image/svg+xml
ISSN Versión impresa 2218-6425
ISSN Versión Electrónica 1995-1043
Neotropical Helminthology, 2021, 15(1), ene-jun:1-13.
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
1
Universidad de las Fuerzas Armadas-ESPE, Departamento de Ciencias de la Vida y Agricultura, Maestría en producción y
nutrición animal, Av. Gnrl. Rumiñahui s/n PO Box 171-5-231B, Sangolquí, Pichincha, Ecuador.
2
Departamento de Ciencias de la Vida y Agricultura, Universidad de las Fuerzas Armadas-ESPE, Sede Santo Domingo de los
Tsáchilas, Vía Santo Domingo-Quevedo km 24, PO Box 171-5-231B, Santo Domingo de los Tsáchilas, Ecuador.
*Corresponding author: afvillavicencio1@espe.edu.ec
Juan Ríos-Granizo: https://orcid.org/0000-0003-4000-1561
Ángel Villavicencio-Abril: https://orcid.org/0000-0003-0058-271X
Rocío Guamán-Guamán: https://orcid.org/0000-0002-1795-4068
Santiago Ulloa-Cortázar: https://orcid.org/0000-0001-6403-6780
Edison Medina-Suescun: https://orcid.org/0000-0001-7819-7040
122
Juan Ríos-Granizo; Ángel Villavicencio-Abril*; Rocío Guamán-Guamán;
22
Santiago Ulloa-Cortázar & Edison Medina-Suescun
ABSTRACT
Keywords:
characterization – biotope –
Fasciola hepatica
– Lymnaeidae – morphometry – snail – Lymnaeidae
Fasciolasis is a disease that causes economic losses in the livestock sector, with an estimated value of 3,000 million
dollars annually worldwide, it is caused by
Fasciola hepatica
Linnaeus, 1758, which causes serious liver damage to
grazing animals. This disease needs an intermediate host, who can only be the mollusks of the Lymnaeidae family
and a definitive host (grazing animals or man). The objective of the research was to identify the Lymneid mollusks
transmitting
F. hepatica
in San Martín of the Columbe parish, Chimborazo province, Ecuador to describe the
morphological characteristics of the mollusks, establish the characteristics of the biotopes and determine the
prevalence of both in mollusks infested with larval stages of the parasite, cattle parasitized with
F. hepatica
. A field
sampling was carried out and information was collected to characterize the biotope, the morphological
characteristics of the mollusks found in the study area, consequently, the prevalence of larval stages of
F. hepatica
in
mollusks and of the parasite in the bovine population, the results were with respect to the biotope, it was found in a
high Andean community at 3152 masl, average temperature of 8 ° C, soil with a pH of 6, the soil was found covered
by Kikuyo plant species (
Pennisetum clandestinum
Hochst. ex Chiov, 1903), followed by dandelion (
Taraxacum
officinale
(L.) Weber ex FHWigg. 1780), forage plantain (
Plantago
sp. Linnaeus, 1753) and watercress (
Nasturtium
officinale
WT Aiton, 1812), with presence of wetlands. The morphometry of the shell and the reproductive system
are closely related to the species
Galba cousini
Jousseaume, 1887. The percentage of infested mollusks was
quantified at 57% and the prevalence in bovines was 85%. The mollusk population corresponds to
G. cousini
, the
studied scenario turned out to be optimal for the development of the biological cycle of
F. hepatica
.
Neotropical Helminthology
1
doi:10.24039/rnh20211511025
PREVALENCE AND IDENTIFICATION OF LYMNAEIDAE TRANSMITTING SNAILS OF
FASCIOLA
HEPATICA
LINNAEUS, 1758 (PLATYHELMINTHES, TREMATODA), IN THE SAN MARTÍN,
COLUMBE COMMUNITY, CANTÓN COLTA, PROVINCE OF CHIMBORAZO, ECUADOR
PREVALENCIA E IDENTIFICACIÓN DE MOLUSCOS LYMNEIDOS TRANSMISORES DE
FASCIOLA HEPATICA
LINNAEUS, 1758 (PLATYHELMINTHES, TREMATODA), EN LA
COMUNIDAD SAN MARTÍN DE LA PARROQUIA COLUMBE, CANTÓN COLTA, PROVINCIA DE
CHIMBORAZO, ECUADOR
D
D
D
D
D
image/svg+xml
La Fasciolasis es un problema para el mundo
ganadero por ser una zoonosis cosmopolita
causada por
Fasciola hepatica
Linnaeus, 1758 y
Fasciola gigantica
Cobbold, 1855, de las que
F.
hepatica
es la de menor dimensión y se encuentra
generalmente en climas templados (Mas-Coma
et
al.,
2005; Martínez-Sánchez
et al.,
2012), la cual
genera graves daños directos a los animales y los
decomisos de hígados en los mataderos (Valero
et
al.,
2012); además es un problema de salud pública
en los países en los que se presenta, pues afecta al
hombre como huésped accidental (Monteiro
et al.,
2013). Esta enfermedad causa grandes pérdidas
económicas en el sector pecuario, con un valor
estimado de tres mil millones de dólares anuales en
todo el mundo (Fuentes
et al.,
2012), mientras que
en el Ecuador, Cacuango (2020), afirma que en la
2
provincia de Imbabura (extensión de 4.588 km), se
presentaron perdidas aproximadas a 69 mil dólares
anuales, a causa del decomiso de hígados
infestados con
F. hepatica.
2
RESUMEN
Palabras clave:
caracterización – biotopo –
Fasciola hepatica
– Lymneidos
–
morfometria – moluscos
La Fasciolasis es una enfermedad que causa pérdidas económicas en el sector pecuario, con un valor
estimado de 3.000 millones de dólares anuales en todo el mundo, es causada por
Fasciola hepatica
Linnaeus, 1758, la cual genera graves daños hepáticos a los animales de pastoreo. Esta enfermedad
necesita de un hospedador intermediario, quienes únicamente pueden ser, los moluscos de la familia
Lymnaeidae y un huésped definitivo (animales de pastoreo o el hombre). El objetivo de la investigación
fue, identificar a los moluscos Lymneidos transmisores de
F. hepatica
en San Martín de la parroquia
Columbe, provincia de Chimborazo, Ecuador para describir las características morfológicas de los
moluscos, establecer las características de los biotopos y determinar la prevalencia tanto en moluscos
infestados con estados larvarios del parásito, bovinos parasitados con
F. hepatica
. Se efectuó un muestreo
de campo y se levantó información para caracterizar el biotopo, las características morfológicas de los
moluscos encontrados en el área de estudio, en consecuencia, la prevalencia de estados larvarios de
F.
hepatica
en los moluscos y del parásito en la población bovina, los resultados fueron con respecto del
biotopo se encontró en una comunidad tipo alto andina a 3152 msnm, temperatura promedio de 8 °C, suelo
con pH de 6, el suelo se encontró cubierto por especies vegetales kikuyo (
Pennisetum clandestinum
Hochst. ex Chiov, 1903), seguido de diente de león (
Taraxacum officinale
(L.) Weber ex F.H.Wigg. 1780),
llantén forrajero (
Plantago
sp. Linnaeus, 1753) y berro (
Nasturtium officinale
W. T. Aiton, 1812), con
presencia de humedales. La morfometría de la concha y el aparato reproductor se relacionan
estrechamente con la especie
Galba cousini
Jousseaume, 1887. El porcentaje de moluscos infestados se
cuantifico en 57% y la prevalencia en bovinos fue de 85%. La población de moluscos corresponde a
G.
cousini
, el escenario estudiado resultó ser óptimo para el desarrollo del ciclo biológico de
F. hepatica.
Neotropical Helminthology, 2021, 15(1), ene-jun
Ríos-Granizo
et al.
INTRODUCCIÓN
En los últimos años la fasciolasis ha sido notificada
en más de 40 países (Sokolina
et al.,
2012). Se
calcula que en 2005 contrajeron una trematodiasis
de este tipo más de 56 millones de personas en el
mundo y más de 7000 murieron por esta causa. Se
han notificado casos de trematodiasis de
transmisión alimentaria en más de 70 países; las
regiones más afectadas son el Asia Oriental y
América Latina; allí, esta parasitosis representan
un problema sanitario de importancia (OMS,
2016).
Fasciola hepatica
presenta un ciclo biológico
indirecto (Lepe-López
et al.,
2020), lo que
significa tener de un hospedador intermediario, el
cual únicamente pueden ser los moluscos
pertenecientes a la familia Lymnaeidae;
Galba
viator
(d' Orbigny, 1835)
, Pectinidens diaphana
(Slousby, 1987)
, Pseudosuccinea columella
(Say,
1817)
, Galba truncatula
(O.F.Muller, 1774)
,
Galba cousini
(Jousseaume, 1887)
, Galba
cubensis
(L. Pfeiffer, 1839)
y
Lymnaea neotropica
(d'Orbigny, 1835)
(Villavicencio
et al.,
2019;
Pointier & Vásquez, 2020), su población tiene
image/svg+xml
(2005), realizan el primer reporte sobre
G. cousini
en Machachi; por otro lado, Narváez
et al.
(2016),
enfocaron nuevos tipos de moluscos en los que el
trematodo puede cumplir su ciclo hasta convertirse
en adulto.
En los datos de centros de faenamiento los reportes
de decomisos de hígados por
F. hepatica
en el
Ecuador por parte de Agrocalidad en el año 2012,
han reportado una cantidad de 531.382 animales
faenados, mientras que 13.901 (2,62%) hígados
fueron decomisados por afectaciones del parásito
F. hepatica
; sin embargo, en el mismo reporte se
hace énfasis que las provincias donde existe más
decomisos de este órgano por afectaciones de
F.
hepatica
son Pichincha, Azuay seguido de
Tungurahua y Chimborazo, el no disponer reportes
de otras provincias de la Sierra Ecuatoriana y de
otros años no significa que no exista la enfermedad
en otras zonas geográficas del país, el problema es
que no se reporta o no existen datos en la
bibliografía científica (Cali, 2012).
Por ello el objetivo de la investigación fue,
identificar moluscos Lymneidos transmisores de
F.
hepatica
en la comunidad San Martín de la
parroquia Columbe, cantón Colta, provincia de
Chimborazo, con la finalidad de describir las
características morfológicas de moluscos
Lymneidos, establecer las características de los
biotopos y determinar la prevalencia tanto en
moluscos Lymneidos infestados con estados
larvarios del parásito, como bovinos parasitados
con
F. hepatica
.
La presente investigación se la realizó en la
comunidad San Martín Bajo, Parroquia Columbe,
Cantón Colta, Provincia de Chimborazo a 206 km
de Quito, Ecuador (Fig. 1). Las condiciones agro-
meteorológicas promedio de la zona fueron;
temperatura 12 °C, altitud 3.015 metros sobre nivel
del mar (msnm), precipitación anual 75 – 1.250
milímetros por año (mm/año) y humedad relativa
75% (GADPR–Columbe, 2017).
3
MATERIALES Y MÉTODOS
Prevalence and identification of Lymnaeidae
mayor diversidad en América (Giraldo & Álvarez,
2013), la gran capacidad de adaptación de los
Lymneidos hace posible la transmisión de esta
enfermedad en lugares habitados por humanos
(Londoñe
et al.
, 2009), mientras que los
hospedadores definitivos incluyen a una gran
variedad de mamíferos donde se incluye al hombre
(Calderón-Romero, 2017).
En el Ecuador la prevalencia de
F. hepatica
en
ganaderías se mantiene incierta ya que no se
realizan análisis periódicos parasitarios y por ende
no se lleva una estadística de su prevalencia y solo
se dispone de los datos tomados por los inspectores
sanitarios de los mataderos (Pacheco, 2017), a
pesar de que la fasciolasis es un problema de salud
grave en el país, muy poco se sabe acerca de los
caracoles Lymneidos, huéspedes intermediarios
responsables de la trasmisión de
F. hepatica
(Villavicencio
et al.,
2019), ya que los últimos
estudios malacológicos en nuestro país, fueron
realizados en 1965 (Narváez
et al.,
2016).
Algunas de las especies que se han encontrado en
los países Andinos son:
G. truncatula
en tierras
altas de Bolivia y Venezuela;
P. columella
y G
.
cubensis
en Venezuela y
G. cousini
se han
encontrado en Ecuador, Colombia y Venezuela
(Correa & Páez, 2005; Villavicencio & Carvalho,
2005; Damborenea
et al.,
2020), la prevalencia de
estados larvarios de
F. hepatica
en moluscos
G.
cousini
del cantón Machachi en el Ecuador fue
31,43%, el cual es el valor más alto reportado para
los caracoles Lymnaeidae infectados naturalmente
con este parásito (Villavicencio & Carvalho,
2005). Por otra parte en Brasil,
P. columella
mostró
tasas de infección del 2,4; 5,2; 3,9; 5,26; 3,3% en
Río de Janeiro; Minas Gerais; São Paulo; Rio
Grande do Sul, respectivamente. En Corrientes,
Argentina, la prevalencia de
P. columella
fue del
8,8%. En el centro de Francia reportaron una
prevalencia global de infección natural del 1,1% en
G. truncatula
y 0,3% en
Lymnaea glabra
(Muller,
1774). En la Federación de Rusia, poblaciones de
infección de
G. truncatula
mostraron tasas de 0,05
a 0,72% (Villavicencio
et al.,
2006).
Los reportes de presencia de Lymneidos en
Ecuador inician con Jousseaume (1887) con
reportes sobre
G. cousini
, seguido por Paraense
(1995) quien efectúa las medidas y las caracteriza
hasta 2004; luego Villavicencio & Carvalho
Neotropical Helminthology, 2021, 15(1), ene-jun
image/svg+xml
4
Figura 1.
Ubicación de la comunidad
San Martín Bajo, Chimborazo, Ecuador, lugar donde se realizó la investigación.
orificios en la tapa, conteniendo una base de
algodón húmedo (agua natural), luego fueron
transportados al laboratorio de sanidad animal de la
Universidad de las Fuerzas Armadas “ESPE” y
conservados en alcohol etílico al 96% para ser
identificados según su especie en el laboratorio.
A todas las muestras se les realizó el análisis
morfométrico (Fig. 2), que contempló siete
medidas de la concha de cada individuo obtenidas
mediante un calibrador pie de rey (0,01 mm), las
cuales han sido utilizadas en otros estudios (Madec
& Bellido, 2007; Okon
et al.,
2012; Yousif, 2012),
los cuales son longitud de la concha (LC), ancho
máximo de la concha (AC), longitud de la abertura
(LA) y ancho de la abertura (AA), donde se incluyó
la altura del ultimo anillo (AUA), longitud de los
espirales (LE) y numero de anillos (NA).
Los lugares donde se realizaron los muestreos,
fueron previamente identificados, con ayuda de los
encargados de los centros de faenamientos,
mediante el uso de las guía de ubicación del
ganado, y tomando en consideración las
preferencias ecológicas de dichos moluscos, las
cuales son, específicamente áreas con presencia de
agua, que mantengan una correntia baja, zonas en
donde se realiza el pastoreo, pastura de pequeña
altura, terrenos con ondulados con pendientes
bajas, entre otros aspectos.
Para identificar las características morfológicas de
moluscos Lymneidos, se recolectaron los moluscos
a través del método del esfuerzo (cantidad de
moluscos recolectados por una persona en 10 min),
los moluscos colectados se depositaron en frascos
previamente identificados de plásticos con
Neotropical Helminthology, 2021, 15(1), ene-jun
Ríos-Granizo
et al.
image/svg+xml
5
*LSL = Longitud del último espiral, SSA = Ángulo del espiral de la concha, SL = Largo de la concha,
SW = Anchura de la concha, AL = Longitud de la apertura, AW = Anchura de la apertura
Figura 2.
Parámetros a medir en los moluscos transmisores de
Fasciola hepatica.
(1995)la identificación taxonómica de los
,
caracoles se realizó en base a las aberturas de la
concha y su aparato reproductor (Paraense, 1995;
Pointier
et al.,
2004; Paraense, 2004; Velásquez-
Trujillo, 2006; Pointier & Vásquez, 2020) en 10
moluscos de cada biotopo, y los mismos se
colocaron en la colección de moluscos que tiene la
Universidad de las Fuerzas Armadas en el
laboratorio de sanidad animal, una cantidad de 10
caracoles se colocaron en una prensa de vidrio
debidamente separados entre ellos para observar
las larvas de
F. hepatica
que salen de los moluscos
las cuales son visibles al estereoscopio, los estados
larvarios se identificación acorde a las técnicas de
Schell (1985), Mas-Coma (2005). A los moluscos
positivos a estados larvarios se los registró en una
documento generado para este proceso.
Para la determinación de la prevalencia en bovinos
de
F. hepatica
; se consultó al organismo
competente (AGROCALIDAD - Agencia de
Regulación y Control Fito y Zoosanitario –
Ecuador), sobre la población bovina del área de
estudio con base en la estadística de vacunación
contra Fiebre Aftosa 2016, se encontraron 440
bovinos entre todas sus categorías, distribuida
entre 133 propietarios que poseen entre 3 y 4
bovinos por familia, según la campaña de
vacunación contra la Fiebre Aftosa 2016 de
AGROCALIDAD, se recolectó material fecal de
Con el fin de establecer las características de los
biotopos de los moluscos transmisores de
F.
hepatica
, sedescribió la zona con las
características agroecológicas y la ecología del
entorno, para esto se tomaron datos como; altitud,
área del biotopo, distancia del poblado y posición
geográfica mediante la utilización de un GPS
Garmin Etrex 30, a más de ello, se tomó el pH del
suelo (tiras indicadoras de pH 0-14, universal
papers), altura de la columna de agua (regla en cm),
temperatura ambiente y de agua (termómetro
infrarrojo industrial, MovilTecno), presencia de
vegetación, cantidad de moluscos colectados y
descripciones del entorno.
Para determinar la prevalencia de moluscos
Lymneidos infestados con estados larvarios de
F.
hepatica
, se contempló la recolección de las
muestras en campo, recolectando los individuos
(moluscos), estos se colocaron en un recipiente
amplio con una capa de agua con el fin de
despojarlos de sustancias extrañas a ellos como
basuras, luego se los colocó en frascos de plásticos
con algodón húmedo (agua natural) para ser
trasladados al laboratorio, en donde además se
conservaron en una solución Railliet-Henry (10
mL de formol al 5%, 2 mL de ácido acético glacial
y 93 mL solución salina al 0,85%) para estudios
malacológicos, 10 ejemplares de cada biotopo
fueron conservados acorde a la técnica de Paraense
Prevalence and identification of Lymnaeidae
Neotropical Helminthology, 2021, 15(1), ene-jun
image/svg+xml
6
Aspectos éticos
El presente estudio fue aprobado por La Comisión
de investigación del Departamento de Ciencias de
la Vida y Agricultura mediante el acta de reunión
N° 6-2019 en la cual, el Proyecto de Investigación
N° 011-2018, reúne los requisitos establecidos
según la normativa en el sistema de investigación
de la Universidad de las Fuerzas Armadas-ESPE.
En función a lo antes planteado los valores de la
tabla 1 expresan las condiciones en las que se
muestrearon los caracoles, nótese que los
parámetros de altitud refieren a un ecosistema alto
andino entre 3143 y 3162 msnm y temperatura
ambiente de 8 °C, podrá observarse superioridad de
la cantidad de caracoles encontrados en las heces
(856 especímenes) respecto de los encontrados en
las plantas (367 especímenes) dejó una relación 70
a 30 % entre sí.
todos los animales (440) y las muestras se
procesaron por la técnica de sedimentación o
tamizado en el laboratorio de Sanidad Animal del
Departamento de Ciencias de la vida y Agricultura
de la Universidad de las Fuerzas Armadas-ESPE,
Sede Santo Domingo, para obtener la prevalencia
de Fasciolasis en la zona.
El presente estudio se procesó mediante estadística
descriptiva con base en la prueba de Shapiro Wilks
(normalidad), calculándose como medidas de
posición la media aritmética y como medidas de
dispersión el rango y la desviación estándar;
además del análisis de correlación de Spearman a
un nivel de significancia del 5%. Los porcentajes
de moluscos parasitados por las formas larvarias de
la
F. hepatica
y de animales positivos al examen
coproparasitario, se los expresó en frecuencias
porcentuales relativas con sus respectivos
intervalos de confianza del 95% y a su vez la
información se procesó mediante la última versión
del software InfoStat (2020).
RESULTADOS
Tabla 1
. Características de los biotopos en estudio.
BIOTOPO
CARACTERÍSTICA
1
2
3
4
5
Tipo del
Biotopo
Pastizal
Pastizal
Pastizal
Pastizal
Pastizal
Área del Biotopo (ha)
11
14
15
12
9
Distancia de
lugar poblado (m)
500
200
350
400
600
Cantidad de Moluscos
255
289
247
309
123
Moluscos en las plantas
76
87
74
93
37
Moluscos en las heces
179
202
173
216
86
pH
del suelo
6
6
6
6
6
Presencia de agua en el biotopo
Si
Si
Si
Si
Si
Altura del agua (cm)
2
–
4
1
-
3
3
-
4
2
–
4
5
–
6
Temperatura
del
ambiente
(
°C
)
8
7
8
6
5
Altitud (
msnm
)
3152
3154
3150
3143
3162
Temperatura del agua
(
°C
)
5
4
5
5
4
Presencia de vegetación.
Si
Si
S
Si
Si
1753) y berro (
Nasturtium officinale
W. T. Aiton,
1812). En el agua no se encontraron caracoles y
cabe recalcar que en estos biotopos no se hallaron
otras especies de caracoles.
En los biotopos observados predominan especies
forrajeras como kikuyo (
Pennisetum clandestinum
Hochst. Ex Chiov, 1903), diente de león
(
Taraxacum officinale
(L.) Weber ex F.H. Wigg,
1780), llantén forrajero (
Plantago
sp
Linnaeus,
Neotropical Helminthology, 2021, 15(1), ene-jun
Ríos-Granizo
et al.
image/svg+xml
7
presencia de
G. cousini,
al coincidir con las
características del aparato reproductor.
De la disección realizada a los 10 moluscos
Lymneidos encontrados en la comuna San Martín
en Chimborazo, Ecuador (Fig. 3), se confirmó la
Figura 3.
Ubicación del área de muestreo de la investigación.
muestras positivas, esto quiere decir que la
prevalencia de la enfermedad es del 84,77%.
Los resultados obtenidos para la caracterización de
moluscos Lymneidos de la comunidad San Martín
en la provincia de Chimborazo (tabla 2), presenta
las variables que describen las características
morfométricas de los moluscos
G cousini
, al
presentar los siguientes indicadores, LC; AC;
AUA; LE; LA; AA y el NA.
Entre el sitio de recolección de caracoles y la
población de la comunidad las distancias son de
410 metros promedio (tabla 1). La cantidad de
moluscos
G. cousini
encontrados fueron 1223, de
los cuales 856 (70%), fueron hallados sobre heces
bovinas y los 367 moluscos (30%), en las hojas de
los forrajes. Se comprobó que 697 moluscos (57%)
estaban infestados con estados larvarios de
F.
hepatica
. De las pruebas parasitarias en los
bovinos, se encontró una proporción de 373
Prevalence and identification of Lymnaeidae
Neotropical Helminthology, 2021, 15(1), ene-jun
image/svg+xml
8
Tabla 2.
Estadística descriptiva sobre morfometría de
Galba cousini.
Intervalo de confianza al 95%
Variable
Media (mm)
Error típico
Límite inferior
Límite superior
Desviación típica
LC
6,
89
0,
22
6,
44
7,
35
1
,
41
AC
4,
30
0,
11
4,
06
4,
53
0,
74
AUA
0,
81
0,
03
0,
73
0,
89
0,
24
LE
3,
58
0,
11
3,
35
3,
81
0,
71
LA
4,
97
0,
15
4,
65
5,
29
0,
99
AA
3,
31
0,
12
3,
06
3,
55
0,
77
NA
2,
77
0,
09
2,
59
2,
95
0,
57
*Longitud de la Concha (LC), Ancho máximo de la Concha (AC), Longitud de la Abertura (LA), Ancho de la Abertura (AA),
Altura del Último Anillo (AUA), Longitud de los Espirales (LE) y Número de Anillos (NA).
longitud de la concha es una variable condicionante
para la evolución de las demás mediciones, se
observa un alto coeficiente de correlación en la
relación de la LC con el AA y para la relación entre
AA y LA de la abertura.
La tabla 3, muestra las correlaciones entre
variables estudiadas para caracterizar a los
caracoles Lymneidos en Chimborazo, Ecuador;
puede notarse que la morfometría es muy
interdependiente y muestra una alta correlación
respecto de la concha de este gasterópodo, la
Tabla 3.
Coeficientes de correlación de Spearman de
Galba cousini.
LC
AC
AUA
LE
LA
AA
NA
LC
1
AC
0,
85
1
AUA
0,
80
0,
67
1
LE
0,
47
0,
4
0
0,
48
1
LA
0,
86
0,
77
0,
68
0,
36
1
AA
0,
89
0,
78
0,
70
0,
43
0,
88
1
NA
0,
76
0,
67
0,
69
0,
37
0,
72
0,
76
1
*Longitud de la Concha (LC), Ancho máximo de la Concha (AC), Longitud de la Abertura (LA), Ancho de la Abertura
(AA), Altura del Último Anillo (AUA), Longitud de los Espirales (LE) y Número de Anillos (NA).
En la Comunidad San Martín, ubicada en el cantón
Colta provincia de Chimborazo, cuenta con
aproximadamente 61 has en promedio, se
encuentran a una altitud de 3150 msnm. Este
biotopo cuenta con una temperatura ambiente que
oscila entre los 5 a 15° C, una humedad relativa del
75%, con un pH 6, temperatura del agua de 5°C y
-1
una precipitación anual de 1250 mm·año, los
biotopos que se presentan son pastizales, un medio
netamente productivo y propicio para la infección
DISCUSIÓN
pues las principales especies zootécnicas son
bovinos, ovinos y equinos que pueden constituirse
en hospederos definitivos del parásito
F. hepatica.
En su investigación Pointier
et al.
(2004),
recopilaron información respecto de la altitud del
hábitat de los Lymneidos en específico de
G.
cousini
, quienes infieren que se limita a zonas de
altura en la cadena andina entre 2.066 y 2.650
msnm, en síntesis clima de tipo templado y quizás
no tan diferente de las características ambientales
que se pueden observar en altitudes similares a las
encontradas en la comunidad San Martín en esta
investigación. Esto puede explicar que los
Neotropical Helminthology, 2021, 15(1), ene-jun
Ríos-Granizo
et al.
image/svg+xml
9
40,7).
Los resultados de esta investigación son superiores
a los reportes para moluscos Lymneidos realizados
por Oliveira
et al
. (2002), para
P. columella
una
tasa de infección del 5,26% (35/665 caracoles) en
Sao Paulo (Brasil). Por otro lado Coelho & Lima
(2003), se obtuvieron porcentajes de infección
entre 0,9 y 5,2% en Sao Paulo (Brasil). En su
investigación Moriena
et al
. (2004), obtuvieron
una tasa del 8,8% (44/500 caracoles) en
P.
columella
procedente de la localidad de Corrientes
(Argentina). Este reporte de prevalencia de la
enfermedad es del 84,77%, con lo que se muestra
una prevalencia superior a la reportada por
Villavicencio & Carvalho (2005) de 31,43% (22/70
caracoles)
de G. cousini
en la localidad de
Machachi, Ecuador.
Narváez
et al.
(2016), reunieron información que
descubre la realidad que se esconde tras la falta de
reportes e investigación del tema fasciolasis en el
Ecuador, valores estadísticamente representativos
respecto de la salud pública, donde no existe un
sistema de salud que disponga de información, aun
cuando se muestran aproximaciones a 20.000
personas infectadas, en cambio los reportes más
detallados están en el campo pecuario (MAGAP,
2014), existe una dispersión en los resultados en
campo que alcanza resultados del 40% de
prevalencia en las provincia de Azuay y
Tungurahua, colindantes con el área de
investigación (Vaca-Pitchoukova, 2015), no
obstante son pocos los camales que reportan
periódicamente y sistematizan esta información
para manejar una estadística y monitorear al
parásito. Un aproximado de un cuarto de la
población total de ovinos (264'000.000) y bovinos
(334'750.000) del planeta habitan en áreas donde
F.
hepatica
está presente y el entorno óptimo para su
mantenimiento y diseminación (Olaechea, 2004).
En su investigación, Fuentes
et al.
(2012),
determinaron la proporción de Fasciolasis en
bovinos y ovinos en las comunidades de Mortiño y
Jurado del municipio del cerrito de Santander en
Colombia, lugar con características similares a la
de nuestra investigación (altitud 2220 a 4200
msnm).
En investigación previas Pavón-Padilla (2017) y
Montenegro (2015), estimaron la prevalencia
caracoles Lymneidos y la fasciolasis se puedan
encontrar en potreros y sistemas pastoriles en
indeterminadas zonas del mundo, con sitios a nivel
del mar hasta páramos en mesetas andinas a más de
3.700 msnm (Lepe-López, 2009).
Si consideramos los pastizales de los biotopos
evaluados, se puede concluir que una de las
especies forrajeras con mayor proporción fue
kikuyo (
P. clandestinum
), seguido de diente de león
(
T. officinale
), llantén forrajero (
Plantago
sp.) y
berro (
N. officinale
), lo que es corroborado en el
estudio de Villavicencio (2006), Vázquez
et al.
(2009), y Giraldo & Álvarez (2013), reportaron
como especie más frecuentada
N. officinale
(55%)
y sugieren una relación de interdependencia de esta
especie con el molusco y la presencia de humedad
que disminuye las proporciones de kikuyo en las
pasturas.
En un contexto paralelo a los factores climáticos,
las características fisiográficas y la composición
del suelo (tabla 1), como el pH ligeramente ácido
(5-6) similares a las registradas en este estudio,
todo esto influye en el ritmo de la reproducción de
Lymnaea
y las posibilidades epidemiológicas
(Lepe-López, 2009). Si bien en el área de muestreo
las condiciones de humedad permiten que se
encuentren caracoles infectados en todos los sitios
muestreados, reportes en zonas no tan húmedas
identifican que el uso de riego para mejorar la
calidad y cantidad de forraje a los animales genera
un incremento del hábitat para
P. columella
que
puede ampliar el área endémica de fasciolasis
(Olaechea, 2004).
Dentro de los biotopos que se visualizan en la tabla
1, la profundidad del agua es máximo de 6 cm,
comparado a los 10 cm encontrados por Paraense
(2004). En un sentido similar Morales & Pino
(2004), refieren la humedad como el factor
determinante para la sobrevivencia del hospedador
intermediario y la trasmisión del parasito, en el
mismo sentido Londoñe
et al.
(2009), demuestran
en su investigación la presencia de caracoles
Lymnaeidae en condiciones similares al presente
estudio, tanto en relación a la altitud sobre los 4000
msnm, superior en 800 metros de los resultados de
este estudio, así como también en lo referente a
temperatura 4,7 a 6,8 °C respecto de las registradas
en San Martín, con una humedad relativa de 73,7 %
(+ 1,3) y una precipitación mensual de 144,7 mm (-
Prevalence and identification of Lymnaeidae
Neotropical Helminthology, 2021, 15(1), ene-jun
image/svg+xml
10
de la enfermedad en el 84,77%.
La caracterización morfológica de moluscos
Lynmeidos presentada en nuestro resultado
confirman que tenemos la presencia de
G. cousini
,
debido a que las características descritas y
presentadas, concuerdan con los datos mostrados
por Paraense (1995) colectados en Ecuador cerca
de Chillogallo, Provincia de Pichincha, en cuanto a
sus características anatómicas y morfología de la
concha quien describió a los caracoles
G. cousini
de concha más grande con 8,5 mm de largo y 6,0 de
ancho con cinco verticilos; longitud de la aguja 3,0
mm, longitud de apertura 6,0 mm, apertura ancha 4
mm. Valores parecidos fueron encontrados en
Venezuela en pisos altitudinales sobre los 3500
msnm, longitudes con media 8,05 entre 6,6 mm
(mínimo) y 9,3 (máximo) mm, con una desviación
típica de 0,78 en referencia a la altura (Pointier
et
al.,
2004). Al comparar los datos de la tabla 2, de la
investigación con la literatura existente se puede
notar semejanza con reportes para el largo o
longitud de la concha de Lymneidos con valores de
6,9 mm y una desviación típica de 2,6 (Lepe-
López, 2009).
Por otro lado, Velásquez-Trujillo (2006), describió
en Colombia al caracol
G. cousini
, que al comparar
con los resultados de este estudio la concha fue más
grande con medidas de 11,7 mm de largo y 7,0 mm
de ancho, altura de la aguja de 4,6 mm, apertura de
7,1 mm de alto y 5,3 mm de ancho (Uribe
et al.,
2009). Se calcularon los siguientes porcentajes
para 35 especímenes, con alturas de aguja de 3,1-
11,7 mm (6,85 ± 2,3), ancho de la concha / altura de
la cubierta = 0, 54-0,71 (0,62 ± 0,05); aguja altura /
altura de la carcasa = 0,24-0,45 (0,36 ± 0,05);
abertura altura / altura de la carcasa = 0,55-0,76
(0,64 ± 0,05); abertura altura / altura de aguja =
1,23-3,17 (1,84 ± 0,41). A partir de estas relaciones
se infirió que la apertura constituye
aproximadamente 2/3 de la altura total de la
concha, lo que concuerda con lo expuesto en
nuestra investigación (tabla 3), donde afirma que
existe una relación tanto sobre la LC con el AA,
como entre el AA y LA, es decir el tamaño del
caracol será proporcional a esta relación.
Por otro lado las dimensiones de la apertura del
molusco descritas en la investigación, permiten
facilitar la contaminación con miracidios de
F.
hepatica.
En un estudio sobre hospederos
aparente de Fasciolasis en bovinos en la
comunidad de Guapcas, cantón Alausí, provincia
de Chimborazo en un 56% (68/122), estudio
colindante al presente en San Martín con una
prevalencia superior y condiciones ambientales
casi similares a esta localidad. Consecuente a esto
Cali (2012), en su investigación encontró una
incidencia del 13% en un periodo de ocho meses de
un total de 21.421 bovinos en los camales de la
provincia de Chimborazo. Esto explica que, en las
provincias de la sierra del Ecuador, la prevalencia
en animales va del 20 al 60%, mientras que en
humanos es del 24 al 53% (Villavicencio &
Carvalho, 2005; Moscoso, 2014).
En base a los resultados se demuestra que los
moluscos Lymneidos presentes en la comunidad
San Martín, por su morfometría de la concha y el
aparato reproductor se relacionan estrechamente
con la especie
G. cousini
, para la variable largo de
la concha un valor de 6,89 mm; el ancho de la
concha 4,3 mm; altura del último anillo de 0,81
mm; la longitud de los espirales de 5,8 mm;
longitud de la abertura de 4,97 mm; ancho de la
abertura de 3,31 mm y el número de anillos tiene
una media 2,77.
Los biotopos encontrados en San Martín
promedian 12,2 has en una altitud de 3.152 msnm,
los cuales se caracterizan por especies vegetales
como kikuyo y berro predominantes en la
superficie de los potreros establecidos en suelos
con pH 6, los cuales presenta agua con
profundidades entre 1 y 6 cm con temperaturas de 5
°C, sumado a esto sus condiciones de humedad
relativa (75%) y temperatura ambiental de 7 °C;
escenario óptimo para el desarrollo del ciclo
biológico de
F. hepatica.
Para la prevalencia de estados larvarios de
F.
hepatica
en moluscos
G. cousini
en la comunidad
San Martín, Chimborazo, Ecuador, se tomaron
como muestra 1223 caracoles de los cuales se
comprobó en laboratorio que 697 caracoles (57%)
estaban infestados con estados larvarios del
trematodo.
Para determinar la prevalencia de la fasciolasis en
la comunidad San Martín, cantón Colta, provincia
de Chimborazo, se obtuvieron muestras de heces
de 440 bovinos, de las que se determinó 373
muestras positivas, lo que establece la prevalencia
Neotropical Helminthology, 2021, 15(1), ene-jun
Ríos-Granizo
et al.
image/svg+xml
11
intermedios de la
F. hepatica,
Larrea
et al.
(2007),
determinaron que existe relación directa entre el
tamaño del molusco y la susceptibilidad a la
infección y por otro lado la relación inversa con
respecto a la mortalidad.
Al considerar las características anatómicas de los
moluscos Lymneidos encontrados en esta
investigación, son similares a las descritas por
Paraense (1995) en caracoles
G. cousini,
y
expuestas por Pointier
et al.
(2004), que coinciden
en la descripción de la vagina con aspecto bulboso
por un engrosamiento local, el espermiducto plano
de superficie granular; la próstata de aspecto
granular con una fisura marcada por el plegamiento
de su margen izquierdo, y la diferencia en longitud
a favor de la vaina del pene respecto de la del
prepucio.
Cacuango, Q.J.X. 2020.
Prevalencia de fasciolosis
(
Fasciola hepatica
) en las empresas de
rastro bovino de la provincia de Imbabura.
Tesis previa la obtención del título de
Ingeniero Agropecuario. Pontifica
Universidad Católica del Ecuador, pp. 53.
Calderón-Romero, L. 2017.
Caracterización
fenética y genética de individuos del género
Fasciola
Linnaeus 1758 (Trematoda:
Fasciolidae) de México
. Tesis. Universidad
de Valencia, pp. 5-176.
Cali, CNR. 2012.
Incidencia de
Fasciola hepatica
en las empresas de rastro de la Provincia de
Chimborazo
. Riobamba. Tesis, Escuela
Superior Politécnica de Chimborazo, pp 5.
Coelho, L & Lima, W. 2003.
Population dynamics
of
Pseudosuccinea columella
and its natural
infection by
Fasciola hepatica
in the State of
Minas Gerais.
Brazil Journal of
Helminthology, vol. 77, pp. 7-10.
Correa, J & Páez, A. 2005.
Prevalencia y Control
de Moluscos Huéspedes Intermediarios de
Fases Larvarias de
Fasciola hepatica
en
cinco cantones de la Provincia de
Pichincha.
Quito. Tesis, Escuela
Politécnica del Ejercito UFA-ESPE, pp 1-
73.
Damborenea, C, Rogers, C & Thorp, JH. 2020.
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Keys to Neotropical and Antarctic Fauna.
Thorp and Covich's Freshwater
th
Invertebrates
- Volume V.
Book 4 Ed.
Academic Press. pp. 261-290.
Fuentes, Y, Sierra, R & Uribe, N. 2012.
Determinación de la proporción de
fasciolosis en bovinos y ovinos en las
veredas de mortiño y jurado del municipio
del cerrito en santander.
Revista de la
Universidad Industrial de Santander, vol.
44, pp. 70-70.
GADPR-Columbe. 2017.
Características
generales del territorio. Gobierno
Autónomo Descentralizado de la
Parroquial Rural de Columbe
. Obtenido de
Características generales del territorio.:
http://columbe.gob.ec/index.php/parroquia
/caracteristicas-generales
Giraldo, E & Álvarez, M. 2013.
Registro de plantas
hospederas de caracoles Lymnaeidae
(Mollusca: Gastropoda), vectores de
Fasciola hepatica
(Linnaeus, 1758), en
humedales de la región central andina
colombiana.
Veterinaria y Zootecnia, vol. 2,
pp. 63-74.
InfoStat. 2020.
Software Estadístico
.:
https://www.infostat.com.ar/index.php?mo
d= page&id=30
Jousseaume, F. 1887.
Mollusques nouveaux de la
République de l'Equateur
. Bulletin du
Musée d'Histoire Naturelle, vol. 12, pp.
165-186.
Larrea, H, Flórez, M, Vivar, R, Huamán, P &
Velásquez, J. 2007.
Hospederos
intermediarios de
Fasciola hepatica
en
Perú.
Revista Horizonte Médico, vol. 7, pp.
39-46.
Lepe-López, A. 2009.
Estudio de gasterópodos en
fuentes de agua para consumo animal y su
papel como potenciales hospederos de
Fasciola hepatica
en la aldea paquix,
chiantla, huehuetenango, del 15 al 17 de
marzo de 2008
. Licenciatura tesis,
Universidad de San Carlos de Guatemala,
pp. 43.
Lepe-López, M, Villatoro-Paz, F, Valdez Sandoval,
J, Ríos, L, Díaz-Rodríguez, M & Guerra-
Centeno, D. 2020.
Reporte de
Pseudosuccinea columella
infectados con
Fasciola hepatica
en Sierra de los
Cuchumatanes, Guatemala.
Revista
Medicina Veterinaria y Zootecnia Córdoba,
Prevalence and identification of Lymnaeidae
Neotropical Helminthology, 2021, 15(1), ene-jun
image/svg+xml
12
vol. 25, pp. 1-4.
Londoñe, B, Chávez, A, Li, O, Suárez, F & Pezo, D.
2009.
Presencia de caracoles lymnaeidae
con formas larvarias de
Fasciola hepatica
en altitudes sobre los 4000 msnm en la
sierra sur del Perú.
Revista de
Investigaciones Veterinarias del Perú, vol.
20, pp. 58-65.
Madec, L & Bellido, A. 2007.
Spatial variation of
shell morphometrics in the subantarctic
land snail
Notodiscus hookeri
from Crozet
and Kerguelen Islands.
Polar Biology, vol.
30, pp. 571-1578.
MAGAP (Ministerio de Agricultura y Ganadería).
2014.
Reporte anual de decomisos de
hígados por
Fasciola hepatica
en el
Ecuador.
:
http://sipa.agricultura.gob.ec/index.hp/cifr
as-agroproductivas
Martínez-Sánchez, R, Domenech-Cañete, I,
Millán-Marcelo, JC & Pino Santos, A.
2012.
Fascioliasis, revisión clínico-
epidemiológica y diagnóstico
. Revista
Cubana de Higiene y Epidemiología, vol.
50, pp. 88-96.
Mas-Coma, S. 2005.
Epidemiology of fascioliasis
in human endemic areas.
Journal of
Helminthology, vol. 79, pp. 207-216.
Monteiro, K, Arsénio de Fontes, A, Castillo, R,
Fernández, OF & Percedo, M. 2013.
Prevalencia de hígados decomisados y
pérdidas económicas por
Fasciola sp
.
En
Huambo, Angola.
Revista de Salud Animal,
vol. 35, pp. 89-93.
Montenegro, M. 2015.
Determinación de la
prevalencia de fasciolosis en bovinos y
ovinos y su relación con factores de riesgo,
en la comunidad Guapcas del cantón
Alausí. Tesis en Medicina Veterinaria y
Zootecnia, Universidad Central del
Ecuador, Quito,
pp. 56.
Moriena, R, Alvarez, J, Pietrokovsky, S, Rubel, D,
Prepelitchi, L, Racioppi, O & Wisnivesky,
C. 2004.
Presencia de
Pseudosuccinea
columella
naturalmente infestada con
Fasciola hepatica
en Santo Tomé,
Corrientes, Argentina.
Revista Veterinaria,
pp. 147-149.
Morales, G & Pino, L. 2004.
Fasciola hepatica
.
Aspectos Ecoepidemiológicos de Interés
para el Desarrollo de Estrategias de
Control. Ganaderìa mestiza de Doble
propósito en Venezuela.
Gonzalez, C. (Ed.).
Universidad del Zulia, Maracaibo,
Venezuela, pp. 301-324.
Moscoso, D. 2014.
Prevalencia de
Fasciola
hepatica
en bovinos faenados en el camal
municipal de Pelileo provincia de
Tungurahua. Cevallos.
Obtenido de
Universidad Técnica de Ambato, Cevallos,
pp. 45-58.
Narváez, A, Muzzio, J, Alda, P, Macias, V,
Lounnas, M, Hurtrez-Bouses, S & Pointier,
J. 2016.
First report of
Galba cubensis
in
Ecuador, host of
Fasciola hepatica
potential
in rice fields of the Ecuadorian cost.
El
Misionero del Agro, vol. 13, pp. 36-47.
Olaechea, F. 2004.
Fasciola hepatica. Serie
comunicaciones técnicas, Instituto
Nacional de Tecnología Agropecuaria
Estación Experimental Agropecuaria
Bariloche,
pp. 1-9.
Oliveira, S, Fujii, T, Spósito, Filha, E & Martins, A.
2002.
Ocorrência de
Pseudosuccinea
columella
Say, 1817 infectada
naturalmente por
Fasciola hepatica
(Linnaeus, 1758), no Vale do Ribeira, São
Paulo, Brasil. Arquivos do Instituto
Biológico do Sao Paulo,
vol.
69
,
pp. 29-37.
Okon, B, Ibom, L, Ettah, H & Udoh, U. 2012.
Comparative differentiation of
morphometric traits and body weight
prediction of Giant African Land Snails
with four whorls in Niger Delta Region of
Nigeria.
Journal of Agricultural Science,
vol. 4, pp. 205-2011.
OMS (Organización Mundial de la Salud). 2016.
Trematodiasis de transmisión alimentaria.
:
http://www.who.int/mediacentre/factsheets
/fs368/es/
Pacheco, DSM. 2017.
Prevalencia y factores de
riesgo asociados a la
Fasciola hepatica
en
bovinos. Trabajo de Titulacion Previa,
Carrera de Medicina Veterinaria y
Zootecnia, Universidad Politecnica
Salesiana, Sede Cuenca,
pp. 54.
Paraense, W. 1995.
Lymnaea cousini
Jousseaume,
1887, from Ecuador.
Memorias do Instituto
Oswaldo Cruz, vol. 90, pp. 605-609.
Paraense, W. 2004.
Planorbidae, Lymnaeidae and
Physidae of Ecuador (Mollusca:
Basommatophora).
Memorias do Instituto
Oswaldo Cruz, vol. 99 pp. 357-362.
Pavón-Padilla, D.A. 2017.
Evaluación de las
Neotropical Helminthology, 2021, 15(1), ene-jun
Ríos-Granizo
et al.
image/svg+xml
13
prevalencias aparentes secuenciales de
Fasciola hepatica en bovinos y ovinos post
tratamiento antiparasitario, de la
comunidad de Guapcas en la provincia de
Chimborazo. Trabajo de grado como
requisito para optar el Título de Médico
Veterinario Zootecnista. Carrera de
Medicina Veterinaria y Zootecnia. Quito:
UCE,
pp. 49.
Pointier, J. & Vásquez, A. 2020.
Lymnaeoidea,
Lymnaeidae. Phylum Mollusca
.
Damborenea, C, Rogers, C & Thorp, JH.
(Eds.). Keys to Neotropical and Antarctic
Fauna. Thorp and Covich's Freshwater
th
Invertebrates - Volume V. Book 4 Ed.
Academic Press. Cap. 11, pp. 281-290.
Pointier, J, Noya, O, Amarista, M & Théron, A.
2004.
Lymnaea cousini
Jousseaume, 1887
(Gastropoda: Lymnaeidae): first record for
Venezuela.
Memorias do Instituto Oswaldo
Cruz, vol. 99, pp. 567-569.
Sokolina, F, Zumaquero, J, Ignatieva, G,
Villaseñor, C, Sánchez, J, Cabrera, H &
Zavala, J. 2012.
Estudio de los tejidos de
moluscos
Lymnaea truncatula
y
Lymnaea
cubensis
infectados por miracidios de
Fasciola hepatica.
Revista de la Facultad de
Medicina de la UNAM, vol. 55, pp. 4-10.
Uribe, N, Becerra, W & Velázquez, L. 2009.
Lymnaea cousini
, huesped de
Fasciola
hepatica
en el trópico alto andino de
Colombia, y sus nuevos halotipos
confirmados con el marcador mitocondrial
del gen de la citocromo oxidasa.
Biomedica, vol. 34, pp. 58-65.
Vaca-Pitchoukova, AL. 2015.
La fasciolosis como
enfermedad zoonótica en la provincia de
Cotopaxi durante el año 2014. Monografía
previa a la obtención del título de
Licenciada en Ciencias Biológicas, Escuela
de Ciencias Biológicas, Facultad de
Ciencias Exactas y Naturales, Pontificia
Universidad Católica del Ecuador, Quito,
pp. 43-57.
Valero, MA, Periago, MV, Perez-Crespo, I, Angles,
R, Villegas, F, Aguirre, C, Strauss, W,
Espinoza, JR, Herrera, P, Terashima, A,
Tamayo, H, Engels, D, Gabrielli, AF &
Mas-Coma, S. 2012.
Field evaluation of a
coproantigen detection test for fascioliasis
diagnosis and surveillance in human
hyperendemic areas of Andean countries.
PLOS Neglected Tropical Diseases, vol. 6,
pp. 1-11.
Vázquez, A, Sánchez, J & Jiménez, Y. 2009.
Distribución y preferencia de hábitats de
moluscos hospederos intermediarios de
Fasciola hepatica
en Cuba.
Revista Cubana
de Medicina Tropical, vol. 61, pp. 248-263.
Velásquez-Trujillo, LE. 2006.
Sinonimia entre
Lymnaea bogotensis
Pilsbry, 1935 y
Galba
cousini
Jousseaume, 1887 (Gastropoda:
Lymnaeidae).
Memorias do Instituto
Oswaldo Cruz, vol. 101, pp. 795-799.
Villavicencio, A & Carvalho, M. 2005.
First report
of
Lymnaea cousini
Jousseaume, 1887
naturally infected with
Fasciola hepatica
(Linnaeus, 1758) (Trematoda: Digenea) in
Machachi, Ecuador.
Memorias do Instituto
Oswaldo Cruz, vol. 100, pp. 735 - 737.
Villavicencio, Á, Gorochov, V & Vasconsellos, C.
2006.
Lymnaea truncatula
Muller, 1774
(Pulmonata: Lymnaeidae) infected with
Fasciola Hepatica
(Linnaeus, 1758)
(Trematoda: Digenea), In Moscow
Districts, Russian Federation.
Revista de
Patología Tropical, vol. 35, pp. 59-64.
Villavicencio, AF. 2006.
Análisis epizootiológico
de la Fascioliasis (
F. hepatica
L. 1758) en el
Ecuador.
Tesis Doctoral, Facultad de
Agropecuaria, Universidad de Rusia de la
Amistad de los Pueblos, Moscú, Rusia, pp.
176.
Villavicencio, AF, Bargues, MD, Artigas, P,
Guamán, R, Ulloa, SM, Romero, J, Osca, D
& Mas-Coma, S. 2019.
Vectores de caracol
lymnaeid de fascioliasis, incluido el primer
hallazgo de
Lymnaea neotropica
en
Ecuador, evaluado por secuenciación de
ADN ribosómico en la zona sur cerca de la
frontera con Perú.
Acta Parasitologica,
vol.
64, pp. 839–849.
Yousif, M. 2012.
Warped Ideas: Geometric
morphometrics as a complementary
technique for studying gastropod shell
morphology.
Tesis de maestría, McMaster
University, Hamilton, Ontario, Canadá, pp.
83.
Received October 4, 2020.
Accepted December 14, 2020.
Prevalence and identification of Lymnaeidae
Neotropical Helminthology, 2021, 15(1), ene-jun