente se conoce el papel que
tienen los copépodos dulceacuícolas de las
especies Mesocyclops leuckarti (Claus, 1857),
Eucyclops serrulatus (Fischer, 1851), Cyclops
strennus (Fisher, 1851) y C. viscinus Uljanin, 1875
en el estado de Tabasco, como primeros hospederos
intermediarios en el ciclo de vida del nemátodo
Gnathostoma (Hernández-Gómez et al., 2008).
127
Neotrop. Helminthol., 5(2), 2011
Si bien se sabe que en la Bahía y Ensenada de La
Paz existe una fuerte variabilidad en la
composición y abundancia de especies de
copépodos pelágicos asociada a los ciclos
estacionales (Palomares-García, 1996) y a eventos
como El Niño (Lavaniegos-Espejo & González-
Navarro, 1999), prácticamente no existe
información de los niveles de infección por
parásitos que eventualmente pudieran tener algún
efecto en la distribución y abundancia de este
importante grupo, por lo que el objetivo de este
trabajo fue el de conocer los ligeneos parásitos que
presentan los copépodos calanoides en la Ensenada
de la Paz, Baja California Sur, México.
MATERIAL Y MÉTODOS
Este trabajo fue realizado siguiendo las previsiones
legales mexicanas relativas al uso de animales para
experimentación científica. Los ejemplares de
zooplancton provinieron de muestreos
convencionales en el análisis ecológico de
ecosistemas marinos. Asimismo todo el proceso de
investigación fue llevado a cabo aplicando el
método científico.
En agosto de 2008, febrero y junio de 2009 durante
diez días en cada ocasión y en una estación fija en la
Ensenada de La Paz (Cruz-Ayala, 1996), se
realizaron muestreos de zooplancton con una red
cónica de 60 cm de diámetro de boca y luz de malla
de 333 μm, equipada con un flujómetro para
estimar el volumen de agua filtrado;(Obeso-
Nieblas etal; 1993. los arrastres fueron
superficiales y en circulo con duración de 5 min
entre las 7:30 y 8:00 AM durante la marea más alta
Se realizaron esquemas de cada uno de los
helmintos con la ayuda de un microscopio
compuesto con cámara clara en un aumento de 40x.
Los parásitos se depositaron en la Colección
Parasitológica del Museo de Historia Natural de la
Universidad Autónoma de Baja California Sur
(CPHN-UABCS).
RESULTADOS
Se revisaron muestras de zooplancton obtenidas en
verano e invierno (Tabla 1). Solo en una de ellas (27
de agosto de 2008), se encontraron quince hembras
adultas de Acartia lilljeborgii Giesbrecht, 1889
parasitadas por metacercarias no enquistadas de
trematodos digéneos de la familia Hemiuridae en
su hemocele (Fig. 2).
(Fig. 1). Las muestras obtenidas se fijaron en
formalina al 10%. Los copépodos infectados
fueron separados, identificados y cuantificados;
una vez identificadas las especies infectadas, se
procedió a determinar la abundancia en la muestra
madre y se estandarizó a 100 m³ de agua filtrada
(Smith & Richardson, 1979).
La abundancia del copépodo en el medio natural se
utilizó para calcular la prevalencia (P%) e
intensidad promedio de infección (I) siguiendo el
criterio de Bush et al. (1997). Los parásitos y
hospederos se conservaron en frascos viales con
alcohol etílico anhidro al 70%, para ser teñidos con
Tricómica de Gomori, aclarados en salicilato de
metilo y montados en preparaciones permanentes
con resina sintética.
Tabla 1. Abundancia de Acartia lilljeborgii Giesbrecht, 1889 en la Ensenada de La Paz, BCS.
3
Est. = Estación. Sec. = Sección. Hr = Número de hospederos revisados. m metros cúbicos rensados.
Hp = Número de hospederos parasitados. P % = Prevalencia (en porcentaje).
Fecha Est./Sec. Hr m3
Hp P%
26/08/2008 1 6045 67
0 0
27/08/2008 2 14100 55
15 0,106
28/08/2008 3 6800 57
0 0
26/08/2008 5 8600 66
0 0
22/02/2009 1 9325 48
0 0
05/06/2009 5 26160 250
0 0
128
Gómez del Prado et al.
Hemiúridos en copépodos de México
Figura 1. Ensenada de La Paz, Baja California Sur, México.
Figura 2. Acartia lilljeborgii con un parásito en el
hemocele.
Figura 3. Acartia lilljeborgii con una metacercaria en
proceso de penetración.
129
Neotrop. Helminthol., 5(2), 2011
Al efectuarse la estimación de la abundancia de A.
lilljeborgii, se encontró que en el medio la especie
3
tuvo una densidad de 14 100 orgs/55 m y la
proporción de la población infestada (P) fue del
0,106%. Las metacercarias se encontraron en
proceso de penetración al hemocele de su
hospedero, por lo que en varios copépodos se
observaron los parásitos con la mitad del cuerpo
fuera del hospedero, sin embargo, debido a la
manipulación a la que fueron sometidas las
muestras, varios helmintos se encontraron libres
(Fig. 3).
Las características morfológicas de importancia
taxonómica que se consideraron en la
identificación de los hemiúridos son la presencia de
tegumento aserrado o plicado, pit preacetabular,
ecsoma, morfología de las glándulas vitelógenas y
la posición de la vesícula seminal respecto al
acetábulo. Los géneros identificados (Figs. 4 al 7),
así como la información correspondiente a su
prevalencia e intensidad media de infección se
encuentran en la Tabla 2.
Otros dos ejemplares de hemiúridos mostraron un
incipiente grado de madurez de las estructuras
reproductoras y dos más se encontraron rotos por lo
que no se pudo realizar su identificación.
Figura 4. Brachyphallus sp. Vo = Ventosa oral. F = Faringe. P=
Poro genital. A = Acetábulo. T = Testículo- Ov = Ovario. Gv =
Glándula vitelógena. Ci = Ciegos intestinales. E = Ecsoma.
Figura 5. Dinosoma sp. Vo = Ventosa oral. F = Faringe. A =
Acetábulo. T = Testículo- Ov = Ovario. Gv = Glándula vitelógena.
Ci = Ciegos intestinales. E = Ecsoma.
Figura 6. Hemiurus sp. Vo = Ventosa oral. F = Faringe. A =
Acetábulo. T = Testículo- Ov = Ovario. Gv = Glándula
vitelógena. Ci = Ciegos intestinales. E = Ecsoma.
0,1mm 0,1mm
0,1mm
130
Gómez del Prado et al.
Hemiúridos en copépodos de México
Figura 7. Parahemiurus sp. Vo = Ventosa oral. Vs = Vesícula
seminal. A = Acetábulo. T = Testículo- Ov = Ovario. Gv =
Glándula vitelógena. Ci = Ciegos intestinales. E = Ecsoma.
DISCUSIÓN
Acartia lilljeborgii es una de las 52 especies del
género que vive en aguas estuarinas y costeras, y
en conjunto con otras especies constituyen el
conjunto dominante del zooplancton nerítico
logrando grandes densidades y representa una
importante fuente de alimento para el propio
mesozooplancton y peces nectónicos (Boxshall &
Halsey, 2004).
En la Bahía y Ensenada de La Paz, A. lilljeborgii
está presente prácticamente todo el año, aunque sin
una estacionalidad definida, dado que los niveles
de abundancia son variables, es una de las especies
predominantes en la comunidad y solo es superada
en abundancia por A. clausi (Hernández-Trujillo,
en preparación). A lilljeborgii es un copépodo
calanoide que en su etapa adulta su longitud
estándar está entre 0,96 y 1,1 mm, aunque esto
puede variar dependiendo de la época del año y de
la calidad y cantidad de alimento disponible
( Martínez López etal., 2001).
Tabla 2. Hemiúridos encontrados en Acartia lilljeborgii de la estación 2 de la Ensenada de La Paz, BCS, México. Hr = Número de
hospederos revisados. Hp = Número de hospederos parasitados. CPHN-UABCS = Colección Parasitológica del Museo de
Historia Natural de la Universidad Autónoma de Baja California Sur.
Como se mencionó anteriormente, los tremátodos
digéneos, céstodos y nemátodos son los helmintos
que más frecuentemente parasitan a organismos
zooplánctonicos, principalmente en el celoma de
los quetognatos en donde se alojan libremente
(Pierrot-Bults, 1990). Madhavi (1968) indicó que
los crustáceos son presumiblemente los segundos
hospederos intermediarios de helmintos
hemiúridos y didimozoides. En el caso de los
copépodos estos helmintos también ocupan la
cavidad celómica (hemoceloma), aunque, en
ocasiones, el tamaño de los helmintos sea mayor
que el del hemoceloma de sus hospederos y no
permita su total acomodo, como puede ser el caso
de los hemiúridos de A. lilljeborgii en el presente
trabajo, al encontrarse con la mitad del cuerpo fuera
del de su hospedero y ser, probablemente, la causa
principal que, con la manipulación de las muestras
se suelten y sean encontradas libres en el agua.
0,1mm
131
Neotrop. Helminthol., 5(2), 2011
Por otro lado, el hecho de haber encontrado los
parásitos en las muestras del verano, parece
coincidir con lo mencionado por Steuer (1928)
quien resaltó la presencia del hemiúrido Hemiurus
lühei Odhner, 1905 en Clupea harengus (Linnaeus,
1758) y C. sprattus (Linné) de aguas danesas,
especies de peces cuya alimentación se basa en
organismos zoopláncticos. Mencionó que los
copépodos P. elongatus y P. parvus constituyen
más del 80% del alimento de estas sardinas, la
primera especie es más abundante en primavera y
la segunda en otoño. Otras especies que forman
parte de su alimentación pero con menor
abundancia son C. hamatus (3%) y T. longicornis
(más del 14%) también en primavera. El hemiúrido
H. lühei se ha encontrado en estas cuatro especies
de copépodos, lo que ha dado pauta para creer en un
paralelismo entre la frecuencia del alimento de las
sardinas (copépodos) y la frecuencia de infección
por el hemiúrido en copépodos. Falavigna et al.
(2003) también observaron estacionalidad de la
abundancia en los copépodos parasitados con las
larvas de céstodos en el río Paraná, siendo más
numerosos al final de la primavera y en el verano,
lo cual coincide con el periodo de inundación y de
reproducción de los copépodos y peces. Por su
parte, Dogiel (1970) menciona que la reproducción
favorece la infección y parasitismo de los
organismos acuáticos.
Más recientemente se ha observado que A.
lilljeborgii no solo es infestado por helmintos,
como aquí se ha mostrado, sino que también es
susceptible a ser parasitado externamente por
diatomeas penales (Licmophora sp.) (Gárate-
Lizárraga & Muñetón-Gómez, 2009), lo que
influye directamente en el grado de movilidad que
puede tener el copépodo en la columna de agua,
además de elevar su vulnerabilidad ante los
depredadores y competidores.
Si bien, el presente trabajo representa el inicio del
conocimiento de la helmintofauna en organismos
zooplánctonicos de la Ensenada de La Paz, el
hecho de haber encontrado a los digéneos
solamente en las muestras de verano hace pensar en
la posibilidad de un aparente paralelismo entre las
abundancias estacionales del parásito y de su
hospedero. Sin embargo, para asegurar la
existencia real de tal paralelismo, es necesario
revisar un mayor número de muestras y conocer
con más detalle las condiciones hidrográficas de la
zona de muestreo para tratar de explicar su posible
relación con las abundancias de los copépodos.
Coincidente con este aspecto, Pavanelli et al.
(1997) mencionan que tanto los factores abióticos
(oscilaciones del flujo hidrográfico, temperatura,
concentración de oxígeno disuelto y turbulencia
del agua) como los bióticos (composición de la
fauna zooplanctónica y béntica) son de primordial
importancia en la susceptibilidad de los hospederos
para la adquisición de sus parásitos o infecciones.
Relacionado con los valores bajos de prevalencia
obtenidos en este trabajo (0,007% a 0,035%),
coinciden con lo expresado por Falavigna et al.
(2003) quienes registraron un 0,3% de copépodos
infectados con los céstodos proteocefálidos, por
Doby & Jareka (1966) y por Marcogliese (1995)
quienes encontraron valores de 0,001 a 1%.
En infecciones naturales por helmintos,
generalmente se encuentra una sola larva en el
hemoceloma de sus hospederos copépodos, y de
acuerdo con Scholz (1999) esto parece ser la regla
general en las infecciones naturales, no así en las
experimentales (Falavigna, 2002).
Respecto a la aparente preferencia de algunos
parásitos por presentarse solamente en hembras, y
si bien, no es una regla general, los resultados de
este trabajo parecen coincidir con lo obtenido por
Ianora et al. (1987) quienes encontraron solamente
a las hembras parasitadas por dos especies de
dinoflagelados y por Falavigna et al. (2003) al
encontrar un mayor número de hembras
parasitadas por las larvas de céstodos en contraste
con los machos.
Finalmente, en relación con los hemiúridos,
Klimpel & Rückert (2005) consideran que los
hemiúridos presentan una estrategia de ciclo de
vida de Tipo 1 es decir, los que tienen fases
larvarias o estadios con reproducción asexual, y
son generalistas por no presentar especificidad
hospedatoria. Varios autores los han considerado
como un grupo cosmopolita y con gran diversidad,
por encontrarse en forma adulta en una gran
variedad de peces teleósteos (sus hospederos
definitivos) (Manter, 1940, 1947, 1954; Bray et al.,
1993; León-Règagnon et al., 1997) y en su forma
132
Gómez del Prado et al.
Hemiúridos en copépodos de México
larvaria como metacercaria en un gran elenco de
invertebrados como hospederos intermediarios o
paraténicos (Steuer, 1928; Hunninen & Cable,
1943; Overstreet & Hochberg, 1975).
En México y en una recopilación hecha por León-
Règagnon et al. (1997), señalaron que 27 de las 32
especies de hemiúridos registradas hasta ese
momento, se encontraron parasitando a peces
marinos. Las localidades en donde se han
encontrado hemiuriformes adultos son Bahía de
Chamela (León-Règagnon et al., 1997), las islas
Socorro y Clarión, así como la bahía Tenacatita en
Jalisco (Manter, 1940) e Isla Mujeres y Puerto
Morelos en Quintana Roo (Lamothe-Argumedo et
al., 1997).
En cuanto a las formas larvarias, los únicos
registros que hay en el país de metacercarias de
hemiúridos en organismos zoopláncticos son los de
Gómez del Prado-Rosas et al. (2005) quienes
encontraron a Brachyphallus sp., Ectenurus sp. y
Lecithochirium sp. en especies de quetognatos en
varias zonas de la costa de Quintana Roo y de
Lozano-Cobo (2007) también en quetognatos de la
laguna arrecifal de Puerto Morelos, Quintana Roo.
Por lo anterior, este trabajo es el primer registro de
parasitismo en copépodos pelágicos por digéneos
en el área de estudio.
Respecto al género Acartia, ha sido registrado
como hospedero de dinoflagelados [en A. clausi y
A. tonsa (Nagasawa et al., 1985; Breier & Buskey,
2007, respectivamente)] y metacercarias de
hemiúridos [en A. clausi (Dollfus, 1923; Steuer,
1928; Hunninen & Cable, 1934)]. Al parecer, esta
aparente preferencia de los parásitos por albergarse
en las diferentes especies de Acartia, puede ser un
efecto de su abundancia en la biomasa
zooplánctica, al ser uno de los géneros que se
presenta con mayor frecuencia y dominancia. De
acuerdo con Moravec et al. (1995) para que un
parásito se albergue en un hospedero, éste necesita
ser abundante.
También es importante mencionar que los
helmintos no causaron efectos notables en la
morfología de las hembras de A. lilljeborgii,
excepto la lisis del tejido del cefalotórax
durante el proceso de penetración. Al respecto,
Hunniner & Cable, 1943, al estudiar el ciclo de vida
del hemiúrido Lecithaster confusus Odhner, 1905
en Massachusetts, USA observaron la infección de
los copépodos del género Acartia al ponerlos en
r e c i p i e n t e s c o n t e n i e n d o c a r a c o l e s
infectados con cercarias de este hemiúrido. Esta vía
de infección se considera dentro del patrón general
del ciclo de vida de los tremátodos digéneos en los
que los moluscos gasterópodos, entre otros, son el
primer hospedero intermediario en cuyo interior se
desarrollan las primeras fases larvarias de estos
helmintos, es decir, esporocistos, redias y cercarias.
La última de estas fases es la que accede al segundo
hospedero intermediario que, en este caso, está
representado por los copépodos Acartia.
En el presente trabajo A. lilljeborgii se registra por
primera vez como hospedero de las metacercarias
de los hemiúridos Brachyphallus sp. Dinosoma sp.
Hemiurus sp. y Parahemiurus sp. y al ser una de las
especies dominantes en la Ensenada de La Paz,
BCS, se aplica lo expresado previamente por
Moravec et al. (1995), definiendo de mejor manera
su papel como hospedero intermediario de los
hemiúridos encontrados. Sin embargo, se
desconocen los diferentes aspectos relacionados
con el ciclo de vida de estos tremátodos, lo que da
pauta a continuar con estos estudios para conocer
los ciclos de vida de las especies de tremátodos
mencionadas. También es importante enfatizar que
entre las limitaciones del trabajo puede
considerarse la cobertura espacial y temporal del
zooplancton, dado que el material proviene de una
zona muy localizada de la Ensenada (Espinoza &
Rodriguez, 1987).
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos a Marco Salazar Bermúdez por la
edición de las figuras.
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Correspondence to author/Autor para
correspondencia:
María del CarmenGómez del Prado Rosas
Laboratorio de Parasitología. Departamento
Académico de Biología Marina. Universidad
Autónoma de Baja California Sur. Ap. P. 19-B.
La Paz, B.C.S. 23080. México.
E-mail/correo electrónico:
mcgomez@uabcs.mx
Received June 15, 2011.
Accepted August 28, 2011.
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Neotrop. Helminthol., 5(2), 2011
