Neotrop. Helminthol., 5(1), 2011
2011 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA)
ISSN: 2218-6425 impreso / ISSN: 1995-1043 on line
Resumen
Abstract
73
ORIGINAL ARTICLE/ ARTÍCULO ORIGINAL
COMUNIDADES DE PARÁSITOS EN EL TRAMBOLLO LABRISOMUS PHILIPPII
(STEINDACHNER, 1866) (PERCIFORMES: LABRISOMIDAE) DE LA ZONA COSTERA
DE CHORRILLOS, LIMA, PERÚ
PARASITE COMMUNITIES OF THE TRAMBOLLO, LABRISOMUS PHILIPPII
(STEINDACHNER, 1866) (PERCIFORMES: LABRISOMIDAE), OFF COASTAL ZONE
OF CHORRILLOS, LIMA, PERU
*
José Iannacone , Juan Pablo Cerapio, Jorge Cárdenas-Callirgos, Karenth Sánchez, Fiorella Briceño & Anthony
Dueñas
Laboratorio de Invertebrados - Museo de Historia Natural. Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad
Ricardo Palma. Av. Benavides 5440, Lima 33, Perú.
*Email: joseiannacone@gmail.com
Citación Sugerida: Iannacone, J, Cerapio, JP, Cárdenas-Callirgos, J, Sánchez, K, Briceño, F & Dueñas, A. Comunidades de parásitos en el
trambollo Labrisomus philippii (Steindachner, 1866) (Perciformes: Labrisomidae) de la zona costera de Chorrillos Lima, Perú. Neotropical
Helminthology, vol. 5, N°1, pp. 73-84.
Labrisomus philippii (Steindachner, 1866) is a marine fish species of intertidal-subtidal rocky bottom
with distribution on the coast of Peru and Chile. 124 specimens of L. philippii were acquired in the
Chorrillos Fishmarket, Lima, Peru, between May to September 2008 to evaluate parasitefauna
infracommunities. Fish showed a mean length of 19.1 cm (10 cm to 24.5 cm). Parasites were
collected and counted employing conventional techniques. Parasite assemblages were higher for
endoparasite (99.3%) than ectoparasites abundance (0.70%). The mean parasite species richness was
1.1 (0-5). Forty-seven hosts were not parasited and seventy-seven hosts showed infection at least
with one parasite specie. Eight parasites with the following prevalence and mean abundance were
found: an unidentified mixosporea (7.2%; 0.1±0.5), the copepod Acanthochondria syciasis (Kroyer,
1863) (4%; 0.04±0.2), three trematods, Zoogonus rubellus (Olsson, 1868) (32.2; 18.4±128.9),
Prosorhynchoides rioplatensis (Szidat, 1970) Lunaschi, 2003 (30.6%; 3.6±12.1), and Helicometra
fasciata (Rudolphi, 1819) (13.7%; 4.7±19.4), the larval acanthocephala Corynosoma australe
Johnston, 1937 (15.3%; 0.5±2.0), the nematode Proleptus sp. (2.4%; 0.02± 0.1) and a Piscicolidae
unidentified gen. specie (1.6%; 0.02± 0.1). Importance concept of Bursey showed that Z. rubellus
(1872), H. fasciata (483.7) and P. rioplatensis (390) presented high numeric values. Five of the eight
parasites showed an aggregated distribution. Finally, the results obtained of community parasite
structure registered on L. philippii twenty years ago in the same locality of study were compared.
Key words: Corynosoma – Helicometra - marine fish - metazoan parasites –Prosorhynchiodes – Perú - Zoogonus.
Labrisomus philippii (Steindachner, 1866) es un pez de fondos rocosos intermareales y submareales
con distribución en las costas de Perú y Chile. Entre mayo y septiembre del 2008, 124 especímenes de
L. philippii fueron obtenidos desde el Terminal Pesquero de Chorrillos, Lima, Perú para la evaluación
cuantitativa de su fauna parasitaria. De los peces estudiados 64 fueron hembras y 60 fueron machos.
Los peces mostraron una longitud promedio de 19,1 cm (10 cm a 24,5 cm). Los parásitos fueron
colectados y censados empleando las técnicas convencionales. El ensamble parasitario registró una
INTRODUCCIÓN
74
mayor abundancia de endoparásitos (99,3%) que de ectoparásitos (0,7%). El promedio de la riqueza de
especies de parásitos fue 1,1 (0 a 5). 47 hospederos no presentaron ningún parásito y 77 hospederos
mostraron infección con al menos un solo parásito. Se encontraron ocho parásitos con la siguiente
prevalencia y abundancia media (± desviación estandar) un mixosporea no identificado (7,2%;
0,1±0,5), el copépodo Acanthochondria syciasis (Kroyer, 1863) (4%; 0,04±0,2), tres tremátodos,
Zoogonus rubellus (Olsson, 1868) (32,2; 18,4±128,9), Prosorhynchoides rioplatensis (Szidat, 1970)
Lunaschi, 2003 (30,6%; 3,6±12,1), y Helicometra fasciata (Rudolphi, 1819) (13,7%; 4,7±19,4), el
acantocéfalo (larva) Corynosoma australe Johnston, 1937 (15,3%; 0,5±2,0), el nemátodo Proleptus sp.
(2,4%; 0,02± 0,1) y un Piscicolidae gen. especie no identificada (1,6%; 0,02± 0,1). El concepto de
importancia de Bursey mostró que Z. rubellus (1872), H. fasciata (483,7) y P. rioplatensis (390)
presentaron los valores numéricos más altos. Cinco de los ocho parásitos mostraron una distribución
agregada. Se compararon los resultados obtenidos con la estructura comunitaria parasitaria registrada
20 años atrás en L. philippii en la misma localidad.
Palabras claves: Corynosoma – Helicometra - parásitos metazoos - peces marinos – Perú – Prosorhynchiodes - Zoogonus.
Labrisomus philippii (Steindachner, 1866) es una
especie demersal marina de fondos rocosos
intermareales y submareales con distribución en
las costas de Perú y Chile (Chirichigno & Vélez,
1998; Berríos & Vargas, 2004). Es un pez
bentopelágico carnívoro, generalista y eurífago,
que se alimenta preferentemente de invertebrados
de importancia en el ensamblaje de especies de las
comunidades litorales marinas de la costa de Perú
y Chile (Vélez, 1981; Ángel & Ojeda, 2001;
Berríos & Vargas, 2004; Medina et al., 2004). Esta
especie forma parte de la dieta de la nutria marina
Lontra felina (Molina, 1782) (Biffi & Iannacone,
2010) e incrementó su abundancia en el Perú,
después del ENSO 1997-98 (Gárate & Pacheco,
2004).
Se han descrito y registrado para L. philippii diez
especies parásitas (Terrones & Sarmiento, 1990;
Tantaleán et al., 1992; Jara & Díaz-Limay, 1995;
Jara & Ponte, 1995; Sarmiento et al., 1999; Oliva
& Luque, 2002, Tantaleán et al., 2005; Kohn et al.,
2007).
Las únicas aproximaciones cuantitativas al
estudio de los parásitos de L. philippii
corrresponden a Jara & Ponte (1995) y Oliva &
Luque (2002) quienes analizan peces provenientes
de Huanchaco (norte del Perú) y Chorrillos,
(centro del Perú) respectivamente Este trabajo
representa un análisis cuantitativo de las
comunidades parasitarias de L. philippii durante el
año 2008, en la zona costera de Chorrillos, Lima,
Perú con el objetivo de evaluar la influencia del
tamaño y sexo del hospedero, sobre las principales
especies componentes de su fauna parasitaria.
MATERIALES Y MÉTODOS
Se adquirieron 124 especímenes de
“trambollo”, L. philippii entre junio a septiembre
de 2008 en el Terminal Pesquero de Chorrillos -
Lima, Perú (12°30´S, 76°50´W). Los valores de
Temperatura Superficial del mar (TSMºC) fueron
tomados de la estación fija del Callao (12°13'S,
77°09'W) de la Unidad de Investigación en
Oceanografía Física de la Dirección de
Investigaciones Oceanológicas del Instituto del
Mar del Perú (IMARPE). Los peces fueron
identificados de acuerdo al sistema esquelético
(Martínez et al., 2006) y a la clave taxonómica
propuesta por Sáez & Pequeño (2009).
Piel, aletas, fosas nasales, branquias, cavidad
bucal, estómago, intestino, riñón, corazón,
mesenterio y cavidad celómica fueron
examinados para la búsqueda de parásitos. Los
parásitos se recolectaron, fijaron, preservaron,
colorearon y montaron siguiendo las
recomendaciones de Eiras et al. (2000).
Especímenes representativos fueron depositados
en la colección helmintológica y de invertebrados
relacionados del Museo de Historia Natural de la
Universidad Nacional Mayor de San Marcos
(MUSM-UNMSM).
Se calculó en los hospederos, el sexo y la
longitud total (en cm). La longitud total de los
hospederos se dividió en cuatro rangos de 4
cm cada uno aplicando la regla de Sturges (Zar,
1996). Estos rangos fueron: 10-14 cm (n = 6); 14,1-
18,0 cm (n = 42); 18,1-22 cm (n = 62) y 22,1-25 cm
(n = 14). Los machos presentaron una longitud
de 19,2±3,0 cm, n = 60. Las hembras presentaron
Parásitos de Labrisomus philippii en Perú Iannacone et al.
Neotrop. Helminthol., 5(1), 2011
75
una longitud de 18,4±2,8 cm, n = 64. Los peces
mostraron una longitud total entre 10 – 25 cm
(promedio = 19,1 2,8).
Se determinó la prevalencia, intensidad media y
abundancia media por pez para todos los parásitos
encontrados. Se calculó la Frecuencia/ Total como
la relación entre el número de peces parasitados
sobre el total de peces muestreados. El Índice de
dispersión (ID) se estimó como la relación entre
2
Varianza (S ) /abundancia media. El análisis de los
parásitos a nivel de infracomunidades y
comunidades parasitarias se hizo para las especies
con prevalencias mayores al 10 %, de acuerdo a
Esch et al. (1990). El concepto de importancia
específica (I) estimado como la influencia de las
especies parásitas en la comunidad fue calculado: I
= Prevalencia + [abundancia x 100] (Bursey et
al., 2001).
El coeficiente de correlación de Spearman se
calculó para determinar una potencial relación
entre el tamaño del hospedero con la abundancia
media para cada parásito. El coeficiente de
correlación de Pearson fue empleado para
relacionar la longitud total del hospedero con la
prevalencia de infección, previa transformación
angular de los valores de prevalencia. Se aplicó la
2
prueba X para tablas de contingencia para
determinar posible dependencia entre el sexo del
hospedero y la prevalencia de cada especie. El
efecto del sexo en la abundancia media de
infección se calculó utilizando la prueba de t de
Student, previa transformación de los datos a log
(x+1) y determinación de la prueba de Levene para
homogeneidad de las varianzas (Zar, 1996).
La diversidad parasitaria del componente
comunitario fue calculada a través del índice de
Shannon Weaver (H´), del índice de Berger-Parker
(d), y del índice de dominancia de Simpson
(Moreno, 2001; Iannacone et al., 2003). Se
emplearon los índices de Jaccard, Sôrensen,
Mountford y Bray-Curtis para determinar el grado
de similaridad con relación a su parasitofauna
entre ambos sexos. Se emplearon tres métodos no
paramétricos: Chao-2, Jacknife de primer orden y
Jacknife de segundo orden para estimar el número
máximo de riqueza de parásitos a partir del
esfuerzo de muestreo realizado y de la
acumulación de nuevos taxa que van apareciendo
en los peces muestreados (Moreno, 2001). Para
±
asociación parasitaria entre los endohelmintos más
prevalentes se empleó el estadístico exacto de
Fisher (F ) y el coeficiente de correlación de
exacto
Spearman.
El nivel de significancia fue evaluado a un alfa
= 0,05. La terminología ecológica (prevalencia,
abundancia e intensidad media), componente
comunitario e infracomunidades siguió los
criterios de Bush et al. (1997). Para el cálculo de
las pruebas estadísticas descriptivas e
inferenciales se usó el paquete estadístico
SPSS 15,0.
RESULTADOS
Se colectaron un total de 3399 especímenes, con
una abundancia media total de 27,4 (0 -1440). El
promedio de la riqueza de especies de parásitos fue
1,06 (0 - 5). Cuarenta y siete hospederos no
presentaron ningún parásito. Treinta y nueve
hospederos mostraron infección con un sólo
parásito. 26, 9, 2 y 1 tuvieron una infección
múltiple, con 2, 3, 4 y 5 especies de parásitos,
respectivamente.
La Tabla 1 muestra la prevalencia, intensidad y
abundancia media de infección de los parásitos
encontrados en los 124 hospederos muestreados.
Además, en cinco de los parásitos encontrados se
observó una distribución agregada pues el índice
de dispersión fue mayor a 1 y una distribución
binomial negativa (Fig. 1). Los tres parásitos con
mayor importancia específica fueron los
endoparásitos Zoogonus rubellus (Olsson, 1868),
Prosorhynchoides rioplantensis (Szidat, 1970)
Lunaschi, 2003 y Helicometra fasciata (Rudolphi,
1819) (Tabla 1).
Las mayores frecuencias de dominancia fueron
para Z. rubellus, P. rioplantensis, H. fasciata y C.
australe (Tabla 2). La Tabla 3 indica sólo relación
lineal con la talla del hospedero y la prevalencia
para Z. rubellus y H. fasciata. Se encontró ausencia
de dependencia entre el sexo de L. philippii y la
abundancia media y prevalencia de infección de
sus cuatro parásitos más prevalentes (Tabla 4).
La diversidad alfa del componente comunitario de
los parásitos de L. philippii fue H´= 0,41, el índice
de Pielou (J) = 0,46 y el índice de Simpson (C) =
0,64. El índice promedio de Berger-Parker fue de
76
0,67. El índice de similaridad de Jaccard,
Sórensen, Bray-Curtis y Mountford de la fauna
parasitaria entre machos y hembras de L. philippii
nos indican 50% y 85,7%, 55,1% y 100%,
respectivamente.
La estabilización del número de taxa (n=8) se da
en el pez muestreado N° 77 (Fig. 2). Aunque, los
estimadores no paramétricos Chao-2, Jacknife de
primer orden y Jacknife de segundo orden
indicaron que no se requiere aumentar el esfuerzo
de muestreo de los peces hospederos, pues
mostraron valores de riqueza de especies de
parásitos de 8, 8 y 7 para el “trambollo” (Tabla 5).
Se observó asociación parasitaria entre H. fasciata
y P. rioplantensis (F = 0,04; r = 0,25, P =
exacto s
0,004); entre Z. rubellus y P. rioplantensis (F <
exacto
0,001; r = 0,49, P < 0,001); y entre Z. rubellus y H.
s
fasciata (F = 0,001; r = 0,29, P = 0,001). Se
exacto s
observó ausencia de asociación parasitaria entre
H. fasciata y C. australe (F = 0,29; r = 0,09, P =
exacto s
0,31), entre P. rioplantensis y C. australe (F =
exacto
0,59; r = 0,04, P = 0,61), y finalmente entre Z.
s
rubellus y C. australe (F = 0,42; r = 0,11, P =
exacto s
0,22).
La Tabla 6 señala un análisis comparativo entre los
parámetros ecológicos de Z. rubellus, P.
rioplantensis, H. fasciata y C. australe entre
febrero y mayo 1988 y junio-septiembre 2008
(presente estudio), observándose una disminución
significativa en la prevalencia de 74% a 32,2%
2
para Z. rubellus (x = 35,1; P< 0,001). La
2
prevalencia de P. rioplatensis (x = 0,92; P= 0,33),
2 2
H. fasciata (x = 0,02; P= 0,88) y C. australe (x =
1,48; P= 0,22) no mostraron diferencias
significativas entre ambos periodos evaluados. La
abundancia media disminuyó notoriamente para P.
rioplantensis de 38,4 a 3,6. En cambio, la
abundancia de Z. rubellus, H. fasciata y C.
australis se mantiene entre 1998 y 2008 (Tabla 6).
DISCUSIÓN
Se observaron algunos patrones en la estructura y
composición de la comunidad parasitaria de L.
philippii: 1) dominancia de helmintos
endoparásitos; 2) ausencia de relación entre la talla
y el sexo del hospedero con la prevalencia y
abundancia de especies parásitas, a excepción de
Z. rubellus y H. fasciata que mostraron relación
directa con la talla; 3) el índice de diversidad para
los componentes comunitarios de Shannon-
Wienner (H´) fue de 0,41 y el índice de
equitabilidad fue de 0,46; 4) presencia de formas
larvarias de helmintos: C. australe y Proleptus sp.,
y 5) distribución agregada en cinco de sus ocho
parásitos.
La dominancia de endoparásitos ha sido registrada
para otras comunidades parasitarias en peces
marinos de la costas del pacífico Sur (Oliva &
Luque, 2002). En el presente estudio,
predominaron principalmente tres tremátodos
endoparásitos adultos y un acantocéfalo larval,
aunque en ningún caso con prevalencias mayores
al 35% (Tablas 1 y 2). Oliva & Luque (2002)
señalan que la alta riqueza de trematodos en el
trambollo estaría relacionado por el hábitat
ocupado por la especie, que son ambientes marinos
someros de menos 20 m de profundidad y
altamente oxigenados donde se presentan
abundantes moluscos y crustáceos que sirven
como hospederos intermediarios para digeneos
( Pechenik et al., 2001).
Dentro de los ectoparásitos, no se encontraron
monogeneos y tampoco isópodos. El mixosporea,
el copépodo y el hirudineo presentaron en L.
philippii una muy baja prevalencia, nunca mayor al
10%. Esto pudiera ser atribuido a las condiciones
ambientales del área donde se localizan y capturan
los peces; al número de peces analizados y al
estrecho rango de tallas estudiados (Iannacone et
al., 2010). Para el bagre de mar Aphos porosus
(Valenciennnes, 1837) otra posible explicación de
la baja riqueza de ectoparásitos sería la alta
producción de mucus que constituye una barrera
inmune e inhóspita para las especies ectoparásitas,
lo cual podría aplicar a L. philippii (Cortez &
Muñoz, 2008). Sin embargo, para el ecosistema de
Chorrillos, Iannacone et al. (2003) muestran a un
monogeneo en Cheilodactylus variegatus
Valenciennes, 1833 con una prevalencia superior al
90% y lo mismo para dos monogeneos que en
conjunto superan el 98% de la prevalencia en
Stellifer minor (Tschudi, 1844) también en la
misma localidad (Iannacone, 2004).
Se detectó que la estructura parasitaria de L.
philippii presentó dos endoparásitos Z. rubellus y
H. fasciata con una correlación positiva entre la
abundancia con el tamaño del trambollo (Tabla 3).
En forma similar Oliva & Luque (2002)
encontraron una relación entre la prevalencia y la
talla del trambollo solo para H. fasciata.
Iannacone et al.
Parásitos de Labrisomus philippii en Perú
Neotrop. Helminthol., 5(1), 2011
77
La intensidad media de infección estuvo asociada
con la longitud del hospedero solo para Z. rubellus.
Una explicación muy plausible sería que la tasa de
colonización es mayor que la de mortalidad en este
endoparásito, y se considera que los
endohelmintos parásitos del tracto digestivo
presentan un ciclo de vida muy corto. Otra posible
interpretación de la correlación positiva entre la
abundancia de los endoparásitos Z. rubellus y H.
fasciata con L. philippii, estaría relacionada con
las presas-dieta del trambollo que pudieran ser
hospederos intermediarios de tremátodos (Oliva &
Luque, 2002). El trambollo ha sido examinado
depredando a diferentes crustáceos decápodos y a
anfípodos, los cuales pudieran albergar las larvas
metacercarias de estos tremátodos (Berríos &
Vargas, 2004; Keeney et al., 2008). Para Z.
rubellus se ha registrado a los gasterópodos
Nassaridos (Nassarius obsoletus (Say, 1822) y a
Ilyanassa obsoleta (Say, 1822) como primer
hospedero intermediario (Curtis, 2007). El
opecoélido H. fasciata presenta a caracoles
prosobranchios como primeros hospederos
intermediarios, habiéndose registrado para otras
localidades a Anachis spp, y como segundo
hospedero intermediario al crustáceo Alphaeus
(Meenakshi et al., 1993; Taskinen et al., 1997).
También se ha registrado al bivalvo del género
Tellina como hospedero intermediario de
Prosorhynchoides (Bott, 2006). Una tercera
explicación sería que el área superficial del sitio de
infección en el intestino se incrementaría con la
talla del trambollo, lo cual favorecería el aumento
de la abundancia de Z. rubellus y H. fasciata
(Luque et al., 2002). Cuando los ciclos de vida de
los estos parásitos y su interrelación con los
modelos de alimentación y la dinámica
poblacional de L. philippii sean mejor conocidos
se podría tener una mejor explicación (Muñoz et
al., 2006, 2009).
De los ocho parásitos encontrados, cinco especies
son endoparásitos trasmitidos vía la dieta. Por ser
una especie bentopélagica y carnívora coincide
con lo señalado por Luque & Poulin (2008),
quienes señalan que debería esperarse en este
grupo trófico una mayor diversidad de especies
parásitas. Por ende, se encontró un número mayor
de endoparásitos en comparación a otros peces de
las costas del pacífico peruano (Luque, 1996;
Luque & Oliva, 1999). El patrón del parasitismo es
muy similar al de otras especies de peces
demersales e intermareales de Chile (Cortéz &
Muñoz, 2008; Muñoz & Cortéz, 2009).
Se ha indicado que la preferencia por uno de los
sexos de los hospederos pudiera ser atribuido a
diferencias en las relaciones ecológicas
(comportamiento, hábitat y dieta) de los peces
machos y hembras (
Iannacone, 2003, 2004). Nuestros resultados
muestran ausencia de efecto del sexo del pez sobre
la prevalencia y abundancia media parasitaria. En
el presente trabajo se repite el mismo
comportamiento encontrado en peces marinos de
la costa peruana, donde la mayoría de las especies
no mostraron diferencias en la prevalencia y
abundancia parasitaria con relación al sexo del
hospedero (Iannacone, 2003). Una alta
similaridad entre 50% a 85,7% encontrada en los
cuatro índices cualitativos y cuantitativos soporta
el hecho que no existieran diferencias entre ambos
sexos de L. philippii (Tabla 5).
Las diferencias encontradas en la abundancia para
P. rioplatensis y prevalencia de de Z. rubellus
entre febrero-mayo 1988 y junio-septiembre 2008,
pudiera estar influenciada por las diferencias en la
TSM encontradas en ambas épocas de año
(febrero-mayo 1988, TSM promedio = 15,8 con
evento La Niña con anomalías térmicas (ATSM)
promedio debajo de 1,5ºC; junio-septiembre 2008,
TSM = 17,21 con Anomalías Térmicas (ATSM)
promedio sobre 1,5ºC), lo cual ocasionaría
variaciones estacionales en los hospederos
intermediarios de estos dos endoparásitos
(Iannacone & Alvariño, 2009).
Una característica encontrada durante el periodo
de estudio fue que la fauna metazoaria de L.
philippii presentó solo dos formas larvarias, el
acantocéfalo C. australe y el nematodo Proleptus
sp. Estos dos helmintos emplean a Otaria byronia
(Blainville, 1820) y a peces elasmobranquios
como Mustelus mento Cope, 1877, Rhinobatos
planiceps Garman, 1880 y Triakis maculata Kner
& Steindachner, 1867, respectivamente como
hospederos definitivos en la costa peruana
(Sarmiento et al., 1999). Por ende, se podría inferir
que L. philippii forma parte de la dieta de estos
vertebrados acuáticos, para así C. australe y
Proleptus sp. alcanzar a su hospedero definitivo. El
trambollo sería un consumidor de nivel trófico
intermedio en la trama trófica del bioma marino
(Cortéz & Muñoz, 2008). Luque & Poulin (2004)
indican que los peces pueden albergar un
importante número de estados larvarios de
helmintos que los usan como hospederos
paraténicos e intermediarios, encontrando relación
Iannacone et al., 2001;
78
entre la abundancia larval de helmintos y la
longitud corporal del pez.
El patrón agregado encontrado en cinco de las
ocho especies encontradas, es el común hallado en
otras especies de peces marinos. Este
comportamiento de distribución, tiende a ampliar
la estabilidad en relación al hospedero-parásito,
incrementando la eficiencia reproductiva de los
parásitos adultos (Iannacone, 2004). Sin embargo
Oliva & Luque (2002) no encontraron para H.
fasciata parasitando a L. philippii en 1988,
distribución sobredispersa.
Las tres especie de tremátodes presentaron
asociación parasitaria positiva: H. fasciata y P.
rioplantensis, Z. rubellus y P. rioplantensis, y Z.
rubellus y H. fasciata. Resultados como éstos, han
sido observados en otras especies parásitas en
peces marinos de la región Neotropical (Azevedo
et al., 2007). Poulin et al. (2008) indican que la
interacción interespecífica afecta la magnitud de la
especie más abundante en la comunidad parasitaria
y la forma de la distribución de abundancia de las
especies parásitas. Diferencias de tamaño entre las
especies parásitas en la misma comunidad podrían
explicar porque ciertas especies llegan a ser
relativamente más abundantes que otras (Poulin et
al., 2008). Sin embargo, estos resultados deben ser
interpretados con mucha precaución al explicar la
estructura parasitaria comunitaria y tendrían que
ser evaluados bajo condiciones experimentales
(Alves & Luque, 2001).
Todas las especies encontradas en L. philippii son
autogénicas, es decir desarrollan por completo su
ciclo de vida en el ámbito acuático (Rodríguez-
González & Vidal-Martínez, 2008). Dos taxa,
Mixosporea reconocidos ahora cnidarios, y
Piscicolidae, de los ocho parásitos encontrados son
considerados nuevos registros para L. philippii en
el Perú.
Tabla 1. Prevalencia, intensidad y abundancia media, índice de dispersión e Índice de importancia específica de los parásitos de L.
philippi en el Terminal pesquero de Chorrillos, Lima, Perú. ID = Índice de dispersión. I = Índice de importancia específica.
Parásito Prevalencia Frecuencia/
Total
Intensidad
Rango
Intensidad
media
Abundancia
media ÍD I
Mixosporea gen sp. no ident.
7,2 9 de 124 1 a 4 2,1 0,15 2,7 17,2
Copepoda
Acanthocondria syciasis
MUSM-UNMSM 2800 4 5 de 124 1 1 0,04 0,8 8
Trematoda
Zoogonus rubellus 32,2 40 de 124 1 a 1420 56,9 18,4 903 1872
MUSM-UNMSM 2783
Prosorhynchoides rioplatensis
30,6
38 de 124
1 a 112
11,7
3,6
40,9
390
MUSM-UNMSM 2785, 2801
Helicometra fasciata
13,7
17 de 124
1 a 153
36,1
4,7
80,4
483
MUSM-UNMSM 2786
Acanthocephala
Corynosoma australe 15,3 19 de 124 1 a 15 3,5 0,5 8,2 65,3
MUSM-UNMSM 2784
Nematoda
Proleptus sp. 2,4 3 de 124 1 1 0,02 0,8 4,8
MUSM-UNMSM 2789
Hirudinea
Piscicolidae gen sp. no ident.
MUSM-UNMSM 2799
1,6 2 de 124 1 1 0,02 0,8 3,6
Iannacone et al.
Parásitos de Labrisomus philippii en Perú
79
Neotrop. Helminthol., 5(1), 2011
Tabla 2. Frecuencia de dominancia y localización de los parásitos componentes de L. philippi de la Costa Central en Chorrillos,
Lima, Perú.
Parásito Frecuencia de
dominancia
Frecuencia de dominancia de dos
especies
Localización
Mixosporea gen sp. no ident.
6 1 Branquias
Acanthocondria syciasis 3 1 Branquias
Zoogonus rubellus 23 0 Intestino
Prosorhynchoides rioplatensis 15 1 Intestino
Helicometra fasciata 14 0 Intestino
Corynosoma australe
10 1
Intestino y
cavidad
celómica
Proleptus sp.
2 0 Intestino
Piscicolidae gen sp. no ident.
1 0 Piel
Tabla 3. Valores de los coeficientes de correlación usados para evaluar la relación posible entre la longitud total de L. philippi y la
abundancia y prevalencia de cuatro de sus parásitos componentes de su comunidad parasitaria en la Costa Central de Lima, Perú.
(p) nivel de significancia. (r) = coeficiente de correlación de Pearson. (rs) = coeficiente de correlación de Spearman. (*) = longitud
total vs prevalencia. (**) = longitud total vs abundancia media.
Parásito rs* p r** p
Zoogonus rubellus 0,17 0,05 0,91 0,08
Prosorhynchoides rioplatensis 0,14 0,11 0,54 0,45
Helicometra fasciata
0,22 0,01 0,89 0,1
Corynosoma australe
0,12 0,17 0,61 0,38
2
Tabla 4. Valores de la prueba de t de student, prueba de Levene y del estadístico X usados para evaluar la posible relación entre el
sexo de L. philippi y la abundancia y prevalencia de cuatro de sus parásitos componentes de su comunidad parasitaria en la Costa
Central de Lima, Perú. (p) nivel de significancia.
Parásito F* p t** p X
2 p
Zoogonus rubellus 3,08 0,08 0,89 0,37 0,41 0,51
Prosorhynchoides rioplatensis 3,36 0,06 1,03 0,30 1,04 0,59
Helicometra fasciata 0,87 0,35 0,93 0,92 0,10 0,74
Corynosoma australe 0,01 0,91 0,55 0,58 1,52 0,21
Índices de Valores
estimación del número de
especies de parásitos
Chao-2 8
Jacknife-1 8
Jacknife-2 7
de similaridad entre sexo
Jaccard entre sexo 50
Sôrensen entre sexo 85,7
Bray-Curtis entre sexo 55,1
de diversidad alfa de la
parasitofauna
Equitabilidad 0,46
Simpson 0,64
Tabla 5. Índices con relación a: a) la estimación del número de especies de parásitos ha encontrarse, b) de similaridad entre sexos,
y c) de diversidad alfa de componentes comunitarios de la parasitofauna de L. philippi.
80
Tabla 6. Análisis comparativo cuantitativo de cuatro de sus componentes de la fauna parasitaria de Labrisomus philippii entre
1988 y el 2008.
Periodo
Zoogonus rubellus Prosorhynchoides rioplatensis Helicometra fasciata Corynosoma australe
Referencia
Prevalencia Abundancia Prevalencia Abundancia Prevalencia Abundancia Prevalencia Abundancia
1988 74 21,2 37 38,4 13 0,3 22 0,4 Oliva & Luque
(2002)
2008 32,2 18,4 30,6 3,6 13,7 4,7 15,3 0,5 Presente Estudio
Oliva & Luque (2002) lo citan originalmente como Bucephalopsis sp. pero Kohn et al. (2007) lo actualiza como Prosorhynchoides rioplatensis.
1
10
100
1000
0 20 40 60 80 100 120 140 160 180 200
Frecuencia
log Nº peces
Zoogonus Prosorhynchiodes
Helicometra Corynosoma
Especimenes
Figura 1. Frecuencia del número de parásitos de cuatro especies y de la abundancia total o especímenes de los
parásitos encontrados en Labrisomus philippi
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100 110 120
Nº peces
Frecuencia acumulada
Figura 2. Frecuencia acumulada de parásitos de Labrisomus philippi del Terminal Pesquero de Chorrillos,
Lima, Perú.
Iannacone et al.
Parásitos de Labrisomus philippii en Perú
81
Neotrop. Helminthol., 5(1), 2011
REFERENCIAS BIBLIOGRAFICAS
Alves, DR & Luque, JL. 2001. Community
ecology of the Metazoan parasite of White
C ro a k e r, Micro pogonia s fu rn ieri
(Osteichthyes: Sciaenidae), from the
Coastal Zone of the State of Rio de Janeiro,
Brasil. Memorias do Instituto Oswaldo
Cruz, vol. 96, pp. 145-153.
Ángel, A & Ojeda, P. 2001.
Azevedo, RK, Abdallah, VD & Luque, JL. 2007.
Berríos, VC & Vargas, MF. 2004.
Biffi, D & Iannacone, J. 2010.
Bott, NJ. 2006.
Structure and trophic
organization of subtidal fish assemblages on
the northern Chilean coast: the effect of
habitat complexity. Marine Ecology
Progress Series, vol. 217, pp. 81-91.
Aspectos quantitativos da comunidade de
metazoarios parásitos do gordinho Peprilus
paru (Linnaeus, 1758) (Perciformes:
Stromateidae), do litoral do estado do Rio de
Janeiro, Brasil. Revista Brasileira de
Parasitologia Veterinária, vol. 16, pp. 10-14.
Estructura
trófica de la asociación de peces
intermareales de la costa rocosa del norte de
Chile. Revista de Biología Tropical, vol. 52,
pp. 201-212.
Variabilidad trófica
de Lontra felina (Molina 1782) (Carnivora:
Mustelidae) en dos poblaciones de Tacna
(Perú) entre agosto y diciembre de 2006.
Mastozoología Neotropical, vol. 17, pp. 11-
17.
Bivalves and the bucephalidae: a
parasitic system on the Great Barrier Reef.
Ph Thesis, School of Molecular and
Microbial Sciences, University of
Queensland.
Bursey, C R, Goldberg, SR & Parmelee, JR. 2001.
Gastrointestinal helminths of 51 species of
anurans from Reserva Cuzco Amazonico,
Peru. Comparative Parasitology, vol. 68, pp.
21-35.
Bush, AO, Lafferty, KD, Lotz, JL & Shostak, AW.
1997. Parasitology meets ecology on its own
terms: Margolis et al. revisited. The Journal
of Parasitology, vol. 83, pp. 575-583.
Chirichigno, N & Vélez, M. 1998. Clave para
identificar los peces marinos del Perú.
Publicación Especial del Instituto del Mar.
da.
2 Ed. Callao, Instituto del Mar del Perú.
500 p.
Cortés, Y & Muñoz, G. 2008. Infracomunidades
de parásitos eumetazoos del bagre de mar
Aphos porosus (Valenciennes, 1837)
(Actinopterygii: Batrachoidiformes) en
Chile Central. Revista de Biología Marina y
Oceanografía, vol. 43, pp. 255-263.
Curtis, LA. 2007. Larval trematode infections and
spatial distributions of snails. Invertebrate
Biology, vol. 126, pp. 235-246.
Eiras, J, Takemoto, R & Pavanelli, GC. 2000.
Métodos de estudo e técnicas laboratoriais
em parasitología de peixes. Maringá,
Universidade Estadual de Maringa (Ed.),
171 p.
Esch, GW, Shostak, AW, Marcogliese, DJ &
Goater, TM. 1990. Patterns and process in
helminth parasite communities: an
overview. p. 1-19. In: Esch, G, Bush, AC &
Aho, J. (Eds.). Parasite Communities:
Patterns and processes. New York.
Chapman and Hall. 251p.
Gárate, A & Pacheco, A. 2004. Cambios en la
distribución y abundancia de la ictiofauna
de aguas someras en San Bartolo (Lima,
Perú) después del ENSO 1997-98. Ecología
Aplicada, vol. 3, pp. 148-153.
Iannacone, J. 2003. Tres metazoos parásitos de la
cojinoba Seriolella violacea Guichenot
(Pisces, Centrolophidae), Callao, Perú.
Revista Brasileira de Zoologia, vol. 20, pp.
257-260.
82
Iannacone, J. 2004. Metazoos parásitos de la
mojarrilla Stellifer minor (Tschudi)
(Osteichthyes, Sciaenidae) capturados por
pesquería artesanal en Chorrillos, Lima,
Perú. Revista Brasileira de Zoología, vol.
21, pp.815-820.
Iannacone, J, Alvariño, L, Guabloche, A, Alayo,
M, Sánchez, J, Arrascue, A & Abanto, M.
2003.
Iannacone, J, Tataje, J, Fuentes-Rivera, J, Álvarez,
K & Aguilar, P. 2001.
Iannacone, J & Alvariño, L. 2009.
Iannacone, J, Morón, L & Guizado, S. 2010.
Jara, C & Díaz-Limay, E. 1995.
Comunidades ectoparasitarias
branquiales de la pintadilla Cheilodactylus
variegatus Valenciennes 1833 (Pisces:
C h e i l o d a c t y l i d a e ) . P a r a s i t o l o g í a
Latinoamericana, vol. 58, pp. 59-67.
Infracomunidades
ectoparasitarias en las branquias de la
cachema Cynoscion analis Jenyns (Pisces:
S c i a e n i d a e ) . Revista peruana de
Parasitología, vol. 15, pp. 42-54.
Dinámica
poblacional de la diversidad parasitaria de
la “Cabrilla” Paralabrax humeralis
(Teleostei: Serranidae) en Chorrillos, Lima,
Perú. Neotropical Helminthology, vol. 3,
pp. 73-88.
Variación entre años de la fauna de
parásitos metazoos de Sciaena deliciosa
(Tschudi, 1846) (Perciformes: Sciaenidae)
en Lima, Perú. Latin American Journal of
Aquatic Research, vol. 38, pp. 218-226.
Frecuencia e
intensidad de infestación por copépodos en
peces de la zona norte del mar del Perú.
Revista peruana de Parasitología, vol. 11,
pp. 68-71.
Jara, C & Ponte, N. 1995. Frecuencia e intensidad
de parasitación por helmintos de
Labrisomus philippii (Pisces) del mar de
Huanchaco, Trujillo, Perú. Rebiol, vol. 15,
pp. 67-78.
Keeney, DB, Boessenkool, S, King, TM, Leung,
TLF & Poulin, R. 2008. Effect of
interspecific competition on asexual
proliferation and clonal genetic diversity in
larval trematode infections of snails.
Parasitology, vol. 135, pp. 741-747.
Kohn, A, Fernández, BMM & Cohen, SC. 2007.
South American trematodes parasites of
fi s h es . Ed. Express Ltda.Rio de
Janeiro.318p.
Luque, JL. 1996.
Luque, JL, Porrozzi, F & Alves, DR. 2002.
Luque, JL & Oliva, M. 1999.
Luque, JL & Poulin, R. 2004.
Luque, JL & Poulin, R. 2008
Martínez, J, Coronel, S, Ugaz A & Zelada, W.
2006.
Distribución transversal y
asociaciones interespecífica en las
comunidades de metazoarios ectoparásitos
de peces esciénidos marinos del Perú.
Revista de Biología Tropical, vol. 44, pp.
383-390.
Community ecology of the metazoan
parasites of argentine goatfish, Mullus
argentinae (Osteichthyes: Mullidae), from
the Coastal zone of the state of Rio de
Janeiro, Brazil. Revista Brasileira de
Parasitologia Veterinária, vol. 11, pp. 33-38.
Metazoan parasites
in f r a c o m m u n i t i e s o f Menticirrhus
(Teleostei: Sciaenidae): an amphi-oceanic
approximation. The Journal of Parasitology,
vol. 85, pp. 379-381.
Use of fish as
intermediate hosts by helminth parasites: A
comparative analysis. Acta Parasitologica,
vol. 49, pp. 353-361.
. Linking ecology with
parasites diversity in Neotropical fishes.
Journal of Fish Biology, vol. 72, pp. 189-
204.
Sistema esquelético de “trambollo”
Labrisomus philippii Steindachner
( A c t i n o p t e r y g i i : L a b r i s o m i d a e ) .
Universalia, vol. 11, pp. 66-72.
Iannacone et al.
Medina, M, Araya, M & Vega, C. 2004.
Alimentación y relaciones tróficas de peces
costeros de la zona norte de Chile.
Investigaciones Marinas, vol. 32, pp. 33-47.
Parásitos de Labrisomus philippii en Perú
83
Neotrop. Helminthol., 5(1), 2011
Muñoz, G, Grutter, AS & Cribb, TH. 2006.
Muñoz, V & Cortéz, Y. 2009.
Oliva, M & Luque, JL. 2002.
Pechenik, JA, Fried, B & Simpkins, HL. 2001.
Poulin, R, Luque, JL, Guilhaumon, F & Mouillot,
D. 2008.
Endoparasite communities of five fish
species (Labridae: Cheilininae) from Lizard
island: how important is the ecology and
phylogeny of the hosts? Parasitology, vol.
132, pp. 363-374.
Parasite
communities of a fish assemblage from the
intertidal rocky zone of central Chile:
similarity and host specificity between
temporal and resident fish. Parasitology,
vol. 139, pp. 1291-1303.
Endohelminth
parasites of the trambollo Labrisomus
philippii (Steindachner) (Osteichthyes:
Labrisomidae) from the central Peruvian
Coast. Comparative Parasitology, vol. 69,
pp. 100-104.
Crepidula fornicata is not a first
intermediate host for trematode: who is?.
Journal of Experimental Marine Biology
and Ecology, vol. 261, pp. 211-224.
Species abundance distributions
a n d n u m e r i c a l d o m i n a n c e i n
gastrointestinal helminth communities of
fish hosts. Journal of Helminthology, vol.
82, pp. 193-202.
Sáez, S & Pequeño, G. 2009.
Sarmiento, L, Tantaleán, M & Huiza, A. 1999.
Tantaléan, M, Sarmiento, L & Huiza, A. 1992.
Tantaleán, M, Sánchez, L, Gómez, L & Huiza, A.
2005.
Taskinen, J, Mäkela, T & Valtonen, T. 1997.
Terrones, G & Sarmiento, L. 1990.
Vélez, A. 1981.
Zar, JH. 1996.
Clave taxonómica,
actualizada, ilustrada y comentada de los
peces de la familia Labrisomidae de Chile
(Perciformes, Blennioidei). Gayana, vol. 73,
pp. 130-140.
Nemátodos parásitos del hombre y de los
animales en el Perú. Revista Peruana de
Parasitología, vol. 14, pp. 9-65.
Digeneos (Trematoda) del Perú. Boletín de
Lima (Perú), vol. 80, pp. 47-84.
Acantocéfalos del Perú. Revista
peruana de biología, vol.12, pp. 83-92.
(Bivalvia) by trematodes. Parasite tactics
and host longevity. Annales Zoologici
Fennici, vol. 34, pp. 37-46.
Helmintos
parásitos en Labrisomus philippii. Boletín
de Lima (Perú), vol. 69, pp. 43-44.
Hábitat, alimentación y
adaptaciones de Labrisomus (L.) philippii
(Steindachner 1866) en el ecosistema litoral
de Palo Buque. Tesis, Universidad de Chile,
Sede Iquique, Chile. 94 p.
Biostatistical Analysis. New Jersey.
th
Prentice-Hall, Inc. Upper Saddle River. 3
Ed., 662 p.
Exploitation of Anodonta piscinalis
Rodríguez-González, A & Vidal-Martínez, VM.
2008. Las comunidades de helmintos del
lenguado (Symphurus plagiusa) en la costa
de Campeche, México. Revista Mexicana de
Biodiversidad, vol. 79, pp. 159-173.
Meenakshi, M, Madhavi, R & Swarnakumari,
VGM. 1993.
Moreno, C. 2001.
Muñoz, G & Cribb, TH. 2006.
The life-cycle of Helicometra
gibsoni n. sp. (Digenea: Opecoelidae).
Systematic Parasitology, vol. 25, pp. 63-72.
Métodos para medir la
Biodiversidad. M&T – Manuales y Tesis
SEA. Cooperación Iberoamericana
CYTED. UNESCO Orcyt. Sociedad
Entomológica Aragonesa. 1º Ed. México. 84
p.
Parasite
communities and diet of Coris batuensis
(Pisces: Labridae) from Lizard island,
Great barrier reef. Memoirs of the
Quuensland Museum, vol. 52, pp. 191-198.
84
Recibido 24 de Junio del 2011.
Aceptado 1 de Julio del 2011.
Autor para correspondencia/ Author for correspondence:
José Iannacone
Laboratorio de Invertebrados. Museo de Historia Natural.
Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Ricardo
Palma. Av. Benavides 5440, Santiago de Surco. Lima 33,
Perú.
Laboratorio de Ecofisiología Animal. Facultad de Ciencias
Naturales y Matemática. Universidad Nacional Federico
Villarreal. Av. Río de Chepén, s/n. Bravo Chico. El Agustino.
Lima, Perú.
E-mail/correo electrónico:
joseiannacone@gmail.com
Iannacone et al.
Parásitos de Labrisomus philippii en Perú
