Resumo
Cercárias do tipo equinostoma apresentando colar cefálico com 45 espinhos foram encontradas em
Physa marmorata Guilding, 1828 coletadas em coleção aquática localizada em Belo Horizonte,
Minas Gerais, Brasil. Metacercárias obtidas experimentalmente em Biomphalaria glabrata (Say,
1818) foram utilizadas para a infecção de Columba livia Gmelin, 1789. Parasitos adultos recuperados
do intestino delgado das aves aos 14 dias após a infecção foram identificados como Echinostoma
exile Lutz, 1924. As características morfológicas das cercárias de E. exile são descritas pela primeira
vez e P. marmorata é relatada como o primeiro hospedeiro intermediário natural do parasito.
Palavras-Chave: cercárias - infecção experimental - moluscos - trematódeos.
RESEARCH NOTE / NOTA CIENTÍFICA
PHYSA MARMORATA (MOLLUSCA: PHYSIDAE) AS INTERMEDIATE HOST OF
ECHINOSTOMA EXILE (TREMATODA: ECHINOSTOMATIDAE) IN BRAZIL
PHYSA MARMORATA (MOLLUSCA: PHYSIDAE) COMO HOSPEDEIRO INTERMEDIÁRIO DE
ECHINOSTOMA EXILE (TREMATODA: ECHINOSTOMATIDAE) NO BRASIL
Suggested citation: Pinto, HA& Melo, AL. 2012. Physa marmorata (Mollusca: Physidae) as intermediate host of Echinostoma
exile (Trematoda: Echinostomatidae) in Brazil. Neotropical Helminthology, vol. 6, N° 2, pp. 291-299.
Neotrop. Helminthol., 6(2), 2012
2012 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA)
ISSN: 2218-6425 impreso / ISSN: 1995-1043 on line
Hudson Alves Pinto& Alan Lane de Melo
Laboratório de Taxonomia e Biologia de Invertebrados, Departamento de Parasitologia, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Minas
Gerais. CP 486, 30123-970, Belo Horizonte, Minas Gerais, Brasil.
E-mail: hudsonalves13@ig.com.br; aldemelo@icb.ufmg.br
291
Abstract
Echinostome cercariae with 45 collar spines were found in Physa marmorata Guilding, 1828
collected in a water body located in Belo Horizonte, Minas Gerais, Brazil. Metacercariae were
obtained experimentally in Biomphalaria glabrata (Say, 1818) and used to perform the infection of
Columba livia Gmelin, 1789. Adult parasites recovered in the small intestine of the pigeons at 14 days
after infection were identified as Echinostoma exile Lutz, 1924. The morphology of cercaria of E.
exile is described for the first time and P. marmorata is reported as the natural first intermediate host
of the parasite.
Keywords: cercariae - snails - trematodes.experimental infection -
Os trematódeos pertencentes ao gênero
Echinostoma Rudolphi, 1809 são parasitos
intestinais de aves e mamíferos com ampla
distribuição mundial, existindo atualmente mais de
120 espécies nominais descritas (Kostadinova &
Gibson, 2000; Kostadinova, 2005). O ciclo
biológico desses parasitos envolve três
hospedeiros. Cercárias são produzidas em
moluscos gastrópodes dulciaquícolas e após
emergência formam metacercárias em moluscos
ou larvas de anuros, que ao serem ingeridos pelos
hospedeiros definitivos desenvolvem-se em
parasitos adultos (Esteban & Múñoz-Antoli, 2009;
Toledo et al., 2009). Apesar da diversidade de
espécies descritas, poucas possuem o ciclo
biológico completo conhecido, sendo a maior parte
destas contendo 37 espinhos no colar cefálico e
pertencente ao complexo Echinostoma revolutum
(Fried & Graczyk, 2004).
Embora um grande número de espécies de
Echinostoma seja conhecido ocorrendo na região
Neotropical, estudos biológicos das mesmas são
relativamente escassos. Adolpho Lutz, um dos
pioneiros no estudo de ciclos biológicos de
Echinostomatidae no continente americano,
elucidou aspectos do ciclo de vida de algumas
espécies encontradas em moluscos e aves
naturalmente infectados no Brasil e Venezuela
(Lutz, 1924, 1928). Posteriormente, contribuições
para a elucidação de ciclos biológicos de
Echinostoma ocorrentes na América do Sul foram
realizadas por outros poucos autores (Nasir, 1960,
1964b; Hsu et al., 1968; Lie & Basch, 1966, 1967;
Martorelli, 1987; Maldonado Jr et al., 2003)
contudo várias outras espécies permanecem com
hospedeiros intermediários ou definitivos naturais
ainda desconhecidos.
Entre as espécies de Echinostoma descritas do
Brasil, encontra-se E. exile Lutz, 1924, descrita a
partir de parasitos adultos obtidos em Columba
livia Gmelin, 1789 e Porphyrula martinica
(Linnaeus, 1766) inoculados com metacercárias
recuperadas de moluscos naturalmente infectados,
sendo as características morfológicas dos estágios
larvais ainda desconhecidas.
No presente estudo, exemplares de Physa
marmorata Guilding, 1828 foram encontrados
albergando larvas do tipo equinostoma que foram
utilizadas em estudos experimentais que
possibilitaram a identificação de E. exile.
Durante estudos malacológicos realizados na
represa da Pampulha, Belo Horizonte, Minas
Gerais, Brasil (19°50'18" S; 43°59'40" W) entre
maio de 2010 e fevereiro de 2012, um total de 98
exemplares de P. marmorata foram coletados com
auxílio de puçá em forma de D ou pinças metálicas.
Após serem transportados para o laboratório, os
moluscos foram colocados individualmente em
placas de poliestireno contendo cerca de 5 mL de
água isenta de cloro, expostos a fotoestimulação
ar tificial por 2 h e examinados em
estereomicroscópio. As cercárias obtidas foram
estudadas à fresco com auxílio de corantes vitais
(vermelho neutro e sulfato azul do Nilo a 0,05%) e
após serem mortas em água a 70°C e fixadas em
formalina a 10% (Melo, 2008). Para o estudo de
rédias, um exemplar de molusco naturalmente
infectado foi esmagado entre placas de vidro e as
larvas coletadas com auxílio de micropipeta.
Visando a obtenção de metacercárias, larvas
emergidas dos moluscos foram colocadas em
contato com 10 exemplares de Biomphalaria
glabrata (Say, 1818) criados e mantidos em
laboratório. Cinco dias após infecção (DPI), os
moluscos foram esmagados entre placas de vidro e
dissecados com auxílio de estiletes. Metacercárias
recuperadas no tecido renal destes hospedeiros
foram contadas e administradas por via oral (100
metacercárias/animal) a cinco exemplares de
pombos domésticos (C. livia) e camundongos
(Mus musculus Linnaeus, 1758) da linhagem
AKR/J. Exames parasitológicos de fezes
(sedimentação espontânea) foram realizados a
partir de 7 DPI (Lutz, 1919). Os hospedeiros
vertebrados foram mortos por deslocamento
cervical (em acordo com os princípios éticos
preconizados pelo Comitê de Ética em
Experimentação Animal local, CETEA, UFMG)
aos 14 DPI, sendo as vísceras removidas para
placas de Petri contendo solução fisiológica (NaCl
0,85%). Os intestinos foram abertos
longit u d i nalme n t e e e xamina d o s e m
estereomicroscópio. Os parasitos recuperados
foram prensados entre lâminas de vidros, fixados
Pinto & Melo
Physa marmorata as host of Echinostoma
292
INTRODUÇÃO
MATERIAIS E MÉTODOS
Neotrop. Helminthol., 6(2), 2012
Echinostoma exile Lutz, 1924
(Figuras 1-8, Tabelas 1 e 2)
Hospedeiro intermediário natural: Physa
marmorata (novo hospedeiro).
Segundo hospedeiro intermediário experimental:
Biomphalaria glabrata.
Hospedeiro definitivo experimental: Columba
livia.
Hospedeiro definitivo natural: desconhecido.
Caracterização morfológica
Cercárias (Figs. 1-3): Larva do tipo equinostoma.
Cauda simples. Corpo coberto por pequenos
espinhos. Colar cefálico bem desenvolvido,
interrompido ventralmente, contendo 45 espinhos.
Ventosa oral subterminal. Ventosa ventral esférica,
pós-equatorial. Faringe muscular. Esôfago longo
estendendo-se até a ventosa ventral e bifurcando-
se formando cecos que alcançam a extremidade
posterior. Grande quantidade de células
cistogênicas ocupando toda a extensão abaixo da
faringe. Quatro poros glandulares foram
visualizados na extremidade anterior à ventosa
oral. Primórdio genital formado por duas massas
celulares localizadas imediatamente na região
anterior e posterior da ventosa ventral, conectadas
por um canal celular que passa dorsalmente à
ventosa ventral. Cauda cilíndrica, pouco maior que
o corpo, sem membranas natatórias. Canais
excretores principais dilatados na região entre a
faringe e a ventosa ventral e contendo numerosas
concreções circulares. Células flamas de difícil
visualização. As cercárias emergem após
fotoestimulação.
Metacercárias (Fig. 4): Cistos com formato
esférico. Membrana cistogênica hialina e fina. A
larva ocupa todo o espaço do cisto e apresenta colar
cefálico com 45 espinhos e concreções circulares
visíveis.
Rédias (Fig. 5): Larvas de coloração amarela
pálida. Presença de colar na região anterior Faringe
muscular, terminal. Ceco ocupando o terço
anterior do corpo. Processo ambulatorial
localizado no terço posterior do corpo.
Parasitos adultos (Figs. 6-9): Corpo alongado,
tegumento espinhoso, principalmente no terço
anterior. Colar cefálico com 45 espinhos, 2 grupos
em formalina a 10% a 70°C e posteriormente
corados pelo carmim aceto alúmen, desidratados
em série crescente de álcoois, clarificados em
creosoto de Faia e montados em lâminas
permanentes em bálsamo do Canadá. O estudo do
colar cefálico foi realizado de acordo com Fried et
al. (2009). Ovos do parasito foram isolados das
fezes dos animais e mantidos em temperatura
ambiente em placa de Petri contendo água
destilada. Os estágios evolutivos obtidos foram
estudados em microscópio de luz e o registro
fotográfico realizado com auxílio de câmera
digital Leica acoplada a microscópio de mesma
marca. As medidas foram obtidas com auxílio de
ocular milimetrada, sendo apresentadas, em
micrômetros, pela média seguida do desvio padrão
e amplitude entre parênteses. A identificação do
parasito foi baseada em critérios morfológicos,
sendo realizada de acordo com Kostadinova
(2005) para o nível genérico e com Kohn &
Fernandes (1975) para a determinação específica.
O material estudado foi depositado na coleção do
Laboratório de Taxonomia e Biologia de
Invertebrados (DPIC), Departamento de
Parasitologia, ICB, UFMG, sob número de acesso
2449 e 2455.
Verificou-se 3/98 (3,06%) exemplares de P.
marmorata infectados por cercárias do tipo
equinostoma. Os estudos experimentais
possibilitaram a recuperação de metacercárias em
todos exemplares de B. glabrata e de parasitos
adultos no intestino delgado em 2/5 (40%) dos
exemplares de C. livia, sendo a intensidade de
infecção de 3 parasitos em cada animal.
Camundongos não foram suscetíveis à infecção
experimental. Os dados morfométricos das
cercárias (n= 30), metacercárias (n= 30) e rédias
(n= 10) obtidas no presente estudo e as medidas
relatadas para outras espécies de Echinostoma
transmitidas por P. marmorata no Brasil são
apresentadas na tabela 1. As medidas dos parasitos
adultos são demonstradas na tabela 2 juntamente
com dados de outras espécies de Echinostoma
transmitidas por P. marmorata no Brasil. A análise
morfológica dos parasitos adultos obtidos
experimentalmente possibilitou a identificação da
espécie abaixo caracterizada:
RESULTADOS
293
de 5 espinhos angulares maiores. Espinhos dorsais
em fileira dupla, sendo os espinhos oral e aboral de
tamanho semelhante. Ventosa oral subterminal.
Faringe muscular, esôfago curto bifurcando-se na
região anterior da ventosa ventral. Cecos longos,
alcançando a extremidade posterior do corpo.
Ventosa ventral esférica, localizada próxima à
ventosa oral. Testículos alongados, em tandem, na
294
região pós-equatorial, pós-ovariana e intercecal.
Ovário esférico, pré-testicular, pré-equatorial.
Vitelária folicular, bilateral, sem campos
coincidentes, ocupando toda a extensão abaixo da
ventosa ventral. Bolsa do cirro volumosa, na
margem anterior da ventosa ventral. Poro genital
próximo à bifurcação esofagiana. Poro excretor
terminal.
Figura 1-11: Echinostoma exile: (1) Cercária emergida de Physa marmorata coletadas na represa da Pampulha, Belo Horizonte,
Minas Gerais, Brasil. (2) Detalhe do corpo cercariano corado pelo sulfato azul do Nilo. (3) Detalhe do colar de espinhos da
cercária. (4) Metacercária obtida experimentalmente em Biomphalaria glabrata. (5) Rédia recuperada de P. marmorata
naturalmente infectada. (6) Parasito adulto obtido de Columba livia experimentalmente infectado. (7) Detalhe da extremidade
anterior e da bolsa do cirro. (8) Detalhe do colar cefálico e disposição dos espinhos. (9) Detalhe dos espinhos angulares. (10) Ovos
do parasito obtidos das fezes de C. livia experimentalmente infectado. (11) Ovo maduro com miracídio formado após 12 dias de
incubação a temperatura ambiente.
Pinto & Melo
Physa marmorata as host of Echinostoma
295
Tabela 1. Dados morfométricos de estágios larvais de Echinostoma exile e de outras espécies de Echinostoma
encontradas em Physa marmorata no Brasil. Medidas em micrômetros. C= comprimento, L= largura, N= número.
Espécie
Echinostoma exile
E. rodriguesi
E. luisreyi
Referência Presente estudo Hsu et al. (1968) Maldonado Jr. et al. (2003)
Cercária
Corpo
C
343 ± 16 (307-375)
480-546
417 ± 56 (326-482)
L
124 ± 8 (109-136)
189-228
181 ± 34 (139-252)
Cauda
C
388 ± 28 (334-437)
540-642
545 ± 84 (391-673)
L
44 ± 3 (37-53)
45-57
-
Ventosa oral
C
43 ± 2 (37-50)
51-63
57 ± 8 (48-69)
L
41 ± 2 (38-43)
48-60
-
Faringe
C
23 ± 3 (17-28)
30-36
21± 7 (13-30)
L
15 ± 2 (12-18)
24-30
-
Ventosa ventral
C
57 ± 7 (42-67)
63-78
71 ± 9 (61-87)
L
64 ± 5 (53-75)
66-81
-
Espinhos
N
45
37
37
Metacercária
C
140 ± 3 (137-143)
138-168
171 ± 7 (184-160)
L
137 ± 9 (116-150)
-
-
Parede cística L 4 ± 1 (3-5) 7 9 ± 2 (7-11)
Rédia C 1602 ± 138 (1375-1602) - -
L 203 ± 28 (171-203) - -
Faringe C 56 ± 7 (48-56) - -
L 54 ± 7 (45-54) - -
Ovos (Figs. 10-11): Foram recuperados das fezes
de C. livia a partir de 14DPI. Apresentam formato
oval, opérculo e coloração amarelo-amarronzada,
sendo liberados não embrionados. A manutenção
dos mesmos em temperatura ambiente possibilitou
a formação e eclosão de miracídios a partir de 12
dias de incubação.
Neotrop. Helminthol., 6(2), 2012
Tabela 2. Dados morfométricos de Echinostoma exile adultos obtidos experimentalmente e medidas dos espécimes
da descrição original e de outras espécies de Echinostoma transmitidas por Physa marmorata no Brasil. Medidas em
micrômetros. C= comprimento, L= largura, N= número.
Espécie Echinostoma exile E. rodriguesi E. luisreyi
Referência Presente estudo Kohn & Fernandes (1975) Hsu et al. (1968) Maldonado Jr
et al. (2003)
Hospedeiros Columba livia C. livia C. livia, Gallus gallus, M. musculus
Mesocricetus auratus, M. auratus
Mus musculus
Corpo
C
5743 ± 1148 (4563-6926)
5297 ± 722 (4250-5910)
3874-6800
5250-6500
L
1040 ± 350 (702-1390)
818 ± 64 (750-900)
545-1291
1083-2250
Ventosa
C
131 ± 14 (116-150)
107 ± 13 (90-120)
144-276
133-208
oral
L
145 ± 20 (123-171)
112 ± 15 (90-120)
132-240
200-292
Espinhos
N
45
43-45
37-41
37
C
44 ± 3 (40-50)
28-54
60-96
40-75
Faringe
C
126 ± 37 (89-184)
105 ± 19 (90-130)
105-252
142-233
L
94 ± 36 (61-137)
98 ± 10 (90-110)
102-204
91-150
Esôfago
C
225 ± 19 (205-239)
185 ± 48 (130-230)
240-480
150-383
Ventosa
C
555 ± 137 (409-717)
552 ± 76 (460-620)
408-840
517-892
ventral
L
579 ± 121 (430-717)
515 ± 78 (400-570)
432-720
542-975
Ovário
C
205 ± 88 (116-320)
255 ± 61 (180-310)
168-300
125-358
L
230 ± 107 (116-375)
198 ± 29 (160-220)
144-360
225-500
Testículo
C
576 ± 187 (389-819)
585 ± 110 (440-700)
204-444
225-483
anterior
L
276 ± 61 (212-375)
290 ± 42 (250-350)
180-384
417-825
Testículo
C
608 ± 239 (382-887)
652 ± 90 (530-730)
249-588
433-825
posterior L
250
± 54 (191-321)
288 ± 30 (250-320)
168-384
317-858
Bolsa C
157 ± 41 (102-211)
158 ± 31 (130-200)
-
-
do cirro L
277 ± 80 (177-375)
368 ± 138 (190-500)
-
-
Ovos C 106 ± 3 (101-111)
105 ± 12 (93-121)
96-128
83-100
L
67 ± 3 (63-75)
58 ± 4 (56-65)
56-68
33-41
de E. exile por diferenças nos espinhos
tegumentares, pela posição dos testículos e por
apresentar colar cefálico com quatro espinhos
angulares (Lutz, 1924; Travassos et al., 1969).
Outra espécie descrita do Brasil, E. neglectum Lutz
1924, também obtida experimentalmente,
apresenta uma ampla variação no número de
espinhos cefálicos (37 a 45), além de apresentar
uma área de confluência da vitelária na região
posterior aos testículos (Kohn & Fernandes, 1975),
Entre as espécies de Echinostoma apresentando 45
espinhos no colar cefálico,
E. macrorchis
E. siticulosum Dietz, 1909 foi
descrita de aves (Crypturellus spp.) no Brasil
(Travassos et al., 1969). Esta última espécie difere
E. gotoi Ando & Ozaki,
1923, Ando & Ozaki, 1923 e E.
murinum (Tubangui, 1931) foram relatadas em
mamíferos na Ásia (Ando & Ozaki, 1923;
Yamaguti, 1958), e
DISCUSSÃO
Pinto & Melo
Physa marmorata as host of Echinostoma
296
Basch, 1968 e E. luisreyi Maldonado Jr et al., 2003,
possuem espécies de moluscos do gênero Physa
Dra par nau d, 18 01 c omo hosp ede iro s
intermediários naturais. As cercárias destas
espécies diferem das larvas de E. exile
principalmente pela presença de colar cefálico
com 37 espinhos e disposição das células
cistogênicas, sendo as larvas de E. rodriguesi e E.
luisreyi significativamente maiores (Lutz, 1924;
Hsu et al., 1968; Maldonado Jr et al., 2003).
Quanto aos demais estágios de desenvolvimento,
metacercárias apresentando 45 espinhos no colar
cefálico e com medidas semelhantes às de E. exile
foram relatadas em B. glabrata em localidades do
estado de Minas Gerias (Ruiz, 1952), sendo
possivelmente coespecíficas com E. exile. Em
relação aos parasitos adultos, as características
biológicas e morfológicas estão em acordo com as
relatadas para E. exile por Lutz (1924) e por Kohn
& Fernandes (1975).
Estudos visando avaliar os hospedeiros definitivos
naturais de E. exile bem como a elucidação dos
ciclos biológicos de outras espécies de
Echinostomatidae neotropicais são ainda
necessários.
características não verificadas nos exemplares
obtidos no presente estudo. Quanto aos demais
estágios de desenvolvimento, apenas E.
macrorchis e E. possuem ciclos
biológicos conhecidos, sendo transmitidas por
moluscos planorbídeos (respectivamente
Gyraulus chinensis (Dunker, 1848) e G.
convexiusculus (Hutton, 1849)) na Ásia e possuem
cercárias com medidas significativamente
menores que as obtidas para E. exile (Joe, 1967;
Lo, 1995).
As cercárias de E. exile encontradas em P.
marmorata no presente estudo possuem
características morfológicas compatíveis com o
grupo Coronata, caracterizado pela presença de
grande número de células cistogênicas no corpo e
cauda sem membranas natatórias (Dawes, 1946).
Entre as cercárias de equinostomatídeos com 45
espinhos relatadas em moluscos no continente
americano, as cercárias de E. exile assemelham-se
às larvas de espécies do gênero Echinoparyphium
Dietz, 1909 relatadas em Physa spp. nos EUA
(Fried et al., 1998; Kanev et al., 2008). Contudo, as
características dos parasitos adultos obtidos
experimentalmente, como a posição anterior da
ventosa ventral, a extensão da vitelária e do útero, e
a presença de espinhos dorsais oral e aboral do
mesmo tamanho, são compatíveis com as
verificadas em espécies de Echinostoma
(Kostadinova, 2005). Outras duas larvas do tipo
equinostoma com 45 espinhos no colar cefálico
foram relatadas em moluscos na Venezuela,
Cercaria penalveri descrita de Lymnaea columella
Say, 1817 por Nasir (1964a), que difere das larvas
de E. exile por apresentar seis espinhos angulares e
medidas significativamente menores, e
Echinocercaria sp. I encontrada em B. glabrata
por Ostrowski de Núñez (1981) que possui apenas
três espinhos angulares, células cistogênicas
dispostas lateralmente ao corpo e membranas
natatórias na cauda.
No Brasil, apesar de cerca de 20 espécies de
Echinostoma terem sido relatadas em diferentes
espécies de hospedeiros vertebrados (Travassos et
al., 1969; Thatcher, 1993), os moluscos
transmissores são conhecidos para poucas
espécies. No presente estudo, P. marmorata é
relatada como primeiro hospedeiro intermediário
natural do E. exile. Outras três espécies, E.
nephrocystis Lutz, 1924, E. rodriguesi Hsu &
murinum
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Pinto & Melo
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Received, October 6, 2012.
Accepted, December 7, 2012.
Author for correspondence / Autor para
correspondencia
Hudson Alves Pinto
Laboratório de Taxonomia e Biologia de
Invertebrados, Departamento de Parasitologia,
Instituto de Ciências Biológicas, Universidade
Federal de Minas Gerais. CP 486, 30123-970, Belo
Horizonte, Minas Gerais, Brasil.
E-mail /correo electrónico:
hudsonalves13@ig.com.br
p e r t e n c e n t e s a l a S u p e r f a m i l i a
Echinostomatoidea. Annales do Instituto de
Neotrop. Helminthol., 6(2), 2012
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