Neotrop. Helminthol., 5(1), 2011
2011 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA)
ISSN: 2218-6425 impreso / ISSN: 1995-1043 on line
Resumen
Abstract
56
ORIGINAL ARTICLE/ ARTÍCULO CIENTÍFICO
ASPECTOS CUANTITATIVOS DE LOS PARÁSITOS DEL PEJESAPO SICYASES
SANGUINEUS (MÜLLER & TROSHEL, 1843) (PERCIFORMES: GOBIESOCIDAE) DE LA
ZONA COSTERA DE CHORRILLOS, LIMA, PERÚ
QUANTITATIVE ASPECTS OF THE PARASITES OF CLINGFISH SICYASES SANGUINEUS
(MÜLLER & TROSHEL, 1843) (PERCIFORMES: GOBIESOCIDAE) IN THE COASTAL AREA
OF CHORRILLOS, LIMA, PERU
1,2,3 2
José Iannacone & Lorena Alvariño
1Laboratorio de Invertebrados- Museo de Historia Natural. Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad
Ricardo Palma. Av. Benavides 5440, Lima 33, Perú.
2Laboratorio de Ecofisiología Animal. Facultad de Ciencias Naturales y Matemática. Universidad Nacional
Federico Villarreal. Av. Rio de Chepén, s/n. Bravo Chico. El Agustino. Lima, Perú.
3 joseiannacone@yahoo.es
Citación sugerida: Iannacone, J & Alvariño, L. 2011. Aspectos cuantitativos de los parásitos del pejesapo
Sicyases sanguineus (Müller & Troshel, 1843) (Perciformes: Gobiesocidae) de la zona costera de Chorrillos,
Lima, Perú. Neotropical Helminthology, vol. 5, nº1, pp. 56-72.
The fish Sicyases sanguineus (Müller & Troschel, 1843) lives in rocky intertidal coastal zone attached
to rocks and under the influence of waves. It is found between Salaverry (Peru) to Punta Arenas (Chile).
Between August and September 2009, 99 specimens of S. sanguineus were obtained from the Fisheries
Terminal Chorrillos, Lima, Peru to assess its parasite fauna. Of the fish tested, 47 were females and 52
were males. The fish had a total length of 24.5 ± 4.5 cm (11 cm to 35 cm). The parasite assemblage
registered a higher percentage of endoparasites (83.3%) than ectoparasites. The mean parasite species
richness was 1.05 ± 1.4 (0 to 4). Twenty hosts showed no parasite (20.2%) and 79 hosts showed
infection with at least one parasite (79.8%). The site of infection, prevalence, and mean abundance of
the six parasite species found was: a copepod Acanthochondria sicyases (Kroyer, 1863) (gills and gill
chamber, 63.63% and 2.33) and five trematods Proctoeces lintoni Siddiqui et Cable, 1960 (intestine,
9.1% and 0.18), Proctoeces sp. (intestine, 15.15% and 0.49), Helicometrina nimia (intestine, 4.04% and
0.05), Lecithastheridae sp. (intestine, 7.07% and 0.27) and Prosorhynchoides sp. (intestine, 6.06% and
10.67). The index of significant parasites showed that Prosorhynchoides sp. presented the highest
prevalence. All parasites showed a contagious distribution. No relationship was found between host sex
or length and prevalence and abundance of parasites, with the exception of A. sicyases.
Key words: Acanthochondria - parasitic fauna – prevalence – Proctoeces – Prosorhynchoides - Perú.
Sicyases sanguineus (Müller & Troschel, 1843) es una especie íctica que vive en la zona litoral del
intermareal rocoso adherido a las rocas y bajo la influencia del oleaje y presenta distribución geográfica
de Salaverry (Perú) a Punta Arenas (Chile). Entre el mes de agosto y septiembre del 2009, 99
especímenes de S. sanguineus fueron obtenidos en el Terminal Pesquero de Chorrillos, Lima-Perú para
la evaluación de los aspectos cuantitativos de su parasitofauna. De los peces evaluados, 47 fueron
hembras y 52 fueron machos. Los peces mostraron una longitud total promedio de 24,5±4,5 cm (11 cm
a 35 cm). Los parásitos fueron colectados y cuantificados usando los procedimientos convencionales.
El ensamblaje parasitario registró un mayor porcentaje de endoparásitos (83,3%) que de ectoparásitos.
INTRODUCCIÓN
57
El promedio de la riqueza de especies de parásitos fue 1,05 ± 1,4 (0 a 4). Veinte hospederos no
presentaron ningún parásito (20,2%) y 79 hospederos mostraron infección con al menos un solo
parásito (79,8%). Se encontraron seis parásitos con la siguiente localización, prevalencia y abundancia
media: un copépodo Acanthochondria sicyases (Kroyer, 1863) (branquias y cámara branquial, 63,63%
y 2,33) y cinco digeneos Proctoeces lintoni Siddiqui et Cable, 1960 (intestino, 9,1% y 0,18), Proctoeces
sp. (intestino, 15,15% y 0,49), Helicometrina nimia (intestino, 4,04% y 0,05), Lecithastheridae gen. sp.
(intestino, 7,07% y 0,27) y Prosorhynchoides sp. (intestino, 6,06% y 10,67). El índice de importancia
parasitaria mostró que Prosorhynchoides sp. presentó el valor más alto. Todos los parásitos mostraron
una distribución contagiosa. No se encontró relación entre el sexo y la prevalencia y abundancia de los
parásitos. De igual forma la longitud total no se observó relacionada con la prevalencia y abundancia
media de infección, a excepción de A. sicyases. Se observó diferencias en la talla media de S.
sanguineus entre los peces parasitados y los no parasitados por A. sicyases, Proctoeces sp. y en la
prevalencia total.
Palabras clave: Acanthochondria - fauna parasitaria – prevalencia – Proctoeces – Prosorhynchoides - Perú.
En las investigaciones en ecología parasitaria de
peces es importante evaluar la magnitud espacial y
temporal de las variables ecológicas del hospedero
que sean importantes y claves para analizar los
mecanismos biológicos de transmisión,
distribución, abundancia y composición de los
ensamblajes parasitarios (Rohde et al., 1995;
Pardo-Gandarillas et al., 2004; Iannacone &
Alvariño, 2008; Iannacone et al., 2010a,b; Poulin,
2010; Timi et al., 2010).
Oliva & Luque (2010) argumentan que en los
países del Neotrópico no más de 50 peces han sido
adecuadamente estudiados bajo una óptica de
ecología parasitaria, es decir con un mínimo de 60
especímenes (Iannacone et al., 2010a). En el Perú,
en los últimos años han sido evaluados aspectos
ecológicos cuantitativos de la fauna parasitaria de
varios peces marinos (Iannacone, 2005; Iannacone
& Alvariño, 2008, 2009a,b; Iannacone et al.,
2010a).
Sicyases sanguineus (Müller & Troschel, 1843)
“pejesapo” (Perciformes: Gobiesocidae) es un pez
anfibio marino perteneciente a las comunidades
intertidales de la región Neotropical y con una
distribución en el pacífico Sur entre Chile y Perú
(Eberlin et al., 1970; Gordon et al., 1970; Paine &
Palmer, 1978; Cancino & Castilla, 1988;
Chirichigno & Velez 1998; Sayer & Davenport,
1991; Vera & Pequeño, 2001). En el ensamblaje de
los peces intertidales S. sanguineus pertenece al
grupo trófico de los omnívoros (Muñoz & Ojeda,
1997; Quijada et al., 2000; Aldana et al., 2002;
Loot et al., 2005; Muñoz & Cortes, 2009).
Sicyases sanguineus es componente de la dieta del
pez Genypterus chilensis (Guichenot, 1881)
(Chong et al., 2006). En las costas del Pacífico Sur,
depreda sobre los moluscos Concholepas
concholepas (Bruguière, 1789), Fissurella sp.,
Perumytilus purpuratus (Lamarck, 1819) y
Semimytilus algosus Gould, 1850 (Stotz et al.,
2003; Loot et al., 2005; Muñoz & Zamora, 2011).
Los individuos con una longitud corporal menor a
15 cm son típicamente encontrados en la zona alta
intertidal alimentándose de algas, y en cambio los
individuos mayores a 23 cm son carnívoros al
depredar mayormente de moluscos y crustáceos en
la zona intertidal inferior y subtidal (Cancino &
Castilla, 1988; Muñoz & Zamora, 2011). Se tienen
algunos estudios en este pez relacionados a su
biología reproductiva (Pérez, 1981; Cerisola, 1984;
Gorgollón, 2005).
En pejesapos de la familia Gobiesocidae como
Gobiesox marmoratus Jenyns, 1842 se ha
investigado la composición de la fauna
endoparasitaria para el litoral Central de Chile
(Pardo-Gandarillas et al., 2004). Se ha registrado
en S. sanguineus algunos aspectos cualitativos y
cuantitativos de su parasitofauna para Perú y Chile
(Kohn et al., 2007; Muñoz & Olmos, 2007, 2008;
Moraga & Muñoz, 2010), y principalmente en el
trematodo endoparásito Protoeces lintoni Siddiqi
et Cable, 1960 (Oliva, 1984; Oliva & Zegers, 1988;
George-Nascimento et al., 1998; Balboa et al.,
2001; Loot et al., 2005, 2008; Muñoz & Olmos,
2007, 2008; Aldana et al., 2009; Valdivia et al.,
2010). Recientemente, Muñoz & Zamora (2011)
analizaron la variación de la riqueza, estructura y
Iannacone & Alvariño
Parasitos de Sicyases sanguineus en Perú
Neotrop. Helminthol., 5(1), 2011
58
funcionamiento de la parasitofauna en 154
especímenes de S. sanguineus de Chile, en la que
registran 11 especies parásitas. Lamentablemente a
la fecha, no se tiene información de los aspectos
ecológicos de la parasitofauna de S. sanguineus
para el Perú. Este trabajo evalúa los aspectos
cuantitativos de los parásitos del pejesapo S.
sanguineus de la zona Costera de Chorrillos, Lima,
Perú durante el 2009.
Se adquirieron 99 especímenes de “Pejesapo”,
S. sanguineus entre agosto y septiembre de 2009
en el Terminal Pesquero de Chorrillos, Lima,
Perú (12°30´S, 76°50´W).
De una estación fija en el Callao de la Unidad de
Investigación en Oceanografía Física de la
Dirección de Investigaciones Oceanológicas del
Instituto del Mar del Perú (IMARPE), punto más
cercano a la localidad de Chorrillos evaluada,
fueron obtenidos los valores de Temperatura
Superficial del mar (TSMºC) para los dos meses
del periodo de colecta de la fauna parasitaria de S.
sanguineus.
Se evaluaron en forma exhaustiva la piel, aletas,
fosas nasales, ojos, branquias, cavidad bucal, y
disecciones completas de estómago, intestino,
riñón, corazón, mesenterio y cavidad celómica
para la búsqueda de parásitos bajo microscopio
estereoscopio, los cuales se colectaron, fijaron,
preservaron, colorearon y montaron siguiendo las
recomendaciones estandarizadas (Eiras et al.,
2000). Para la colección, almacenaje y estudio de
los copépodos se siguió las pautas señaladas por
Cantatore & Timi (2010). La determinación
taxonómica de los parásitos se realizó empleando
claves taxonómicas especializadas. Se
depositaron especímenes representativos de cada
parásito en la Colección Helmintológica y de
Invertebrados Relacionados del Museo de Historia
Natural de la Universidad Nacional Mayor de San
Marcos (MUSM-UNMSM).
En cada uno de los pejesapos, el sexo y la
longitud total (en cm) fue determinada con un
mm de precisión. La longitud total de los peces
fue dividida en cuatro rangos de cinco cm cada
una usando la regla de Sturges (Zar, 1996), a
excepción del primer rango que al poseer un
MATERIALES Y METODOS
número muy bajo de especímenes fueron
adicionados al siguiente rango. Estos cuatro rangos
fueron: 11,0-20,0 cm (n = 18); 20,1-25,0 cm (n =
35); 25,1-30,0 cm (n = 39) y 30,1-35,0 cm (n = 7).
Los peces mostraron una longitud promedio de
24,5 ± 4,5 cm (11 cm a 35 cm). Las hembras
presentaron una longitud de 24,64 ± 3,47 cm, n =
47, y los machos tuvieron una longitud de 24,48 ±
5,41 cm, n = 52. No se encontraron diferencias
entre la longitud total de los peces hembras y
machos (t = 0,17; g.l. = 97; P = 0,85). El sexo fue
determinado observando la coloración y la
estructura de las gónadas (Muñoz & Zamora,
2011).
Se determinó la prevalencia, intensidad media y
abundancia media por cada pez para todos los
parásitos observados. El Índice de dispersión (ID)
2
fue determinado de la relación entre Varianza (S )
/abundancia media. El análisis de los metazoos
parásitos a nivel de infracomunidades y
comunidades parasitarias se hizo para las especies
con prevalencias mayores al 8 % (Esch et al.,
1990). La importancia específica (I) estimada
como la influencia de las especies parásitas en la
comunidad fue determinada como I = prevalencia
+ [abundancia x 100] (Bursey et al., 2001). Se
calculó la frecuencia de dominancia individual y la
frecuencia de dominancia de dos o más especies.
El índice de correlación de Pearson se empleó para
determinar la relación entre la longitud total del
hospedero con la abundancia media para cada
parásito, riqueza y descriptores de diversidad. De
igual forma el coeficiente de correlación de
Spearman se usó para relacionar la longitud total
promedio por rango de los peces hospederos y la
prevalencia de infección para cada parásito en cada
2
rango. Se aplicó la prueba X para tablas de
contingencia para determinar el grado de
dependencia entre el sexo del hospedero y la
prevalencia parasitaria. El efecto del sexo en la
abundancia media de infección parasitaria se
calculó utilizando la prueba de t de Student. La
prueba de t de Student para datos pareados se usó
para determinar las diferencias entre la sumatoria
de las abundancias totales de cada uno de los
parásitos (Componente Comunitario) y el sexo del
hospedero (Zar, 1996). En todos los casos se
verificó la normalidad de los datos empleando la
prueba de Shapiro-Wilk y la homogeneidad de
varianzas empleando la prueba de Levene.
59
La diversidad parasitaria de cada infracomunidad
fue calculada a través del índice de Shannon
Wiener (H´), riqueza de parásitos y Berger-Parker
(d) (Moreno, 2001; Iannacone et al., 2010a).
Estos descriptores parasitarios promedios fueron
determinados para cada uno de los cuatro rangos
de talla. Para determinar las diferencias en los
promedios de los descriptores parasitarios entre
los cuatro rangos de talla se empleó el ANDEVA y
posterior análisis de Tukey. Para los componentes
comunitarios se emplearon los índices de Margalef
(D ), Shannon-Wiener (H´), Equidad de Pielou
Mg
(J), Meninhick (D ), Dominancia de Simpson (C)
Mn
y Berger-Parker (d).
Cuatro métodos no paramétricos: Chao-2,
Jacknife de primer orden (Jack-1), Jacknife de
segundo orden (Jack-2) y Bootstrap que se
sustentan en la presencia y ausencia para
cuantificar la rareza, y en los tres primeros utilizan
el número de “Uniques” y “Duplicates” fueron
empleados para estimar el número máximo de
riqueza de parásitos a partir del esfuerzo de
muestreo realizado y de la acumulación de nuevas
especies que van apareciendo en los peces
muestreados (Moreno, 2001; Iannacone et al.,
2010a). De igual forma se empleó la curva de
rarefacción y sus límites de confianza superior e
inferior para estimar el número de especies de
parásitos a encontrarse en relación al número de
individuos de pejesapos muestreados (Moreno,
2001).
Para determinar las ecuaciones y gráficas de
regresión polinómicas de primer hasta quinto
orden que relacionen el número de especies
acumuladas y el número de hospederos, y la
frecuencia relativa a partir del número de parásitos
más prevalentes fue empleado el paquete
estadístico PAST (Paleontological Statistics)
(Hammer & Harper, 2005). Se empleó el criterio
de información (CI) de Akaike que indica que a un
menor valor una mayor eficiencia en el modelo de
ecuación de regresión polinómica.
La significancia se evaluó a un nivel de alfa =
0,05. Los términos de ecología parasitaria
(prevalencia, abundancia e intensidad media de
infección) siguieron los criterios de Bush et al.
(1997). Para el cálculo de las pruebas
estadísticas descriptivas e inferenciales fue
empleado el paquete estadístico IBM-SPSS
Statistics ver. 19,0.
La prevalencia, intensidad media y abundancia
media de infestación de los parásitos encontrados
en los 99 hospederos muestreados de S. sanguineus
son señalados en la Tabla 1. Se encontraron seis
parásitos: un copépodo Acanthochondria sicyases
( K r o y e r, 1 8 6 3 ) ( C h o n d r a c a n t h i d a e )
(principalmente en branquias, cámara branquial y
opérculo) y cinco digeneos: Proctoeces lintoni
Siddiqui et Cable, 1960 (Fellodistomidae)
(intestino), Proctoeces sp. (Fellodistomidae)
(intestino), Helicometrina nimia Linton, 1910
(Opecoelidae) (intestino), Lecithastheridae gen.
sp. (intestino) y Prosorhynchoides sp.
(Bucephalidae) (intestino). En los seis parásitos
encontrados en S. sanguineus se notó una
distribución conglomerada o agregada, debido a
que el índice de dispersión fue mayor a 1. El
parásito con mayor importancia específica fue
Prosorhynchoides sp. Se encontró una relación de
regresión polinómica entre el número de especies
acumuladas y el número de hospederos evaluados
2
de S. sanguineus (Fig. 1) (x =2,83; CI de
2
Akaike=13,48; r = 0,93; F=335; P=0,0001). La
mayor frecuencia de dominancia fue para A.
sicyases, seguido de Proctoeces sp. (Tabla 2). Se
determinaron las ecuaciones de regresión
polinomiales de primer hasta quinto grado para
estimar la frecuencia relativa a partir del número de
parásitos de A. sicyases, P. lintoni y Proctoeces sp.
(Tabla 3). Para P. lintoni ninguna ecuación
polinómica resultó ser estadísticamente válida
(Fig. 2a,b,c). En cambio para Proctoeces sp. solo
resultaron válidas las ecuaciones polinómicas de
tercer a quinto grado (Fig. 3a,b,c,d,e). También se
observó que para A. sicyases las cinco ecuaciones
de regresión polinómicas (Fig. 4a,b,c,d,e)
resultaron ser significativas.
Con relación a la preferencia de A. syciases a
diferentes localizaciones en S. sanguineus se
encontró la siguiente secuencia de frecuencia
relativa porcentual en términos cualitativos:
Cámara branquial (48,81%, n=41), I Arco
Branquial (20,24%, n=17), Opérculo (17,86%,
n=15), III arco branquial (7,14%, n=6), II arco
branquial (4,16%, n=4) y ojos (1,19%, n=1); y en
términos cuantitativos: Cámara branquial
(58,30%, n=130), Opérculo (23,77%, n=53), I
Arco Branquial (12,56%, n=28), III arco branquial
(3,14%, n=7), II arco branquial (1,79%, n=4) y
ojos (0,44%, n=1).
RESULTADOS
Iannacone & Alvariño
Parasitos de Sicyases sanguineus en Perú
Neotrop. Helminthol., 5(1), 2011
60
La Tabla 4 indica que la longitud total no se
relacionó linealmente con la prevalencia y
abundancia media de infección, a excepción de A.
sicyases. Con relación al incremento de la
prevalencia y la abundancia media de infección se
observó un aumento con cada uno de los rangos de
talla de S. sanguineus para A. sicyases (Tabla 5).
Sin embargo al ser evaluado el rango de talla de S.
sanguineus, mostró un aumento con la prevalencia
de Proctoeces sp. y de Prosorhynchoides sp.
(Tabla 5). Los digeneos H . nim ia y
Lecithastheridae mostraron los mayores valores
de prevalencia en el rango de 31,5 y 35 cm. Se
encontró ausencia de dependencia entre el sexo de
S. sanguineus y la abundancia media y prevalencia
de infección para los tres parásitos más prevalentes
(Tabla 6).
La Tabla 7 nos indica que no existieron diferencias
en la Abundancia media total de infección, la
riqueza de endoparásitos y la abundancia media de
endoparásitos con en el rango de talla de S.
sanguineus. La riqueza de especie, el índice H´, la
riqueza de componentes comunitarios, la riqueza
de endoparásitos y el índice d tienden a
incrementar con el rango de talla del pejesapo.
Se colectaron un total de 1387 especímenes
durante todo el muestreo. El ensamblaje
parasitario registró un mayor porcentaje de
endoparásitos (83,3%) que de ectoparásitos. El
promedio de la riqueza de especies de parásitos fue
1,05 ± 0,77 (0 a 4) y la abundancia media total fue
14,01 (0-431). Veinte hospederos no presentaron
ningún parásito (20,2%) y 79 hospederos
mostraron infección con al menos un solo parásito
(79,8%), de los cuales 60 con un solo parásito
(60,6 %), y 14 (14,1 %), 4 (4%) y 1 (1 %), con dos,
tres y cuatro parásitos, respectivamente.
Se encontraron diferencias significativas entre la
longitud total de los pejesapos parasitados por el
conjunto de todas las especies (Prom =25,5±4,2
cm) y los no parasitados (Prom = 20,6±3,5 cm) (t =
4,68; P = 0,001; F = 0,01; P = 0,91). También se
levene
observó diferencias entre la longitud total de los
peces parasitados por A. sicyases (Prom =
25,6±4,3 cm) y los no parasitados (Prom =
22,5±4,3 cm) (t = 3,43; P = 0,001; F = 1,33; P =
levene
0,25); entre las longitud total de los peces
parasitados por Proctoeces sp. (Prom = 26,6±4,7
cm) y los no parasitados (Prom = 24,1±4,4 cm)
(t = 1,92; P = 0,05; F = 0,28; P = 0,59). No se
levene
encontró diferencias entre las longitud total de los
peces parasitados por P. lintoni (Prom = 24,1±4,3
cm) y los no parasitados (Prom = 24,6±4,6 cm) (t =
0,30; P = 0,76; F = 0,14; P = 0,70).
levene
Ambas especies del trematodo del género
2
Proctoeces no se encontraron asociadas (x = 0,38;
P = 0,53), ni correlacionadas estadísticamente (r=
0,001; P=0,99).
La diversidad alfa del componente comunitario
parasitario de S. sanguineus fue: índice de
Shannon-Wienner (H´)= 0,77, índice de
Menhinick (D ) = 0,15, índice de Margalef (D )=
Mn Mg
0,69, índice de equidad de Pielou (J) = 0,27, índice
de dominancia de Simpson (C) = 0,61 e índice
promedio de Berger-Parker (d) = 0,73. Al
comparar los valores de diversidad parasitaria alfa
entre los peces machos y hembras se observó
diferencias significativas en el índice de Shannon-
Wiener (H` = 0,64 y H` = 0,95, p= 0,001),
machos hembras
dominancia de Simpson (C = 0,69 y C =
machos hembras
0,47, p= 0,001), equidad de Pielou (J` =0,36 y
machos
J =0,53, p=0,001) y Berger-Parker (d =
hembras machos
0,82 y d = 0,65, p= 0,001). Sin embargo, no se
hembras
encontró diferencias entre los valores de de
Margalef (D = 0,73 y D = 0,81, p=
Mg-machos Mg-hembras
0,79) y de Menhinick (D =0,19 y D =
Mgmachos Mghembras
0,27, p= 0,79). No se encontraron diferencias
según la prueba de t de student para datos pareados
entre las abundancias totales de cada uno de los
parásitos según el sexo del hospedero (t=0,96;
P=0,37).
La estabilización del número de taxa (n=6) se da en
el pez muestreado N° 22 (22,22% de los peces
muestreados) según lo observado en las curvas de
rarefacción con sus límites de confianza superior e
inferior (Fig. 5). Los cuatro estimadores no
paramétricos Chao-2, Jack-1, Jack-2 y Bootstrap
indicaron que no se requiere aumentar el esfuerzo
de muestreo de los peces hospederos, pues
indicaron valores de riqueza de especies de
parásitos de 6 para el “pejesapo”.
DISCUSIÓN
Siete patrones en los aspectos cuantitativos del
ensamblaje parasitario de S. sanguineus han sido
observados: 1) mayor frecuencia de dominancia
61
por especie individual para el ectopárasito A.
sicyases; 2) ensamblaje parasitario con un mayor
porcentaje de endoparásitos vistos en conjunto
(83,3%) en comparación a los ectoparásitos; 3)
ausencia de relación entre la talla y el sexo del
hospedero con la prevalencia y abundancia de la
parasitofauna, a excepción de A. sicyases; 4)
ausencia de formas larvarias parasíticas; 5)
distribución contagiosa en sus seis parásitos; 6)
diferencias entre la longitud total de los peces
parasitados y los no parasitados por A. sicyases y
Proctoeces sp., y 7) comunidades no interactivas o
aisladas por ausencia de asociación y baja
prevalencia de los endoparásitos.
En esta investigación, predominaron en conjunto
los tremátodos endoparásitos, aunque nunca con
una prevalencia en cada especie mayor al 20%.
Estos bajos niveles de prevalencia en la fauna de
digeneos endopárasitos podrían estar
influenciados por el periodo de estudio que fue en
invierno (ago y sep-2009), el cual presenta bajos
valores de TSM (15,7°C-16,1C°) (Cavaleiro &
Santos, 2009).
La prevalencia y abundancia media de infestación
de A. sicyases se encontró correlacionada con la
talla del hospedero. El copépodo parásito
condracántido A. sicyases presenta un ciclo de
vida directo o monoxénico con estadios de vida
libre y estadios larvales móviles que buscan al pez
hospedero ectotérmico (Kabata, 1959; Paterson &
Poulin, 1999; Poulin, 2009). Fueron únicamente
censadas las hembras de este copépodo, debido a
que los machos son enanos dimórficos que
usualmente se adhieren a la hembra durante la
copula (Østergaard et al., 2005). En una especie
congenérica Acanthocondria cornuta (Müller,
1776), que se localiza en la cavidad bucal y en las
aletas (Cavaleiro & Santos, 2007), no se encontró
ninguna relación entre la abundancia y la talla del
pez Platichthys flesus (Linnaeus, 1758) (Cavaleiro
& Santos, 2009). Una de las explicaciones más
aceptadas para entender el aumento de estos
copépodos en los niveles de infección con la talla
del pez, es que los hospederos más grandes entran
en contacto con mayores volúmenes de agua,
tienen grandes superficies vinculantes y más
nutrientes disponibles (Cavaleiro & Santos, 2009).
En el caso del trematodo P. lintoni no se encontró
que la prevalencia y la abundancia media estuviera
relacionada con la talla de S. sanguineus. Esta
especie de tremátodo ha sido registrada para el
Perú en dos peces haemulidos Anisotremus
scapularis (Tschudi, 1846) e Isacia conceptionis
(Cuvier and Valenciennes, 1830) (Iannacone &
Alvariño, 2009b). Sin embargo, a la fecha para el
Perú, P. lintoni aún no ha sido registrado en su
hospedero principal S. sanguineus (Kohn et al.,
2007). La presencia de P. lintoni y Proctoeces sp.
son nuevos registros de tremátodos para S.
sanguineus para el Perú.
Las tasas de infección parasitaria por P. lintoni en
S. sanguineus depende de la densidad de sus
hospederos definitivos (Loot et al., 2005), tanto la
tasa de infección como la densidad de los
pejesapos incrementan en áreas marinas costeras
protegidas en contraste a áreas de explotación
humana pesquera en el centro de Chile, en los
cuales disminuyen. Nuestra área de estudio, el
terminal Pesquero de Chorrillos es un sistema de
alto impacto por actividad humana por el alto
tránsito de la pesquería artesanal, lo cual podría
explicar los bajos niveles de parasitismo en
términos de prevalencia y abundancia para todos
los tremátodos endoparásitos encontrados en S.
sanguineus.
Para Chile, P. lintoni emplea aparentemente como
primer hospedero intermediario a P. purpuratus y
al molusco Fissurella Bruguière, 1789 como
segundo hospedero intermediario (Lefebvre &
Poulin, 2005). Aldana et al. (2009) demostraron
que el primer hospedero intermediario de P. lintoni
es el mitilido P. purpuratus. Sin embargo, Oliva et
al. (2010) al emplear el ARN de esporoquistes de
r
P. lintoni evidenciaron que P. purpuratus no es el
primer hospedero intermediario para P. lintoni,
sino que este bivalvo es el primer hospedero
intermediario de una especie no descrita de
digeneo (Proctoeces) en esporoquiste y cercaria
para las costas de Chile. Muñoz & Zamora (2011)
señalan en adición a P. lintoni una segunda especie
de digeneo denominada Proctoeces sp. presente en
S. sanguineus. Faltaría corroborar cual de los dos
grupos de investigadores, Aldana et al. (2009) u
Oliva et al. (2010) trabajó o con Proctoeces lintoni
o con Proctoeces sp., siendo que en ambas
investigaciones se obtuvieron los huevos de
Proctoeces de S. sanguineus. Es muy probable que
Iannacone & Alvariño
Parasitos de Sicyases sanguineus en Perú
lo que anteriormente fue identificado y
cuantificado como P. lintoni en S. sanguineus
incluya en realidad a las dos especies de
Proctoeces. Loot et al. (2005) observaron para 71
peces de S. sanguineus una prevalencia para P.
lintoni entre un rango de 54,5 % a 81,2% y una
abundancia media parasitaria que fluctuó entre
1,51 a 2,61 para P. lintoni entre dic-2001 a mar-
2002 (verano) para varias localidades de las costas
del centro de Chile. No se encontraron diferencias
significativas en la prevalencia y la abundancia
media entre áreas protegidas y de libre acceso. En
el presente estudio las prevalencia y la abundancia
media para ambas especies de Proctoeces fluctuó
entre 9,10% a 15,15% y 0,18 a 0,49,
respectivamente, muchísimo menores a las
registradas para Chile por Loot et al. (2005). De
igual forma Muñoz & Zamora (2011) para una
muestra de 154 especímenes evaluados entre ago a
nov-2007 y jun-2008 encontró una mayor
prevalencia (16,4% a 46%) y abundancia media de
infección (0,42 a 2,3) para P. lintoni y Proctoeces
sp. a la encontrada en el presente estudio. El
periodo del año y la localidad geográfica serían
dos factores que influencian las diferencias en la
prevalencia y abundancia media de infección de
Proctoeces encontrada en el presente trabajo en
contraste a las investigaciones realizadas en años
anteriores. El rango de talla de S. sanguineus
mostró un aumento con la prevalencia de
Proctoeces sp. Se observaron diferencias entre las
longitud total de los peces parasitados por
Proctoeces sp. y los no parasitados por este
parásito. Muñoz & Zamora (2011) mostró una
mayor abundancia de Proctoeces sp. en pejesapos
pequeños (5 a 10 cm). En el presente estudio no se
incluyó peces menores a 11 cm, lo cual no permite
contrastar adecuadamente con lo registrado por
Muñoz & Zamora (2011).
El rango de talla de S. sanguineus mostró un
aumento con la prevalencia de Prosorhynchoides
sp. Estos resultados corroboran para
Prosorhynchoides sp. lo encontrado por Muñoz &
Zamora (2011) quienes señalan mayores
prevalencias en los peces mayores a 20 cm, aunque
como señalan estos mismos autores es peculiar el
hallazgo de esta especie, pues el ciclo de este
trematodo bucefálido involucra en la fase de
metacercaria a peces y en los estudios publicados
de dieta en pejesapos no se han encontrado a la
fecha peces. Especies de este género como
Prosorhynchoides rioplatensis (Szidat, 1970)
Lunaschi, 2003 han sido registrados para el Perú en
un pez del ámbito rocoso marino Labrisomus
philippi (Steindachner, 1866) (Kohn et al., 2007).
Helicometrina nimia y Lecithastheridae mostraron
los mayores valores de prevalencia en el rango de
31,5 y 35 cm. Muñoz & Zamora (2011) indican que
estos tremátodes son transmitidos a su hospedero
definitivo por los segundos hospederos
intermediarios que son crustáceos (Decapoda y
cirripedia), los cuales forman parte de la dieta de S.
sanguineus, e incrementan su frecuencia de
ocurrencia con las mayores tallas del pez, al ser
este hospedero más carnívoro. El digeneo H. nimia
no se encuentra registrado para el Perú, a pesar de
estar registrada en Chile para diez especies de
peces marinos, algunos de los cuales presentan una
amplia distribución geográfica que incluye las
costas del Perú (Luque et al., 1991; Tantaleán et al.,
1992; Tantaleán & Huiza, 1994; Kohn et al., 2007).
Los resultados muestran ausencia de dependencia
del sexo del pez pejesapo con la prevalencia y
abundancia media parasitaria de infección. Se
reitera el mismo modelo observado en peces
marinos de la costa central del Perú asociados a la
corriente de Humboldt, donde la mayoría de los
parásitos metazoarios no mostraron diferencias en
ambos descriptores parasitarios de infección con
relación al sexo del pez (Iannacone & Alvariño,
2008, 2010b).
La riqueza de especie, el índice H´, la riqueza de
componentes comunitarios, la riqueza de
endoparásitos y el índice d tienden a incrementar
con el rango de talla del pejesapo. Grutter et al.
(2010) muestran un incremento significativo en la
prevalencia con la longitud estándar del pez
hospedero. Una alta diversidad de trematodos
parásitos se han encontrado en peces asociados al
ambiente rocoso marino (Figus et al., 2005).
Los estimadores no paramétricos indicaron que no
se requiere aumentar el esfuerzo de muestreo de los
peces hospederos, pues mostraron un valor para la
riqueza de especies de parásitos de 6 para el
“pejesapo”. Sin embargo, Muñoz & Zamora
(2011) han registrado un total de 11 especies de
parásitos para Chile en S. sanguineus, encontrando
a cuatro ectoparásitos adicionales a lo observado
62
Neotrop. Helminthol., 5(1), 2011
en nuestro estudio: dos especies Piscicolidae gen.
sp., Lepeophtheirus sp. y Gyrodactylus sp., y a un
céstodo endoparásito Pseudophyllidea gen. sp. Es
posible que durante la adquisión de los pejesapos
en el terminal Pesquero de Chorrillos, éstos
hubieran sido ligeramente lavados por los
pescadores artesanales antes de su adquisión y por
lo tanto pudieran perder la fauna de hirudineos
Piscicolidae que se localizan en la parte ventral del
cuerpo y entre las aletas (Moraga & Muñoz, 2010).
En el caso de Lepeophtheirus sp. solo encontraron
dos individuos en un solo pez de 27,7 cm, el cual
pudo haber sido también lavado durante la
adquisión de los peces y en el caso de
Gyrodactylus sp. y Pseudophyllidea gen. sp. se
presentan en peces meñores de 10 cm, rango de
talla no incluido en el presente trabajo. Muñoz &
Cortez (2009) evalúan para 82 especímenes de
pejesapos juveniles de talla promedio de 10,9 cm a
seis especies de parásitos: un anélido, un
copépodo, dos trematodos y dos nematodos, con
una prevalencia global del 67%, abundancia media
de 2,8 y riqueza de especies de 0,9. Los
especímenes de pejesapo evaluados en el presente
Tabla 1. Prevalencia, intensidad media, abundancia media, índice de dispersión e importancia específica de los
parásitos de S. sanguineus de la zona costera de Chorrillos, Lima, Perú.
trabajo presentaron un rango de talla sobre los 11
cm, mayores al trabajo de Muñoz & Cortez (2009).
Las comunidades endoparasitarias de S.
sanguineus fueron aisladas y no interactivas, lo
cual se sustenta en una muy baja prevalencia para
cada una de las especies endoparásitas encontradas
(no > al 20%), y un multiparasitismo de solo
19,19% (n=19). Una característica encontrada
durante el periodo de estudio fue la ausencia
formas larvarias de céstodos o nemátodos en S.
sanguineus. Todas los parásitos encontrados en S.
sanguineus son autogénicos, es decir completan su
ciclo de vida en el ecosistema marino (Rodríguez-
González & Vidal-Martínez, 2008).
Acanthochondria sicyases ha sido registrado
previamente para el Perú (Luque et al., 1991;
Tantaleán & Huiza, 1994). Sin embargo, los cinco
tremátodos parásitos son considerados nuevos
registros para S. sanguineus en el Perú: Proctoeces
lintoni, Proctoeces sp., H. nimia, Lecithastheridae
g e n . s p . y P r o s o r h y n c h o i d e s s p .
Tabla 2. Frecuencia de dominancia de los parásitos componentes de S. sanguineus de la zona costera de
Chorrillos, Lima, Perú.
63
Iannacone & Alvariño
Parasitos de Sicyases sanguineus en Perú
64
Tabla 3. Parámetros estadísticos de las ecuaciones polinomiales de primer hasta quinto grado para estimar la
frecuencia relativa a partir del número de parásitos de A. sicyases, P. lintoni y Proctoeces sp.
p= probabilidad. F = Estadístico de Fisher. Probabilidades en negritas indican ecuaciones estadísticamente
significativas.*El bajo número de datos impidió el cálculo de las ecuaciones de cuarto y quinto grado. CI=criterio de
información.
Tabla 4. Valores de los coeficientes de correlación (r) usados para evaluar la relación entre la longitud total de S.
sanguineus y la abundancia y prevalencia de los parásitos de la zona costera de Chorrillos, Lima, Perú. p=
probabilidad, r= coeficiente de correlación. (*) = longitud total vs prevalencia. (**) = longitud total vs abundancia.
Neotrop. Helminthol., 5(1), 2011
0,07
Figura 1. Gráfica de la relación polinómica de cuarto grado
entre el número de especies acumuladas y el número de
hospederos evaluados de S. sanguineus.
65
Tabla 7. Descriptores parasitarios de cuatro rangos de talla de S. sanguineus procedentes del terminal Pesquero de Chorrillos, Lima, Perú. H` =
Índice de Shannon - Wiener. d = Índice de Berger - Parker. R=Riqueza.AM= Abundancia media. Letras minúsculas iguales en una misma columna
indican que los promedios son estadísticamente similares (P<0,05 según la prueba de Tukey).
DE= Desviaciòn estàndar. Prom = Promedio.
Tabla 5. Prevalencia (Prev) y abundancia media (AM) de seis parásitos de S. sanguineus en cuatro rangos de talla (en cm). n = número de peces en cada
rango de talla. DE = Desviación estándar. Prom = Promedio.
2
Tabla 6. Valores de la prueba de t de student (t), prueba de Levene (F) y del estadístico Chi-cuadrador (X ) usados para evaluar la
relación entre el sexo de S. sanguineus y la abundancia y prevalencia de los parásitos de la zona costera de Chorrillos, Lima, Perú.
p= probabilidad.
Iannacone & Alvariño
Parasitos de Sicyases sanguineus en Perú
66
Neotrop. Helminthol., 5(1), 2011
2B 2A
Figura 2. Gráfica de la ecuación de regresión polinomial de a)
primer; b) segundo y c) tercer grado para estimar la frecuencia
relativa a partir del número de parásitos de Proctoeces lintoni.
2C
67
3A 3B
3C 3D
3E
Figura 3. Gráfica de la ecuación de regresión polinomial
de a) primer; b) segundo; c) tercer; d) cuarto y e) quinto
grado para estimar la frecuencia relativa a partir del
número de parásitos de Proctoeces sp.
3A
3C
Iannacone & Alvariño
Parasitos de Sicyases sanguineus en Perú
4A 4B
4C 4D
4E
Figura 4. Gráfica de la ecuación de regresión polinomial
de a) primer; b) segundo; c) tercer; d) cuarto y e) quinto
grado para estimar la frecuencia relativa a partir del
número de parásitos de A. sicyases.
Figura 5. Curva de rarefacción de acumulación de
especies con sus límites de confianza superior e inferior
en relación al número de hospederos (especímenes) de S.
sanguineus evaluados.
68
Neotrop. Helminthol., 5(1), 2011
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Recibido 15 de marzo del 2011.
Aceptado 30 de mayo del 2011.
*Au t h o r f o r c o r res p o n de n c e / A u t o r p a ra
correspondencia:
José Iannacone
Laboratorio de Invertebrados- Museo de Historia
Natural. Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad
Ricardo Palma. Av. Benavides 5440, Lima 33, Perú.
Laboratorio de Ecofisiología Animal. Facultad de
Ciencias Naturales y Matemática. Universidad Nacional
Federico Villarreal. Av. Rio de Chepén, s/n. Bravo Chico.
El Agustino. Lima, Perú.
E-mail/correo electrónico: joseiannacone@yahoo.es
Neotrop. Helminthol., 5(1), 2011
