Neotrop. Helminthol., 5(1), 2011
2011 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA)
ISSN: 2218-6425 impreso / ISSN: 1995-1043 on line
Resumo
Abstract
ORIGINAL ARTICLE / ARTIGO ORIGINAL
RHABDOCHONA (RHABDOCHONA) ACUMINATA (NEMATODA) EM PEIXES
(CHARACIFORMES, ACESTRORHYNCHIDAE) DO RESERVATÓRIO DE TRÊS MARIAS, ALTO
RIO SÃO FRANCISCO, BRASIL
RHABDOCHONA (RHABDOCHONA) ACUMINATA (NEMATODA) IN FISHES
(CHARACIFORMES, ACESTRORHYNCHIDAE) FROM THE TRÊS MARIAS RESERVOIR,
UPPER SÃO FRANCISCO RIVER, BRAZIL
1 1 2
Danielle Priscilla Correia Costa , Marcia Cavalcanti de Albuquerque & Marilia de Carvalho Brasil-Sato
1Curso de Pós-Graduação em Ciências Veterinárias, Departamento de Parasitologia Animal, Instituto de Veterinária, Universidade Federal
2
Rural do Rio de Janeiro (UFRRJ). Departamento de Biologia Animal, Instituto de Biologia, UFRRJ, BR 465, Km 7, Seropédica, RJ, CEP
23890-000, Caixa Postal 74.539; email: mcbsato@ufrrj.br.
Suggested citation: Costa, D.P.C.; de Albuquerque, M.C. & Brasil-Sato, M.C. 2011. Rhabdochona (Rhabdochona) acuminata
(Nematoda) em peixes (Characiformes, Acestrorhynchidae) do reservatório de Três Marias, alto rio São Francisco, Brasil. Neotropical
Helminthology, vol. 5, n° 1, pp. 16 -23.
Rhabdochona (Rhabdochona) acuminata (Molin, 1860) (Rhabdochonidae) parasitizes the intestine of
several species of fish and it has a broad geographical distribution. The present study is the first to
report adult specimens of this helminth in Acestrorhynchus britskii Menezes, 1969 and
Acestrorhynchus lacustris Lütken, 1875 (Acestrorhynchidae), collected in the Três Marias reservoir,
upper São Francisco River, State of Minas Gerais, Brazil. At the same locality, Rhabdochona sp. larvae
were found in sympatric populations of forage fishes, Tetragonopterus chalceus Spix & Agassiz, 1829
and Triportheus guentheri (Garman, 1890) which are potential prey to the piscivorous
Acestrorhynchids and they are mentioned as possible intermediate or paratenic hosts of this parasite
species. The parasite indices of R. acuminata were not influenced by either sex or total length of these
piscivorous hosts.
Key words: fish parasites - freshwater fish - parasite ecology – Rhabdochoninae - Spirurida.
Rhabdochona (Rhabdochona) acuminata (Molin, 1860) (Rhabdochonidae) parasita o intestino de
várias espécies de peixes e apresenta uma ampla distribuição geográfica. O presente estudo registra
pela primeira vez a ocorrência de espécimes adultos deste helminto em Acestrorhynchus britskii
Menezes, 1969 e Acestrorhynchus lacustris Lütken, 1875 (Acestrorhynchidae), coletados no
Reservatório de Três Marias, Alto Rio São Francisco, Estado de Minas Gerais, Brasil. Nesta mesma
localidade, larvas de Rhabdochona sp. foram encontradas em peixes forrageiros simpátricos,
Tetragonopterus chalceus Spix & Agassiz, 1829 e Triportheus guentheri (Garman, 1890) potenciais
presas dos acestrorhynchídeos piscívoros e relacionadas como possíveis hospedeiros intermediários
ou paratênicos dessa espécie de parasito. Os índices parasitários de R. acuminata não foram
influenciados pelo sexo e nem pelo comprimento total desses hospedeiros piscívoros.
Palavras-chave: ecologia parasitária - parasitos de peixes - peixes de água doce – Rhabdochoninae - Spirurida.
16
INTRODUÇÃO
Muitos estudos vêm sendo realizados no
Reservatório de Três Marias (localizado no
seguimento alto da Bacia hidrográfica do Rio São
Francisco) com o intuito de acompanhar as
condições do mesmo (Costa et al., 1998) e a fauna
parasitária ictíica está em desenvolvimento, sendo
pouco conhecida. Neste estudo é relatada a
ocorrência de Rhabdochona (Rhabdochona)
acuminata (Molin, 1860) (Thelazioidea,
Rhabdochonidae, Rhabdochoninae) em
Acestrorhynchus britskii Menezes, 1969 e em
Acestrorhynchus lacustris Lütken, 1875
( C h a r a c i f o r m e s , A c e s t r o r h y n c h i d a e ,
Acestrorhynchinae). Este nematóide é um
representante da ordem Spirurida e parasita
intestinal de peixes de água doce, ocorrendo em
todas as regiões geográficas (Moravec, 1998;
Moravec, 2010). Assim como outros nematóides,
de maneira geral, as espécies que parasitam o tubo
digestivo de peixes causam uma leve espoliação
nos tecidos (Pavanelli et al., 1998).
Tanto A. britskii quanto A. lacustris são conhecidos
popularmente como peixe-cachorro. A primeira
espécie apresenta como localidade-tipo o rio São
Francisco, sendo endêmica na região; e a segunda,
tem como localidade tipo a Lagoa Santa, Brasil,
estando distribuída por todo rio São Francisco e
pela bacia do Alto Paraná (Buckup et al., 2007).
Estas duas espécies de peixe-cachorro são
piscívoras, contudo, também foi relatado o
encontro de insetos e outros invertebrados em sua
dieta (Hahn et al., 1999; Gomes & Verani, 2003).
Gerking (1994) atribuiu o termo piscivoria aos
organismos que se alimentam apenas de peixes. O
termo hoje pode se referir a espécies que se
alimentam preferencialmente de peixes (Peret,
2004), admitindo uma plasticidade trófica para
muitas espécies. Pesquisas demonstraram que
Anchoviella vaillanti (Steindachner, 1908)
(popularmente conhecida como manjuba) é presa
preferencial de A. britskii no reservatório de Três
Marias (Gomes & Verani, 2003). As espécies de
Acestrorhynchus fazem parte da dieta de espécies
de valor pesqueiro e são consideradas atuantes
controladoras de populações de peixes forrageiros
(Peret, 2004).
Pouco se conhece sobre a fauna parasitária destas
espécies de peixe. Em A. britskii na bacia do São
Francisco foram registradas larvas de
Contracaecum sp. e Heterotyphlum sp. (Brasil
MATERIAL E MÉTODOS
Para a realização deste estudo foram analisados 41
espécimes de A. britskii, e 47 de A. lacustris
capturados com redes de espera no Reservatório de
Três Marias (18º12'59"S, 45º17'34"W), Alto Rio
São Francisco, Município de Três Marias, Estado
de Minas Gerais, em Janeiro de 2009 por
pescadores do Centro Integrado de Recursos
Pesqueiros e Aquicultura de Três Marias da
Companhia de Desenvolvimento dos Vales do São
Francisco e do Parnaiba (CIRPA, Três
Marias/CODEVASF). Os peixes foram
identificados segundo Britski et al. (1988); foram
medidos, pesados e tiveram seus sexos
identificados após o exame de gônadas. Esses
dados, de cada espécime de peixe, foram anotados
em formulários de necropsia conforme Amato et al.
(1991).
Os nematóides encontrados no intestino foram
fixados em AFA a 75ºC e mantidos nesse fixador
durante 48 h. Em seguida os espécimes
foram conservados em etanol 70°GL, sendo que
alguns deles foram montados temporariamente em
lactofenol de Amann para estudo de sua morfologia
e identificação, sendo posteriormente devolvidos
ao etanol 70°GL. A classificação desses helmintos
seguiu Moravec (1998).
No presente estudo, os índices e termos parasitários
adotados foram os propostos por Margolis et al.
(1982) e revisados por Bush et al. (1997). Os testes
estatísticos aplicados foram: o teste exato de
Fisher, R, com tabela de contingência 2x2,
r
utilizado para avaliar a influência do sexo sobre a
prevalência dos parasitos; o coeficiente de
correlação por postos de Spearman, r, utilizado
s
-Sato, 2003). Em A. lacustris foram encontrados os
nematóides larvais Contracaecum sp. e
Heterotyphlum sp. e os nematóides adultos
Spirocamallanus saofranciscensis Moreire
Oliveira Costa,1994 e Travassosnema travassosi
Costa, Moreira & Oliveira, 1991 (Costa et al.,
1991; Moreira, 1994). Contudo, Brasil-Sato e
Santos (2005) informaram que as larvas de
Heterotyphlum sp. identificadas em peixes do
reservatório de Três Marias, constituem larvas de
Hysterothylacium sp.. Existem poucos registros na
literatura de parasitos em A. lacustris e peixes
congenéricos provenientes de outras bacias
hidrográficas (Carvalho et al., 2003; Thatcher,
Costa et al.
Rhabdochona acuminata em peixes do Brasil
17
RESULTADOS
Foram encontrados 12 espécimes de nematóides no
intestino de A. britskii e 13 em A. lacustris
identificados como Rhabdochona (Rhabdochona)
acuminata (Molin, 1860). Os índices parasitários
foram em A. britskii: prevalência (P) = 12,2 %,
intensidade média (IM) = 2,4 e abundância média
(AM) = 0,3; e em A. lacustris: P = 10,6 %, IM = 2,6
e AM = 0,3.
Estes nematóides de tamanho médio apresentaram
prostômio em forma de funil, relativamente
comprimento total e a intensidade e abundância; o
coeficiente de correlação de Pearson, r, usado para
avaliar a correlação entre a prevalência parasitária
(com prévia transformação angular dos dados) em
relação às classes de tamanho dos hospedeiros,
estimadas pela fórmula de Sturges (Sturges, 1926);
o teste U de Mann-Whitney, utilizado para avaliar
possíveis diferenças entre a abundância e o sexo
dos peixes (não foi possível correlacionar a
intensidade parasitária com sexo dos hospedeiros,
pois, somente um macho em ambas as amostras de
cada espécie de peixe estava parasitado); e o teste t
de “Student”, usado para verificar possíveis
diferenças entre o peso e o tamanho dos
hospedeiros em relação ao sexo dos mesmos. As
análises estatísticas aplicadas às infrapopulações
parasitárias seguiram Zar (2000). O nível de
significância adotado foi p ≤ 0,05.
Os espécimes de parasitos foram medidos com o
microscópio Alphaphot-2 – Nikon. Foi informado
em micrometros (µm) a média e os valores mínimo
e máximo (apresentados entre parênteses) de cada
caractere medido; caso contrário, outra unidade
métrica foi indicada após os respectivos valores. A
morfometria pouco variável dos nematóides dos
dois hospedeiros foi baseada em cinco espécimes
fêmeas e dois espécimes machos.
Espécimes representativos da espécie de
nematóide estudada de A. britskii foram
depositados na Coleção Helmintológica do
Instituto Oswaldo Cruz (CHIOC), Manguinhos,
RJ, sob os números 35755 (macho) e 35756
(fêmea). Espécimes representativos dos
hospedeiros foram depositados na Coleção de
Peixes do Museu da Universidade de São Paulo,
São Paulo, Brasil, sob numeração MZUSP 105885
e MZUSP 105886.
pequeno e a superfície interior suportada por
estriações longitudinais terminando perto do final
da região anterior como dentes; deirídeos bem
desenvolvidos, simples, situados a uma curta
distância da região posterior do prostômio; cauda
cônica nos machos e tipicamente pontiaguda nas
fêmeas.
Os machos apresentaram as seguintes medidas:
comprimento do corpo = 7,4 mm (6,1 - 8,8 mm);
largura do corpo = 107,0 (88,0 – 127,0);
comprimento do prostômio = 25,0; largura do
prostômio = 15,0; vestíbulo com prostômio = 124,0
(122,0 – 127,0); esôfago muscular = 323,0 (294,0 -
352,0); esôfago glandular = 1,9 mm; distância da
extremidade anterior até os deirídeos = 23,0 (20,0 –
27,0); distância da extremidade anterior até o anel
nervoso = 166,0 (156,0 – 176,0); distância da
extremidade anterior até o poro excretor = 191,0
(186,0 – 196,0); espículo maior = 379,0
(372,0 – 387,0); espículo menor = 112,0 (107,0 –
117,0); cauda = 298,0 (294,0 – 303,0). As fêmeas
apresentaram as seguintes medidas: comprimento
do corpo = 12,6 mm (11,0 - 14,6 mm); largura do
corpo = 195,0 (175,0 – 225,0); comprimento do
prostômio = 30,0 (27,0 – 32,0); largura do
prostômio = 21,0 (20,0 – 25,0); vestíbulo com
prostômio = 118,0 (112,0 – 130,0); esôfago
muscular = 387,0 (323,0 – 450,0); esôfago
glandular = 2,9 mm (2,3 - 3,8 mm); distância da
extremidade anterior até os deirídeos = 34,0 (32,0 –
37,0); distância da extremidade anterior até o anel
nervoso = 195,0 (127,0 – 225,0); distância da
extremidade anterior até o poro excretor = 247,0
(210,0 – 275,0); distância da extremidade posterior
até a vulva = 5,9 mm (5,2 - 8,0 mm); cauda = 233,0
(227,0 – 245,0); ovos = 31,0 x 18,0.
Tanto as fêmeas de A. britskii (tamanho: t = 48,6, p
< 0,0001; peso: t = 12,7, p < 0,0001) quanto as de A.
lacustris (tamanho: t = 45,6, p < 0,0001; peso: t =
7,3, p < 0,0001) foram significativamente maiores
e mais pesadas que os machos das respectivas
espécies. Contudo, a prevalência, a intensidade e a
abundância de R. acuminata não foram
influenciadas pelo tamanho (A. britskii - P: r = 0,01,
p = 0,9; IM: r = 0,4, p = 0,5; AM: r = 0,1, p = 0,7; A.
s s
lacustris - P: r = 0,6, p = 0,2; IM: r = 0,1, p = 0,9;
s
AM: r = 0,5, p = 0,1) e nem pelo sexo dos
s
hospedeiros (A. britskii - P: R = 1,2, p = 1,0; AM: U
r
= 121,0, p = 0,9; A. lacustris - P: R = 0,5, p = 0,6;
r
AM: U = 275,0, p = 0,4) em ambas as espécies de
peixe.
Neotrop. Helminthol., 5(1), 2011
18
DISCUSSÃO
As espécies de Rhabdochona Railliet, 1916 são
principalmente parasitas de peixes de água doce
(Moravec, 2010), com poucos relatos de
ocorrência de Rhabdochona spp. em serpentes,
morcegos, caranguejos de água doce e aves (Pinto
et al., 2010). As espécies alocadas em
Rhabdochoninae estão caracterizadas por
pseudolábio rudimentar ou ausente; boca
arredondada ou hexagonal; dentes comumente
presentes no final da região anterior do vestíbulo;
asa caudal ausente e papilas caudais sésseis. As
características diagnósticas de Rhabdochona spp.
são vestíbulo na extremidade anterior revestido
internamente com espessamentos longitudinais,
formando no final da porção anterior pequenos
dentes projetados para frente; presença de
numerosas papilas caudais, sendo pelo menos seis
pares pré-anais e cinco pares pós-anais (Moravec,
1975; Moravec, 1998).
Moravec (2010) considerou 92 espécies válidas de
Rhabdochona e indicou nove como species
inquirendae. Doze dentre espécies e subespécies
válidas foram descritas na Região Neotropical
(Moravec, 1998; Caspeta-Mandujano et al., 2000;
Caspeta-Mandujano & Moravec, 2000; Caspeta-
Mandujano et al., 2001; Caspeta-Mandujano et al.,
2002; Mejia-Madrid & Perez-Ponce de Leon,
2003; Ramallo, 2005), estando entre elas, R.
acuminata (Molin, 1860), R. uruyeni Díaz-Ungría,
1968 e R. fabianae Ramallo, 2005, as quais
ocorrem na América do Sul (Moravec, 2010).
Mejía-Madrid et al. (2007) informaram que
aproximadamente 21 espécies podem ser
encontradas em todo o continente americano.
Talvez uma explicação para a interessante pobreza
em espécies desses spirurídeos na América do Sul
(somente três espécies descritas) seja o fato de não
ocorrer no continente sulamericano peixes
representantes de Cyprinidae, a qual em todas as
regiões biogeográficas é a principal família de
hospedeiros que albergam esses parasitos. Ainda
segundo esses autores, a ausência dos
Cypriniformes (e.g. Cyprinidae e Catostomidae)
na Região Neotropical talvez explique a baixa
diversidade de espécies de Rhabdochona nesta
localidade em relação a outras regiões
biogeográficas e a ausência de relações
filogenéticas entre espécies deste gênero de
parasito encontradas na África e na América do
Sul.
A taxonomia desses nematóides vem sendo
estudada por diversos autores há longa data
(Saidov, 1953; Rasheed, 1965; Moravec & Arai,
1971; Moravec, 1972a; Moravec, 1972b; Moravec,
1975). Contudo, a identificação desses parasitos
tem tido problemas principalmente devido a
descrições inadequadas ou errôneas de espécies,
como resultado de considerável variação
morfológica intraespecífica e também da
ocorrência de espécies de Rhabdochona em grupos
filogeneticamente distantes de hospedeiros
(Ramallo, 2005; Moravec, 2007; Moravec, 2010).
Nos últimos anos, aspectos sobre a filogenia
baseada em análises moleculares e a biogeografia
de Rhabdochona receberam atenção (Mejía-
Madrid et al., 2007; Moravec, 2010).
O presente estudo reporta pela primeira vez a
ocorrência de R. acuminata em dois membros da
família Acestrorhynchidae, A. britskii e A.
lacustris, provenientes do Reservatório de Três
Marias, alto rio São Francisco, Minas Gerais,
Brasil. Há registros no Brasil de R. acuminata em
Characidae [Astyanax fasciatus (Cuvier, 1819),
Astyanax bimaculatus (Linnaeus, 1758) e
Tetragonopterus argenteus Cuvier, 1816],
Anostomidae [Leporellus vitatus (Valenciennes,
1850) = Leporellus pictus (Kner, 1858)] e
Pimelodidae [Conorhynchos conirostris
(Valenciennes, 1840), Pimelodella lateristriga
(Lichtenstein, 1823) e Tatia neivai (Ihering, 1930)
= Glanidium neivai (Ihering, 1930)] (Moravec,
1998; Brasil-Sato & Santos, 2005; Pinto et al.,
2010).
Esta espécie de nematóide foi proposta como
Spiroptera acuminata Molin, 1860 em Brycon
f al ca tu s ( Mü l le r & Tr os ch el , 1 8 44 )
(Characiformes, Characidae) no Estado de Mato
Grosso, Brasil, sendo, portanto seu hospedeiro tipo.
Segundo Moravec (1998), além de S. acuminata, R.
acuminata tem como sinônimos juniores R.
acuminata Travassos, Artigas & Pereira, 1928, R.
fasciata Kloss, 1966, R. australis Kloss, 1966 e R.
siluriformis Kloss, 1966.
Szidat (1956) registrou R. acuminata em
Percichthys trucha (Valenciennes, 1833) do Rio
Limay, Patagônia, Argentina. Contudo, Moravec
(1998) informou a possibilidade desta, identificada
como R. acuminata, tratar-se de outra congenérica.
Cremonte et al. (2002) confirmaram a ocorrência
Costa et al.
Rhabdochona acuminata em peixes do Brasil
19
de R. acuminata em P. trucha, comparando as
medidas dos espécimes encontrados desse
hospedeiro [coletados em três localidades ao longo
do Rio Chubut entre os anos de 1990 e 1998; e os
espécimes depositados por Szidat (1956)] com os
espécimes descritos por Travassos et al. (1928),
Vaz e Pereira (1934), Kloss (1966) e Moravec
(1972a). Cremonte et al. (2002) apresentaram a
variabilidade morfométrica dos espécimes
analisados, relacionando esses dados às influências
biogeográficas e/ou dos hospedeiros; ou à
possibilidade de se tratar de mais de uma espécie,
sugerindo, assim, a necessidade de novos estudos
taxonômicos em torno desta espécie.
Comportamento, idade, sexo e tamanho dos
hospedeiros são fatores que podem influenciar a
biologia das infrapopulações de alguns parasitos
(Bush et al., 2001). Em geral, a diferença
significativa em relação ao nível de infecção de
endoparasitos se deve ao hábito alimentar (Rohde,
1994). Os índices de R. acuminata não variaram
entre os peixes machos e fêmeas, nem foram
afetados pelo tamanho dos peixes. Portanto, esses
resultados parasitários sugerem indiretamente que
o sexo e o tamanho de A. britskii e A. lacustris não
influenciaram seus hábitos alimentares ou a
predação de hospedeiros intermediários de R.
acuminata no reservatório de Três Marias.
Apesar de não existirem estudos na América do Sul
sobre possíveis hospedeiros intermediários para as
três espécies de Rhabdochona já registradas neste
continente, pesquisas realizadas em outras
localidades constataram que larvas em estágio
infectivo ou adultos juvenis de Rhabdochona spp.
utilizam efemerópteros, tricópteros e plecópteros
(insetos aquáticos) como principais hospedeiros
intermediários (Moravec, 2010). Acestrorhynchus
britskii e A. lacustris são basicamente piscívoros,
porém, podem utilizar insetos e outros pequenos
invertebrados como itens de sua dieta (Gomes &
Verani, 2003). A prevalência de R. acuminata
encontrada nos acestrorhynchídeos desse estudo
pode indicar uma maior relevância de insetos
aquáticos na dieta destas espécies de peixe; e/ou
espécies de peixes menores, forrageiros (os quais
se alimentam de insetos terrestres e/ou aquáticos)
podem funcionar como segundo hospedeiro
intermediário ou paratênico dessa espécie de
rhabdochonídeo no ambiente em questão. Assim
como A. vaillanti foi registrada como item predileto
de A. britskii no reservatório de Três Marias, outros
peixes forrageiros são utilizados na sua
alimentação. Estes peixes infectados podem, então,
veicular as larvas dos nematóides para os
piscívoros A. britskii e A. lacustris. Recentemente,
Albuquerque (2009) relatou a ocorrência de larvas
de Rhabdochona sp. (CHIOC 35581) em duas
espécies de peixes forrageiros simpátricas com A.
britskii e A. lacustris, Tetragonopterus chalceus
Spix & Agassiz, 1829 e Triportheus guentheri
(Garman, 1890), respaldando a possível
transmissão desses nematóides larvais para os
acestrorhynchíneos através da predação, podendo
ser, portanto, uma via de manutenção do ciclo vital
de R. acuminata no Reservatório de Três Marias.
De acordo com Poulin e Valtonen (2001), é muito
comum helmintos parasitos utilizarem peixes como
segundo hospedeiro intermediário ou paratênico.
Esses parasitos completam seus ciclos de vida
q u a n d o o r e s p e c t i v o h o s p e d e i r o
intermediário/paratênico é ingerido pelo seu
hospedeiro definitivo que pode ser um peixe ou
outro vertebrado. Segundo Esch (1971), a natureza
do relacionamento presa-predador fornece o
melhor prognóstico da estrutura de uma
comunidade de parasitos em qualquer ecossistema
aquático. Nesse sentido, os estudos em
desenvolvimento sobre a fauna parasitária de várias
espécies de peixes proporcionarão melhor
entendimento do ciclo de vida desse helminto,
dentre outros, no Reservatório de Três Marias.
Acestrorhynchus britskii e A. lacustris constituem
novos hospedeiros definitivos de R. acuminata na
bacia do São Francisco.
Agradecemos ao Yoshimi Sato, chefe da CIRPA,
Três Marias/CODEVASF pela organização da
coleção dos espécimes de peixes estudados no
LABEPAR, pelo apoio logístico e bibliográfico; ao
convênio CEMIG/CODEVASF e ao acordo técnico
científico UFRRJ/ICMBIO (MG) pelo apoio
logístico e suporte material; ao Marcelo Knoff e ao
AGRADECIMENTOS
Neotrop. Helminthol., 5(1), 2011
20
Osvaldo T. Oyakawa curadores da CHIOC e
MZUSP, respectivamente, pela gentileza na
deposição dos espécimes representativos; à
FAPERJ e Capes pelas bolsas de pós-graduação
concedidas.
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Received January 19, 2011.
Accepted April 26. 2011.
*Author for correspondence/Autor para correspondencia:
Marilia de Carvalho Brasil-Sato.
Departamento de Biologia Animal, Instituto de Biologia,
(Universidade Federal Rural do Río de Janeiro),
BR 465, Km 7, Seropédica, RJ, Brasil. CEP 23890-000,
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